© 2014 Associação Brasileira de Otorrinolaringologia e Cirurgia Cérvico-Facial. Publicado por Elsevier Editora Ltda. Todos os direitos reservados. www.bjorl.org.br
Brazilian Journal of
OTORHINOLARYNGOLOGY
ARTIGO ORIGINAL
Comparative study between pure tone audiometry and auditory
steady-state responses in normal hearing subjects
Roberto Miquelino de Oliveira Beck
a,*, Bernardo Faria Ramos
a, Signe Schuster Grasel
a,
Henrique Faria Ramos
b, Maria Flávia Bonadia B. de Moraes
a,
Edigar Rezende de Almeida
a, Ricardo Ferreira Bento
aa Departamento de Otorrinolaringologia, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo (FMUSP), São Paulo, SP, Brasil b Hospital Universitário Cassiano Antônio de Moraes, Universidade Federal do Espírito Santo (UFES), Vitória, ES, Brasil
Recebido em 26 de março de 2013; aceito em 30 de julho de 2013
DOI se refere ao artigo: 10.5935/1808-8694.20140009
Como citar este artigo: Beck RM, Ramos BF, Grasel SS, Ramos HF, Moraes MF, Almeida ER, et al. Comparative study between pure tone audiometry and auditory steady-state responses in normal hearing subjects. Braz J Otorhinolaryngol. 2014;80:35-40.
* Autor para correspondência.
E-mail: robertomobeck@gmail.com (R.M.O. Beck).
KEYWORDS
Audiometry pure-tone; Audiometry evoked response;
Electrophysiology
PALAVRAS-CHAVE Audiometria de tons puros;
Eletrofisiologia;
Audição
Abstract
Introduction: Auditory steady-state responses (ASSR) are an important tool to detect
objec-tively frequency-specific hearing thresholds. Pure-tone audiometry is the gold-standard for
hearing evaluation, although sometimes it may be inconclusive, especially in children and uncooperative adults.
Aim: Compare pure tone thresholds (PT) with ASSR thresholds in normal hearing subjects. Materials and methods: In this prospective cross-sectional study we included 26 adults (n = 52 ears) of both genders, without any hearing complaints or otologic diseases and normal pure-tone thresholds. All subjects had clinical history, otomicroscopy, audiometry and immitance measurements. This evaluation was followed by the ASSR test. The mean pure-tone and ASSR thresholds for each frequency were calculated.
Results: The mean difference between PT and ASSR thresholds was 7,12 for 500 Hz, 7,6 for 1000 Hz, 8,27 for 2000 Hz and 9,71 dB for 4000 Hz. There were no difference between PT and ASSR means
at either frequency.
Conclusion: ASSR thresholds were comparable to pure-tone thresholds in normal hearing adults. Nevertheless it should not be used as the only method of hearing evaluation.
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Estudo comparativo entre audiometria tonal limiar e resposta auditiva de estado estável em normouvintes
Resumo
Introdução: As respostas auditivas de estado estável permitem avaliar de forma objetiva
limiares auditivos frequência-específica. A audiometria tonal é o exame padrão-ouro; no
entanto, nem sempre pode ser conclusiva, principalmente em crianças e adultos não cola-borativos.
Introdução
O exame de respostas auditivas de estado estável (RAEE)
tem adquirido espaço importante no arsenal de avaliação audiológica. A partir da introdução da Triagem Auditiva Neonatal Universal, o diagnóstico da surdez tem sido mais
precoce, e surgiu então a necessidade de definir a caracte -rística da perda auditiva para escolha do tratamento mais adequado.1-3
Devido às limitações das respostas obtidas em testes comportamentais em menores de seis meses, os métodos
eletrofisiológicos são os recursos mais utilizados.
O teste para avaliação frequência-específica mais con -sagrado na infância é o potencial evocado auditivo por
tone burst, que fornece o limiar eletrofisiológico para cada frequência testada. A limitação desse exame é o tempo, normalmente elevado para sua realização e a dificuldade
e subjetividade na interpretação das respostas. Além
dis-so, o exame de potenciais evocados auditivos com estímulo
transiente como o tone burst não permite a estimulação em níveis superiores a 90 dB NA.4
Nos adultos, a audiometria tonal limiar é o padrão-ouro
para obtenção de limiares e configuração audiométrica. No entanto, esse exame é subjetivo e nem sempre é possível
em crianças com idade inferior a seis anos, principalmente na presença de algum comprometimento neuropsicomotor.
O uso cada vez mais frequente das respostas auditivas de estado estável (RAEE) deve-se à possibilidade de avaliar
de forma objetiva os limiares eletrofisiológicos de pacientes com suspeita de eventuais alterações auditivas. Para tal, seria
oportuno proceder-se a um estudo comparativo com outros
mé-todos já consagrados e a RAEE. De acordo com John e Picton,5 e
Valdes et al.,6 o método apresenta vantagens como a detecção
objetiva do limiar, assim como a avaliação simultânea de múlti-plas frequências7 e a apresentação de estímulos mais intensos.8
Como a RAEE possibilita a avaliação das diferentes fre-quências, nas duas orelhas ao mesmo tempo, a duração do
exame costuma ser menor.9 Como existem diversos equipa
-mentos e softwares de RAEE e, ainda, pode ocorrer maior diferença entre limiar tonal e limiar por RAEE nas frequên-cias graves, os resultados desse método devem ser inter-pretados com cuidado.10-12 Entre os softwares com amplo
respaldo na literatura destacam-se o AUDERA e o MASTER. O AUDERA baseia-se em estimulação de frequência única e, geralmente, monoaural, e usa como método de detecção da
resposta a coerência de fase.13 O MASTER (Multiple Auditory
Steady-State Response) permite estimulação binaural si-multânea, com tons contínuos em quatro frequências (500, 1000, 2000 e 4000 Hz) modulados em amplitude e frequ-ência. Acredita-se que as respostas geradas em modulação
de frequência entre 70 e 110 Hz refletem a atividade de
estruturas auditivas do tronco encefálico.14 As respostas são
convertidas de sua forma original no domínio de tempo para o domínio da frequência pela transformada rápida de Fou-rier (Fast-FouFou-rier-Transform, FFT, método matemático). São apresentadas como picos no domínio da frequência de mo-dulação, que se destacam do eletroencefalograma (EEG).15
Em seguida são avaliadas com relação ao ruído de fundo
e sua significância estatística é determinada pelo próprio
software (MASTER) por meio do F-teste.16,17
Os resultados são apresentados na forma de um
audio-grama eletrofisiológico, o que permite ao médico avaliar a configuração da perda auditiva, se houver, e proceder à escolha adequada do tratamento (amplificação, implante
coclear ou outros).
Vários estudos já se preocuparam em determinar a
con-fiabilidade de avaliar o limiar objetivo em indivíduos com
audição normal ou com perda auditiva neurossensorial.18-20
Grande parte dos mesmos teve o objetivo de comparar a audiometria tonal limiar com RAEE, analisando pacientes com perda auditiva de graus variados juntamente com pa-cientes normouvintes. Lins et al.10 avaliaram 117 pacientes,
incluindo adultos com e sem perda auditiva, adolescentes e crianças. Canale et al.21 incluíram 11 pacientes, sendo seis
com audição normal e cinco com perda auditiva. Valdes et al.6 estudaram 15 pacientes normouvintes, no entanto
ava-liando apenas as frequências de 500 e 1000 Hz. Já a nível nacional, Ferraz et al.22 estudaram 25 indivíduos sem
quei-xas auditivas enquanto Duarte et al.23 avaliaram 48
pacien-tes com perdas auditivas variadas.
Devido à pequena quantidade de publicações a nível nacional e à necessidade de normatização dos limiares em normouvintes para a prática clínica, consideramos impor-tante conduzir este estudo nesta população. Optamos pelo MASTER, uma vez que permite estimulação binaural de qua-tro frequências simultaneamente.
O objetivo deste estudo é comparar os limiares
ele-trofisiológicos obtidos pelas respostas auditivas de estado
estável com os limiares da audiometria tonal em normou-vintes adultos.
PALAVRAS-CHAVE Audiometria de tons puros;
Eletrofisiologia;
Audição
Materiais e métodos: Foram incluídos neste estudo prospectivo de corte transversal 26
adul-tos (52 orelhas), de ambos os gêneros, com audiometria normal e sem queixas otológicas.
Os pacientes foram submetidos a anamnese, otomicroscopia, audiometria e imitanciometria. A seguir, realizou-se avaliação de respostas auditivas de estado estável. Os resultados obtidos foram analisados estatisticamente e comparados entre si.
Resultados: A diferença entre os limiares (em dB NA) obtidos em ambos os exames para cada frequência testada foi de 7,12 dB para 500 Hz; 7,6 dB para 1000 Hz; 8,27 dB para 2000 Hz e 9,71 dB para 4000 Hz, com limiares mais elevados na RAEE, em todas as frequências. Não
houve diferença estatística entre as médias para cada frequência testada.
Conclusão: Os limiares obtidos na RAEE foram comparáveis aos da audiometria tonal em indiví-duos normouvintes; entretanto, não deve ser usado como único método de avaliação auditiva.
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Materiais e métodos
Participantes
Neste estudo de corte transversal foram avaliados 28 adultos normouvintes (n = 56 orelhas), de ambos os gêneros, entre 18 e 35 anos. O estudo foi conduzido entre julho e dezembro de
2011. Todos os participantes foram informados sobre a finali -dade do estudo e assinaram o Termo de Consentimento Infor-mado, de acordo com a aprovação pela Comissão de Ética da instituição sob o número 0058/11. Os indivíduos foram selecio-nados de acordo com os seguintes critérios de inclusão:
nenhu-ma queixa otológica ou auditiva; otomicroscopia nornenhu-mal; au -diometria tonal limiar normal, com limiares iguais ou menores que 25 dBHL nas frequências de 250, 500, 1000, 2000, 3000, 4000, 6000 e 8000 Hz; imitanciometria normal, ou seja,
tim-panometria tipo A e reflexos estapedianos presentes. Foram excluídos do estudo indivíduos com qualquer alteração morfo
-funcional da orelha externa ou média, detectados à anamnese ou exame otorrinolaringológico, assim como aqueles que apre -sentassem quaisquer das alterações audiológicas supracitadas
ou alterações neurológicas. Também foram excluídos aqueles que não atingiram nível de ruído eletroencefalográfico ade
-quado para captação das respostas (inferior a 30μV).
Avaliação audiológica
Anamnese e exame clínico otorrinolaringológico
Todos os pacientes foram submetidos a anamnese
otorrino-laringológica direcionada às queixas relacionadas a audição.
A seguir, todos foram submetidos à otomicroscopia (modelo M9000 - DF Vasconcellos, Valença, RJ).
Audiometria e imitanciometria
A audiometria tonal limiar foi realizada em cabine acústica com o audiômetro Madsen Midimate 622 (GN Otometrics, Copenhagen, Dinamarca) calibrado segundo o padrão ANSI S3.6-1996. Os limiares tonais por via aérea foram obtidos com os tons puros nas frequências de 500, 1000, 2000 e 4000 Hz apresentados em fones supra-aurais (TDH 39).
Para as medidas da timpanometria e do reflexo estape -diano nas frequências de 500, 1000, 2000 e 4000 Hz, uti-lizou-se o impedanciômetro Interacoustics, modelo AZ26 (Interacoustics A/S, Assens, Dinamarca).
Estímulos e aquisição das respostas auditivas de
es-tado estável
Foi utilizado o equipamento Bio-Logic Navigator Pro 580 NA
-VPR2 (Natus Medical Incorporated, San Carlos, CA) e o sof -tware MASTER (Multiple Auditory Steady-State Responses) 2.04.i00. Os estímulos por via aérea foram calibrados em dB
NPS, segundo o padrão ANSI S3.6-1996, utilizando medidor de nível sonoro Quest Modelo 1700 com acoplador de 2 cm3
Brüel&Kjær DB138.
Os eletrodos tipo disco foram posicionados na região fron-tal (Fz) como eletrodo ativo, nuca (Oz) como referência, e
ombro direito como terra (Pz). Foram oferecidos oito estímu -los simultâneos de tons contínuos modulados (modulação 100%
em amplitude exponencial e 20% em frequência) seguindo o
protocolo pré-estabelecido pelo fabricante, com início em 40
dBNA. As taxas de modulação da orelha direita foram de 84,375 Hz; 89,062 Hz; 93,750 Hz e 98,437 Hz para 500, 1000, 2000 e
4000 Hz, respectivamente, e para orelha esquerda de 82,031
Hz; 86,719 Hz; 91,406 Hz; 96,094 Hz para 500, 1000, 2000 e 4000 Hz, respectivamente. Foram realizadas o número máxi -mo de varreduras (32 varreduras nas intensidades de 40 e 30 dB NA e 40 varreduras em intensidades menores até o limiar), se-guindo a recomendação do fabricante, para garantir melhor
confiabilidade ao teste. O limiar foi estabelecido modificando
o nível de intensidade em 5 dBNA, o mesmo procedimento uti-lizado na audiometria tonal. Todos os limiares às RAEE foram
retestados. Varreduras que continham atividade eletrofisioló -gica superior a 90 nV foram eliminadas.17,18,24
A significância da razão sinal-ruído foi verificada pelo teste F com intervalo de confiança de 95% para cada varre -dura coletada. A resposta era considerada presente quando
o valor F era significante em nível de p < 0,05 no mínimo em
oito varreduras consecutivas.25
Análise estatística
Comparamos a média dos limiares obtidos através de audio-metria tonal e respostas auditivas de estado estável (RAEE) nas frequências de 500, 1000, 2000 e 4000 Hz.
A análise descritiva dos limiares na audiometria tonal e RAEE foram realizadas calculando medidas de tendência cen-tral, como média, e medidas de dispersão, como desvio-padrão
(DP) e erro padrão, para cada frequência em ambos os méto -dos, considerando a normalidade de distribuição dos dados.
A diferença entre as médias em 500, 1000, 2000 e 4000 Hz foi calculada (ANOVA). O mesmo teste foi utilizado para avaliar diferença de limiar entre os gêneros masculino e feminino, assim como entre as orelhas direita e esquerda
(p < 0,05).
Resultados
Dentre os 28 indivíduos (n = 56 orelhas) inicialmente
re-crutados, dois foram excluídos por não atingirem grau de relaxamento suficiente para nível de ruído < 30μV.
Analisamos 17 pacientes do sexo feminino e nove pa
-cientes do sexo masculino. Não houve diferença significativa entre os sexos (p = 0,82).
Entre os 26 indivíduos avaliados, foram obtidos limiares mensuráveis em 100% das frequências testadas à RAEE.
A idade dos indivíduos avaliados variou entre 22 e 31
anos (média: 27,3 anos, desvio-padrão (DP) = 2,26 anos).
A análise separada das orelhas direita e esquerda não
mostrou diferença dos limiares entre elas (p = 0,34). Para
as demais análises, as respostas das orelhas foram analisa-das em conjunto.
Tabela 1 Médias dos limiares audiométricos e das respostas de estado estável (n = 52 orelhas) separadas por frequência e os
respectivos desvio-padrão (DP) e erro-padrão
Audiometria RAEE
Frequência (Hz) n Média (dBNA) DP Erro-padrão Média (dBNA) DP Erro-padrão
500 52 11,63 4,51 0,63 18,75 7,73 1,07
1000 52 7,02 5,17 0,72 14,62 6,48 0,9
2000 52 4,81 5,33 0,74 13,08 5,16 0,72
4000 52 5,19 5,94 0,82 14,9 5,56 0,77
Tabela 2 Média do limiar obtido para cada frequência em cada teste e a respectiva diferença entre as médias (p = 0,30 – ANOVA; n = 52 orelhas)
Frequência
(Hz) n
Média Audiometria
Média
RAEE Diferença
500 52 11,63 18,75 7,12
1000 52 7,02 14,62 7,6
2000 52 4,81 13,08 8,27
4000 52 5,19 14,9 9,71
A figura 1 mostra a relação entre os limiares obtidos nos dois exames supracitados. Os limiares obtidos nas respostas
de estado estável foram sempre mais elevados. A diferença
média entre os limiares apresentados em ambos os exames foi de 8,175 dB, e manteve-se constante entre todas as fre -quências (p = 0,30), ou seja, não houve variabilidade entre as frequências pesquisadas nos dois métodos (tabela 2).
Discussão
Discussão
Diversos autores6,10,18,23,25-27 já relataram melhor correla-ção dos limiares obtidos na audiometria tonal em relacorrela-ção às respostas de estado estável em pacientes com perda auditi-va neurossensorial em relação aos normouvintes. Foi
suge-rido que essa diferença pode refletir um aumento da ampli -tude da resposta devido à presença de recrutamento.21,28
Já Korczak et al.29, em 2012, relataram que não há
me-lhor correlação entre limiares tonais e por RAEE em indi-víduos com perda auditiva neurossensorial em comparação com normouvintes, tanto na estimulação de uma única fre-quência quanto com múltiplas frefre-quências simultâneas.
Nesse estudo obtivemos uma diferença de 7,12; 7,6; 8,27 e 9,71 dB nas frequências de 500, 1000, 2000 e 4000
Hz respectivamente, alcançando uma diferença média de
8,175 dB NA entre os limiares audiométricos e eletrofisioló -gicos. Não houve diferença estatística entre os valores obti-dos nas frequências pesquisadas (p = 0,30).
Canale et al.21 em 2006 relataram diferença média dos
li-miares audiométricos e os da RAEE em normouvintes de 32 dB, enquanto Ferraz et al.22 referiram diferença média de 20 dB.
Outros autores6,29 mostraram resultados com uma menor
dife-rença média entre os exames, porém sempre acima de 10 dB.
Alguns estudos18,19,26,27,30 encontraram maiores dife-renças nas frequências de 500 e 4000 Hz diferente deste
estudo, no qual não houve diferença significativa entre os
limiares das quatro frequências testadas. Uma das razões para tal achado deve-se, possivelmente, à homogeneidade da amostra, composta somente por normouvintes e em uma
faixa etária entre 22 e 31 anos.
A menor diferença entre os limiares obtidos nos exames
demonstrada neste estudo em relação aos relatos da lite-ratura deve-se provavelmente ao tamanho da amostra (su-perior à maioria dos relatados na literatura) e às condições
adequadas para a realização do exame, principalmente em relação ao baixo ruído de fundo que permitiu identificar res
-postas ainda em intensidades muito baixas, que normalmen
-te são de pequena amplitude. O exame só foi concluído após
promediação de 32 varreduras nas intensidades de 40 e 30 dB NA e 40 varreduras nas intensidades menores (valor
má-ximo sugerido pelo software) para cada intensidade, aproxi
-mando os limiares eletrofisiológicos dos tonais. Uma vez que
procuramos o limiar em intervalos de 5 em 5 dB, o mesmo procedimento da audiometria tonal, obtivemos um aumento da precisão e diminuição da variabilidade dos valores.
Figura 1 Média de limiares à audiometria tonal e RAEE e seus
respectivos erros-padrão. Representação gráfica da média dos
limiares obtidos na audiometria tonal e RAEE nas frequências de 500, 1000, 2000 e 4000 Hz com seu respectivo erro-padrão (n = 52 orelhas).
Audiometria RAEE
500 1000 2000 4000
5
10
15 20
Frequência (HZ)
É importante salientar que resultados semelhantes ao desse estudo podem não ser obtidos na prática clínica. Nem sempre convém estimar o limiar por RAEE em intervalos de 5 em 5dB, pois isso pode aumentar sobremaneira o tempo
de exame sem acrescentar dados que modifiquem a decisão
sobre a melhor conduta terapêutica a ser adotada.31 Faixas
etárias variadas (incluindo idosos e crianças), nível de
rela-xamento em pacientes acordados ou eventuais alterações eletroencefalográficas durante sedação/anestesia podem também dificultar a avaliação do limiar.
Como os limiares eletrofisiológicos são aproximadamente
10 dB NA acima dos tonais, os aparelhos disponibilizam um fator de correção. A utilização deste, como sugere software
Master Bio-Logic Navigator Pro 580 NAVPR2 (Mundelein, Il) de 10 dB para as frequências testadas, aproxima ainda mais
os resultados obtidos por RAEE da audiometria tonal.
Apesar de essa casuística ser uma das maiores, exclu -sivamente em normouvintes, estamos cientes que estudos adicionais com maior número de participantes ou estudos
multicêntricos são necessários para confirmação dos resul -tados obtidos, principalmente na população brasileira.
Deve-se ter cautela de não extrapolar esses limiares, ob -tidos com estímulos de tons contínuos modulados do software MASTER para os adquiridos com outros equipamentos disponí-veis no mercado que evocam RAEE com tipos de estímulos (p.
ex., Chirp) e métodos diferentes de detecção da resposta. Seria
oportuno, no futuro, conduzir nova pesquisa avaliando diferen-tes métodos de estimulação e detecção de RAEE para analisar se os limiares são comparáveis, oferecendo, dessa forma, maior segurança ao médico na estimativa de limiares auditivos.
Conclusão
Os limiares obtidos na RAEE foram comparáveis aos da audiome-tria tonal em indivíduos normouvintes e apresentam uma dife-rença média que se manteve constante em todas as frequências
testadas. Entretanto, uma vez que exames eletrofisiológicos são
métodos para estimativa de limiares auditivos, a RAEE não deve ser utilizada como único método de investigação auditiva.
Conflitos de interesse
Os autores declaram não haver conflitos de interesse.
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