Os lepidópteros form am um a das m ais abun dan tes orden s de in setos, com cerca de 146000 espécies descritas (HEPPNER 1991). As borboletas possuem h ábito diurn o e são represen tadas por cin co fam ílias, Hesperiidae, Papilion idae, Pieridae, Lycaen idae e Nym ph alidae. Na região Neotropical, as borboletas som am en -tre 7100 (BECCALONI & GASTON 1995) e 7900 espécies (HEPPNER 1991) en quan to n o Brasil ocorrem en tre 3100 (BECCALONI & GASTON 1995) e 3200 espécies (BROWN JR & FREITAS 1999).
As borboletas estão en volvidas em m uitas in terações eco-lógicas den tro das com un idades a que perten cem , destacan dose as m utualísticas (polin ização) e de predação (h erbivoria), den -tre outras. Elas ain da servem com o m odelo em pesquisas de eco-logia de populações e com portam en to (pela facilidade de m ar-cação n as asas); gen ética da seleção n atural e em processos bási-cos com o: alim en tação, p arasitism o, com p etição e p red ação (iden tificação de substân cias tóxicas presen tes, cam uflagem e
em fr
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em fragmentos de Flor
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Brasil
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M ônica B. Dessuy & Ana B. B. de M orais
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Animal, Departamento de Biologia, Centro de Ciências N aturais e Exatas, Universidade Federal de Santa M aria. Faixa de Camobi, km 09, 97105-900 Santa M aria, Rio Grande do Sul, Brasil. E-mail: monicadessuy@yahoo.com.br
ABSTRACT. DivDivDiverDivDiverererersitysitysitysitysity ofofof bofof bbbbutterfutterfutterfutterfutterflieslieslieslieslies (Lepidopter(Lepidopter(Lepidopter(Lepidopter(Lepidopteraaaaa, PaPapilionoideaPaPaPapilionoideapilionoideapilionoideapilionoidea eeeee HesperHesperHesperHesperHesperioidea)ioidea)ioidea)ioidea) inioidea)inin frininfrfrfrfragmentsagmentsagmentsagments ofagmentsofofofof decidualdecidualdecidualdecidualdecidual seasonal
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seasonal fffffororestorororestestestest ininininin SantaSanta MarSantaSantaSantaMarMarMarMariaiaiaiaia, RioRioRio GrRioRioGrGrGrandeGrandeandeande doandedodododo SulSulSulSulSul StateStateStateStateState, BrBrBrBrBrazil.azil.azil.azil.azil. Six field trips were carried bimonthly, between July 2004 and July 2005, in three fragments of Decidual Seasonal Forest of Santa Maria, Rio Grande do Sul State: Morro do Elefante (E), Morro do Lar Metodista (M) and Morro Cerrito (C). After 135 sampling hours, 1594 butterflies of 145 species were registered. Among these, 59% are Nymphalidae, 19% Hesperiidae, 10% Papilionidae, 7% Pieridae and 5% Lycaenidae. Nine species were new registers for Rio Grande do Sul State. M had the highest richness and abundance of species. The lowest richness was observed in E and the lowest abundance in C. Shannon-Wiener and Margalef diversity indexes had the same ordination among localities, being higher in M, more heterogeneous and disturbed, and lower in E. Simpson and Berger-Parker dominance indexes were higher in E, with more abundant species, and lower in C. Only 30% of the species were common to the three localities. About half of the total registered species were exclusive from one of the three localities. The highest similarity indexes (Morisita and Jaccard) were obtained between M and E, and the lowest between E and C.
KEY WORDS. Butterfly; conservation; inventory; South Brazil; species richness.
RESUMO. Foram realizadas seis saídas a campo bimestrais, entre julho de 2004 e julho de 2005, em três fragmen-tos de Floresta Estacional Decidual de Santa Maria, Rio Grande do Sul: Morro do Elefante (E), Morro do Lar Metodista (M) e Morro Cerrito (C). Em 135 horas de amostragem, foram registradas 1594 borboletas, distribuídas em 145 espécies. Destas, 59% pertencem a família Nymphalidae, 19% Hesperiidae, 10% Papilionidae, 7% Pieridae e 5% Lycaenidae. Foram registradas nove espécies de borboletas ainda não publicadas para o Estado. M apresentou maior riqueza e abundância de espécies. A menor riqueza foi observada em E e a menor abundância em C. Os índices de diversidade de Shannon-Wiener e de Margalef tiveram a mesma ordenação entre os locais, sendo maiores em M, local mais heterogêneo e perturbado, e menores em E. Os índices de dominância de Simpson e de Berger-Parker, por sua vez, foram mais representativos em E, com o maior número de espécies abundantes, e menos em C. Apenas 30% das espécies foram comuns aos três locais. Cerca da metade do total de espécies registradas foram exclusivas de um dos locais. A maior similaridade (Índices de Morisita e de Jaccard) foi observada entre M e E, e a menor entre E e C.
m im etism o) (BOGGS et al. 2003). No Brasil, são objeto de m uitos estudos cien tíficos (BROWN JR 1996), poden do ain da ser usadas com o in dicadoras em levan tam en tos de faun a e determ in ação de prioridades, plan ejam en to e adm in istração de reservas n atu-rais (BROWN JR 1992, BROWN JR & FREITAS 2002, EMERY et al. 2006). A diversidade de borboletas (m ais do que a riqueza) está sign ificativam en te correlacion ada tan to com a área de m ata com o com seu grau de isolam en to (BAZ & BOYERO 1995). As diferen ças n a diversidade en tre h abitats podem ser atribuídas à variedade de con dições apropriadas para as borboletas, o que in clui fon te d e n éctar, águ a, lam a e in cid ên cia d e lu z solar (BROW N JR & HUTCHINGS 1997, TUMUHIMBISE et al. 2001), além da con ectividade en tre áreas de m ata e jardin s cultivados (BROWN JR & FREITAS 2002). Devido ao fato de possuírem represen tan tes com tam an h o gran -de, coloridos e de fácil visualização, as borboletas poderiam ser usadas com o “ban deiras” para con servação e in dicadores para m on itoram en to am bien tal (NEW 1997). Den tre os m otivos para tais usos, destaca-se o fato de serem com un s o an o in teiro, apresen tarem gran de diversidade, facilidade de am ostragem e iden -tificação, ciclos de vida pequen os e facilidade de criação em la-b o r a t ó r io . Ain d a r e sp o n d e m r a p id a m e n t e a a lt e r a çõ e s am bien tais, p or serem esp ecialistas em recu rsos esp ecíficos e possuírem fidelidade de m icroh abitat, perm itin do assim ações rápidas com o reação a degradação do h abitat. Sua presen ça pode in dicar um a con tin uidade de sistem as frágeis e com un idades ri-cas em espécies, e sua ausên cia um a perturbação, fragm en tação ou en ven en am en to forte dem ais para m an ter a in tegridade dos sistem as e da paisagem (NEW et al. 1995, BROWN JR 1996, BROWN JR & HUTCHINGS 1997, BROWN JR & FREITAS 1999).
No Estado do Rio Gran de do Sul, n ão existe um registro com pleto das espécies de borboletas que ocorrem . A m aioria dos trabalh os dispon íveis foi executada com objetivos diversos, uti-lizan do m etodologias distin tas ou n ão explicitadas. O projeto “As Borboletas do Rio Gran de do Sul”, desen volvido n o Depar-tam en to de Zoologia da UFRGS desde 1996, vem estudan do a faun a de borboletas das Un idades de Con servação do Estado, utilizan do m étodos padron izados (ISERHARD & ROMANOWSKI 2004), sem , n o en tan to, ter am ostrado a região cen tral. O presen te es-tudo, utilizan do a m etodologia do referido projeto, busca carac-terizar a faun a de borboletas de fragm en tos da Floresta Estacion al Decidu al da Fralda da Serra Geral de San ta Maria, através de listagem de espécies e m edidas de riqueza, abun dân cia, diversi-dade, dom in ân cia e sim ilaridade. Preten de-se forn ecer ain da subsídios para con servação desse grupo de in setos e do am bien -te n atural da região, caren -te de áreas legais de preservação, e atualm en te sob forte pressão an trópica.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo
Localizado n o cen tro geográfico do Rio Gran de do Su l, o m u n icípio de San ta Maria (29º42’S e 53º42’W ) (Fig. 1) possu i clim a tem perado ch u voso e q u en te, do tipo Cfa, com n evoei-ros. A precipitação m édia an u al é de 1732 m m e a tem peratu ra
m édia an u al oscila en tre 18º C e 20º C (NIMER 1990). Em term os de vegetação, perten ce à Floresta Estacion al Decidu al da Fralda da Serra Geral (PEREIRA et al. 1989), ocu pan do a zon a de tran si-ção en tre a Depressão Cen tral do Rio Gran de do Su l e a escarpa aren ito-basáltica do Plan alto Meridion al Brasileiro, possu in do p lan ícies alu viais, várzeas e coxilh as, com altitu des varian do de 40 a 500 m etros. Origin alm en te cobrin do os m orros da ci-dade com vegetação de espécies características de m atas, a Flo-resta Estacion al Decidu al da Fralda da Serra Geral atu alm en te con cen trase em locais de difícil acesso, em decorrên cia do in -ten so desm atam en to para ocu pação residen cial, expan são da área agrícola e das exp lorações das m adeireiras (PEREIRAet al. 1989, ROBAINA et al. 2001).
Foram escolh idos três locais para a realização desta pes-q u isa: Morro do Elefan te (29º40’57”S e 53º43’17”W ), Morro do Lar M et o d ist a (2 9 º3 9 ’3 8 ”S e 5 3 º4 9 ’8 ”W ) e M o rro C errit o (29º41’59”S e 53º47’18”W ). Os Morros do Elefan te (E) e do Lar Met o d ist a (M) lo calizam -se n a escarp a d o Plan alt o Méd io Riogran den se ou da Fralda da Serra Geral, a 9,5 km de distân -cia u m do ou tro, e possu em altitu des en tre 420 e 470 m (MA -CHADO & LONGHI 1990). O Morro Cerrito (C), isolad o e já n a Depressão Cen tral, é tido com o testem u n h a da Serra Geral e possu i altitu de de 246 m (PEREIRA et al. 1989), estan do a 5 km de E e 7 km de C. A escolh a desses fragm en tos foi devido ao fato de serem típicos e característicos da região, cobertos por m atas n atu rais do tipo Estacion al Decidu al, ain da razoavelm en te pre-servadas pelo fato das áreas estarem sob a respon sabilidade de in stitu ições privadas.
Na vegetação do extrato arbóreo dos m orros ao redor da cidade de San ta Maria, as fam ílias botân icas m ais presen tes são Fab aceae e M yrt aceae, segu id as d e Lau raceae, M eliaceae, Sap in daceae, Eu p h orbiaceae e Moraceae. Predom in am os gê-n ero s Trich ilia, Eu gen ia, N ect an dra, A lloph ylu s, Rapan ea e Z anthoxylum. Em bora apresen tem gran de sem elh an ça florística, prin cipalm en te com relação às fam ílias botân icas ocorren tes, a com posição de espécies gan h a aspectos pecu liares a cada local (MACHADO & LONGHI 1990, ALBERTI et al. 2000).
Santa Maria Rio Grande do Sul
Santa Catarina -27°
Uruguai
Argentina Escala aproximada
0 109.10 km
Oceano Atlântico
N
51° Santa Maria
O Morro d o Elefan te localiza-se atrás d o Ed u can d ário con h ecido com o “Cidade dos Men in os”, n o bairro Cam obi, e possu i área de aproxim adam en te 200 h a. Den tre a vegetação n atu ral, existem algu m as áreas plan tadas com eu calipto, Pinus e fru tíferas cu ltivadas (prin cipalm en te Citrus). Na en trada da trilh a prin cipal da m ata existe u m trech o de gram ado aberto en solarado, ao lado do q u al corre u m riach o proven ien te do in terior da m ata. O Morro do Lar Metodista, por su a vez, loca-liza-se atrás do Lar Metodista, n o bairro Ch ácara das Flores, e possu i área in term ediária en tre os ou tros dois locais. Dos três locais, esse é o m ais an trop izad o, com p resen ça d e clareiras bem abertas n o in terior dos trech os de m ata, altern an do-se com trech os de cam po e capoeira. Ao lon go da en trada da área, n a base do m orro, esten de-se u m riach o. Já o Morro Cerrito perten ce ao Cen tro Marista de Even tos, localizado n o bairro tam -bém con h ecid o com o Cerrito, e p ossu i área d e ap roxim ad a-m en t e 20 h ect ares. Po ssu i algu n s t rech o s co a-m p resen ça d e eu calipto, taq u ara e Pinus, e ain da u m pom ar com várias fru tí-feras cu ltivadas. Logo n a en trada da m ata, h á u m a gran de cla-reira, devido à con stru ção de u m a q u adra de esportes, e ain da a presen ça de gram ados e jardin s cu ltivados desde a en trada da sede adm in istrativa até a trilh a de acesso a m ata.
Amostragem
Em cada local foram realizadas am ostragen s bim estrais, de ju lh o de 2004 a ju lh o de 2005, percorren do-se todos os ti-pos de am bien te característicos, in clu in do in terior e borda de m ata. O esforço am ostral foi de cerca de 3,5 h oras-rede/ local/ ocasião, ao lon go de trilh as já existen tes n os locais, q u e eram percorridas u m a ú n ica vez em cada am ostragem , baseado n a m et o d o lo gia p ro p o st a p o r PO LLARD (1 9 7 7 ). O h o rá rio d e am ostragem esten d eu -se en tre 8h 30m in e 16 h , p rocu ran d o acom pan h ar o h orário de m aior atividade das borboletas.
As borboletas, visu alizadas a olh o n u ou com bin ócu lo, era m regist ra d a s em p la n ilh a e/ o u ca p t u ra d a s co m red e en tom ológica, caso n ão fosse possível a iden tificação n o cam -po. Os exem plares captu rados eram m ortos por com pressão do tórax e acon dicion ados em en velope en tom ológico, a fim de serem levados ao laboratório para m on tagem . A iden tificação dos espécim es foi realizada com au xílio de bibliografia especi-alizada (D’ABRERA 1988, BROW N JR 1992, TYLER et al. 1994, D’ABRERA 1994, 1995, CANALS 2000, 2003) e con su lta a coleções de ou tras in stitu ições e/ ou especialistas. Pelo m en os u m exem plar de cada espécie está depositado n a coleção de referên cia do Laborató-rio de In terações In seto-Plan ta do Departam en to de Biologia, Cen tro de Ciên cias Natu rais e Exatas da Un iversidade Federal de San ta Maria, San ta Maria, Rio Gran de do Su l. Tam bém foram con feccion adas coleções m en ores, específicas e represen -tativas de cada local, para serem depositadas n as sedes adm i-n istrativas dos m esm os.
Análise dos Dados
Foram an alisados os segu in tes iten s: n ú m ero de in diví-du os registrados (N), riq u eza de espécies (S), freq ü ên cia
relati-va da espécie (fr) e n ú m ero de espécies exclu sirelati-vas (Excl.). Para an álise de abu n dân cia das espécies, foram con sideradas “abu n -dan tes” aq u elas q u e possu íam as m ais altas freq ü ên cias abso-lu tas e com o “d om in an tes” as q u e ap resen taram freq ü ên cia relativa m aior q u e 10% (fr > 0,1). Espécies registradas em ape-n as u m dos três locais são referidas com o “exclu sivas”. Espéci-es reprEspéci-esen tadas por u m ú n ico in divídu o foram referidas com o “sin gleton s” (NOVOTNÝ & BASSET 2000).
Foi feita u m a cu rva de su ficiên cia am ostral, a partir dos dados de n ú m ero de espécies obtidas em cada ocasião am ostral, u tilizan do-se o program a estatístico Estim ateS (COLW ELL 2005). Tam bém foram calcu lados os Ín dices de Diversidade de Sh an n on -Wien er (H’) e de Margalef (Dm g), Ín dices de Dom n ân cia de Sim pson (D) e de Berger-Parker (d) e Ín dices de Sim i-laridade de Morisita-Horn e de Jaccard (MORENO 2001, MAGURRAN 2004), u tilizan do o program a estatístico Past, versão 1,35b.
A elaboração da listagem de espécies segu iu a classifica-ção de BROW N JR (1992) e FREITAS & BROW N JR (2004) e a n om en -clatu ra foi atu alizad a d e acord o com LAMAS (2004) e MIELKE (2005).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Riqueza e Composição de Espécies
Em 135 h oras d e am ostragem , foram registrad os 1564 in divídu os, distribu ídos em 145 espécies de borboletas (Tab. I). Destes, 925 (59%) perten cem à fam ília Nym ph alidae; 299 (19%) são Hesperiidae; 158 (10%) Papilion idae; 97 (7%) Pieridae e 85 (5%) Lycaen idae.
Do total de 145 espécies iden tificadas, 40% são Hesperiidae, 35% Nym p h alid ae, 11% Lycaen id ae, 8% Pap ilion id ae e 6% Pieridae, proporções diferen tes das apresen tadas por BROWN JR & FREITAS (1999), que citam Lycaen idae e Hesperiidae com o as fa-m ílias fa-m ais ricas efa-m espécies n o país, seguidas de Nyfa-m ph alidae, Pieridae e Papilion idae (Tab. II). Trabalh os m ais region ais en -con traram pequen as diferen ças n a represen tatividade da rique-za de espécies por fam ília com relação aos dados apresen tados para o Brasil (MIELKE & CASAGRANDE 1997 e BROWN JR & FREITAS 1999 em São Paulo, MOTTA 2002 em Min as Gerais, KRÜGER & SILVA 2003 n o Rio Gran de do Sul, EMERY et al. 2006 n o Distrito Federal, com exceção de Hesperiidae n os dois últim os). No en tan to, n o Rio Gran de do Sul, ISERHARD & ROMANOWSKI (2004), n a região do Vale do Rio Maqu in é, en con traram valores m ais próxim os aos do presen te estudo, sen do Nym ph alidae a fam ília m ais rica, segui-da por Hesperiisegui-dae, Lycaen isegui-dae, Pierisegui-dae e Papilion isegui-dae (Tab. II). Assim , apresen ta-se um padrão para o Estado que apon ta m en or riqueza de Lycaen idae em relação ao Brasil, citada com o aproxi-m adaaproxi-m en te 30% (BROWN JR & FREITAS 1999), en fatizan do a n eces-sidade de am pliar esse tipo de estudo n o sul do país (MIELKE & CASAGRANDE 1997).
Tabela I. Lista e abundância de espécies de borboletas registradas no M orro do Elefante (E), M orro do Lar M etodista (M ) e M orro Cerrito (C), Santa M aria, Rio Grande do Sul, entre julho de 2004 e julho de 2005. (T) Total das am ostragens; (S) riqueza de espécies; (N ) abundância total por família em cada local; em negrito: espécies com novo registro para o Rio Grande do Sul; (*) espécies representadas
por um único indivíduo ("singletons") e consideradas raras ou escassas na literatura (BIEZANKO 1963, BIEZANKO & MIELKE 1973, BIEZANKOet al.
1978, BROWN JR 1992, MIELKE & CASAGRAN DE 1997).
E M C T
Hesperioidea
Hesperiidae (S = 58)
Hesperiinae (S = 35)
Anthoptus epictetus (Fabricius, 1793) 1 4 0 5
Callimormus interpunctata (Plötz, 1884) 1 3 0 4
Callimormus rivera (Plötz, 1882) 4 8 4 16
Corticea lysias potex Evans, 1955 3 0 0 3
Corticea obscura M ielke, 1969 0 0 1 1
* Cymaenes distigma Plötz, 1882 1 0 0 1
Cymaenes gisca Evans, 1955 0 2 0 2
Cymaenes lepta (Hayward, 1939) 0 0 2 2
* Cymaenes t ripunctata tripunctata (Latreille, [1824]) 0 1 0 1
* Decinea lucifer (Hübner, [1831]) 0 1 0 1
* Ebrietas anacreon anacreon (Staudinger, 1876) 1 0 0 1
Hylephila phyleus (Drury, 1773) 0 0 2 2
Lucida ranesus (Schaus, 1902) 0 1 2 3
* Lychnuchoides ozias ozias (Hewitson, 1878) 0 0 1 1
M iltomiges cinnamomea (Herrich-Schäffer, 1869) 2 0 0 2
M nasilus allubita (Butler, 1877) 4 1 0 5
N ast ra lurida (Herrich-Schäffer, 1869) 0 1 0 1
N yctelius nyctelius nyctelius (Latreille, [1824]) 1 2 5 8
Panoquina ocola (W. H. Edwards, 1863) 5 6 4 15
Parphorus pseudecorus (Hayward, 1934) 0 0 2 2
* Perichares philetes aurina Evans, 1955 0 0 1 1
Polites vibex catilina (Plötz, 1886) 0 2 2 4
* Pompeius pompeius (Latreille, [1824]) 0 0 1 1
Psoralis stacara (Schaus, 1902) 0 0 2 2
Quadrus sp. 0 0 1 1
Sodalia coler (Schaus, 1902) 0 0 2 2
* Synapte silius (Latreille, [1824]) 0 0 1 1
Thargella evansi Biezanko & M ielke, 1973 0 0 3 3
Thespieus ethemides (Burm eister, 1878) 0 0 2 2
Vehilius clavicula (Plötz, 1884) 0 1 0 1
Vehilius celeus ochraceus Biezanko & M ielke, 1973 0 1 0 1
Vehilius inca (Scudder, 1872) 0 2 1 3
* Vehilius stictomenes stictomenes (Butler, 1877) 0 1 0 1
Vett ius diversa diversa (Herrich-Schäffer, 1869) 0 0 1 1
Wallengrenia premnas (Wallengren, 1860) 0 0 7 7
Tabela I. Continuação.
E M C T
Pyrginae (S = 23)
Achlyodes mithridates thraso (Hübner, [1807]) 3 2 2 7
Aethilla echina coracina Butler, 1870 1 1 0 2
Antigonus liborius areta Evans, 1953 0 2 0 2
Autochton zarex (Hübner, 1818) 2 3 0 5
Carrhenes canescens pallida Röber, 1925 2 1 0 3
Pyrginae (S = 23)
Gorgythion begga begga (Prittwitz, 1868) 2 2 0 4
Gorgythion beggina escalophoides Evans, 1953 3 2 0 5
Helias phalaenoides palpalis (Latreille, [1824]) 2 0 0 2
Heliopetes arsalte (Linnaeus, 1758) 6 2 0 8
Heliopetes omrina (Butler, 1870) 1 1 1 3
* M ilanion leucaspis (M abille, 1878) 0 1 0 1
* N isoniades macarius (Herrich-Schäffer, 1870) 0 1 0 1
Pyrgus orcus (Stoll, 1780) 47 29 14 90
Staphylus musculus (Burm eister, 1875) 0 0 1 1
Trina geometrina geomet rina (C. Felder & R. Felder, [1867]) 0 3 2 5
Urbanus dorantes dorantes (Stoll, 1790) 5 2 4 11
* Urbanus doryssus albicuspis (Herrich-Schäffer, 1869) 0 0 1 1
Urbanus procne (Plötz, 1880) 6 0 1 7
Urbanus proteus proteus (Linnaeus, 1758) 2 5 1 8
Urbanus simplicius (Stoll, 1790) 1 9 2 12
Urbanus teleus (Hübner, [1821]) 9 1 1 11
Xenophanes tryxus (Stoll, 1780) 0 2 0 2
Zera tetrastigma erisichthon (Plötz, 1884) 0 0 1 1
N 115 106 78 299
Papilionoidea
Nym phalidae (S = 51) Nym phalinae (S = 12)
Anartia amathea roeselia (Eschscholtz, 1821) 14 50 2 66
Eresia lansdorfi (Godart, 1819) 0 11 0 11
Hypanartia bella (Fabricius, 1793) 19 4 0 23
Hypanartia lethe (Fabricius, 1793) 2 5 7 14
* Junonia evarete (Cramer, 1779) 4 9 10 23
Ortilia ithra (W. F. Kirby, 1900) 0 1 0 1
Ortilia orthia (Hewitson, 1864) 2 0 0 2
Siproeta stelenes meridionalis (Fruhstorfer, 1909) 0 2 2 4
Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821) 0 5 2 7
Telenassa sp. 0 2 0 2
Vanessa braziliensis (M oore, 1883) 1 15 12 28
Vanessa myrrinna (Doubleday, 1849) 1 1 2 4
Heliconiinae (S = 10)
Actinote carycina Jordan, 1913 1 18 6 25
Actinote mamita (Burm eister, 1861) 0 8 2 10
Tabela I. Continuação.
E M C T
Actinote melanisans Oberthür, 1917 2 3 0 5
Actinote pellenea calymma Jordan, 1913 0 2 0 2
Actinote thalia pyrrha (Fabricius, 1775) 3 3 0 6
Agraulis vanillae maculosa (Stichel, [1908]) 0 3 2 5
Dione juno juno (Cram er, 1779) 0 0 7 7
Dryas iulia alcionea (Cramer, 1779) 52 58 36 146
Heliconius erato phyllis (Fabricius, 1775) 55 43 23 121
Heliconius ethilla narcaea Godart, 1819 7 5 11 23
Satyrinae (S = 9)
Capronnieria galesus (Godart, [1824]) 0 1 0 1
Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775) 19 18 12 49
M oneuptychia paeon (Godart, [1824]) 1 1 0 2
M oneuptychia soter (Butler, 1877) 1 3 1 5
Paryphthimoides phronius (Godart, [1824]) 41 19 30 90
Paryphthimoides poltys (Prittwitz, 1865) 6 13 3 22
Praepedaliodes phanias (Hewitson, 1862) 0 0 1 1
Pseudodebis euptychidia (Butler, 1868) 7 0 1 8
Yphthimoides celmis (Godart, [1824]) 1 14 22 37
Ithom iinae (S = 7)
Dircenna dero (Hübner, 1823) 0 1 0 1
Epityches eupompe (Geyer, 1832) 3 8 0 11
Episcada hymenaea hymenaea (Prittwitz, 1865) 1 3 0 4
M echanitis lysimnia lysimnia (Fabricius, 1793) 8 4 1 13
M ethona themist o (Hübner, 1818) 2 1 1 4
* Pseudoscada erruca (Hewitson, 1855) 2 3 0 5
Pt eronymia sylvo (Geyer, 1832) 0 1 0 1
Biblidinae (S = 6)
Biblis hyperia (Cramer, 1779) 1 3 3 7
Callicore pygas (Godart, [1824]) 0 0 1 1
* Dynamine myrrhina (Doubleday, 1849) 1 3 0 4
Dynamine postverta postverta (Cramer, 1779) 0 0 1 1
Eunica eburnea Fruhstorfer, 1907 0 1 1 2
Hamadryas epinome (C. Felder & R. Felder, 1867) 28 5 2 35
Danainae (S = 2)
Danaus gilippus gilippus (Cram er, 1775) 1 11 2 14
Danaus erippus (Cramer, 1775) 5 20 1 26
Lim enitidinae (S = 2)
Adelpha syma (Godart, [1824]) 0 1 0 1
Adelpha thessalia indefecta Fruhstorfer, 1913 1 0 1 2
Apaturinae (S = 1)
Doxocopa laurentia laurentia (Godart, [1824]) 2 0 2 4
Brassolinae (S = 1)
Brassolis sophorae vulpeculus Stichel, 1902 7 2 0 9
M orphinae (S = 2)
M orpho aega aega (Hübner, [1822]) 20 1 9 30
N 321 385 219 925
Tabela I. Continuação.
E M C T
Lycaenidae (S = 16) Theclinae (S = 9)
Arawacus separata Lathy, 1926 14 7 1 22
Calycopis caulonia (Hewitson, 1877) 1 3 2 6
Ignata norax (Godman & Salvin, 1887) 0 1 1 2
Ostrinotes sophocles (Fabricius, 1793) 2 0 0 2
Rekoa palegon Cramer, 1780 8 12 2 22
Rekoa sp. 0 1 0 1
Strephonota elika (Hewitson, 1867) 0 1 0 1
Tmolus echion (Linnaeus, 1767) 4 1 6 11
Ziegleria ceromia (Hewitson, 1877) 0 9 0 9
Riodininae (S = 7)
Adelotypa tinea (Bates, 1868) 0 0 1 1
Calephelis nilus (C. Felder & R. Felder, 1861) 0 1 0 1
* Lasaia agesilas (Latreille, [1809]) 0 0 1 1
M elanis smithiae Westwood, 1851 1 1 0 2
M esosemia odice (Godart, [1824]) 1 0 0 1
Riodina lycisca (Hewitson, [1853]) 2 0 0 2
Synargis victrix (Rebel, 1901) 1 0 0 1
N 34 37 14 85
Papilionidae (S = 12) Papilioninae (S = 12)
Battus polydamas polydamas (Linnaeus, 1758) 0 6 8 14
Battus polystictus polystictus (Butler, 1784) 3 3 4 10
Heraclides anchisiades capys (Hübner, [1809]) 0 3 1 4
Heraclides astyalus astyalus (Godart, 1819) 4 8 11 23
Heraclides hectorides (Esper, 1794) 6 5 4 15
Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild & Jordan, 1906) 0 1 7 8
M imoides lysit hous lysithous (Hübner, [1821]) 0 0 1 1
M imoides lysit hous rurik (Eschscholtz, 1821) 3 0 2 5
Parides agavus (Drury, 1782) 8 4 4 16
Parides anchises nephalion (Godart, 1819) 22 4 16 42
Papilioninae (S = 12)
Parides bunichus perrhebus (Boisduval, 1836) 6 8 5 19
Pterourus scamander grayi (Boisduval, 1836) 0 1 0 1
N 52 43 63 158
Pieridae (S = 8) Coliadinae (S = 7)
Aphrissa statira statira (Cramer, 1777) 5 1 0 6
Eurema albula (Cramer, 1775) 2 0 0 2
Eurema elathea (Cram er, 1777) 0 1 3 4
Phoebis argante argant e (Fabricius, 1775) 0 1 4 5
Phoebis neocypris neocypris (Hübner, [1823]) 9 17 27 53
Phoebis philea philea (Linnaeus, 1763) 5 3 3 11
Rhabdodryas trite (Linnaeus, 1758) 0 2 0 2
Pierinae (S = 1)
Ascia monuste orseis (Godart, 1819) 0 6 8 14
N 21 31 45 97
Morais leg.) e Urbanus doryssus albicuspis (Herrich -Sch äffer, 1869) (Morro Cerrito, 19.X.2004, Dessu y det.; Dessu y leg.) (BIEZANKO 1 9 6 3 , BIEZAN KO & MIELKE 1 9 7 3 , MIELKE 1 9 7 9 , MIELKE 2 0 0 5 , MARCHIORI & ROMANOW SKI 2006).
Das 51 espécies de Nym ph alidae en con tradas, três foram registradas pela prim eira vez n o Estado: Callicore pygas (Godart, [1824]) (Morro Cerrito, 17.XII.2004, Dessu y det.; Morais leg.), Dynam ine postverta postverta (Cram er, 1779) (Morro Cerrito, 09.XII.2004, Dessu y det.; Dessu y leg.) e Pseudodebis euptychidia (Bu tler, 1868) (Morro d o Elefan te, 05.XII.2004, Dessu y det.; Dessu y leg.) (BIEZANKO & FREITAS 1938, BIEZANKO 1949, 1960b, c, d, e, TESTON & CORSEUIL 2001, 2002a, b, KRÜGER & SILVA 2003, ISERHARD & ROMANOW SKI 2004, QUADROSet al. 2004, MARCHIORI & ROMANOW SKI 2006).
Segu n do BROW N JR & FREITAS (1999) Lycaen idae é q u ase t ão d iversificad a q u an t o Nym p h alid ae e im p o rt an t e co m o in dicadora, assim com o Hesperiidae. No en tan to, essas borbo-letas são de difícil am ostragem , e existem pou cos in ven tários dessa fam ília n o Rio Gran de do Su l. No presen te trabalh o, fo-ram en con tradas 16 espécies desta fam ília, q u atro pela prim ei-ra vez n o Estado: Adelotypa tinea (Bates, 1868) (Morro Cerrito, 17.XII.2004, Robbin s det.; Morais leg.), Ignata norax (Godm an & Salvin , 1887) (Mo rro Cerrit o , 17.XII.2004, Ro b b in s det.; Dessu y leg.), Synargis victrix (Rebel, 1901) (Morro do Elefan te, 1 4 .XII.2 0 0 4 , Dessu y det.; Dessu y leg.) e Z iegleria cerom ia (H ew it so n , 1 8 7 7 ) (M o rro d o Lar M et o d ist a, 1 5 .XII.2 0 0 4 , Robbin s det.; Dessu y leg.) (BIEZANKO et al. 1978, KRÜGER & SILVA 2003, CORSEUIL et al. 2004, ISERHARD & ROMANOW SKI 2004).
Doze espécies de Papilion idae e oito de Pieridae foram registradas n o presen te trabalh o, n en h um a con stituin do-se em registro n ovo para o Rio Gran de do Sul (BIEZANKO & FREITAS 1938, BIEZANKO 1958, 1959a, b, 1960a, TESTON & CORSEUIL 1998, 1999, 2000a, b, KRÜGER & SILVA 2003, ISERHARD & ROMANOWSKI 2004). Em San ta Maria, trabalh os an teriores com Pieridae e Papilion idae (LINK et al. 1977, SCHWARTZ & DI MARE 2001) efetuados em vários am bien tes com diferen tes tipos e coberturas de vegetação, in -cluin do região urban a, registraram m aiores riquezas de espécies dessas fam ílias, 26 e 15, respectivam en te. Mu itas espécies de Papilion idae são bon s in dicadores de m atas bem con servadas e de recursos h ídricos abun dan tes (BROWN JR & FREITAS 1999). Nas espécies perten cen tes à tribo Troidin i, as larvas alim en tam -se
exclusivam en te de Aristoloch iaceae (TYLER et al. 1994), in cluin -do Aristolochia triangularis, bastan te com um n os locais am ostra-dos n o presen te trabalh o.
Dos três locais estu dados, M apresen tou a m aior riq u eza (S = 103) e abu n dân cia de in divídu os (N = 602) (Tab. I e III). A m en or riq u eza foi observada em E (S = 79) e a m en or abu n dân -cia em C (N = 419) (Tab. I e III). Con form e a figu ra 2, o n ú m ero de espécies observado está qu ase atin gin do o esperado.
Em relação à distribu ição de percen tagem de riqu eza de
0 20 40 60 80 100 120 140 160
jul out dez fev abr jul
nm
erodeespcies
conf obs. corr.
espécies por fam ília, M e C apresen taram a m esm a orden ação (d a m aio r p ara a m en o r rep resen t at ivid ad e): Nym p h alid ae, Hesperiidae, Lycaen idae, Papilion idae e Pieridae, en q u an to em E Lycaen idae foi su perior à de Papilion idae (Fig. 3). Qu an to a abu n dân cia percen tu al de in divídu os por fam ília, E e M foram sem elh an tes: Nym ph alidae (com a m aior represen tatividade), segu ida por Hesperiidae, Papilion idae, Lycaen idae e Pieridae, en q u an to em C Pieridae foi su perior a Lycaen idae (Fig. 4).
As espécies m ais abun dan tes n os locais estudados foram os n in falídeos Dryas iulia alcionea (Cram er, 1779) (n = 146), Heliconius erato phyllis (n = 121) (Fabricius, 1775) e Paryphthi-m oides phronius (Godart, [1824]) (n = 90) e o h esperídeo Pyrgus orcus (Stoll, 1780) (n = 90) (Tab. I). Essa com posição m an tém -se quase a m esm a an alisan dose cada um dos locais separadam en -te. A espécie m ais abun dan te em E foi Heliconius erato phyllis (n = 55), em M e C, Dryas iulia alcionea (n = 58 e n = 36, respectiva-m en te) (Tab. I). A respectiva-m aioria dessas espécies possui arespectiva-m pla distri-bu ição, sen do com u n s em vários h abitats e características de locais sem i-abertos ou perturbados (BROWN JR 1992, MARCHIORI & ROMANOWSKI 2006), com o observado em algun s trech os dos lo-cais estudados.
Figura 2. Curva de suficiência am ostral, obtida em seis ocasiões amostrais, no M orro do Elefante, M orro do Lar M etodista e M orro Cerrito, Santa M aria, Rio Grande do Sul, entre julho de 2004 e julho de 2005. (conf.) Intervalo de confiança, (obs) número acumulado de espécies observado, (corr.) número acumulado de espécies cor-rigido.
Tabela II. Riqueza de espécies por família (%) em comunidades de
borboletas no Brasil e no Rio Grande do Sul. (B& F) BROWN & FREITAS
(1999); (I& R) ISERHARD & ROM AN OWSKI (2004), (SM ) Santa M aria.
Brasil Rio Grande do Sul
B& F I& R SM
Hesperiidae 36 33 40
Papilionidae 2 4 8
Pieridae 2 8 6
Lycaenidae 36 19 11
Diversidade, Dominância e Similaridade
O s ín d ices d e d iversid ad e d e Sh an n o n -W ien er e d e Margalef calcu lados tiveram a m esm a orden ação n os três lo-cais (Tab. III). Os m aiores valores foram registrados em M, já m en cion ado com o o local com m aior riq u eza e abu n dân cia de in d ivíd u os, d em on stran d o com isto m elh or d istribu ição d os in divíduos en tre as espécies (equitatividade). Além disso, M psu i a m aior h eterogen eid ad e estru tu ral d os três locais am os-trados, com distin tas form ações vegetacion ais, fator favorável ao au m en to da diversidade de borboletas, segu n do BAZ & BOYERO (1995). Porém , este é o local m ais pertu rbado an tropicam en te, com presen ça de algu m as ru ín as e jardin s de an tigas m oradias e trân sito m ais ou m en os regu lar d e p essoas q u e vivem n as proxim idades. No en tan to, paisagen s pertu rbadas tam bém po-d em p rover con po-d ições apo-d eq u apo-d as p ara p erm an ên cia e m aior abu n dân cia de algu m as espécies, prin cipalm en te boas colon i-zadoras (KOCHER & WILLIANS 2000). C, com valores in term ediári-os de diversidade, pediári-ossu i a m en or área e en con tra-se isolado, delim itado por rodovias e a zon a u rban a, porém oferece gran -de q u an tida-de -de recu rsos às borboletas. Os m en ores valores de diversidade ocorreram em E, local com a m en or riq u eza de espécies m as qu e possu i a m aior cobertu ra de vegetação arbórea, con tígu a com a escarpa do Plan alto e m ais afastado da região u rban a, sen do ain da o m en os pertu rbado por trân sito de pes-soas dos três locais estu dados.
Os ín dices de dom in ân cia de Sim pson e de Berger-Parker foram m ais represen tativos em E e m en os em C (Tab. III), cor-roboran do com o m aior n ú m ero de espécies m ais abu n dan tes en con tradas n aq u ele local (Fig. 5), in clu in do a ú n ica espécie con siderada dom in an te (H. erato; fr = 0,101).
Do total de espécies, 43 (30%) foram com un s aos três lo-cais (Tab. I): 21 Nym ph alidae, 10 Hesperiidae, seis Papilion idae,
quatro Lycaen idae e dois Pieridae, a m aioria delas freqüen tes em am bien tes abertos ou perturbados (BROWN JR 1992).
Cerca da m etade (61) das espécies registradas foram exclu-sivas de um dos locais: 25 em C e em M, a m aioria perten cen do à fam ília Hesperiidae n o prim eiro, e Hesperiidae e Nym ph alidae n o segun do; e 11 em E, a m aioria Hesperiidae (Tab. I e III). Não foi possível diferen ciar os três locais pela sua com posição de espécies exclusivas, pois todos possuem esespécies associadas a am -bien tes perturbados, abertos ou clareiras e algum as associadas a am bien tes florestais (BROWN JR 1992), e faltam in form ações so-bre a biologia de m uitas delas. Mas é in teressan te observar o
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
E
M
C
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
E
M
C
Lyc
Pier
Pap
Hesp
Nym
Figuras 3-4. (3) Riqueza de espécies (%) e (4) abundância (%) por fam ília de borboletas registradas no M orro do Elefante (E), M orro do Lar M etodista (M ) e M orro Cerrito (C), Santa M aria, Rio Grande do Sul, entre julho de 2004 e julho de 2005. (Nym ) Nym phalidae, (Hesp) Hesperiidae, (Pap) Papilionidae, (Pier) Pieridae, (Lyc) Lycaenidae.
Tabela III. N úm ero de espécies (S), núm ero de indivíduos (N ), índice de Diversidade d e Shannon-Wiener (H') e d e M arg alef (Dmg), índice de Dominância de Simpson (D) e de Berger-Parker (d), núm ero de espécies registradas exclusivam ente em um dos locais (Excl.), número destas espécies representadas por mais de um indivíduo (Excl. > 1) e número de espécies representadas por um único indivíduo (Singleton), registradas no M orro do Elefante (E), M orro do Lar M etodista (M ) e M orro Cerrito (C), Santa M aria, Rio Grande do Sul, entre julho de 2004 e julho de 2005.
E M C Total
S 79 103 89 145
N 543 602 419 1564
H' 3,605 3,928 3,868 4,066
Dm g 12,39 16,09 14,57 19,71
D 0,0456 0,0343 0,0332 0,0317
d 0,1013 0,0964 0,0859 0,0934
Excl. 11 25 25 61
Excl. > 1 7 9 10 26
Singleton 4 17 16 37
m aior valor em C, com m en or área, m as rico em recursos com o n éctar, frutos e barro, além da h eterogen eidade de am bien tes. Ao con siderar som en te as espécies exclusivas represen tadas por m ais de um in divíduo em cada local, C e M m an tiveram os m ai-ores valai-ores (10 e n ove, respectivam en te), en quan to que E teve sete espécies (com represen tatividade m aior, 64%, em relação ao n úm ero de espécies exclusivas represen tadas por um in diví-duo n esse m esm o local) (Tab. III). Sete espécies exclusivas estão en tre os n ovos registros para o Rio Gran de do Sul, sen do que quatro ocorreram em C, dois em E e apen as um em M (Tab. I).
Das espécies registradas em San ta Maria, 37 (26%) foram represen tadas por “sin gleton s”, destas, 17 ocorreram em M, 16 em C e quatro em E (Tab. I e III). Hesperiidae foi a fam ília m ais n um erosa en tre os sin gleton s, com 20 espécies (54%), seguida de Nym ph alidae (8 – 22%), Lycaen idae (7 – 19%) e Papilion idae (2 – 5%). Estas espécies equivaleram a 18% do total de espécies am ostradas em C, 16% em M e 5% em E. Dos “sin gleton s” iden -tificados, seis tam bém são n ovas espécies registradas para o Es-t ad o , Es-t rês em C, d u as em E e u m a em M (Tab . I). Mu iEs-t o s “sin gleton s” são espécies que residem n o h abitat em que são am ostradas e podem ser m uito difíceis de en con trar, em qual-quer lugar ou época, um a vez que m an têm -se em populações pequen as, sazon ais e erráticas (BROWN JR & FREITAS 1999, NOVOTNÝ & BASSET 2000). Isso pode estar acon tecen do em San ta Maria, um a vez que a m aioria dos “sin gleton s” en con trados perten cem às fam ílias Hesperiidae e Lycaen idae, recon h ecidam en te de difí-cil am ostragem . Além disso, 17 “sin gleton s” (12 Hesperiidae, qu atro Nym ph alidae e um Lycaen idae) tam bém são con sidera-dos raros n a literatu ra con su ltada (BIEZANKO 1963, BIEZANKO & MIELKE 1973, BIEZANKO et al. 1978, BRO W N JR 1992, MIELKE &
CASAGRANDE 1997) (Tab. I). Desses, oito foram registrados em C sete em M e dois em E, sen do que três, Milanion leucaspis (Mabille, 1878), Lychnuchoides ozias ozias (Hewitson , 1878) e Synapte silius (Latreille, [1824]), são con siderados h abitan tes de florestas (BROWN JR 1992). Existe sem pre um certo n úm ero de espécies raras n as com un idades, n o en tan to, o con ceito de rara varia con form e o autor (MAGURRAN 2004), assim com o tam bém de acordo com as características locais. Com o exem plo, n o presen te trabalh o, pelo m en os um a espécie “sin gleton ” con siderada rara n a literatura, Ortilia ithra (Kirby, 1900), foi registrada den tre as m ais abun dan -tes em am bien te de restin ga, n o Parque Estadual de Itapuã, Rio Gran de do Sul (MARCHIORI & ROMANOWSKI 2006). En quan to outra espécie, Panoquina ocola (W.H. Edwards, 1863), con siderada rara, teve aqui o registro de 15 in divíduos. Por isso, n o presen te tra-balh o está sen do con siderado “sin gleton ” com o sin ôn im o de raro, con form e proposto por NOVOTNÝ & BASSET (2000). En fatizou-se apen as as espécies tam bém con sideradas raras n a literatura con su ltad a, p ara evitar artifícios relacion ad os a u m esforço am ostral ain da pequen o. Deve-se estim ular e am pliar a realiza-ção de m ais in ven tários de borboletas n o Rio Gran de do Sul, com m etodologias padron izadas para com paração e con firm a-ção dos dados obtidos até o m om en to.
O m aior valor para o ín dice de Morisita-Horn foi apre-sen tado por E e M (Figs 6 e 7). O m aior n ú m ero de espécies abu n dan tes com partilh adas por am bos locais tem peso con sderável n esse ín dice de sim ilaridade, cu jo m en or valor de sim i-laridade corresp on deu a E e C. O ín dice de Jaccard segu iu a m esm a orden ação, m aior en tre E e M (0,525) e a m en or en tre E e C (0,4), m o st ran d o q u e o s Mo rro s d o Elefan t e e d o Lar Metodista possu em m aior sem elh an ça n a su a com posição de E
0 0,02 0,04 0,06 0,08 0,1 0,12
1 9
17 25 33 41 49 57 65 73
fr
M
0 0,02 0,04 0,06 0,08 0,1 0,12
1
11 21 31 41 51 61 71 81 91
101
fr
C
0 0,02 0,04 0,06 0,08 0,1
1
10 19 28 37 46 55 64 73 82
fr
Total
0 0,02 0,04 0,06 0,08 0,1
1
15 29 43 57 71 85 99
11
3
127 141
fr
espécies, com parados ao Cerrito. Tais dados con dizem com a con dição isolada do Morro Cerrito n a Depressão Cen tral, em relação aos ou tros dois locais estu dados, localizados n a escarpa do Plan alto.
Con clu in do, a fau n a de borboletas dos fragm en tos estu dados da Floresta Estacion al Decidu al de San ta Maria apresen -ta-se bastan te rica e com posta por algu m as espécies in dicadoras de boas con dições am bien tais, apesar da crescen te devastação de su as áreas n atu rais. Essa fau n a possu i com posição m ais próxim a de outras com un idades am ostradas n o Estado do Rio Gran -de do Su l, con trastan do com o restan te do país, apresen tan do u m a ten dên cia à dim in u ição de represen tatividade da fam ília Lycaen id ae em p rol d o au m en to d as fam ílias Pap ilion id ae e Pierid ae.
Nesta pesq u isa, foram registradas n ove espécies de bor-boletas ain da n ão referidas para o Rio Gran de do Su l. Os três locais am ostrados, apesar de diferen ças em área, isolam en to, fision om ia e im p acto an tróp ico, ap resen taram sem elh an ças aproxim adas de 50 a 70% em su a com posição de espécies. No en tan to, eles tam bém apresen taram u m a proporção de aproxi-m adaaproxi-m en te 42% de espécies exclu sivas, represen tativas de cada local. Su gere-se o au m en to do n ú m ero de h oras de am ostragem para con firm ação e am pliação dos resu ltados en con trados. Po-rém , m esm o d ep ois d e u m in ven tário relativam en te breve, com o o efetu ad o n o p resen te trabalh o, já existem su bsíd ios para en fatizar a im portân cia da con servação e preservação des-ses h abitats rem an escen tes da Floresta Estacion al Decidu al de San ta Maria e su a biodiversidade.
AGRADECIMENTOS
Aos respon sáveis pelas In stitu ições situ adas n os locais de pesqu isa: Cidade dos Men in os, Lar Metodista e Cen tro Marista de Even tos. A Gabriel D. Sackis (UFSM) por au xílio n o cam po; À An a L. Paz, Maria O. March iori, Cristian o A. Iserh ard e Fabian a de Cam argo (UFRGS) pela aju da n as iden tificações. A Cu rtis J. Callagh an e O laf H.H. Mielke (UFPR), Ro n ald o B. Fran cin i (Un isan tos) e Robert K. Robbin s (Sm ith son ian In stitu tion ) pe-las valiosas iden tificações de Lycaen idae (Riodin in ae), Hespe-riidae, Nym ph alidae (Actinote) e Lycaen idae (Th eclin ae). À He-len a P. Rom an owski (UFRGS) e dois revisores an ôn im os pelas su gestões relevan tes e revisão crítica do trabalh o. À CAPES pela con cessão de bolsa de estu dos.
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