Resistência á submersão de ácaros (Acari: Ribatida) terrestres de florestas inundáveis e de terra firme na Amazônia central em condições experimentais de laboratório.

R E S I S T Ê N C I A À S U B M E R S Ã O D E Á C A R O S ( A C A R I : RIBATIDA) T E R R E S T R E S D E F L O R E S T A S I N U N D Á V E I S Ε D E T E R R A F I R M E N A A M A Z Ô N I A C E N T R A L E M C O N D I Ç Õ E S E X P E R I M E N T A I S D E L A B O R A T Ó R I O

Elizabeth Ν . FRANKLIN1

, R o s i l e t e z L. GUIMARÃES2

, Joachim ADIS3

, Herbert O. R. SCHUBART4

RESUMOzyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA — Espécimens de Rostrozetes foveolatus foram obtidos de duas florestas inundáveis (várzea e  igapó) e de duas florestas secundárias (terra firme) da Amazônia Central. As populações foram comparadas  para a obtenção da taxa de sobrevivência em experimentos de laboratório nas condições submersas e não  submersas. As coletas no igapó foram efetuadas em três períodos de 1992: antes (fevereiro: serapilheira  não submersa), no início (abril: serapilheira submersa) e no pico da inundação (julho: serapilheira submersa).  No igapó, os animais sobreviveram melhor em condição não submersa, significando que a submersão é  um fator de estresse. O mesmo não ocorreu na várzea, indicando que esta população está melhor adaptada  ao estresse da submersão. A menor resistência à submersão (27 dias) foi registrada nos animais de uma  floresta secundária da terra firme, situada longe do igapó. Na população da terra firme próxima ao igapó,  a resistência a submersão foi comparável à registrada para as populações das áreas inundáveis e maior do  que a registrada em terra firme longe do igapó. Em experimentos com animais coletados em fevereiro de  1996 (mantidos individualmente em recipientes plásticos), as populações das florestas inundáveis tiveram  taxa de sobrevivência significativamente maior em relação aos das florestas não inundáveis. Três situações  foram registradas quanto a resistência à submersão: a) a da várzea, com população mais resistente, b) a do  igapó, com uma população intermediária e c) a da terra­firme longe do igapó, com uma população menos  resistente. Em doze das outras quinze espécies estudadas foi registrada alta resistência às condições de  submersão. 

Palavras-chave: Acari: Oribatida, inundação, áreas inundáveis, ácaros do solo, Amazônia, Neotrópicos 

The Resistance to Submersion of Terrestrial Acari (Acari: Oribatida) from Flooded and Non-flooded Forests of Central Amazonia in Experimental Laboratorial Conditions.

ABSTRACT — Specimens ofzyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA Rostrozetes foveolatus were obtained from two inundated forest areas 

("várzea" and "igapó") and from two nonflooded secondary forests in the Central Amazon Region. The 

survival rates of their populations under submerged and nonsubmerged conditions were compared in laboratory conditions. The "igapó" population was sampled during three periods in 1992: before (February:  litter nonsubmerged), in the beginning (April: litter submerged) and in the peak of the inundation phase 

(July: litter submerged). At "igapó", the animals survived better when submitted to nonsubmerged conditions, meaning that submersion is a stress factor. The same result did not occur at "várzea", signifying a  better adaptation of this population to the submersion stress. The lowest flood resistance (27 days) was 

found in animals from "terra firme" secondary forest, away from the igapó. A considerable submersion  resistance in the population sampled in the secondary forest, near the igapó forest, was comparable to the  populations of the inundated areas and greater than the resistence at "terra­firme", far away from the "igapó".  Animals sampled in February of 1996 (reared individually in plastic containers), from the flooded forests  had significantly higher survival rates than those from secondary forests. Three situations in relation to the  submersion period were registered: a) one of "várzea", with a more resistant population, b) one of "igapó",  with a intermediate resistance and c) one of "terra­firme", away from the "igapó", with a lower resistant  population. In twelve of the fifteen species studied, a high resistance to submersion was also registered. 

Key-words: flood resistance, Acari: Oribatida, inundation, floodplains, soil mites, Amazon, Neotropics. 

1

 INPA/CPEc, Caixa Postal 478, 69.011.970, Manaus (AM), Brasil. 

2

 Bolsista PIBIC/CNPq, ΙΝΡΑ/CPEc, Caixa Postal 478, 69.011.970, Manaus (AM), Brasil 

3

 Instituto Max­Planck para Limnologia, Caixa Postal 165, D­24302 Plön Alemanha. 

4

I N T R O D U Ç Ã O zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

Na  A m a z ô n i a  C e n t r a l , a  flutuação anual do nível das águas dos  rios atinge uma média de 10 metros de  diferença entre o ciclo de cheia e  vazante. As florestas ao longo destes  rios são anualmente inundadas durante  c i n c o a sete  m e s e s . As  d r á s t i c a s  mudanças entre a fase terrestre e a  aquática causadas por esse "pulso de 

i n u n d a ç ã o " (JunkzyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA et. al., 1989), 

induziram adaptações dos organismos  e muitas populações de espécies de  a n i m a i s diferem  e c o ­ e  fenologicamente, assim como, em  p a r t e ,  m o r f o ­ e  g e n e t i c a m e n t e ,  daquelas das florestas de terra firme.  Essas mudanças e adaptações foram  d e n o m i n a d a s  " e s t r a t é g i a s de  sobrevivência" (Adis, 1992; 1997a, b). 

Os oribatídeos são componentes  importantes da serapilheira e do solo  devido à alta densidade, hábitos (são  catalisadores da decomposição,  participando da fragmentação dos restos  orgânicos, e dispersando a microflora)  e nutrição (macrofitófagos,  microfitófagos, panfitófagos, zoófagos,  necrófagos e coprófagos) (Luxton, 

1975). Segundo Beck (1968), os  oribatídeos terrestres possuem diferentes  reações à inundação: a espécie 

Rostrozetes foveolatus Sellnick, 1925 

p e r m a n e c e ativa na serapilheira  submersa, enquanto que Eremobelba

foliata Hammer, 1958 resiste em forma 

de ovo. A resistência de oribatídeos à  submersão é influenciada por fatores  como temperatura, salinidade,  oxigenaçào e movimento da água, ritmo  da inundação, tipo de substrato e época  do ano. Espécies de gêneros 

talossobiontes como Ameronothrus,

Platynothrus e Hermannia, podem 

sobreviver em água do mar (41 a 249  dias) e em água doce (109 a 177 dias).  Algumas espécies terrestres como 

Steganacarus, Damaeus, Xenillus, Euzetes e Nothrus, possuem maior 

resistência em água doce (74 a 226 dias)  do que em água salgada (6 a 36 dias)  (Schuster, 1965; 1966; 1978).  Weigmann (1973) registrou para 

Hermannia subglabra Berlese, 1910 

resistência de 210 dias em água doce e  de 56 a 182 dias em água salgada; para 

Halozetes intermedins Wall work, 1963 

a resistência foi de 150 dias em água  doce e de 80 dias em água salgada. 

A influência da enchente anual  na mudança de populações destes  á c a r o s e a  d i v i s ã o das  d i v e r s a s  espécies de oribatídeos em grupos, de  acordo com suas reações às condições  submersas foram investigadas por  Beck (1971; 1972; 1976) em área de  igapó na Amazônia Central. Beck  (1972) observou que R. foveolatus tolera a submersão na forma adulta,  h a v e n d o  r e d u ç ã o  a c e n t u a d a de  indivíduos ao final da inundação, mas  cerca de 10% sobrevive ao período  submerso. Baseando­se no fato, o  a u t o r  s u p õ e  q u e , em  c o n d i ç õ e s  extremas de inundação, os animais  d e v e m  d e s e n v o l v e r  a d a p t a ç õ e s  fisiológicas para se adaptar a essa  situação,  j á que grande parte das  espécies de ácaros oribatídeos até  agora encontradas nestas regiões, estão  também em terra firme na mesma ou  quase na  m e s m a  p r o p o r ç ã o .  E s t a  "condição prévia", é conhecida como  p r é ­ a d a p t a ç ã o  ( F u t u y a m a 1992; 

animais apresentaram modificações  morfológicas e fisiológicas marcantes  quando passaram de uma situação  t e r r e s t r e  p a r a  a q u á t i c a ou  s e m i ­ a q u á t i c a  d u r a n t e sua  e v o l u ç ã o .  Entretanto, para algumas espécies a  adaptação para a vida anfíbia pode  envolver poucas modificações, devido  a essa  ' c o n d i ç ã o  p r é v i a " ou pré­ a d a p t a ç ã o ,  q u e  p o d e favorecer a  permanência no ambiente aquático. 

As espécies de ácaros oribatídeos  das florestas de várzea e igapó foram 

classificadas por FranklinzyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA et al. (1997) 

de acordo com sua resistência ao  período de inundação: 1) sem resistência  (não coletadas no período de  inundação); 2) com média resistência  (coletadas apenas até o nível máximo de  inundação); 3) com alta resistência  (coletadas até o final do período). 

Por causa da alta capacidade de  resistência à submersão, R. foveolatus foi considerada uma espécie anfíbia  ( I r m l e r , 1981) ou  s e m i ­ a q u á t i c a  (Messner et ai, 1992). Devido ao fato  de  q u e  e s t a  e s p é c i e  p o s s u i  u m a  adaptação morfológica em forma de  c e r o t e g u m e n t o para a vida semi­ aquática (Franklin et al., 1997), sua  capacidade de sobrevivência sob a  á g u a  r e p r e s e n t a um  i n t e r e s s a n t e  fenômeno ecológico e fisiológico. 

Neste trabalho, foram efetuadas  comparações entre populações dessa  espécie, provenientes de florestas  s e c u n d á r i a s de  t e r r a firme e de  florestas inundáveis (várzea e igapó),  para testar se a resistência de uma  p o p u l a ç ã o à  s u b m e r s ã o varia em  função das condições (submersas e  não submersas), do período de coleta  ( a n t e s e  d u r a n t e o  p e r í o d o de 

inundação dos rios) e de seu local de  origem (florestas inundáveis e de terra  firme). Adicionalmente, foi testada a  resistência de outras 15 espécies de  oribatídeos em condição submersa  para avaliar as diferenças dos limites 

de resistência desse grupo. zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

M A T E R I A I S Ε M É T O D O S Áreas e período de coletas

Os animais foram coletados em  1992 e em 1996, em quatro áreas: 1)  Floresta inundável de água preta  ( i g a p ó ) no Rio  T a r u m ã  M i r i m  ( 0 3 ° 0 1 ' S ,  6 0 ° 1 0 ' W ) ; 2)  F l o r e s t a  secundária de terra firme (capoeira),  vizinha ao ambiente do igapó; 3)  Floresta inundável de água branca  (várzea) no Rio Solimões (Ilha de  Marchantaria, 03°15'S, 59°58'W); 4)  Floresta secundária de terra firme  (capoeira do Campus do INPA em  M a n a u s , 03°  0 8 ' S , 60°  0 1 ' W ) . O  p e r í o d o  m é d i o da fase  a q u á t i c a  (baseado em 95 anos) no Rio Tarumã  Mirim foi de 3,9 (±1,5) meses na  posição topográfica da água a uma  altura de 24 m acima do nível do mar;  na Ilha de Marchantaria foi registrado  um  p e r í o d o médio de 5,6  ( ±1 , 6 )  meses, na posição topográfica da água  a uma altura de 26,3 m acima do nível  do mar (Adis et al., 1998). 

junho e termina em agosto/setembro.  A s  c o l e t a s foram  e f e t u a d a s em  fevereiro na capoeira de terra firme,  nas cercanias do igapó. Em abril fo­ ram efetuadas as coletas na várzea e  na capoeira do Campus do INPA. Os  animais foram mantidos em grupos  com números variáveis de indivíduos,  separados por recipientes de acordo  com a condição de criação, período e  local de coleta. 

Em 1996, as  c o l e t a s foram  efetuadas apenas no mês de fevereiro  nos quatro ambientes. Os indivíduos  c o l e t a d o s foram  m a n t i d o s 

individualmente em placas separadas. zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

Coleta e condições experimentais dos animais

A coleta foi manual durante a  fase terrestre e com auxílio de draga  de  E k m a n ­ B i r g e  d u r a n t e a fase  aquática. A serapilheira foi recolhida  de  d i v e r s o s  p o n t o s do solo e  a c o n d i c i o n a d a  d e n t r o de  s a c o s  plásticos que foram transportados em  recipientes com isolamento térmico.  Para extração dos animais foi utilizado 

o método de Kempson (KempsonzyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA et al., 1963),  m o d i f i c a d o por  A d i s 

(1987). A temperatura do aparelho foi  m a n t i d a a  3 2 ° C . O  m a t e r i a l foi  extraído diariamente, colocado em um  recipiente contendo água destilada e  o b s e r v a d o em  m i c r o s c ó p i o  e s t e r e o s c ó p i o para  s e l e ç ã o dos  espécimens vivos e sem mutilações. 

As espécies foram identificadas  através de chaves dicotômicas de  Balogh  ( 1 9 6 3 ; 1972) e Balogh &  Balogh (1988; 1990). 

G r u p o s de  a n i m a i s de cada  e s p é c i e ou  a p e n a s um  i n d i v í d u o 

( q u a n d o se  t r a t a v a de  a n i m a i s  coletados em 1996), foram mantidos  em  p l a c a s  r e d o n d a s de  a c r í l i c o  (diâmetro de 5cm; altura de l,5cm),  com uma camada de 0,5 cm de gesso  para  p r o p i c i a r  s u b s t r a t o  p a r a a  l o c o m o ç ã o . A  a b u n d â n c i a de R.

foveolatus é diferente em cada área, 

com menor número de indivíduos nos  ambientes de terra firme em relação ao  igapó, razão pela qual não foi possível  p a d r o n i z a r o  m e s m o  n ú m e r o de  animais em todos os experimentos. 

Para os experimentos em  condições submersas, adicionou­se água  destilada até 0,5 cm acima da camada  de gesso. Para os experimentos em  condições não submersas, a placa de  gesso foi umedecida com água  destilada, permanecendo com uma  umidade relativa em torno de 95%. Foi  selecionado como alimento aveia em  flocos e ração para peixe ("Tetramina").  Foram acrescentados pequenos pedaços  de folhas recolhidas durante a coleta em  campo, para servirem de substrato e  abrigo aos animais. 

O  p e r í o d o de  m o r t a l i d a d e  (PM50) foi registrado quando morria  cerca de metade da população da  placa. O período médio de resistência  (PME) foi calculado pelo total do  período máximo de resistência de cada  animal mantido individualmente. 

fotorreceptoras, com as seguintes  c o n d i ç õ e s de  t e m p e r a t u r a e  fotoperíodo: 27°C ­ 12 horas com luz;  21°C ­ 12 horas sem luz. De três em  t r ê s  d i a s , foram  e f e t u a d o s os  procedimentos de limpeza, troca de  alimento e substituição de 1/3 da água  p o r  á g u a  d e s t i l a d a . O  c o n t r o l e  consistiu na contagem de mortos e vi­ vos e observações do comportamento  e habitat preferido. O estado geral do  a n i m a l foi  r e g i s t r a d o em duas  categorias: "vivo" (com movimento  sem toque de estilete) e "morto" (sem  m o v i m e n t o  a p ó s  e s t í m u l o ) . Na  maioria dos casos, nos animais mortos  as pernas I e II ficavam esticadas para  a frente. Os animais supostamente  mortos, foram observados por mais 

duas semanas. zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

Tratamento estatístico

As análises de variância foram  efetuadas pelo teste de Kruskal­Wallis  (ANOVA não paramétrica; pacote  e s t a t í s t i c o  S i g m a S t a t 2.0). As  c o m p a r a ç õ e s  m ú l t i p l a s foram  e f e t u a d a s pelo  t e s t e de Dunn. O  gráfico tipo  " B o x  P l o t " foi feito  a t r a v é s do  p a c o t e  p s t a t í s t i c o  SigmaPlot 4.0. Neste tipo de gráfico,  cada coluna é plotada como uma caixa  vertical, indicando o limite entre os  percentis 25 e 75 dos dados e uma  linha horizontal marca o valor do  percentil 50. Os percentis 5 e 95 são  as barras de erro. No texto, os demais  valores que acompanham as médias  são os respectivos desvios padrões. 

R E S U L T A D O S

Populações dezyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA R. foveolatus de

1992

A resistência dos oribatídeos à  submersão, variou em função da fase  do ciclo de inundação e o ambiente de  origem. 

No igapó (Fig. 1), os animais sob  condição não submersa foram mais  resistentes em fevereiro. Em abril as  curvas de mortalidade entre os animais  em  c o n d i ç õ e s  s u b m e r s a e  n ã o  submersa foram muito  p a r e c i d a s .  Contudo, em julho, os animais não  submersos foram mais resistentes  (acima de 150 dias), em comparação  a uma média de resistência de cerca de  80 dias dos animais submersos. Em  abril, o período médio de mortalidade  (PM50) dos animais sob condição de  submersão (acima de 100 dias) foi  maior que em fevereiro (75 dias) e  julho (60 dias). 

N a  v á r z e a da Ilha de  Marchantaria (coletas efetuadas em  abril, na serapilheira submersa), o  PM50 da população não submersa foi  de cerca de 70 dias (Fig. 2). O PM50  d o s  e x p e r i m e n t o s 1, 2 e 4 (em  condições submersas) foi superior a 

100  d i a s . O  m e n o r  p e r í o d o de  resistência (cerca de 75 dias) foi  registrado no experimento 3. 

Na floresta secundária (capoeira)  de terra firme no Rio Tarumã Mirim  (coletas em fevereiro de 1992), o  PM50 dos indivíduos sob submersão  foi cerca de 60 dias (Fig. 2). 

Na floresta secundária (capoeira)  de terra firme no Campus do INPA  (coletas em abril de 1992), o PM50 foi  registrado com cerca de 15 dias de  submersão. 

Foram observadas diferenças  marcantes nos períodos de  sobrevivência das criações provenientes 

das  c o l e t a s  e f e t u a d a s em  f e v e r e i r o de 1996,  m a n t i d o s 

em  p l a c a s  i n d i v i d u a l i z a d a s  ( F i g .  3 ) .  O s  t e m p o s  m é d i o s de  sobrevivência dos animais das florestas 

inundáveis da várzea (PME de  150,5±5 dias) e do igapó (PME de 

D I A S

A B R I L zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

O 5 0

D I A S

JULHO zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

D I AS

Figura 1. Sobrevivência dezyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA Rostrozetes foveolatus ao longo do tempo, em condições submersa 

110,8±60 dias), foram maiores  (P<  0 , 0 0 1 ; Η  = 62,3) que os  provenientes das florestas de terra firme  da capoeira do Tarumã Mirim (PME de 

49 ±26 dias) e da capoeira do INPA  (PME de 47±36 dias) (Tab. 1). 

Foi detectada a presença de três 

exemplares submersos dezyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA R. foveolatus

V Á R Z EA DA I LH A DE M ARCHAN TARI A zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

- O - SUBMERSO 1 lnzyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA-n)

D I A S

T ERRA FI RM E ( Ri o Tarumã M irim) zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

O 50 10 0 150

D I A S

DIAS

no estágio larval. Uma das larvas deu  origem a um adulto pouco esclerotizado, 

que morreu após 15 dias. zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

Populações de outras espécies de oribatídeos de 1992.

Foi também medida a resistência à 

submersão em outra espécie dezyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA Rostrozetes

(denominada de Rostrozetes sp. C) e em 

Rhynchoribates sp., Rostrozetes rimachensis, e Suctoribates sp.,  Epilohmannia sp., Plateremaeus sp.,  Cyrthermannia sp., Eremobelba sp.,  Haplozetes sp., Sternoppia sp., Schalleria crusciata e Teratoppia sp. (Tab. 2). 

D I S C U S S Ã O

No igapó, apesar da exceção de  abril, os animais tendem a resistir  melhor quando não estão submersos,  o que significa que a submersão é um  fator de  e s t r e s s e . O  m e s m o  n ã o  ocorreu na várzea, o que pode indicar  q u e esta  p o p u l a ç ã o está  m e l h o r  adaptada ao estresse da submersão.  C o n t u d o , foi  d e t e c t a d a  u m a  considerável resistência a submersão  na população de R. foveolatus coletada  na  t e r r a firme  ( c a p o e i r a do  R i o  Tarumã Mirim), próxima ao igapó, 

< zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

ú

300

2 5 0

2 2 0

1 5 0

1 0 0

-5 0 J

0

Tabela 1.zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA Teste de comparações múltiplas (Método de Dunn) entre as populações dezyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA R. foveolatus

provenientes das florestas inundáveis (várzea e igapó) e as florestas secundárias de terra­firme 

(Tarumã Mirim e INPA). zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

Comparações n1 n2 Diferença

de Rank Q P<0,05

Várzea X Capoeira INPA 8 35 81,657 4,092 Sim

Várzea X Capoeira Tarumã Mirim 8 83 74,416 3,948 S i m

Várzea X Igapó Tarumã Mirim 8 50 14,670 0,757 Não

Igapó Tarumã Mirim X Capoeira INPA 50 35 66,987 5,969 S i m

Igapó Tarumã Mirim X Capoeira Tarumã Mirim 50 83 59,746 6,554 Sim

Capoeira Tarumã Mirim X Capoeira INPA 83 35 7,241 0,706 Não

c o m p a r á v e l à  r e g i s t r a d a  p a r a  a s  populações das áreas inundáveis e  maior do que a resistência registrada  e m  t e r r a firme longe do  i g a p ó ,  novamente indicando diferença entre  p o p u l a ç ã o  p a r a a  r e s i s t ê n c i a a  submersão. 

Έπ ι  contrapartida, nas criações  efetuadas em 1996, envolvendo maior  n ú m e r o de animais e em placas  individualizadas, foi verificado que os  animais coletados nas áreas inundadas  possuem um período de sobrevivência  significativamente maior em relação à  área de terra firme. Esse resultado não  apoia o fato de termos registrado na  capoeira de terra firme próxima ao  igapó uma resistência comparável aos  de áreas inundáveis. Contudo, alguns  indivíduos dentro de uma população  tem a capacidade de sobreviver maior  ou menor tempo do que os outros em  condições submersas. O tempo de  isolamento e o período submetido à  inundação, pode levar à seleção natural  dos mais resistentes, o que nos leva a  concluir que registramos três situações:  a) várzea com população mais  resistente, b) igapó, com uma população 

intermediária e c) terra­firme longe do  igapó (capoeira do INPA), com uma  população menos resistente. 

Nossos resultados obtidos para 

R. foveolatus, no igapó do Rio Tarumã 

Mirim, corroboram os de Beck (1972),  que  r e g i s t r o u a  c a p a c i d a d e  d e  sobrevivência dessa espécie, na forma  a d u l t a ,  d u r a n t e  t o d o o  c i c l o  d e  inundação das florestas inundáveis,  que varia de 4­6 meses anualmente. 

M e s s n e r et al.  ( 1 9 9 2 )  verificaram que R. foveolatus pode  r e s i s t i r à  a u s ê n c i a  d e  o x i g ê n i o ,  a p a r e n t e m e n t e em  d o r m ê n c i a ,  voltando ao estágio ativo em água  normal. Os autores supõem que a  a t i v i d a d e da  e s p é c i e em  á r e a s  s u b m e r s a s  a n u a l m e n t e  d u r a n t e 6  meses, depende da concentração do  oxigênio dissolvido na água. Eles  também confirmaram a existência de  um  c e r o t e g u m e n t o em  a l g u n s  O r i b a t i d a  c o l e t a d o s em  á r e a s  inundáveis. O cerotegumento de R.

foveolatus e de Eremobelba sp. foi 

previamente demonstrado por Franklin 

etal. (1997). 

Tabela 2.zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA Resistência  m á x i m a (dias)  d e ácaros oribatídeos adultos coletados  n o igapó (Rio Tarumã Mirim) e na  várzea (Ilha de Marchantaria)  e m 1992, criados em condições submersas  e m laboratório. 

RESISTÊNCIA  NÚMERO DF.  ÁREA Ε   M Ê S DE  C O L E T A 

ESPÉCIE  MÁXIMA  INDIVÍDUOS NA  EM 1992 

(DIAS)  PLACA  M A C R O P Y L I N A ­ ORIBATIDA INFERIORES zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

1. l.ohmannia sp. (l.ohmaniidae Berlese, 1916; Lohmwvüa Michael, 1898)  9 15 Ilha de Marchantaria/ABRIL 

2.Epilohmannia sp. (Hpilohmaniidae Oudemans,  1 9 2 3 ; Epilohmannia Bertese, 1910)  3  4  Tara ma Miri nVFE VEREIRO 

3. Cyr therm an η ia sp .(Nanhermanniidae Sellnick, 1928; Cyrthennannia Balogh, 1958)  139  3  Tarumã Mirim'ABRIL  123  3  Tarumã MirinV ABRIL  271  8  Tarumã MirinVABRIL 

69  20  Tarumã MirinVABRIL  BRACHYPYLINA ­ ORIBATIDA  S U P E R I O R E S 

4. Piateremauessp . (PlatereameidaeTrâgard,  1 9 3 1 ; Plateremaeus Berlese, 1908)  97 1  Tarumã MirinVFEVEREIRO 

S.Eremobelba sp. (Eremobelbidae Balogh, 1%I; Eremobelba Berlese. 1908)  91 1  Tarumã MirinVABRIL 

Ó.Rhynchoribatessp. (RhynchoribatidaeGrandjean, 1929; Rhynchàibates Grandjean, 1929  106  2  Tarumã Miri nVFE VEREIRO  671  1  Tarumã MirinVFEVEREIRO 

7.Schalleiiacmsciata (MicrozelidaeGrandjean, 1936; Schulleria Balogh, 1962)  113  3  Tani mâ MirinVABRIL 

8. Slernoppia sp. (Sternoppiidae Balogh  & M a h u n k a , 1969; Sternoppia Balogh & Mahunka, 1968)  271  3  Tarumã MirinVABRIL 

9. Suctoiibatessp. (Rhynchoribatidae Balogh, 1961; Suctorilxttes Balogh, 1963)  2 9 6  2  Tarumã MirinVABRIL  271  2  Tarumã MirinVABRIL 

lO.Teraioppia ralucta (Oppiidae Grandjean, 1954; Teratoppia Balogh. 1959)  86  2  Tarumã MirinVABRIL 

11. Haplozetessp . (Haplo/.elidae Grandjean, 1930; Haplozetes Willman, 1925)  113  2  Tammã MirinVABRIL 

12. Rostrozetes sp.  C ( I l a p l o z e l i d a e Grandjean, 1930; Rostrozetes Sellnick, 1925)  147  3  Tarumã MirinVABRIL  181  5  Tarumã MirinVFEVEREIRO  134  50  Tammã MirinVFEVEREIRO 

101  7  Tarumã MirinVFEVEREIRO  2 9 6  50  Tammã MirinVFEVEREIRO 

13. Rostrozetes foveolatus (Haplozetidae Grandjean, 1930; Rostrozetes foveolatus Sellnick, 1925)  107  15  Tarumã MirinVABRIL 

14. Rostrozetes rimanchensis (Haplozetidae Grandjean. 1930; Rostrozetes rimachensís Beck, 1965)  6 8 4  2 5 0  Tammã MirinVABRIL  107  15  Tammã MirinVABRIL  101  10  Tammã MirinVABRIL  2 9 6  5 0  Tammã MirinVABRIL 

IS.Galamna sp .(Galumnidae Jacol, 1925; Galumna Von Hayden, 1826)  7  6  Tani nfi Miri nVFE VEREIRO 

IS.Galamna sp .(Galumnidae Jacol, 1925; Galumna Von Hayden, 1826) 

que ocorrem em ambientes sujeitos à  inundação possuem uma estrutura tipo  plastrão para permitir a respiração  traqueal. Este plastrão é suportado por  um cerotegumento modificado, que  são camadas epicuticulares, também  o b s e r v a d a s em  o r i b a t í d e o s que 

ocorrem no solo (AlbertizyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA et al, 1981), 

em  á g u a doce  ( N e w e l l , 1945;  Grandjean, 1948; Crowe & Magnus, 

1973;  K r a n t z & Baker, 1982;  Fernandez, 1984) e no litoral marinho  (Alberti et al, 1981). 

Nas espécies R. foveolatus, R.

rimachensis Beck, 1965, Rostrozetes

sp. C, Haplozetes sp. A, Eremobelba sp. e Rhynchoribates sp. A, pode­se  inferir que a resistência à submersão  p o d e ser, em  p a r t e ,  a t r i b u í d a ao  plastrão. Os organismos do solo estão  e n v o l v i d o s em um  a m b i e n t e que  impõe três requerimentos principais,  (1) se  m o v e r em um  a m b i e n t e  c o m p a c t o com  p o r o s i d a d e  f r o u x a m e n t e  c o n e c t a d a , (2) se  a l i m e n t a r de  r e c u r s o s com baixa  qualidade e (3) se adaptar a ocasionais  secas e inundações dos espaços entre  os poros (Lavelle, 1997). Portanto,  mesmo em terra firme, a espécie R.

foveolatus pode ser freqüentemente 

submetida a uma situação semelhante  à inundação em filmes de água sobre  as folhas mortas e no solo, durante e  após as fortes chuvas. A presença do  plastrão pode permitir que o animal  continue respirando normalmente com  o auxílio de uma película de ar aderida  ao  c o r p o , e assim  c o n t i n u a r se  alimentando. Isso poderia ser uma pré­ adaptação (Futuyama, 1992; Schaefer, 

1992) para uma  s u b m e r s ã o mais  prolongada nas florestas inundáveis.  Esta suposição reforça aquelas de  Beck (1972), de que R. foveolatus pode possuir uma "condição prévia"  para sobreviver no ambiente inundado,  já que as espécies de terra firme, 

especialmente do gênero Rostrozetes, apresentam a mesma estrutura. Os  resultados obtidos no presente estudo  sugerem que os  i n d i v í d u o s  provenientes da terra firme estão pré­ adaptados às condições de submersão  nas florestas inundáveis (igapó e  v á r z e a ) . Um  e x e m p l o  d i s s o é a  capacidade que R. foveolatus possui  para sobreviver, se alimentar (Messner 

et al., 1992) e até  m e s m o se 

reproduzir, embaixo da água. Segundo  Beck (1972), a partenogênese poderia  ser um pré­requisito necessário para  que as espécies de terra firme invadam  as áreas inundadas. Por outro lado,  fica a ser estudado se a população do  igapó na realidade representa uma  outra (sub­) espécie em comparação à  da terra firme que não  p o d e ser  diferenciada  p e l a s características  m o r f o l ó g i c a s  m a s  s o m e n t e  p e l a s  características genéticas (compare  Wolf & Adis, 1992). 

período de inundação, possivelmente 

em dormência, poiszyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA Epilohmannia sp.

e Lohmannia sp. foram consideradas  espécies de média (acima de 72 dias)  e de alta  ( a c i m a de 183 dias)  r e s i s t ê n c i a à  s u b m e r s ã o ,  r e s p e c t i v a m e n t e (Franklin, 1994;  Franklin et al., 1997). De acordo com  Tamm  ( 1 9 8 4 ) , a  p e r m a n ê n c i a em  estágio de ovo seria a única estratégia  de sobrevivência de invertebrados  terrestres em regiões inundáveis, pois  o autor acreditava que os estágios  desenvolvidos deveriam ser capazes  de  s o b r e v i v e r por  a p e n a s  p o u c a s  s e m a n a s .  E n t r e t a n t o ,  S o m m e &  Conradi­Lasen (1977), mantiveram os  oribatídeos Carabodes labirynthicus M i c h a e l , 1879 e Calyptozestes

sarekensis  T r á g a r d h , 1910, em 

condições de anoxia por 96 dias. Du­ rante a anaerobiose houve acumulo de  lactato, mas os autores argumentaram  que essa não seria a única condição  para sobrevivência em ausência de  oxigênio. De fato, as estratégias de  sobrevivência  j á  e n c o n t r a d a s  n o s  artrópodos terrestres do igapó e da  várzea na Amazonia Central são de  vários tipos (Adis 1997a; b). 

Já  f o r a m  c o n f i r m a d a s  e s t r u t u r a s  t i p o  p l a s t r ã o em R.

foveolatus, R. rimachensis, Rostrozetes sp., Haplozetes sp.,  Eremobelba sp. e Rhynchoribates

sp, em microscopia eletrônica de  varredura (SEM/Scanning Electron Mi­ croscopy) (Messner et. al 1992),  significando que são estruturas comuns  em algumas espécies, e que podem  justificar, em parte, a resistência desses 

animais às condições submersas (Adis  & Messner 1997). 

Um ponto em comum entre os  g ê n e r o s de  m a i o r  r e s i s t ê n c i a à  submersão (>60 dias) listados na  Tabela 2, é que todos são considerados  grupos basilares na linha filogenética  dos  O r i b a t i d a  ( W o a s , 1990). 

Haplozetes,  a p e s a r de não estar 

classificado como gênero basilar, é  c o n s i d e r a d o  p r i m i t i v o entre os  periféricos (Woas, S. comunicação  p e s s o a l ) . O  g ê n e r o Galumna, c l a s s i f i c a d o  c o m o um dos mais  recentes na linha de evolução dos  Oribatida, possui pouca ou nenhuma  resistência à submersão e não foi  encontrado na serapilheira submersa,  podendo morrer ou "migrar" para os  troncos ou superfícies não submersas  quando a água invade o ambiente  (Franklin, 1994; Franklin et al., 1997). 

A presença do plastrão pode  c o n t r i b u i r para a  r e s i s t ê n c i a de  oribatídeos no início da submersão.  Mas é possível que numa submersão  prolongada, sob condições de pouco  o x i g ê n i o ,  e s s e s  a n i m a i s  p o s s a m  também mudar para uma respiração 

anaeróbica. zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

A G R A D E C I M E N T O S

Agradecemos ao Prof. Dr. S.  Woas do Museu de História Natural de  K a r l s r u h e  p e l a s  d i s c u s s õ e s e  comentários. A contribuição dos

refer-ees indicados pela revista também foi 

com microscopia eletrônica. Ao CNPq  pela bolsa de Iniciação Científica  c o n c e d i d a ao  s e g u n d o autor. Ao  Edilson de Araújo Silva, a Lúcia Paz  e ao Cláudio Sena (Inpa) pelo apoio  técnico. Ao Inpa e ao Convênio Inpa/  M a x ­ P l a n c k ,  n o s s o s  s i n c e r o s 

agradecimentos pelo apoio logístico. zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA

Bibliografia citada

Adis, J. 1987. Extraction of arthropods from  N e o t r o p i c a l soils with a  m o d i f i e d 

Kempson apparatus.zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA J. Trop. Ecol., 3: 

131­138. 

1992. Ueberlebensstrategie terrestrischer  Invertebraten in  U e b e r s c h w e m m u n g s ­ w a e l d e r n  Z e n t r a l a m a z o n i e n s . Ver.

Naturwiss. Ver. Hamburg (NF), 33: 21 ­

114. 

1997a. Terrestrial invertebrates: Survival  strategies, group spectrum, dominance and  activity patterns. In: Junk, W.J. (ed.): The

Central Amazon Floodplain. Ecology of a pulsing system. Ecological Studies 126. 

Springer, Berlin, pp. 299­317. 

1997b. Estratégias de sobrevivência de  i n v e r t e b r a d o s  t e r r e s t r e s em florestas  inundáveis da Amazônia Central: uma  resposta à inundação de longo período. 

Acta Amazônica, 27(1): 43­54. 

Adis, J.; Messner, B. 1997. Adaptations to life  under water: Tiger beetles and millipedes. 

In: Junk, W.J.  ( e d . ) : The Central Amazon floodplain. Ecology of a pulsing system. Ecological Studies 126. 

Springer, Berlin, pp. 318­330. 

Adis, J.; Messner, B.; Platnick,N. 1999. Mor­ phological studies and vertical distribution  in the soil indicate facultative plastron res­ piration in Cryptocellus adisi (Arachnida,  Ricinulci) from Central Amazonia. Stud.

Neotrop. Fauna & Environm., 34(1): 1­9. 

Adis, J.; Paarmann, W.; Amorim, M.A.; Arndt,  E.;  F o n s e c a , C.R.V. da.  1 9 9 8 . On  occurence, habitat specifity and natural  history of adult tiger beetles (Coleoptera:  Carabidaè: Cicindelinae) near Manaus, 

Central Amazonia, and key to the larvae  of tiger beetle genera. Acta Amazônica, 28(3): 247­272. 

Alberti, G.; Storch, H.; Renner, H. 1981. Ueber  den  f e i n s t r u k t u r e l l e n Aufbau  d e r  Milbcncuticula (Acari: Arachnida). Zool.

Jb.Anat., 105: 183­236. 

Balogh, J. 1963. Identification keys of holartic  mites (Acari) families and genera. Acta

Zool. Hung., 9: 1­60. 

1972. The oribalid genera of the world. A k a d e m i a i  K i a d o ,  B u d a p e s t . 

188 pp. + 71 pi. 

Balogh, J..; Balogh, P. 1988. Oribatid mites of

the Neotropical Region. I. Elsevier, 

Amsterdam. 335 pp. 

1990. Oribatid mites of the Neotropical

Region. 11. Elsevier, Amsterdam. 333 pp. 

B e c k , L. 1968.  Z u m  j a h r e s p e r i o d i s c h e n  Massenwechsel zweier Oribatidenarten  ( A c a r i ) im  n e o t r o p i s c h e n  Ueberschwemmungswald. Verh. Dtsch

Zool. Ges.,: 535­540. 

1971. Bodenzoologische Gliederung und  C h a r a k t e r i s i e r u n g  d e s  a m a z o n i s c h e n  Rcgenwaldes. Amazoniana, 3(1):69­132.  1972. Der Einfiuss der jahresperiodischen  Uebcrflutungen auf den Massenwechsel  d e r  B o d e n a r t h r o p o d e n im  zcntralamazonischcn Regenwaldgebiet. 

Pedobiologia, 12: 133­148. 

1976. Zum Massenwechsel der Makro­ A r t h r o p o d e n f a u n a  d e s  B o d e n s in  Ueberschwemmungswàldern des zentralen  Amazonasgebietes. Amazoniana, 6(1): 1­ 20. 

Crowe, J. H.; Magnus, K. A. 1973. Studies on  acarine cuticles II. Plastron respiration in  a water mite. Comp. Biochem. Physiol., 49A: 301­310. 

F e r n a n d e z , N.  1 9 8 4 .  C o n t r i b u t i o n à la  connaisance de la familic Hydrozetidac.I. 

Hydrozeles (Argentinobates) ringuelen

n o v . s u b ­ g e n . ,  n o v . s p . Acarologia, 25: 307­317. 

Franklin, E. 1994. Ecologia de oribatídeos

da Amazônia Central.zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA Tese de doutorado,  Inpa/Universidade do Amazonas, Manaus. 

266 pp. 

Franklin, E.N.; Adis, J.; Woas, S. 1997. The  oribatid mites. In: Junk, W.J. (ed.): The

Central Amazon floodplain. Ecology of a pulsing system. Ecological Studies 126.

Springer, Berlin, pp. 331­349. 

Futuyama, D.J. 1992. Biologia Evolutiva. Ribeirão Preto, Sociedade Brasileira de  Genética/CNPq, 646 pp. 

G r a n d j e a n , F.  1 9 4 8 . Sur les  H y d r o z e t e s  (Acariens) de P'Europe occidentale. Buli.

Mus. Nat. Hist, natur., (2), 20: 328­325. 

lrmler, U.  1 9 8 1 . Ueberlebensstrategie von  T i e r e n im  s a i s o n a l  u e b e r f l u t e t e n  amazonischen Ueberschwemmungswald. 

Zool. Anz., 206: 26­38. 

Junk, W. J; Bailey, P. Β. ; Sparks, R. Ε . 1989.  The flood pulse concept in river­flood­ plain systems. In: Dodge, D.P. (ed.). Pro­ ceedings of the International Large River  Symposium (LARS). Can. Spec. Publ.

Fish. Sci., 106: 110­127. 

Kempson, D.; Lloyd, M.; Gelardi, R. 1963. A  n e w  e x t r a c t o r for  w o o d l a n d litter. 

Pedobiologia, 3: 1­21. 

Krantz, G.W.; Baker, G.T. 1982. Observations  on the plastron mechanism of Hydrozetes s p .  ( A c a r i :  O r i b a t i d a :  H i d r o z e t i d a e ) . 

Acarologia, 23: 273­277. 

Lavelle, P. 1997. Faunal activities and soil pro­ cesses: adaptative strategies theat deter­ mine ecosystem function. Advances in

Ecological Research, 27: 93­132. 

Luxton, M. 1975. Studies on the oribatid mites  of a Danish beech forest II. Biomass, calo­ rimetry and respirometry. Pedobiologia,

15: 161­200. 

Messner, B.; Adis, J.; Ribeiro, E.F. 1992. Eine  v e r g l e i c h e n d e  U n t e r s u c h u n g  u e b e r  Plastronstrukturen bei Milben (Acari). 

Dtsch. ent.  Z , N.F., 39(1­3): 159­176. 

Newell, I.M. 1945. Hydrozetes Berlese (Acari:  Oribatoidea): the occurrence of the genus  in North America, and the phenomenon of  levitation. Trans. Conneticut Acad. Art.

Sci., 6:253­275. 

S c h a e f e r , M. 1992. Woerterbuecher der

Biologic Oekologie. 3 ed. Fischer, Jena. 

433 pp. 

S c h u s t e r , R.  1 9 6 5 . Die  O e k o l o g i e  d e r  t e r r e s t r i s c h e n  K l e i n f a u n a  d e s  Meeresstrandes. Verh. Dtsch. Zool. Ges.,: 492­521. 

1966. Hornmilben (Oribatei) als Bewohner  d e s  m a r i n e n  L i t o r a i s . Veroeff. Inst.

Meeresf. Bremerhaven, II: 319­328. 

1978. Soil mites in the marine environ­ ment. Rec. Advan. Acarol., I: 593­602.  S o m m e , L.;  C o n r a d i ­ L a r s e n , E.­M. 1977. 

Anaerobiosis in overwintering collembo­ lans and oribatid mites from windswept  mountain ridges. Oikos, 29:127­132.  Tamm, J.C. 1984. Surviving long submergence 

in the egg stage ­ a successful strategy of  terrestrial arthropods living on flood plains  (Collembola, Acari, Diptera). Oecologia, 6 1 : 417­419. 

W e i g m a n n , G.  1 9 7 3 .  Z u r  O e k o l o g i e  d e r  C o l l e m b o l e n und  O r i b a t i d e n im  Grenzbereich Land­Meer (Collembola,  Insecta ­  O r i b a t e i ,  A c a r i ) . Z. wiss. Zoo/., 186 (3/4): 295­391. 

W o a s , S.  1 9 9 0 . Die  p h y l o g e n e t i s c h e n  E n t w i c k l u n g s l i n i e n  d e r  H o e h e r c n  Oribatiden (Acari). I. Zur Monophylie der  Poronota Grandjean, 1953. Andrias, 7:  9 1 ­ 168. 

Wolf, H.G.; Adis, J. 1992. Genetic differentia­ tion  b e t w e e n  p o p u l a t i o n s  o f 

Neomachilellus scandens Meinertellidae, 

A r c h a e o g n a t h a ,  I n s e c t a )  i n h a b i t i n g  neighbouring forests in Central Amazonia. 

Verh. naturwiss. Ver. Hamburg (NF), 233: 

5­13. zyxwvutsrqponmlkjihgfedcbaZYXWVUTSRQPONMLKJIHGFEDCBA