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Resumo
Os mecanismos que determinam a deciduidade das espécies arbóreas tropicais e sua relação com o status hídrico da planta têm sido estudados extensivamente em florestas secas, em contraste com as florestas ombrófilas. Nos estudos fenológicos realizados em florestas ombrófilas é importante que se considere as respostas à seca que ocorrem a nível foliar, as quais são fortemente influenciadas pela área foliar total da planta e atributos estruturais, como diâmetro dos vasos e densidade da madeira. Nesse estudo foi avaliada a variação sazonal do potencial hídrico foliar (Ψ) e os atributos estruturais: densidade da madeira, índice de composição de vasos, condutividade hidráulica potencial, massa foliar por unidade de área e suculência de nove espécies, seis sempre-verdes e três decíduas, em um remanescente de Mata Atlântica. Assim, buscamos responder em uma floresta ombrófila: 1. se diferenças fenológicas entre espécies sempre-verdes e decíduas dependem da regulação do Ψ; 2. se a menor densidade da madeira possibilita o tamponamento do status hídrico em espécies sempre-verdes e decíduas; e 3. se espécies sempre-verdes e decíduas se agrupam por seus atributos estruturais e Ψ. As espécies sempre-verdes apresentaram comportamento isohídrico e nenhuma relação entre densidade da madeira e Ψ, já as espécies decíduas apresentaram comportamento anisohídrico. Para espécies decíduas estudadas, a menor densidade da madeira, e consequentemente maior capacitância, possibilitou a manutenção de valores mais altos de Ψ. Os resultados indicam que o comportamento isohídrico possibilitou a manutenção da copa sempre-verde e o comportamento anisohídrico levou à perda foliar nas espécies decíduas, acarretando na diminuição das perdas transpiracionais nas épocas de menor disponibilidade de água. Portanto, nesta floresta ombrófila, a capacidade das espécies arbóreas manterem o status hídrico constante parece influenciar a fenologia vegetativa.
Palavras chaves: anatomia da madeira, capacitância da madeira, fenologia vegetativa, Mata
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Introdução
A fenodinâmica é representada pelo ciclo anual dos eventos fenológicos, dados pela sucessão ou sobreposição das diferentes fenofases (Monasterio & Sarmiento 1976). Como todos os processos biológicos, a fenodinâmica de angiospermas é resultado de um conjunto de interações, que envolvem a planta desde o nível molecular até as relações ecológicas na comunidade. A fenodinâmica é influenciada por fatores abióticos como precipitação, temperatura e fotoperíodo, além de influenciar o microclima e o clima, também, influencia e é influenciada por interações bióticas, como herbivoria, polinização e dispersão de sementes (Richardson et al. 2013). Portanto, estudos que integram diferentes níveis organizacionais são fundamentais para compreensão da fenodinâmica (Mori & Niinemets 2010). Neste sentido, aspectos fenológicos têm sido relacionados a aspectos fisiológicos e estruturais com o intuito de se compreender as respostas das espécies arbóreas às variações ambientais (Sobrado 1993; Holbrook et al. 1995; Eamus 1999; Stratton et al. 2000; Silva & Lemos Filho 2001; Baker et
al. 2002; Choat et al. 2005; Chapotin et al. 2006; Lima & Rodal 2010; Sobrado 2010). As
características estruturais das plantas refletem na manutenção do status hídrico e são consideradas influenciadoras dos padrões fenológicos das espécies em florestas tropicais secas (decíduas), que se caracterizam por alta sazonalidade (Borchert et al. 2002; Lima et al. 2012, Méndez-Alonzo et al. 2013).
Já as florestas tropicais úmidas possuem sazonalidade climática fraca ou mesmo ausente, mas ainda assim a sazonalidade fenológica é observada (Morellato et al. 2000; Talora & Morellato 2000; Engel & Martins 2005; Xiao et al. 2006; Brearley et al. 2007; Pereira et al. 2008; Pires 2010). Em função da elevada precipitação anual, com estações secas pouco intensas ou ausentes, nessas florestas as variações na precipitação, que possibilitam elevada umidade do solo ao longo de todo o ano, influenciam a fenodinâmica vegetativa das espécies de forma diferente das espécies de florestas secas, possibilitando um menor período de deciduidade. Em estudos de comunidade realizados nas florestas ombrófilas, a fenodinâmica foliar apresenta maior relação com o comprimento do dia e temperatura do que com a precipitação (Morellato et al. 2000; Pires 2010). Além disso, irrigação experimental de médio prazo (dois anos) realizada em florestas úmidas não influenciou substancialmente os padrões de queda foliar (Wright & Cornejo 1990), mas afetou o momento de brotamento foliar, embora não sua intensidade (Tissue & Wright 1995), enquanto a irrigação em árvores
31 de floresta seca geraram grandes mudanças nos padrões vegetativos (Borchert 1994c; Borchert et al. 2002; Lima et al. 2012).
A variação da temperatura e umidade relativa do ar influencia sazonalmente o status hídrico de algumas espécies nas florestas úmidas (Lemos Filho & Mendonça Filho 2000; Silva & Lemos Filho 2001; Oliveira & Carvalho 2008), mas nem sempre as limitações sazonais de água na estação seca influenciam o brotamento foliar das árvores da comunidade (Huete et al. 2006; Hutyra et al. 2007). Em alguns casos, não são observados sinais de limitação de água para a fotossíntese ao longo da estação seca (Hutyra et al. 2007). Considerando dois extremos de um continuum, duas categorias são propostas para caracterizar a estabilidade dos valores de potencial hídrico foliar (Ψ) que uma planta consegue manter frente às mudanças sazonais de disponibilidade de água e/ou demanda evaporativa da atmosfera: isohidria e anisohidria (Tardieu & Simonneau 1998, Maseda & Fernández 2006, McDowell et al. 2008).
Espécies isohídricas mantêm um controle rígido e contínuo do Ψ ao longo do dia e das estações do ano, mantendo-o relativamente constante mesmo quando ocorre declínio da disponibilidade de água do solo e/ou da atmosfera (Tardieu & Simonneau 1998; McDowell et
al. 2008). Isto é possível, principalmente, através do forte controle estomático que ocorre a
partir de um limite mínimo de Ψ, o que gera diminuição da condutância e transpiração (Tardieu & Simonneau 1998; Maseda & Fernández 2006; McDowell et al. 2008). A maioria dos mecanismos usados para explicar o comportamento isohídrico se baseia na regulação estomática, mas outros mecanismos podem contribuir para manutenção de potenciais hídricos constantes, tais como utilização de reservatórios de água na planta, mudanças nos padrões de absorção de água, variações na arquitetura hidráulica e mudanças na superfície total de trocas gasosas (Bucci et al. 2008). Em espécies anisohídricas, a diminuição dos potenciais hídricos do solo e da raiz e/ou aumento da demanda evaporativa atmosférica sob déficit hídrico gera o declínio nos valores de Ψ, devido a estas plantas não apresentarem um controle estomático tão eficiente como as espécies isohídricas (Tardieu & Simonneau 1998; Maseda & Fernández 2006). Sob essas condições, as taxas transpiracionais são reduzidas, mas não cessadas como nas espécies isohídricas (Tardieu & Simonneau 1998), consequentemente um limite mínimo de Ψ não é obedecido para estas espécies, o que pode gerar embolia e perda de turgor (Maseda & Fernández 2006).
Espécies que mantêm a isohidria através do controle estomático podem manter a área foliar sem perdas significativas de água por transpiração (superfície transpiracional inoperante) mesmo quando a restrição hídrica se alonga, durante uma seca intensa. Porém, foi
32 proposto que sob seca intensa (intermediária ou alta intensidade e longa duração), períodos longos sem assimilação de CO2 devido ao forte controle estomático podem induzir morte por privação de carbono ou pela redução das defesas aos agentes bióticos nas espécies isohídricas (McDowell et al. 2008). Contudo, a morte por privação de carbono através da exaustão das reservas acumuladas parece não ocorrer em condições de seca natural (Sala et al. 2010), ou ser rara (Sevanto et al. 2014). Nas espécies anisohídricas a manutenção da transpiração por períodos maiores não é possível (superfície transpiracional operante). A elevada transpiração pode induzir ao colapso dos sistemas de transporte dessas plantas (McDowell et al. 2008) e, portanto, ajustes são fundamentais para reduzir a demanda por água nas espécies anisohídricas antes que ocorra a morte da planta sob seca intensa. Os níveis em que a transpiração é reduzida nas espécies isohídricas e que o Ψ é reduzido nas espécies anisohídricas são controlados pela arquitetura hidráulica. A arquitetura hidráulica por sua vez é controlada, assim como a condutividade hidráulica específica da folha, pela morfologia da planta (e.g. razão área radicular : área foliar) e anatomia (e.g. comprimento, diâmetro dos vasos e frequência estomática) (Maseda & Fernández 2006). Mudanças de estado nessas características da planta são possíveis por senescência e diferenciação de novos tecidos (Maseda & Fernández 2006). Nesse sentido, a abscisão foliar parece ocorrer nas espécies anisohídricas para diminuir as perdas transpiracionais.
A anatomia da planta também influencia a arquitetura hidráulica, e pode ser representada de maneira simplificada para árvores pela densidade da madeira (Bucci et al. 2004; Jacobsen et al. 2007). A variação da anatomia pode ser avaliada em função das dimensões e frequências dos vasos (Preston et al. 2006; Poorter et al. 2010) e fibras (Preston
et al. 2006; Martinez-Cabrera et al. 2009; Poorter et al. 2010). Em alguns estudos já foi
observada a relação entre densidade da madeira, status hídrico e fenologia, o que permitiu a classificação das espécies arbóreas que coocorrem em tipos funcionais fenológicos (Borchert 1994a; Borchert et al. 2002; Singh & Kushwaha 2005; Valdez-Hernández et al. 2010; Lima et
al. 2012, Méndez-Alonzo et al. 2013). Contudo essa relação só foi documentada para
florestas secas.
Florestas tropicais secas e ombrófilas além de se diferenciarem em função dos volumes de precipitação, duração e intensidade da estação seca (Reich 1995) também se diferenciam quanto ao regime de renovação foliar. De forma geral florestas tropicais secas também são conhecidas como florestas decíduas por perderem mais de 60% de massa foliar durante a estação seca (Oliveira-Filho 2009), o que ocorre devido à predominância de espécies decíduas. Florestas sempre-verdes perdem menos de 30% da massa foliar na estação
33 seca (Oliveira-Filho 2009), essa menor taxa de renovação foliar ocorre porque frequentemente mais de 80% das espécies arbóreas dessas florestas são sempre-verdes (Morellato et al. 2000; Talora & Morellato 2000; Pires 2010). Além disso, nas florestas tropicais secas diversas espécies se mantêm decíduas (sem folhas) por mais de sete meses (Kushwaha & Singh 2005), enquanto nas florestas ombrófilas as espécies decíduas possuem um período de deciduidade mais curto, frequentemente menos de um mês e em alguns casos dois meses (Pires 2010). Nesse sentido, nas florestas ombrófilas são esperados tipos funcionais fenológicos distintos dos existentes em florestas decíduas em função da disponibilidade de água, ou ao menos que somente parte dos grupos propostos para florestas secas estejam presentes em florestas ombrófilas.
As espécies decíduas que são encontradas nas florestas ombrófilas se mantêm sem folhas por cerca de um mês (Pires 2010). Estas espécies são classificadas nos estudos de florestas secas como espécies leaf exchanger, e têm sido agrupadas no mesmo grupo funcional das espécies sempre-verdes (Borchert et al. 2002), apesar desses dois grupos possuírem comportamento completamente diferente quanto à queda foliar. Nas florestas secas espécies dos dois tipos funcionais ficam confinadas em locais úmidos (Borchert et al. 2002, Elliot et al. 2006, Méndez-Alonzo et al. 2013), e dentro do gradiente de umidade destas florestas, espécies sempre-verdes são encontradas em locais mais úmidos, com potencial hídrico do solo maior que -1,2 MPa (Méndez-Alonzo et al. 2013). Em comparação com o grupo das decíduas (de alta e baixa densidade da madeira), pouco se sabe a respeito das espécies decíduas leaf exchanger e sempre-verdes, principalmente das sempre-verdes, provavelmente em função da menor abundância nas florestas secas, onde os trabalhos que visaram investigar tipos funcionais são realizados em maior número. Espécies decíduas leaf
exchanger e sempre-verdes representam os tipos funcionais fenológicos que compõem as
florestas ombrófilas, com predominância das espécies sempre-verdes, o que possibilita um estudo mais aprofundado desses grupos. Considerando que as espécies sempre-verdes são encontradas somente em locais de solo mais úmido que as decíduas (Méndez-Alonzo et al. 2013), é esperado que estas espécies mantenham valores mais altos de Ψ que espécies decíduas, e que a capacitância da madeira não tenha tanta importância para essas espécies, uma vez que a água está disponível no solo.
Os atributos relacionados à estrutura foliar frequentemente são relacionados à longevidade foliar (Reich et al. 1997). A suculência reflete a capacidade de armazenamento de água na folha e a massa foliar por unidade de área é o atributo mais comumente relacionado com a longevidade foliar, uma vez que é otimizada para maximizar o ganho de
34 carbono pela planta, refletindo o seu custo de construção (Westoby et al 2002; Kikuzawa & Lechowicz 2011; Wright et al. 2004). Assim, pode se esperar que os custos de construção foliar sejam maiores em espécies perenifólias que em decíduas, apesar de que tais atributos são menos claramente associados aos padrões de queda foliar (Holbrook et al. 1995).
Este capítulo tem por objetivo responder as seguintes perguntas: 1) em uma floresta ombrófila diferenças fenológicas entre espécies sempre-verdes e decíduas dependem da regulação do Ψ?; 2) a menor densidade da madeira possibilita o tamponamento do status hídrico em espécies verdes e decíduas de florestas ombrófilas?; e 3) espécies sempre-verdes e decíduas de florestas ombrófilas se agrupam por seus atributos estruturais e Ψ?.
Métodos
Área de estudo e espécies estudadas
O estudo foi realizado em formações da Mata Atlântica na Reserva Biológica União (REBIO União), que se localiza no estado do Rio de Janeiro, Brasil (22o 27’ 30’’ S e 42o 02’ 15” W) (Fig. 1). A vegetação é caracterizada como floresta ombrófila densa de terras baixas e floresta ombrófila densa submontana (IBGE 2012) (Fig. 2). Possui clima tropical úmido, com estação chuvosa no verão e seca no inverno. A temperatura média anual no local de estudo é de 24 ºC e a precipitação em torno de 1650 mm anuais, cuja maior parte se concentra nos meses de outubro a abril (ca. 75%) (Fig. 3A). Meses com precipitação menor que 100 mm são considerados secos (Xiao et al. 2006; Hutyra et al. 2007; Wagner et al. 2011), uma vez que 100 mm é a precipitação (P) mínima que possibilita manutenção da evapotranspiração (E) média das florestas tropicais, considerando meses secos aqueles em que a razão E/P é > 1,0 (Olivares & Medina 1992) para seca meteorológica (Mishra & Singh 2010). Na REBIO União o período seco ocorre de maio a agosto, quando a precipitação mensal frequentemente varia entre 50 e 100 mm (MMA/IBAMA 2008). Dados de precipitação e temperatura do período de estudo foram obtidos da estação Macaé (22o 37’ 63’’ S e 41o 81’ 22” W), localizada ca 20 km da área de estudo (Fig. 3B), e indicam a existência de veranico em fevereiro. O potencial hídrico do solo foi acompanhado no local de estudo de junho de 2011 a dezembro de 2012, entre 9:00 e 11:00h, com a utilização de cinco sensores da Wescor modelo multivoltmeter HR33T (Fig. 3C).
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Figura 1. Mapa de localização e Imagem de satélite da Reserva Biológica União no Estado do Rio de
Janeiro. Em destaque as trilhas onde o trabalho foi realizado. Modificado a partir do Google Earth®.
Figura 2. Imagens da Reserva Biológica União (A) floresta em primeiro plano (Fonte: Arquivo
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Figura 3. Precipitação e temperaturas médias, máximas e mínimas da REBIO União
correspondente ao período entre os anos de 1994 e 2005 (A). Precipitação e temperaturas médias, máximas e mínimas de janeiro de 2011 a dezembro de 2012, Macaé-RJ (B). Potencial
B
C A
37 hídrico do solo na floresta da REBIO União, dados coletados entre junho de 2011 e dezembro de 2012 (C).
Foram estudadas nove espécies arbóreas (Tab. 1), pertencentes a diferentes famílias e grupos fenológicos vegetativos. Em um estudo fitossociológico realizado na Rebio União (Rodrigues 2004), amostrando indivíduos arbóreos com DAP ≥ 10 cm, foram encontradas 250 morfoespécies, com destaque para as famílias Myrtaceae e Lauraceae. Como cada espécie estudada neste trabalho pertence a um gênero distinto, serão utilizados no texto os nomes genéricos em referência às espécies para facilitar a leitura. Foram escolhidos indivíduos adultos (DAP > 10 cm) que estavam distribuídos ao longo de três trilhas na floresta da Rebio União e que tinham a copa com no mínimo 60% de exposição. Para fenologia, Ψ e atributos foliares foram estudados em cinco indivíduos de Senefeldera, Guarea, Miconia e
Handroanthus, e seis indivíduos de Citharexylum, Apuleia, Tibouchina, Siparuna e Mabea,
totalizando 50 árvores. Parâmetros da madeira foram estudados em três indivíduos por espécie, totalizando 27 árvores.
Tabela 1. Espécies arbóreas de floresta ombrófila densa estudadas na REBIO União, Rio de
Janeiro, Brasil e suas respectivas famílias.
Família Espécie
Bignoniaceae Handroanthus chrysotrichus (Mart. ex DC.) Mattos
Euphorbiaceae Mabea fistulifera Mart.
Senefeldera verticillata (Vell.) Croizat.
Fabaceae Apuleia leiocarpa (Vogel)
Melastomataceae Miconia hypoleuca (Benth.) Triana Tibouchina estrellensis (Raddi) Cogn.
Meliaceae Guarea guidonia (L.) Sleumer.
Siparunaceae Siparuna guianensis Aubl.
Verbenaceae Citharexylum myrianthum Cham.
Fenologia e grupos fenológicos
Foram acompanhadas as fenofases brotamento foliar (folhas que surgem na copa), queda foliar (folhas que caem da copa) e cobertura de copa; que representa o percentual de folhas presentes na copa em dado momento. O acompanhamento da fenologia foi realizado com o auxílio de binóculos, mensalmente, entre setembro de 2010 e dezembro de 2012. Para registro da fenodinâmica dos indivíduos foi utilizado o índice de intensidade de Fournier (1974), através do uso da escala intervalar de cinco categorias, indo de 0 a 4, com intervalo de
38 25% entre classes. As classes foram categorizadas da seguinte maneira: (0) ausência completa da fenofase, (1) presença de estruturas representativas da fenofase ocupando de 1 a 25% da área da copa, (2) estruturas ocupando entre 26 e 50% da copa, (3) estruturas ocupando entre 51 e 75% da copa, e (4) estruturas ocupando entre 76 e 100% da copa. O índice descrito foi calculado mensalmente para todas as fenofases, expressas por cada uma das espécies estudadas, e através dele foram construídos fenogramas para caracterizar graficamente a fenodinâmica de cada espécie (Anexo 1). Foi considerada espécie sempre-verde aquela em que os indivíduos se mantêm com folhas na copa durante todo o ano, quando a maioria dos indivíduos de uma espécie perde todas as folhas em algum momento do ano esta espécie foi considerada decídua (Seghieri et al. 2012).
Medidas do potencial hídrico foliar
O potencial hídrico foliar (Ψ, em MPa) foi medido com uma câmara de pressão de Scholander (Soil Moisture, modelo 3005), imediatamente após o corte, em ramos coletados com auxílio de um podão (Scholander et al. 1965). As medidas de todos os indivíduos deste estudo foram realizadas durante uma noite e um dia, a cada dois meses, sempre nos mesmos indivíduos, entre janeiro de 2011 e novembro de 2012. As medidas foram realizadas, em dois horários: antes do amanhecer (entre 3:30h e 5:30h, sem nenhuma luminosidade) para medida do potencial hídrico na antemanhã (ΨAM), e entre 12:00h e 14:00h, para o potencial hídrico no meio-dia (ΨMD). A amplitude diária de potencial hídrico (∆Ψ) de cada indivíduo foi calculada a partir da fórmula: ∆Ψ = ΨAM-ΨMD.
Atributos estruturais
Foram retiradas amostras de madeira (40 mm de comprimento) de três indivíduos por espécie, a aproximadamente 1,30 m de altura, com uso de sonda de Pressler (Marques et al. 2012). Cada uma das amostras foi imersa em um recipiente com água, com uma pinça, sobre uma balança digital para registrar o incremento da massa, que corresponde ao volume do segmento (g.cm-3), uma vez que a densidade da água é de 1 g.cm-3. Amostras foram pesadas após secagem a 90–95 ºC até que atingissem massa constante (massa seca). A densidade da madeira foi obtida através da fórmula: densidade = massa seca/volume (Cornelissen et al. 2003).
Para avaliação dos parâmetros da anatomia da madeira, os corpos de prova frescos foram orientados no sentido transversal e cortados em micrótomo de deslize. Os cortes foram aderidos ao suporte com fita adesiva de carbono e metalizados com uma camada de 20 nm de
39 ouro (Choat et al. 2005). Imagens de microscopia eletrônica de varredura foram obtidas através do microscópio Zeiss Evo 40. Medições foram realizadas através do Software Image Pro-Plus versão 4.0 for Windows. As variáveis utilizadas para caracterizar a anatomia do lenho foram: índice de composição de vasos, razão área:número (S=A/N), onde A representa a média da área da secção transversal dos vasos em mm2 e N o número de vasos.mm-2, que indica a composição dos vasos no sistema de condução, onde altos valores indicam poucos vasos amplos e baixos valores indicam muitos vasos estreitos (Zanne et al. 2010); e condutividade hidráulica potencial (ΣDa
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), baseada na lei de Hagen-Poiseuille (Choat et al. 2005).
Para determinar os atributos foliares de cada espécie, foram retirados dez discos foliares por espécie, que foram pesados (massa fresca, em g.m-2) e imersos em água por 24 horas para estimar a massa saturada (g.m-2). Posteriormente os discos foliares foram secos por 48 horas visando a determinação da massa seca (g.m-2). A massa foliar por unidade de área (MFA) foi obtida através da fórmula: massa do disco foliar/área do disco foliar, e a suculência através da fórmula: (massa saturada - massa seca)/área do disco foliar.
Análise dos dados
Para verificar a diferença dos parâmetros do potencial hídrico (ΨAM, ΨMD e ∆Ψ) mensal entre espécies e entre indivíduos de uma mesma espécie foi realizada uma análise de variância (ANOVA) com dois fatores, após verificar os pressupostos da ANOVA através dos testes de Kolmogorov-Smirnov e Fligner-Killeen. Para verificar a diferença dos atributos foliares (massa foliar por unidade de área e suculência) e da madeira (densidade madeira, índice de composição de vasos, condutividade hidráulica potencial) entre espécies foi realizada uma ANOVA com um fator. As médias de ambos os testes foram comparadas pelo teste de Tukey (p < 0,05). Coeficientes de correlação de Pearson foram calculados para cada grupo fenológico entre densidade da madeira e parâmetros relacionados ao status hídrico: índice de plasticidade fenotípica para ΨAM, ΨMD e ∆Ψ, e os valores sazonais mais negativos (mínimos) e menos negativos (máximos) de ΨAM, ΨMD e ∆Ψ. Para estabelecer uma relação entre grupos fenológicos e atributos das espécies foi realizada uma Análise de Componentes