UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA DOUTORADO EM PSICOBIOLOGIA
ESTRATÉGIAS TRÓFICAS DO PEIXE TRAÍRA, Hoplias malabaricus E DO PEIXE CASCUDO, Hypostomus pusarum DO AÇUDE MARECHAL DUTRA, RIO GRANDE
DO NORTE, BRASIL
EMILLY KATALINE RODRIGUES PESSOA
EMILLY KATALINE RODRIGUES PESSOA
ESTRATÉGIAS TRÓFICAS DO PEIXE TRAÍRA, Hoplias malabaricus E DO PEIXE CASCUDO, Hypostomus pusarum DO AÇUDE MARECHAL DUTRA, RIO GRANDE
DO NORTE, BRASIL
ORIENTADORA: PROFª. DRª. SATHYABAMA CHELLAPPA (DOL/CB/UFRN)
CO-ORIENTADOR: PROF. DR. ARRILTON ARAÚJO (DFS/CB/UFRN)
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte dos requisitos à obtenção do Título de Doutor em Psicobiologia.
EXAME DE DEFESA DE DOUTORADO
ESTRATÉGIAS TRÓFICAS DO PEIXE TRAÍRA, Hoplias malabaricus E DO PEIXE CASCUDO, Hypostomus pusarum DO AÇUDE MARECHAL DUTRA, RIO GRANDE
DO NORTE, BRASIL
EMILLY KATALINE RODRIGUES PESSOA
Natal/RN, 04 de julho de 2014
MEMBROS DA BANCA EXAMINADORA:
________________________________________________________ Profa. Dra. Sathyabama Chellappa (Orientadora)
DOL / CB / UFRN
________________________________________________________ Profa. Dra. Naisandra Bezerra da Silva (Externo ao Programa)
DMOR / UFRN
________________________________________________________ Prof. Dr. Deusimar Freire Brasil (Externo ao Programa)
DOL / UFRN
________________________________________________________ Profa. Dra. Liliane de Lima Gurgel (Externo à Instituição)
IFRN / RN
________________________________________________________ Prof. Dr. José Zanon de Oliveira Passavente (Externo à Instituição)
UFPE / PE
Porque dEle e por Ele, e para Ele, são todas as
coisas; glória, pois, a Ele eternamente. Amém.
(Romanos 11:36)
“Deus é o dono de tudo. Devo a Ele a
oportunidade que tive de chegar onde cheguei.
Muitas pessoas têm essa capacidade, mas não têm
a oportunidade. Ele a deu pra mim, não sei por
quê; só sei que não posso desperdiçá-
la”.
Dedico este trabalho aos meus pais, esposo, irmãos e familiares, mas em especial ao
meu avô, Aguinaldo Rodrigues Soares (in memoriam), pois mesmo sendo eu uma criança, ele
AGRADECIMENTOS
Ao Deus Pai, Deus Filho e Deus Espírito Santo por conceder, cuidar e guiar minha vida. A Universidade Federal do Rio Grande do Norte pela oportunidade de fazer doutorado em uma instituição modelo.
À minha orientadora Profa. Dra. Sathyabama Chellappa, minha eterna e profunda gratidão pela confiança, amizade, atenção, compreensão e paciência em todas as horas, fatores necessários para meu desenvolvimento pessoal e profissional. Agradeço-a pelos ensinamentos adquiridos durante a nossa feliz e fraternal convivência. Obrigada, Professora Bama!
À meu co-orientador Professor Arrilton Araújo, pelas valiosas correções e sugestões para este trabalho durante a Banca de Qualificação, bem como por todo apoio e orientação.
À Profa. Dra. Naisandra Bezerra da Silva pelo grande e substancial auxílio na parte de histologia. Obrigada por tudo!
Ao Prof. Dr. Naithirithi T. Chellappa, por ser um exemplo profissional, pessoal e ético a ser seguido, por confiar em mim e acreditar que eu poderia lutar e vencer em mais esta grande oportunidade acadêmica. Meus sinceros agradecimentos!
Ao CNPq pelo apoio financeiro concedido para realização deste trabalho de doutorado.
A Coordenação e a todos os professores que compõem o PPG em Psicobiologia pela oportunidade e apoio.
Aos professores, colegas e demais funcionários do DOL, sempre atenciosos e prestativos, que estiveram presentes durante minha formação acadêmica.
À EMPARN, na pessoa de Gilmar Bristot, por ter cedido os dados pluviométricos.
Aos meus queridos pais: José Olavo Pessoa e Nandia Rodrigues Soares, pelas orações, pelo amor, pelo cuidado, compreensão, dedicação, incentivo, apoio e pela educação oferecida que me fizeram alcançar mais esta etapa na concretização dos meus sonhos. Eu vos amo muito! Ao meu esposo (Dudu Araújo) por todo apoio, amor, carinho, paciência e dedicação que tem por mim e por nosso presente de Deus, Isabel, em todo o tempo. Obrigada por tudo!!!
Ao meu avô, Aguinaldo R. Soares (in memoriam) pelo aprendizado e exemplo de vida.
Aos meus colegas do laboratório de Ictiologia: doutorandos Mônica, Wallace e Nirley e graduandos Louise, Marcelo, Ana Lígia e Thiago.
SUMÁRIO
Página
RESUMO VI
ABSTRACT VII
RELAÇÃO DE FIGURAS VIII
1. INTRODUÇÃO 1
1.1 Plasticidade e estratégias tróficas dos peixes 1
1.2 Competição entre os peixes por recursos alimentares 3
1.3 Teoria do Forrageamento Ótimo 4
1.4 Estudos sobre alimentação dos peixes dulcícolas no Rio Grande do Norte 6
2. OBJETIVOS 8
2.1 Objetivo Geral 8
3. MATERIAL E MÉTODOS 9
3.1 Área de estudo: açude Marechal Dutra 9
3.2 Captura dos peixes 10
3.3 Características das espécies de peixes em estudo 11
3.4 Aspectos gerais das espécies amostradas 13
3.4.1 Taxonomia das espécies em estudo 13
3.4.2 Estrutura em comprimento total e peso 13
3.4.3 Proporção sexual 13
3.4.4 Fator de condição (K) 13
3.5 Aspectos alimentares 14
3.5.1 Grau de repleção do estômago (GR) 14
3.5.2 Índice de repleção estomacal (IR) 14
3.5.3 Análise do conteúdo estomacal 14
3.5.4 Coeficiente Intestinal (CI) 15
3.5.5. Indice de Importância alimentar (IAi) 15
3.6 Análise morfo-histológica do tubo digestório 15
3.7 Pluviosidade e variáveis limnológicas 16
3.8 Análise dos dados 16
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO 17 Artigo 1. Anatomy and Histology of the Digestive Tract and Feeding Habits of
Hoplias Malabaricus (Bloch, 1794) (Osteichthyes: Erythrinidae)
* (Artigo publicado na Revista Animal Biology Journal).
18
Artigo 2. Anatomy and Histology of the Digestive Tract and Feeding Habits of the Neotropical fish Hypostomus pusarum (Starks, 1913) (Osteichthyes: Loricariidae)
* (Artigo publicado na Revista Animal Biology Journal).
32
Artigo 3. Morfologia comparativa do trato digestório dos peixes Hoplias Malabaricus e Hypostomus pusarum do açude Marechal Dutra, Rio Grande do
Norte, Brasil.
* (Artigo publicado na Revista Biota Amazônia).
43
Artigo 4. Aspectos alimentares e reprodutivos do cascudo, Hypostomus pusarum (Starks, 1913) (Osteichthyes: Loricariidae) no açude Marechal Dutra, Rio Grande do Norte, Brasil.
* (Artigo publicado na Revista Biota Amazônia).
53
5. CONCLUSÃO 63
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS GERAIS 65
RESUMO
A traíra, Hoplias malabaricus (Erythrinidae) e o cascudo, Hypostomus pusarum (Loricariidae) são peixes de água doce, da região neotropical de considerável importância ecológica e econômica. O trabalho teve como objetivo investigar as estratégias tróficas e as características anatômicas e histológicas do trato digestório desses peixes no açude Marechal Dutra, Acari, do semiárido do Rio Grande do Norte, Brasil. Foram analisados 133 exemplares de traíra, H. malabaricus e 118 espécimes de cascudo, H. pusarum. As duas espécies estudadas apresentam diferentes níveis de cadeia alimentar e ocupação espacial na coluna de água do açude. Os resultados do trabalho estão apresentados sob a forma de quatro artigos científicos. O primeiro artigo descreve a anatomia e a histologia do trato digestivo e os hábitos alimentares da traíra, H. malabaricus. O intestino da traíra é curto com um coeficiente intestinal de 0,72 ± 0,09. O Índice de importância alimentar demonstrou que H. malabaricus se alimenta preferencialmente de material animal, sendo 72,8% de peixes e 27,2% de camarões. A histologia do seu tubo digestório confirma seu hábito alimentar carnívoro. No segundo artigo é abordado um estudo pioneiro sobre os hábitos alimentares e a caracterização anatômica e histológica do trato digestório de H. pusarum. O intestino do cascudo é longo com um coeficiente intestinal de 10,8±0,7. O Índice de importância alimentar demonstrou que H. pusarum se alimenta preferencialmente de material orgânico em decomposição (88,7%) e microalgas filamentosas e diatomáceas (11,3%). No terceiro artigo são comparados os aspectos morfológicos do trato digestório de H. malabaricus e H. pusarum, relacionando-os com seu hábito alimentar. A disposição dos órgãos digestórios em ambas as espécies está diretamente relacionada com a forma da cavidade peritoneal e o formato do corpo. O intestino curto em H. malabaricus e muito longo em H. pusarum está relacionado com seus hábitos alimentares. A morfologia dos tubos digestórios de H. malabaricus e H. pusarum confirmam seus hábitos alimentares, carnívoro e detritívoro/herbívoro, respectivamente. No quarto artigo são abordados os aspectos alimentares e reprodutivos (estrutura de comprimento e peso, relação peso-comprimento, tipo de crescimento, proporção sexual) do cascudo, H. pusarum. A espécie apresenta crescimento alométrico negativo, com a predominância de fêmeas na população amostrada. H. malabaricus, que habita o ambiente pelágico, é considerado carnívoro, enquanto que H. pusarum, que habita o ambiente bentônico, é caracterizado como detritívoro/herbívoro. Cada espécie estudada mostra um regime alimentar bem diferente, sem que haja competição trófica entre elas. As estruturas morfo-anatômicas do trato digestório refletem sua estratégia alimentar.
ABSTRACT
The fish, Hoplias malabaricus (Osteichthyes: Erythrinidae) and armored catfish, Hypostomus pusarum (Loricariidae) are of freshwater origin from the neotropical region, and are considered ecologically and economically of important. This work investigated the trophic strategies, the morphology and histology of the digestive tract of these fish captured from the Marechal Dutra reservoir, Acari, the semiarid region of Rio Grande do Norte, Brazil. A total of 133 individuals of H. malabaricus and 118 specimens of H. pusarum were analyzed. The two study species occupy different levels in the food chain and spatial distribution in the water column of the reservoir. The results of this study are presented in the form of four scientific papers. The first article describes the morphology and histology of the digestive tract and the feeding habits of H. malabaricus (Bloch, 1794). This fish has a short intestine, with an intestinal coefficient of 0.72 ± 0.09. The dietary importance index indicates that H. malabaricus feeds preferentially on animal matter, especially on fish (72.8%) and prawns (27.2%). The histology of its digestive tract confirms the carnivorous feeding habit. The second article discusses about the pioneering work on the feeding strategy and the characterization of anatomy and histology of the digestive tract of H. pusarum. The intestine of this fish is long, with an intestinal coefficient of 10.8±0.7. The dietary importance index indicates that H. pusarum feeds preferentially on organic matter in decomposition (88.7%) and on filamentous microalgae and diatoms (11.3%). The third article compares the morphological aspects of the digestive tract of H. malabaricus and H. pusarum, in relation to their food habits. The arrangement of the digestive organs in both species is directly related to the shape of the peritoneal cavity and the form of the body. The short intestine of H. malabaricus and the long intestine of H. pusarum are associated with their feeding habits. The morphology of the digestive tracts of H. malabaricus and H. pusarum confirm their food habits, carnivorous and detritivorous / herbivorous, respectively. The fourth article discusses the food and reproductive aspects (length and weight, length-weight relationship, type of growth and sex ratio) of H. pusarum. This species has a negatively allometric growth, with the predominance of females in the sampled population. H. malabaricus inhabits the pelagic environment and is a carnivore, while H. pusarum, lives in the benthic environment and is characterized as a detritivore/herbivore. Each species studied shows a very different diet, without trophic competition between them. The morphological and anatomical structures of the digestive tract reflect their feeding strategy.
RELAÇÃO DE FIGURAS
Página Figura 1 As táticas alimentares que compõem a estratégia trófica dos peixes. 2 Figura 2 Área de estudo: o açude Marechal Dutra da bacia Piranhas-Assú, RN 10 Figura 3 Vista do açude Marechal Dutra (a); Embarcação utilizada para pesca (b);
Apetrecho de pesca (rede de espera) (c); Verificação in situ dos parâmetros limnológicos da água (d); Necropsia dos peixes em laboratório (e); Necrópsia dos peixes para fins histológicos (f).
11
Figura 4 A traíra, Hoplias malabaricus e sua distribuição geográfica (pontos no mapa).
12
Figura 5 O cascudo, Hypostomus pusarum e sua distribuição geográfica (ponto no mapa).
1. INTRODUÇÃO
1.1 Plasticidade e Estratégias tróficas dos peixes
Diferentes estratégias (padrão geral da espécie) e táticas (variações do padrão decorrentes de flutuações ambientais) podem ser aplicadas na utilização dos recursos alimentares (Krebs & Davies 1996). A aquisição de determinado item alimentar é um processo que envolve procura, detecção, captura e ingestão. A captura envolve diferentes táticas alimentares e, no caso dos peixes de água doce, existem muitas especializações tróficas, porém, boa parte destes indivíduos demonstram uma grande plasticidade alimentar (Zavala-Camin 1996, Wootton 1999, Aranha et al. 2000).
Comportamentos alimentares distintos inter e intra específicos interferem diretamente na habilidade de tirar proveito da ampla diversidade de recursos alimentares disponíveis aos peixes no ambiente aquático (Keenleyside 1979). Os mecanismos comportamentais que os animais usam para obter alimento são chamados de táticas alimentares, já que podem variar entre indivíduos e pela localidade de acordo com a disponibilidade de recursos alimentares (Alcock 2009).
Os peixes constituem o grupo mais diversificado entre os vertebrados, com uma diversidade que varia de 28.000 a 30.000 espécies conhecidas (Lowe-Mcconnell 1999, Nelson 2006, Froese & Pauly 2007). A Região Neotropical possui uma das mais diversificadas ictiofaunas de água doce do mundo, com uma riqueza de 6.025 espécies. O sucesso na ocupação e manutenção do equilíbrio populacional nos diferentes tipos de habitats desta região, possivelmente está relacionado com a existência da grande variedade das táticas alimentares e reprodutivas destes peixes (Lowe-McConnell 1999, Reis et al. 2003, Agostinho et al. 2007, Pessoa et al. 2013).
O conhecimento das estratégias tróficas dos peixes é de fundamental importância para compreender a dinâmica trófica dos ecossistemas aquáticos. Os peixes apresentam diversas adaptações do sistema digestório, conforme a especialização requerida para ingerir, digerir e absorver os diferentes tipos de alimento. A necessidade de adaptação a ambientes com características tão diferentes, faz com que existam espécies de peixes planctófagas, herbívoras, frugívoras, iliófagas, carnívoras, onívoras, detritívoras, dentre outras (Castagnolli 1992, Bennemann et al. 2005).
- Detecção, seletividade e captura do alimento
- Hábito alimentar / estruturas morfo-anatômicas
- Plasticidade alimentar
Táticas alimentares
Variáveis ambientais
(Temperatura, pH, conc. de oxigênio dissolvido e condutividade elétrica)
Fatores espaço – temporal
(ambientes pelágico, demersal e bentônico – período chuvoso e de estiagem)
Disponibilidade de recursos alimentares
Estratégia trófica
argyrimarginatus, da Bacia Amazônica, que mostrou-se insetívora durante a época chuvosa e
herbívora durante estiagem, indicando tendências diferentes em relação à sazonalidade (Baldisserotto 2009, Pessoa et al. 2012).
A plasticidade alimentar constitui-se numa interação entre a qualidade e quantidade de alimento disponível (Gaspar da Luz et al. 2001, Gurgel, 2005). Essa é uma característica marcante na ictiofauna fluvial tropical, pois as espécies podem mudar a tática trófica à medida que ocorram alterações na abundância relativa dos recursos alimentares (Goulding 1980, Hahn et al. 1997, Lowe-McConnell 1999, Barreto & Aranha 2006, Agostinho et al. 2007).
Diversas espécies de peixes apresentam ampla adaptabilidade trófica, sendo consideradas generalistas, pois são potencialmente capazes de utilizar todos os recursos alimentares que sejam adequados a sua tática alimentar, trato digestório e capacidade digestiva (Gerking 1994, Wootton 1999, Abelha et al. 2001). Muitas espécies de peixes das águas tropicais apresentam ampla flexibilidade em suas dietas, a qual pode estar relacionada a diversos fatores, tais como, espaciais, sazonais, ontogenéticos, individuais e comportamentais (Larkin 1956, Agostinho et al. 1997) (Figura 1).
Figura 1. As táticas alimentares que compõem a estratégia trófica dos peixes.
Entre os fatores mais importantes que afetam a estrutura trófica dos peixes estão as variações sazonais, causadas principalmente por variações na precipitação pluviométrica, que alteram as características físicas e químicas da água, como pH, condutividade elétrica, concentração do oxigênio dissolvido e temperatura (Lowe-McConnel 1999, Chellappa et al. 2009).
As espécies de peixes apresentam caracteres morfo-anatômicos que indicam a exploração de certos tipos de alimento, porém a análise da dieta pode revelar hábitos alimentares diferentes do esperado. Por exemplo, o ciclídeo Petrotilapia tridentiger, do Lago Malawi da África, cuja dentição indica especialização para raspar algas de rochas, apresenta outros itens alimentares (Kasembe 2006). Em relação aos aspectos morfo-anatômicos do trato digestório, os peixes que tem hábito alimentar carnívoro apresentam o intestino mais curto que os peixes onívoros, que por sua vez, possuem intestino mais curto que os herbívoros (Castagnolli 1992, Baldisserotto 2009, Pessoa et al. 2013).
1.2 Competição entre os peixes por recursos alimentares
Os peixes podem competir por territórios com recursos alimentares em função de exploração ou defesa, ou de ambas ao mesmo tempo. Um modelo simples de exploração é a distribuição “livre ideal” de competidores entre os recursos (Milinsky & Parker 1991, Ibrahim & Huntingford 1989a, b, c). Em primeiro lugar os competidores ocupam o hábitat com maior abundância de recursos alimentares e quando este fica repleto, os recém chegados serão forçados a ocuparem hábitats progressivamente menos adequados. Os últimos competidores são excluídos dos recursos alimentares e tornam-se “flutuantes”. À medida que a quantidade de recursos defendidos (ou tamanho do território) aumenta, o mesmo acontece com os custos da defesa. Quando os benefícios (quantidade de alimento disponível) aumentam, mas nivelam-se à medida que o recurso torna-se super abundante e o animal fica limitado pela sua capacidade de processá-lo e os gastos em defendê-lo (Huntingford 1993, Krebs & Davies 1996, Huntingford & Chellappa 2011).
Estudos tróficos não são apenas resultados das relações ecológicas dos organismos num dado período de suas vidas, mas é também um reflexo de eventos anteriores e futuros, se constituindo numa forma de comportamento em que a força dos fatores ambientais altera a velocidade das respostas comportamentais (Pitcher 1993, Krebs & Davies 1996).
A maioria dos peixes tem suas funções ligadas às estações do ano e as influências sazonais de variáveis ambientais que influenciam a disponibilidade de recursos alimentares e os processos metabólicos do organismo. Portanto, cada espécie, população ou comunidade apresenta comportamento alimentar característico, que é refletido no comportamento dos peixes de diferentes grupos ecológicos de um determinado ecossistema aquático (Zavala-Camim 1996).
O estudo da alimentação de uma espécie de peixe no seu habitat é de fundamental importância para se conhecer a estrutura trófica na qual os organismos se inserem (Canan 2007). Os estudos de alimentação fornecem respostas as questões relativas ao conhecimento básico da biologia das espécies, compreensão da organização trófica dos ecossistemas e conhecimentos dos mecanismos biológicos de integração entre as espécies (Chellappa et al. 2003). A dieta e a procura de alimento são fatores que regulam e influenciam a distribuição dos espécimes no habitat (Sabino & Castro 1990). De acordo com o alimento disponível no ambiente e sua distribuição espacial e temporal, o peixe pode mudar o seu comportamento, apresentando diversas estratégias que podem ser estruturadas como forma de compreensão de suas relações com o meio (Silva et al. 2012, Pessoa et al. 2013).
1.3 Teoria do Forrageamento Ótimo
Quanto mais presas são capturadas pelos animais, mais energia é armazenada em forma de compostos orgânicos. Para capturarem o maior número de presas possíveis, cada predador desenvolveu estratégias específicas que favorecem tal maximização. O conjunto de táticas utilizadas por um indivíduo para detectar, combater os mecanismos de defesa desenvolvidos pelas presas, capturar e ingerir, é conhecido como forrageamento (Pough et al. 2008, Araújo & Lopes 2011).
Na tentativa de compreender os comportamentos e estratégias tróficas dos indivíduos, a Teoria do Forrageamento Ótimo (TFO) foi proposta pelos ecólogos Robert MacArthur e Eric Pianka (1966), com vistas a nortear os estudos subsequentes relativos ao comportamento alimentar. Segundo esta teoria, os custos em termos energéticos envolvidos na procura, captura e manipulação da presa não deve ser maior que os benefícios energéticos contidos nos itens alimentares. Os animais teriam sido selecionados por seleção natural a tomarem decisões ótimas, tornando-se altamente adaptados na aquisição de recursos. Os mais adaptados apresentariam uma elevada aptidão (fitness) culminando em um maior sucesso alimentar.
No entendimento de Pyke (1984), a TFO compreende cinco premissas:
1) A contribuição individual de cada ser vivo para sua próxima geração dependerá do comportamento de forrageamento realizado no presente. Tal contribuição poderá ser medida e validada por meio dos genes.
2) O comportamento de forrageamento é herdável.
3) A relação entre o comportamento de forrageamento e a aptidão é conhecida.
4) O comportamento de forrageamento evolui, não havendo restrições genéticas (como por exemplo, erros no processo de linkage), apenas restrições no nível funcional, pois se assume que as propriedades físicas dos indivíduos, juntamente com sua morfologia, são previamente conhecidas e fixadas pela evolução.
5) O desenvolvimento do comportamento de forrageamento é mais rápido do que as mudanças nas condições (entende-se condições como as variáveis do processo) que levam ao desenvolvimento de tal comportamento.
Os estudos que determinam os comportamentos e estratégias tróficas dos indivíduos de uma dada espécie com frequência fornecem estimativas de quais ordens de artrópodes e/ou frutos são consumidos. Predadores e competidores influenciam fortemente as decisões de forrageamento, o que não pode ser desconsiderado quando o objetivo final é compreender precisamente o comportamento de forrageamento dos animais (Chaves & Alves 2010, Araújo & Lopes 2011).
1.4 Estudos sobre alimentação dos peixes dulcícolas no Rio Grande do Norte Estudos realizados sobre a ecologia alimentar dos peixes, nos açudes e lagos do Estado do Rio Grande do Norte, durante a década de 90 (Chellappa et al. 2012) são os seguintes: dieta de Serrasalmus brandtii do rio Piranhas-Assu (Magalhães et al. 1990); estudo sobre comportamento alimentar do jacundá, Crenicichla menezesi da Lagoa do Bonfim, município de Nísia Floresta, RN (Dieb et al. 1991); dieta de Metynnis cf. roosevelti da Lagoa Redonda, Nísia Floresta (Gurgel et al. 1994); regime alimentar do híbrido vermelho de tilapia, Oreochromis niloticus x Oreochromis mossambicus em viveiros dos peixes de Macaíba
(Chellappa et al. 1996); regime alimentar e adaptações morfo-anatômicas do trato digestivo de três espécies de Ciclídeos: híbrido vermelho de tilápia, Oreochromis niloticus x O. mossambicus, tucunaré, Cichla ocellaris e da tilápia do Nilo, Oreochromis niloticus (Câmara
& Chellappa 1996); alimentação da comunidade de peixes da lagoa Boa Cicca (Canan et al. 1997); biologia alimentar do jacundá, Crenicchla menezesi da lagoa Redonda (Gurgel et al. 1998); dieta de seis espécies de peixes da lagoa do Jiqui (Gurgel & Canan 1999).
Estudos mais recentes sobre alimentação dos peixes são os seguintes: alimentação e dieta de Metynnis roosevelti da Lagoa do Jiqui, município de Parnamirim, RN (Canan & Gurgel 2002); alimentação da piranha, Serrasalmus spilopleura em função do ciclo lunar e das estações do ano na lagoa de Extremoz (Raposo & Gurgel 2003); dinâmica alimentar de Crenicicla menesezi, da Lagoa de Pitangui, município de Extremoz, Rio Grande do Norte
(Auzier 2004); dinâmica da nutrição e comportamento alimentar de Steindachneria notonota, do açude Riacho da Cruz (Teixeira & Gurgel 2004); alimentação da comunidade de peixes de um trecho do rio Ceará Mirim, em Umari, Taipu, RN (Gurgel et al. 2005); histologia do sistema digestório de sagüiru, Steindachnerina notonota, do rio Ceará Mirim, RN (Silva et al. 2005); biologia alimentar e morfo-histologia do tubo digestório do mussum, Synbranchus marmoratus, no açude Marechal Dutra (Montenegro 2009, Montenegro et al. 2011, 2012);
ecologia alimentar e reprodutiva da piaba-do-rabo-amarelo, Astyanax cf. lacustris na lagoa do Piató, Assu (Silva 2008, Silva et al. 2012); Anatomia, histologia do trato digestório e aspectos alimentares do peixe anual raro Hypsolebias antenori (Nascimento et al. 2014).
O conhecimento das estratégias tróficas dos peixes é essencial para melhor compreensão da ecologia trófica dos ecossistemas. Os estudos sobre alimentação que considerem o ciclo anual completo podem suprir a falta de informação sobre as adaptações dos peixes durante variadas condições ambientais. A maioria das espécies está adaptada em seus hábitos alimentares e utiliza os alimentos disponíveis no ambiente, sendo poucas às estritamente carnívoras ou herbívoras, existindo algumas que alternam esses dois tipos de dieta dependendo da estação do ano.
2. OBJETIVOS
2.1 Objetivo geral
Investigar as estratégias tróficas e morfológicas do trato digestório do peixe traíra, Hoplias malabaricus e do peixe cascudo, Hypostomus pusarum do açude Marechal Dutra,
do município de Acari, do semiárido do Rio Grande do Norte, Brasil.
2.2 Objetivos específicos
1. Verificar as adaptações das estruturas morfo-histológicas do trato digestório que refletem a dieta alimentar do peixe traíra, Hoplias malabaricus (Osteichthyes: Characiformes).
Artigo 1. Anatomy and Histology of the Digestive Tract and Feeding Habits of Hoplias Malabaricus (Bloch, 1794) (Osteichthyes: Erythrinidae)
*
(Artigo publicado na Revista Animal Biology Journal).2. Avaliar os hábitos alimentares e a caracterização anatômica e histológica do trato digestório de Hypostomus pusarum (Osteichthyes: Siluriformes).
Artigo 2. Anatomy and Histology of the Digestive Tract and Feeding Habits of the Neotropical fish Hypostomus pusarum (Starks, 1913) (Osteichthyes: Loricariidae)
*
(Artigo publicado na Revista Animal Biology Journal).3. Comparar as estruturas morfo-histológicas do trato digestório dos peixes H. malabaricus e H. pusarum que refletem sua dieta alimentar.
Artigo 3. Morfologia comparativa do trato digestório dos peixes Hoplias Malabaricus e Hypostomus pusarum do açude Marechal Dutra, Rio Grande do Norte, Brasil.
*
(Artigo publicado na Revista Biota Amazônia).4. Determinar é a estratégia alimentar do cascudo, Hypostomus pusarum e qual a dinâmica populacional e reprodutiva desta espécie.
Artigo 4. Aspectos alimentares e reprodutivos do cascudo, Hypostomus pusarum (Starks, 1913) (Osteichthyes: Loricariidae) no açude Marechal Dutra, Rio Grande do Norte, Brasil.
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Área de estudo: açude Marechal Dutra
O estudo foi desenvolvido no açude Marechal Dutra, popularmente conhecido como Gargalheiras, situado na bacia hidrográfica do rio Piranhas–Assú (Figura 2). Esta bacia está totalmente inserida na região semi-árida e abrange um território de 44.000 km², distribuído entre os Estados da Paraíba e Rio Grande do Norte. Situa-se entre as coordenadas 6 26' 24" de Latitude S e a 36 38' 00" de Longitude W, numa distancia de 7 km de distância da sede do Município de Acari. A parede do açude é de concreto, em forma de ferradura, tendo com altura máxima de sangria 25 metros e extensão de 250 m. O açude possui uma capacidade de acumulação de 40 milhões de metros cúbicos de água, com profundidade de máxima de 25 m e média de 5,2 m (IDEC 1991). Este açude tem sido utilizado para diversos fins, destacando-se a atividade pesqueira como principal fonte de renda da comunidade local, seguida da exploração da agricultura de vazantes (SERHID 2008, CHB 2012).
.
3.2 Captura dos peixes
Os peixes foram capturados mensalmente em vários pontos no açude, no período de julho de 2011 a junho de 2012. Para a captura dos peixes foi utilizada uma bateria de malhadeiras, composta por nove redes, com 10 m de comprimento cada, amplitudes de 1,5 a 3,5 m de altura, e com malhas variando de 24 a 110 mm entre nós opostos. As redes permaneceram na água por um período de oito horas, em dois períodos diários: um de 04:00 às 08:00h, e outro de 16:00 às 20:00h. Os exemplares coletados foram acondicionados em sacos plásticos, etiquetados e mantidos resfriados com gelo em recipientes isotérmicos, sendo então conduzidos para o Laboratório de Ictiologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, onde foram realizados os procedimentos laboratoriais (Figura 3).
Figura 3. Vista do açude Marechal Dutra (a); Embarcação utilizada para pesca (b); Apetrecho de pesca (rede de espera) (c); Verificação in situ dos parâmetros limnológicos da água (d); Necropsia dos peixes em laboratório (e); Necrópsia dos peixes para fins histológicos (f).
a
b
c
f
e
Posição taxonômica: Superclasse: Pisces
Classe: Actinopterygii
Ordem: Characiformes Família: Erythrinidae Gênero: Hoplias
Espécie: Hoplias malabaricus (Bloch 1794)
Figura 4. Espécie em estudo: traíra, Hoplias malabaricus e sua distribuição geográfica (pontos no mapa).
3.3 Características das espécies de peixes em estudo
As espécies de peixes a serem estudadas são: traíra, Hoplias malabaricus (Bloch 1794) (Figura 4) e cascudo, Hypostomus pusarum (Fowler 1941) (Figura 5).
A espécie Hoplias malabaricus, popularmente conhecida como traíra, apresenta ampla distribuição geográfica nas Américas Central e do Sul e, ocorrendo da Costa Rica até a Argentina na maioria das bacias hidrográficas (Oyakawa 2003). Caracteriza-se como uma espécie tolerante a baixas concentrações de oxigênio dissolvido (o que explica sua grande capacidade de dispersão e adaptação), bem adaptada a ambientes lênticos e com vegetação aquática abundante, embora possa ser encontrada em rios de pequeno e grande portes (Taphorn 1992, Shibatta et al. 2002). Considerada uma espécie carnívora, na fase larval é planctófaga e na fase adulta é ictiófaga (Hahn et al. 1997, Shibatta et al. 2002, Bennemann et al. 2005), complementando sua dieta com insetos, crustáceos e outros invertebrados (Hahn et al. 1997).
Posição taxonômica: Superclasse: Pisces Classe: Actinopterygii Ordem: Siluriformes Família: Hypostominae Gênero: Hypostomus
Espécie: Hypostomus pusarum (Starks 1913) Figura 5. Espécie em estudo cascudo, Hypostomus pusarum e sua distribuição geográfica (ponto no mapa).
O cascudo, Hypostomus pusarum, é uma espécie demersal bentônica, que habita ecossistemas de água doce da região neotropical (Nascimento 2011). Os peixes do gênero Hypostomus pertencem à família Loricariidae e distribuem-se pelas águas doces da América
Central e do Sul. Os cascudos deste gênero também são encontrados no nordeste brasileiro habitando rios e açudes (Freire et al. 2000, Rosa et al. 2003, Chellappa et al. 2009, Chellappa et al. 2011). No açude Marechal Dutra localizado em Acari, estado do Rio Grande do Norte, tem sido encontrados exemplares de Hypostomus pusarum (Bueno & Chellappa 2003). De modo geral, os loricarídeos são algívoros e detritívoros, desempenhando um importante papel na ciclagem energética nos ecossistemas aquáticos neotropicais (Delariva & Agostinho 2001).
3.4 Aspectos gerais das espécies amostradas 3.4.1 Taxonomia das espécies em estudo
No laboratório todos os exemplares, após a triagem, foram identificados, medidos e pesados; Comprimento total em cm (Lt): que é medido desde a extremidade anterior da maxila até a extremidade do lobo superior da nadadeira caudal; Peso total (Wt): peso corporal do animal com as vísceras (g); Peso corporal eviscerado (Wv): peso corporal do animal sem vísceras (g); Peso do estômago (We): os estômagos foram retirados na altura do cárdio e piloro, tendo o seu grau de repleção determinado de acordo com Santos (1978), obtido o peso (g) e fixados em formol a 10% e bouin e conservados em álcool a 70% para posterior leitura. Determinação do sexo: o sexo foi determinado pela observação macroscópica das gônadas; Peso das gônadas (Wg): após a identificação do sexo dos exemplares, as gônadas foram pesados em gramas.
3.4.2 Estrutura em comprimento total e peso
Estrutura em comprimento e peso foi baseada na distribuição das frequências
relativas mensais das classes de comprimento total e peso total, considerando -se os
sexos separados (Santos 1978, Vazzoler 1996).
3.4.3 Proporção sexual
A proporção entre os sexos foi verificada através da análise de distribuição de freqüência relativa mensal de machos e de fêmeas durante o período de estudo, sendo aplicado o teste Qui-quadrado determinado por: 2 – 2 (O – E)2 /E, onde, O= freqüência observada, E= proporção sexual esperada que seja de 50% sendo para o grau de liberdade igual a 1 e nível de significância de 5%; os valores de 2 3,84 indicarão diferenças significativas (Vazzoler 1996).
3.4.4 Fator de condição (K)
K indica o estado de bem estar do peixe e foi determinado através da relação: K= Wt/Lt3 x 105 (Le Cren 1951), onde:
Wt = peso total do corpo (em g)
Lt = comprimento total do corpo (em mm)
3.5 Aspectos alimentares
Após as biometrias, os peixes foram eviscerados, com um seccionamento na região abdominal a partir do poro urogenital para a retirada dos estômagos. Os estômagos foram fixados no formol 10% e conservados no álcool 70%. O conteúdo estomacal foi examinado segundo a Frequência de Ocorrência (Hynes 1950, Hyslop 1980), método volumétrico (Hyslop 1980) e Índice de Importância Alimentar estomacal (Kawakami & Vazzoler 1980).
3.5.1 Grau de repleção do estômago
A classificação do grau de enchimento do estômago (grau de repleção - GR) foi estabelecida segundo a escala de Santos (1978), com algumas adaptações (Gavilan-Leandro 2003, Montenegro et al. 2011):
0 = vazio
1 = parcialmente vazio (com até 25% do volume ocupado) 2 = parcialmente cheio (entre 25% e 75% do volume ocupado)
3 = totalmente cheio: repleto (entre 75% e 100% do volume ocupado). 3.5.2 Índice de repleção estomacal (IR)
O IR (Hahn 1991) é calculado pela obtenção do peso do estômago multiplicado por 100 e dividido pelo peso total do peixe. Variações nos valores de IR indicam uma maior ou menor atividade alimentar em decorrência da disponibilidade ou escassez de recursos alimentares ao longo do ano. O Índice de repleção médio consiste na média ponderada dos valores numéricos de IR considerados: IR = We x 100 / Wt, onde:
We = Peso do estômago (g)
Wt = Massa corporal total do peixe (g) 3.5.3 Análise do conteúdo estomacal
A identificação do conteúdo estomacal objetivou-se na descrição qualitativa e quantitativa dos alimentos ingeridos pelo peixe. Para uma análise segura e adequada, alguns métodos foram combinados, para que os erros sejam minimizados e o diagnóstico seja o mais completo possível sobre a dieta (Teixeira & Gurgel 2002).
3.5.4 Coeficiente Intestinal (CI)
O coeficiente intestinal foi obtido por meio da relação: CI = Ci/Cp, onde Ci é o comprimento do intestino e Cp é o comprimento total do peixe (Bertin 1958).
3.5.5. Indice de Importância alimentar (IAi)
O Índice de importância alimentar (IAi) foi aplicado sobre os valores da frequência de ocorrência e volume para detalhar os itens alimentares que mais contribuem para a dieta das espécies (Kawakami & Vazzoler 1980), utilizando a seguinte fórmula:
Onde:
IAi= Índice alimentar
i = 1,2,...n = Determinado item alimentar
Fi = Frequência de ocorrência (%) do determinado item Vi = Volume (%) do determinado item.
3.6 Análise morfohistológica do tubo digestório
Para a análise morfohistológica do tubo digestório, foi realizada a biometria e dissecação dos animais, através de uma incisão no sentido longitudinal, partindo do poro anal do animal até a cabeça. O tubo digestório foi retirado da cavidade celomática, seguido de secções transversais do esôfago, estômago (porção cárdica, fundica e pilórica) imediatamente fixados em Bouin a 10%, devidamente identificados.
Para análise anatômica dos órgãos digestórios foi utilizado um estereoscópio (Olympus CH30). Dos órgãos digestórios foram retirados fragmentos, que fazem parte das regiões esofágica, cárdica, fúndica e pilórica estomacais e do intestino. Em seguida foi efetuada a técnica histológica para microscopia óptica, desidratação, diafanização e inclusão em parafina, coradas com HE – Hematoxilina de Harris, Eosina (Maia 1979) e PAS (Ácido Periódico-Schiff) (Behmer et al. 1976, Smith et al. 1996).
3.7 Pluviosidade e variáveis limnológicas
Para caracterizar o índice de pluviosidade e identificar os períodos de estiagem e chuvoso, foram obtidos os dados de precipitação pluviométrica da área de estudo através da Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte S/A (EMPARN), tendo como ponto de captação de chuva a cidade de Acarí, RN durante os anos de 2011 e 2012.
As variáveis limnológicas das águas, tais como: temperatura da água (ºC), concentração do oxigênio dissolvido (mgL-1), pH e condutividade elétrica (μScm-1), foram medidos in situ através de sondas específicas do kit multiparâmetro WTW multi 340i e do U-50 Series Multi Water Quality Checker, realizando sua calibração antes de cada coleta. A transparência da água foi medida com o auxílio do disco de Secchi de 20 cm de diâmetro. Os valores sempre foram registrados entre as 09:00 e 11:00h em pontos aleatórios do açude.
3.8 Análise dos dados
Para a análise dos dados estão sendo utilizados os seguintes testes estatísticos:
1) Teste de Student (t): para verficar a ocorrência de diferença significativa entre os valores de comprimento total e o peso total de machos e de fêmeas;
2) Qui-Quadrado χ2 (a nível de 5% de significância): para identificar as diferenças na análise de frequência de ocorrência dos itens alimentares e o preenchimento estomacal considerando o período de estudo;
3) Coeficiente de Correlação Pearson (r): para verificar a relação entre os fatores abióticos e bióticos com os aspectos alimentares e reprodutivos;
4) Análise de Componentes Principais – PCA, corroborada pelo teste de Spearman: com o intuito de verificar quais variáveis ambientais mais se relacionavam com a atividade alimentar;
5) Análise de Correspondência: para determinar os padrões alimentares usando como objetos a pluviosidade e como descritores os principais itens alimentares.
3.9 Normalização do texto
17
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Os resultados deste trabalho estão sendo apresentados em forma de quatro artigos científicos publicados e um em preparação:
Artigo 1. Anatomy and Histology of the Digestive Tract and Feeding Habits of Hoplias Malabaricus (Bloch, 1794) (Osteichthyes: Erythrinidae)
Atende ao 1º objetivo específico
* (Artigo publicado na Revista Animal Biology Journal, dos EUA). ISSN: 1949-498X Qualis CAPES/MEC: B3 (Área: Biodiversidade) Artigo 2. Anatomy and Histology of the Digestive Tract
and Feeding Habits of the Neotropical fish Hypostomus pusarum (Starks, 1913) (Osteichthyes: Loricariidae)
Atende ao 2º objetivo específico
* (Artigo publicado na Revista Animal Biology Journal, dos EUA). ISSN: 1949-498X Qualis CAPES/MEC: B3 (Área: Biodiversidade) Artigo 3. Morfologia comparativa do trato digestório dos
peixes Hoplias Malabaricus e Hypostomus pusarum do açude Marechal Dutra, Rio Grande do Norte, Brasil.
Atende ao 3º objetivo específico
* (Artigo publicado na Revista Biota Amazônia).
ISSN: 2179-5746 Qualis CAPES/MEC: B3 (Área: Biodiversidade) Artigo 4. Aspectos alimentares e reprodutivos do cascudo,
Hypostomus pusarum (Starks, 1913) (Osteichthyes: Loricariidae) no açude Marechal Dutra, Rio Grande do Norte, Brasil.
Atende ao 4º objetivo específico
* (Artigo publicado na Revista Biota Amazônia).
5. CONCLUSÃO
Os estudos realizados durante o período de 2011 a 2013, em relação as estratégias tróficas dos peixes traíra, H. malabaricus e cascudo, H. pusarum, do açude Marechal Dutra, Acari, RN, nos permitiram chegar as seguintes conclusões:
As duas espécies estudadas apresentam diferentes níveis de teia alimentar e ocupação espacial na coluna de água do açude; Hoplias malabaricus habita a região pelágica enquanto que Hypostomus pusarum habita a região bentônica do açude; A população de H. malabaricus apresenta tamanho corporal maior que H pusarum; A boca terminal com capacidade de grande abertura e os dentes caniniformes e pontiagudos de H. malabaricus são adaptados para agarrar e ingerir grandes presas inteiras, enquanto que a boca ventral de abertura limitada de H. pusarum apresenta-se em forma de ventosa adaptada para a sucção e os dentes pequenos, numerosos e em forma de gancho são adaptados para raspagem;
O primeiro o arco branquial de H. malabaricus possui rastros branquiais afastados entre si, curtos e pontiagudos caracterizando sua dieta carnívora, enquanto H. pusarum não apresenta rastros brânquias, que reflete sua alimentação detritívora;
O intestino em H. malabaricus é curto, com baixo valor de coeficiente intestinal, que indica hábito alimentar carnívoro enquanto H. pusarum apresenta intestino muito longo, com alto valo de coeficiente intestinal, o que indica seu hábito alimentar detritívoro;
Os cecos pilóricos de H. malabaricus são curtos e ramificados enquanto H. pusarum é
desprovido de cecos pilóricos, que reflete sua alimentação carnívora e detritívora,
respectivamente;
O índice de importância alimentar indica que H. malabaricus apresenta uma dieta
baseada em material animal, com predominância de peixes, enquanto H. pusarum
apresenta uma dieta baseada em material orgânico em decomposição e microalgas;
A morfologia e histologia dos tubos digestórios de H. malabaricus e H. pusarum
confirmaram suas estratégias alimentares, carnívoro e detritívoro/herbívoro,
respectivamente; portanto cada espécie estudada mostra um regime alimentar bem
ESTRATÉGIA ALIMENTAR Táticas alimentares Hoplias malabaricus Hypostomus pusarum
Ocupação espacial Pelágica / Demersal Bentônica
Tamanho do corpo 23,8 a 27,5 cm (25,6 ± 0,9) 12,4 a 41,5 cm (32,7 ± 7,7)
Boca
Posição Terminal Ventral
Tamanho Grande Pequena
Abertura Grande, 0,8 a 4,3 (2,6 ± 0,9) Limitada, 1,0 a 2,1 cm (1,5 ± 0,3)
Tipo de dentes Caniniforme, pontiagudos Pequenos, numerosos e em forma
de gancho
Rastros branquiais
Presentes, curtos e pontiagudos, com espaço entre si
Ausentes
Tipo de estômago Curto, retilíneo e elástico Longo, fúndico em forma de “U”
Diferença estomacal glandular Grande quantidade de
glândulas
Menor quantidade devido ao item alimentar consumido
Intestino e Coeficiente intestinal
(CI) Curto e espesso, 0,72 ± 0,09 Longo e fino, 10,8 ± 0,7
Cecos Pilóricos Numerosos e ramificados
(113,3 ± 12,7) Ausentes
Importância de Índice Alimentar
Peixes (67,8%), camarões (21.5%) e material semi-digerido (10,7)
Material orgânico em decomposição (88,7%) e microalgas (11,3%)
Tipo de alimento Peixes e camarões Detritos, microalgas
(filamentosas e diatomáceas)
Estratégia alimentar Carnívoria (piscivoria e
carcinofagia) Detritívoria / Herbívoria
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS GERAIS
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