i
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS
INSTITUTO DE BIOLOGIA
Camila Paula de Castilho
“COMUNIDADE DE MAMÍFEROS TERRESTRES EM UM MOSAICO
DE RESTAURAÇÃO FLORESTAL: AVALIAÇÃO DOS DESCRITORES
AMBIENTAIS SOBRE A RIQUEZA, A ABUNDÂNCIA E A
COMPOSIÇÃO DAS ESPÉCIES.”
Campinas 2015
vii
RESUMO GERAL
A ecologia da restauração tem como principal objetivo a recuperação de ambientes degradados visando à criação de ambientes autossustentáveis. Dessa maneira, diferentes são os modelos de restauração adotados, mas poucos são os trabalhos que avaliam a resposta da comunidade de fauna em relação a essas restaurações. Este estudo tem como objetivo avaliar a resposta da comunidade de mamíferos terrestres em relação aos tratamentos de restauração presentes na fazenda Intermontes (337ha), na cidade de Ribeirão Grande, SP. Foram avaliadas a riqueza, a abundância e a composição da comunidade de pequenos, médios e grandes mamíferos em um mosaico de restauração em Mata Atlântica, incluindo áreas de pasto com regeneração arbórea e ou arbustiva na qual o plantio de restauração foi implantado, áreas de pasto com plantio, área de regeneração natural e remanescentes florestais. Tendo em vista o modelo “trait-filter”, procuramos evidenciar como alguns descritores ambientais influenciaram a ocorrência das espécies, considerando como filtros a estrutura da vegetação e a disponibilidade de alimentos (frutos, artrópodes e pequenos e médios mamíferos de acordo com a espécie avaliada). Tanto para a assembleia de pequenos mamíferos, quanto médios e grandes, espécies generalistas predominaram na comunidade, ocorrendo nas diferentes unidades amostrais. Espécies especialistas foram menos abundantes e mais restritas em sua ocorrência. Para pequenos mamíferos, estas espécies estiveram restritas aos remanescentes florestais ou às unidades com maior complexidade de vegetação. Para médios e grandes mamíferos, espécies especialistas estiveram presentes em diferentes tratamentos, mas foram ocasionais. O papel dos descritores ambientais sobre cada espécie diferiu de acordo com suas necessidades ecológicas, revelando a sua importância para a ocorrência das diferentes espécies. Avaliar a resposta desta comunidade em função de medidas de restauração revelou a importância dos descritores ambientais que precisam estar presentes e ser mantidos para garantir a colonização e a permanência da comunidade de mamíferos terrestres.
ix
ABSTRACT
Restoration ecology aims to recover degraded areas creating self-sustaining ecosystems. Different restoration techniques are being implemented nowadays but few studies are evaluating the response of the fauna community in relation to those restored areas. This study intended to evaluate the response of a terrestrial mammal community in a restored area located at Intermontes farm (337ha), in the city of Ribeirão Grande, SP. We investigate richness, abundance and composition of small, medium and large mammals in a restoration mosaic of Atlantic forest, including pasture areas with arboreal or arbustive regeneration where restoration where implemented, pasture areas with restoration, areas with natural regeneration and forest remnants. Once considering the trait-filter model, we intended to elucidate how habitat filters influenced species occurrence, considering vegetation complexity and food resources (fruits, arthropods, small and medium mammals depending on the species) as filters. To the small mammals assembly, as to the medium and large ones, generalist species predominated in the community, occurring in all different sample units. Specialized species were less abundant and were restricted in their occurrence. Small mammals were limited to the forest remnants or to those sample units with more complex vegetation. Specialist medium and large mammal species were present in different sample units, but were occasional. The habitat filter role for each species differed according to the ecological necessity of the species, revealing the importance of those aspects to species occurrence. The evaluation of the response of this mammal community to restoration showed that some habitat filters need to be present and maintained in order to guarantee the colonization and the permanence of terrestrial mammals.
xi
RESUMO GERAL ... vii
ABSTRACT ... ix CAPÍTULO GERAL ... 1 OBJETIVOS GERAIS ... 6 MATERIAL E MÉTODOS ... 7 Área de Estudo ... 7 Delineamento amostral ... 9 Coleta de Dados ... 13 Pequenos mamíferos ... 13
Mamíferos terrestres de médio e grande porte ... 13
Caracterização da estrutura dos habitats ... 14
Disponibilidade de recursos alimentares ... 15
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ... 17
CAPÍTULO 1: “Efeito de filtros ambientais sobre a colonização de pequenos mamíferos em um mosaico de restauração de Mata Atlântica” ... 31
RESUMO ... 31 ABSTRACT ... 32 INTRODUÇÃO ... 33 MATERIAL E MÉTODOS ... 35 RESULTADOS ... 37 DISCUSSÃO ... 54 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ... 59
CAPÍTULO 2: “Mamíferos terrestres de médio e grande porte em um mosaico de restauração de Mata Atlântica: avaliação dos descritores ambientais sobre a ocorrência das espécies” ... 71 RESUMO ... 71 ABSTRACT ... 72 INTRODUÇÃO ... 73 MATERIAL E MÉTODOS ... 75 RESULTADOS ... 78 DISCUSSÃO ... 89 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ... 95
xii
CONCLUSÃO GERAL ... 105 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ... 107
xiii
AGRADECIMENTOS
Gostaria de agradecer ao meu querido orientador, Dr. Wesley Rodrigues Silva, primeiro por aceitar em me orientar, mesmo não sendo um mastozoologo. Agradeço por todo apoio nos mais diferentes aspectos para o desenvolvimento deste projeto, pelas conversas e discussões sobre o estudo, pelas risadas no laboratório, pela confiança e incentivo e por retornar 150 km de volta para Ribeirão Grande e me socorrer no Posto da Polícia Rodoviária de Capão Bonito depois de seu longo dia de campo! Agradeço por além de ser um grande orientador, por ter se tornado um grande amigo e colega de trabalho.
Agradeço também a minha co-orientadora, Dra. Natália Oliveira Leiner, que apesar da distância sempre se colocou disponível para me auxiliar no projeto, com as sugestões e discussões para o enriquecimento do estudo.
Agradeço a Universidade Estadual de Campinas, ao Instituto de Biologia e a secretaria de Pós Graduação em Ecologia pela infraestrutura, atenção e auxílio.
Agradeço aos membros da pré-banca e da banca pelas sugestões e comentários em minha tese, contribuindo para o seu aprimoramento.
Sou muito grata a todos que me ajudaram no campo, nas indas e vindas ao longo desses quatro anos. Ao Paulo César, querido PC, sempre me auxiliando sob chuva e sob sol, tirando os não tão fofos sapos e serpentes que igualmente caiam nos baldes. Ao Noel e ao Emerson por me ajudarem com a fenologia. A Mari Canhoto, a Karen Santos, a Mari Reis, a Karina Sakane, a Cristiane, ao Rodrigo Prado, ao Edi, a Emilly Sunter e a Christini por me ajudarem igualmente nas coletas de campo.
Agradeço a Companhia de Cimento Votorantim por permitir o desenvolvimento deste estudo em sua área de restauração e igualmente disponibilizar auxiliares para as montagens das linhas de balde. Agradeço também toda a simpatia e ajuda do seu Zé Paraná e de toda sua família, sempre nos recebendo muito bem e nos ajudando em tudo que era
xiv
preciso na fazenda. E agradeço ao Renato e a Solange pela simpatia e por sempre nos disponibilizarem o trator para o uso na fazenda, assim como o Dorival e o Brás, motoristas que nos acompanhavam o dia todo.
Sou grata igualmente ao Dr. Percequillo por gentilmente confirmar a identificação dos roedores coletados.
Agradeço a Capes pelo fornecimento da bolsa de doutorado no primeiro ano e pela Fapesp pelo fornecimento da bolsa nos quatro anos que se seguiram e todo o financiamento via reserva técnica. E sou igualmente grata a IdeaWild pelo fornecimento de equipamentos para o trabalho de campo e ao Instituto pelo fornecimento de recursos para a aquisição de parte das armadilhas fotográficas.
Agradeço aos queridos Toyoyo, Paulo Henrique, Sebá, Martin, Léo, Christini, Jana, Mari Reis e Carla por me auxiliarem nas análises estatísticas. E a Cristiane por enfrentar junto todo este momento de análises no R!
Agradeço e muito meus queridos amigos do Livep, a Cris, a Jana, a Veri, a Jéssica, o Marcelo, a Bruna, a Ileyne, a Iara, a Carol e a Natália que sempre tornaram os dias na Unicamp mais gostosos e divertidos!
As minhas amigas mais que queridas que me ajudaram nos momentos de tristezas e que compartilharam momentos de alegria que tive nestes anos: mais uma vez a Cris, a Jana, a Christini, a Mari Reis, a Carla, a Ju Padilha, a Karina, a Cau, a Thata, a Michelle e a Milena Corbo, e ao meu amigo Elson. Vocês moram no meu coração!
Aos meus amados pais, Dioraci Castilho e Maria Rita, sou eternamente grata por proporcionarem todas as condições necessárias para que eu chegasse até aqui e por sempre me incentivarem! As minhas irmãs também agradeço do fundo do coração por sempre me apoiaram durante esses anos apesarem de não compreenderem a minha paixão por ratos! E a toda a minha amada família.
xv
E gostaria de agradecer, ao meu amor, Wilson Miguel, que me apoiou e me ajudou durante esse período com indas e vindas ao campo, ouvindo e compartilhando das minhas preocupações e das minhas alegrias com o projeto. Agradeço pelo seu companheirismo, por sua paciência, por seu amor e seu carinho para eu cumprir mais essa etapa em minha carreira profissional. E igualmente aos meus filhotes de quatro patas que sempre tornaram as minhas chegadas em casa mais alegres e divertidas: Branca, Bluma (in memorian), Emma, Peppa, George e Vitório! Amo vocês!
E agradeço a todos aqueles que possivelmente não tenha citado nomes dado o esquecimento, mas que foram importantes para essa etapa se concluir.
1
CAPÍTULO GERAL
A fragmentação e a perda de habitat são os principais fatores responsáveis pela perda da biodiversidade, tanto nas regiões temperadas quanto nas tropicais (Terborgh 1988, Turner e Corlett 1996, Fahrig 2002, Fahrig 2003). No Brasil, um dos principais biomas que vem sofrendo essa perda é a Mata Atlântica, que hoje se resume a somente 11,73% de sua cobertura vegetal original na forma de pequenos fragmentos isolados (Gascon et al. 2000, Ribeiro et al. 2009).
Embora pequenos em área, ainda assim tais fragmentos podem atuar como os últimos refúgios para a biota, representando uma oportunidade para a conservação das espécies pelo menos em curto prazo (Turner e Corlett 1996, Lugo e Helmer 2004). Em longo prazo, no entanto, somente a sua restauração pode auxiliar a reverter este cenário ao garantir novas extensões de habitat que facilitem a dispersão das espécies e forneçam seus recursos ecológicos (Palmer et al. 1997, Kanowski et al. 2003, Pardini et al. 2005).
Embora a prática da restauração tenha se estabelecido como uma ferramenta de recuperação de ecossistemas desde o século XIX (Engel e Parrota 2008), a chamada ecologia da restauração apenas se consolidou como disciplina científica recentemente, a partir da década de 80 (Young 2000, Palmer et al. 2006). Segundo a Society for Ecological Restoration (SER, 2004), a restauração é um processo de assistência à recuperação de um
ecossistema degradado, danificado ou destruído, com o intuito de recuperar a integridade ecológica do ecossistema, a biodiversidade e a variabilidade estrutural e funcional dos processos ecológicos (SER, 2004).
Com este intuito, diversas técnicas e procedimentos para a recuperação de áreas degradadas têm sido desenvolvidos e aprimorados, tanto em áreas temperadas (Fiedler et
al. 2010, Quine e Humphrey 2010) quanto em áreas tropicais (Rodrigues et al. 2009, Jong
2010, Kanowski 2010), na busca de uma metodologia que garanta o desenvolvimento de um ecossistema auto-sustentável (Clewell et al. 2005).
No Brasil, a própria ecologia da restauração foi marcada por uma evolução nos métodos de recuperação que hoje são focados na diversidade florística e genética como
2
elementos-chave para a evolução e manutenção de um sistema florestal, principalmente da Mata Atlântica (Ribeiro et al. 2009). Assim, ultimamente, todo o esforço e pesquisa em restauração tem se centrado sobre a comunidade de plantas para garantir a recuperação do habitat (Kanowski 2010, Kanowski et al. 2003, Rodrigues et al. 2009). Avaliações da manutenção de outros processos ecológicos, como a ocupação e a recolonização pela fauna, no entanto, são ainda muito pouco estudados (Patten 1997, Nicolas et al. 2009).
Os diferentes modelos de restauração podem resultar em diferentes tipos de complexidade estrutural da vegetação, bem como proporcionar diferentes tipos de recursos alimentares e abrigos, fatores estes determinantes para garantir a manutenção tanto da fauna como de toda a biota (Kanowski et al. 2003). A estrutura da vegetação, a disponibilidade de alimentos e de abrigos podem atuar como filtros (“filters”) na paisagem, selecionando espécies de fauna colonizadoras cujas características (“traits”) de uso de espaço, de dieta, de forrageio, por exemplo, são favorecidas pelas tais condições locais (Poff 1997).
O chamado modelo “trait-filters” tem sido utilizado pela ecologia da restauração, mas centrado sobre a comunidade de plantas principalmente (Hough-Snee et al. 2011, Summerville et al. 2006, Craig et al. 2012), e tem auxiliado a evidenciar quais condições ambientais de habitat estão interferindo na composição, distribuição e abundância das espécies locais (Poff 1997, Weiher e Keddy 2001, Lichti e Murphy 2010).
Nesse sentido, pesquisas que procurem avaliar que filtros ou descritores ambientais influenciam a composição e a colonização da comunidade de mamíferos terrestres em áreas restauradas são de elevada importância. Pequenos mamíferos (inferiores a 1 kg), assim como médios e grandes (superiores a 1 kg) (Nowak 1999), destacam-se por sua biodiversidade, colocando o Brasil como o maior país em diversidade mundial deste grupo (Costa et al. 2005). Suas funções ecológicas são igualmente relevantes para a estruturação das comunidades ecológicas nas florestas tropicais (Cuarón 2000), influenciando a regeneração e a própria restauração de florestas ao atuarem como dispersores e ou predadores de sementes e plantas (Terborgh 1988, Silva 2008). Da mesma forma, grandes predadores de topo desempenham papel-chave no controle demográfico de herbívoros e mesopredadores, garantindo o equilíbrio da comunidade (Crooks e Soulé 1999). Portanto,
3
garantir a presença e a ocupação desta comunidade é de grande relevância para a manutenção de um ecossistema sustentável.
Em ambientes naturais, evidências têm demonstrado o efeito positivo da complexidade da estrutura da vegetação sobre a ocorrência da comunidade de mamíferos (August 1983, Robinson e Redford 1986). Médios e grandes mamíferos, por exemplo, podem apresentar preferências e seleções de mesohabitat dentro de sua escala de habitat ecológica (Dotta e Verdade 2007, Srbek-Araujo e Chiarello 2007, Lyra-Jorge et al. 2008, Goulart et al. 2009). Enquanto espécies generalistas aparentemente são capazes de utilizar diferentes ambientes, como por exemplo, o cachorro-do-mato (Cerdocyon thous) (Dotta e Verdade 2007), espécies especialistas, como a frugívora paca (Cuniculus paca), selecionam áreas de vegetação densa e fechada (Goulart et al. 2009).
A composição e a distribuição de pequenos mamíferos igualmente são influenciadas pela estrutura da vegetação, tanto em uma escala de macrohabitat (August 1983, Pardini et
al. 2005, Leiner 2009), quanto em uma escala mais fina de microhabitat (Freitas et al. 1997,
Cunha e Vieira 2002, Naxara et al. 2009, Pinoti et al. 2012), evidenciando a importância deste filtro para a comunidade como um todo. A estrutura vertical da vegetação, a abertura de dossel, a disponibilidade de cobertura vegetal e de serapilheira sobre o solo, por exemplo, atuam como importantes descritores ambientais (ou filtros ambientais) sobre este grupo (Bergallo e Magnusson 1999, Gentile e Fernandez 1999, Püttker et al. 2008, Naxara et al. 2009, Pinotti et al. 2012).
Além da estrutura da vegetação, a própria disponibilidade de recursos alimentares e a disponibilidade de abrigos também atuam como importantes filtros para a comunidade (Robinson e Redford 1986, Freitas et al. 1997, Munro et al. 2007, Naxara et al. 2009, Pinoti
et al. 2012). Compreender o papel e o efeito de cada um deles sobre as espécies pode ser
um primeiro passo para averiguar que condições são necessárias para a colonização dessas espécies em ambientes restaurados.
Estudos em áreas de restauração fora do Brasil têm demonstrado que a complexidade estrutural das áreas restauradas por plantio é determinante na colonização destas áreas, de tal forma que somente espécies generalistas têm sido capazes de utilizar tais habitats, diferentemente das espécies especialistas (Cunningham et al. 2007, Muron et
4
Ao avaliar a ocorrência de grandes mamíferos em restaurações por plantio em comparação a remanescentes florestais no continente australiano, por exemplo, Munro et
al. (2009) observaram que tanto as espécies arborícolas quanto as terrestres utilizaram os
dois tipos de habitat. Contudo, entre as áreas restauradas, as espécies apresentaram uma preferência pelas unidades de maior complexidade florística e estrutural, demonstrando indiretamente a importância deste descritor para sua ocorrência.
Igualmente, ao comparar a comunidade de pequenos mamíferos entre remanescentes florestais e áreas de restauração por plantio na Fazenda Intermontes, São Paulo, Leiner (2009) verificou uma maior diversidade e uma distribuição de abundância mais uniforme nos remanescentes de mata do que nas áreas restauradas por plantio. A composição também diferiu de tal modo que marsupiais florestais e escansoriais do gênero
Marmosops não foram verificados nas áreas restauradas aparentemente devido à baixa
complexidade estrutural e à ausência de subosque destas localidades (Malcolm 1995, Munro et al. 2007).
Nichols e Grant (2007), por sua vez, avaliaram a colonização de espécies de mamíferos em uma área mineradora de bauxita restaurada na Austrália após 30 anos. Os autores verificaram que a colonização ocorreu principalmente em função da disponibilidade de recursos alimentares, assim como de abrigos, em função das abundâncias das espécies nas áreas florestais circundantes, demonstrando assim que diferentes descritores ambientais podem agir conjuntamente sobre a seleção de habitat por mamíferos terrestres, além da própria estrutura da vegetação.
Tais estudos de avaliação sobre a colonização da comunidade de mamíferos em áreas restauradas, no entanto, não evidenciam diretamente os possíveis descritores ambientais que podem estar influenciando a colonização das espécies em uma escala mais fina, principalmente quando em referência a mamíferos terrestres de médio e grande porte (Hobbs et al. 2003, Vesk et al. 2008). Para este grupo, grande parte dos estudos o fazem numa análise de seleção de habitats dentro de uma escala regional e de paisagem (Munro et
al. 2007, Mazzolli 2010, Lantschner et al. 2012).
A avaliação na menor escala na qual um organismo responde e percebe a variabilidade de descritores ambientais do ambiente determina o limite inferior no qual o animal responde ao mesmo (George e Zack 2001). Identificar tais descritores neste nível de
5
escala é de grande relevância para a ecologia da restauração a fim de garantir a presença e a manutenção destes filtros nas áreas restauradas que serão necessários para a própria manutenção da comunidade de fauna (George e Zack 2001, Hobbs et al. 2003, Vesk et al. 2008).
Estudos que avaliem este aspecto da ecologia da restauração são escassos mundialmente (Hobbs et al. 2003, Vesk et al. 2008) e ainda não foram realizados no Brasil. Elucidar o efeito de filtros ambientais em áreas restauradas por plantio em comparação a um gradiente de fisionomias distintas, como a regeneração natural, o plantio e remanescentes florestais pode auxiliar na compreensão do papel desses descritores ambientais sobre a ocorrência e a abundância das espécies de mamíferos terrestres. Avaliar a resposta desta comunidade em função de medidas de restauração é imprescindível para verificar se os modelos de restauração por plantio implantados no país estão realmente viabilizando a colonização por este grupo. E ao mesmo tempo pode permitir a elaboração de propostas de manejo que favoreçam a utilização dessas áreas pelos mamíferos, como bem sua conservação em longo prazo.
6
OBJETIVOS GERAIS
Os principais objetivos deste estudo foram:
- Comparar a comunidade de pequenos, médios e grandes mamíferos terrestres em um mosaico fisionômico de restauração, procurando avaliar:
a) se a composição, a riqueza e a abundância desta comunidade diferem ou não entre as fisionomias deste mosaico
b) se a estrutura da vegetação, como filtro ambiental, influencia na preferência ou seleção de habitat das espécies
c) se a disponibilidade de recursos alimentares, como filtro ambiental, influencia a ocorrência das espécies nas fisionomias, segundo sua dieta.
Tendo em vista estes objetivos, o primeiro capítulo procurou avaliar tais aspectos para a assembleia de pequenos mamíferos. Considerando a área de vida dessas espécies, o estudo procurou avaliar o efeito destes filtros ambientais dentro de sua escala de micro-habitat. Já o segundo capítulo centrou-se sobre a assembleia de mamíferos de médio e grande porte, considerando a ocorrência e uso de espaço dentro de uma escala de mesohabitat.
7
MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo
O presente estudo foi realizado na Fazenda Intermontes, propriedade particular da Votorantim Cimentos (337ha), localizada na cidade de Ribeirão Grande, no sudeste do estado de São Paulo e a oeste da cadeia de montanhas que forma a Serra de Paranapiacaba (CCRG 2003). Próximo à fazenda está presente outro contínuo florestal, o Parque Estadual de Intervales, que se interliga a outras unidades de conservação, como o Parque Estadual Turístico do Alto do Ribeira (PETAR) e o Parque Estadual de Carlos Botelho. Seu relevo local é caracterizado por “montanhas com vales profundos”, cujos vales ultrapassam 800m de altitude e os picos ultrapassam 1000m de altitude (Companhia de Cimento Ribeirão Grande 2003) (Figura 01).
Figura 01: Localização da Fazenda Intermontes no estado de São Paulo e sua localização da na paisagem de entorno (Google Earth).
A região apresenta clima temperado úmido seco (Cfb), segundo Koeppen (1948), com temperatura média de 18°C nos meses mais frios e 22°C nos meses mais quentes
8
(Nimer 1986). A precipitação média, por sua vez, é de aproximadamente 1300 mm por ano, com maior concentração no verão.
A fazenda foi adquirida pela Companhia de Cimento Ribeirão Grande (CCRG), recentemente incorporada pela Votoratim Cimento para a realização de uma medida compensatória à supressão de vegetação nativa que a empresa empreendeu para ampliação de sua atividade mineradora na região. Anteriormente à sua aquisição no final de 1999, a fazenda apresentava como principal atividade produtiva a criação de gado há pelo menos 15 a 20 anos. Após sua aquisição, um projeto de restauração foi iniciado em agosto de 2001 com o suporte do Laboratório de Ecologia e Restauração Florestal da Universidade de São Paulo – ESALQ (Busato et al. 2006).
O projeto de restauração da Fazenda Intermontes foi baseado em um manejo adaptativo através de um projeto de avaliação contínua, com práticas de monitoramento (Busato et al. 2006). O reflorestamento foi realizado por meio do plantio de espécies nativas em áreas de pastagem, a partir de um banco de sementes alóctones formado durante o projeto. Ao todo foram utilizadas 63 espécies de plantas pertencentes a 27 famílias, das quais 31,7% correspondiam ao grupo de plantas pioneiras e 68,3% ao grupo de plantas de sucessão tardia e de clímax, e cerca de 50% do total de espécies correspospondiam a zoocóricas (Nave 2005).
O processo de restauração seguiu três etapas principais e iniciou-se em 2001. A primeira etapa foi caracterizada pelas medidas pré-plantio com a remoção de fatores degradativos. A segunda etapa correspondeu a plantação ou a indução de auto-restauração com o cultivo propriamente dito seguindo o modelo de plantio de mudas 3 x 2 m, intercalando linhas de ‘grupo de preenchimento’ (com função de rápido cobrimento e sombreamento da área) com linhas de ‘grupo de diversidade’ (caracterizado principalmente por um alto número de espécies de sucessão tardia). E em terceiro, medidas de pós-plantio com o controle e manutenção dos locais restaurados pelo replantio de plântulas, fertilização superficial, controle de infestação de formigas e da espécie herbácea exótica Urochloa decumbens (braquiária) para não prejudicar o estabelecimento de espécies nativas (Nave 2005, Busato et al. 2006). Tais medidas de pós-plantio, no entanto, foram mantidas somente até 2003.
9
Atualmente, após 10 anos do início da restauração, a fazenda apresenta um mosaico de fisionomias com fragmentos florestais já presentes antes do reflorestamento, áreas de pasto que anteriormente apresentavam ou não processos de regeneração e nos quais a restauração arbórea foi implementada, áreas de pasto que foram mantidas somente com regeneração natural sem intervenção da restauração por plantio, e capoeiras resultantes igualmente da regeneração natural (Anexo I). Os fragmentos florestais, em si, possuem uma vegetação secundária, com árvores de grande porte e estratos verticais definidos, cuja fitofisionomia típica é Floresta Estacional Semidecídua (altura do dossel de 18 a 20m aproximadamente) com algumas espécies típicas de Floresta Ombrófila Densa dada à proximidade com a Serra de Paranapiacaba (CCRG 2003). As áreas de restauração apresentam um dossel descontínuo na maioria das áreas e com uma fisionomia florestal baixa, inferior aos fragmentos florestais (de 5 a 14m aproximadamente), e em muitos pontos, a cobertura herbácea é dominada por braquiária com ausência de subosque desenvolvido (Leiner 2009, Zaniratto obs. pessoal) (Anexo I).
Delineamento amostral
Para avaliar a comunidade de mamíferos terrestres, 20 parcelas de amostragem foram sorteadas de um grid de 84 quadrantes, separados por uma distância mínima de 200m entre si e distribuídas ao longo do mosaico de fisionomias presentes na fazenda Intermontes (Figura 02).
Os pontos amostrais representam um mosaico fisionômico que reúne fisionomias que se separam abruptamente na paisagem, com características estruturais da vegetação distintas entre si. Estão presentes: áreas de remanescentes florestais (03 pontos amostrais), áreas com regeneração natural arbustiva e ou capoeira (07 pontos amostrais) e áreas com regeneração natural arbórea (05 pontos amostrais), nas quais o plantio foi realizado, e áreas sem regeneração (04) nas quais o plantio foi introduzido e área na qual o processo de regeneração natural foi mantido por si só (01 ponto amostral) (Tabela 01, Anexo I).
10
Figura 02: Localização dos 20 pontos amostrais sorteados na Fazenda Intermontes, na cidade de Ribeirão Grande, São Paulo.
11
Tabela 01. Pontos amostrais na Fazenda Intermontes e os respectivos tratamentos originais de restauração onde estão inseridos (siglas de referência ao tratamento em parênteses).
Cada parcela de amostragem (30 x 30m) foi considerada como uma unidade amostral para coleta de dados. No interior de cada parcela (30 x 30m), quatro parcelas menores (ou sub-parcelas de 10 x 10m) foram estabelecidas para a coleta da estrutura da vegetação, como dos demais descritores ambientais avaliados neste estudo (Figura 03).
Ponto amostral Tipo de tratamento implementado em 2001-2002 1 Remanescente florestal (RF)
2 Remanescente florestal (RF) 3 Remanescente florestal (RF)
4 Pasto com regeneração arbórea + plantio (RARBOP) 5 Pasto com regeneração arbórea + plantio (RARBOP) 6 Pasto com regeneração arbórea + plantio (RARBOP) 7 Pasto com regeneração arbórea + plantio (RARBOP) 8 Pasto com regeneração arbórea + plantio (RARBOP) 9 Pasto com regeneração arbustiva+plantio (RARBUP) 10 Pasto com regeneração arbustiva + plantio (RARBUP) 11 Pasto com regeneração arbustiva + plantio(RARBUP) 12 Pasto com regeneração arbustiva + plantio (RARBUP) 13 Pasto com regeneração arbustiva + plantio (RARBUP) 14 Pasto com regeneração arbustiva + plantio (RARBUP) 15 Capoeira + plantio (RARBUP)
16 Pasto sem regeneração + plantio (PL) 17 Pasto sem regeneração + plantio (PL) 18 Pasto sem regeneração + plantio (PL) 19 Pasto sem regeneração + plantio (PL) 20 Regeneração natural (REG)
12
Figura 03: Configuração da parcela de amostragem e das sub-parcelas presentes em cada ponto amostral avaliado no interior da Fazenda Intermontes, na cidade de Ribeirão Grande, São Paulo.
Para determinar a posição das parcelas foi considerado um critério mínimo de distância: cada parcela deveria estar a no mínimo 150m das demais parcelas presentes em outras fisionomias. Tal distância mínima foi baseada em estudos de frequência de movimento de pequenos mamíferos que indicam que tais animais podem se locomover por cerca de 100m por noite (Gentile e Cerqueira 1995, Mendel e Vieira 2003, Leiner 2005, Mendonça et al. 2010), a fim de garantir a independência espacial entre as unidades amostrais com relação a assembleia de pequenos mamíferos. Para médios e grandes mamíferos, contudo, essa independência não é garantida, uma vez que estes animais podem se deslocar por distâncias maiores do que 150m (Emmons e Feer 1997, Reis et al. 2006). Desta forma, as unidades amostradas tiveram como objetivo representar mesohabitat distintos que possam ser utilizados pelo animal de médio e grande porte dentro de sua área de vida, com maior ou menor frequência.
1m
10 x 10m
Unidade amostral do estudo (parcela 30x30m)
30 x 30m
13
Coleta de Dados Pequenos mamíferos
Para amostrar a comunidade de pequenos mamíferos foram utilizadas armadilhas de intercepção e queda (AIQ), método este menos seletivo em comparação às armadilhas Sherman, por exemplo, por não utilizarem isca para a atração do animal. Comparada a esta segunda metodologia, as AIQs capturam um maior número de espécies e de indivíduos, provavelmente refletindo a abundância das espécies com maior precisão, além de permitir a captura de espécies de hábitos semi-fossoriais ou que se orientam por outros sentidos que não os visuais, raramente amostradas por outros métodos (Umetsu et al. 2006).
Desta forma, em cada unidade amostral, uma linha de 25m foi instalada com uma sequência de cinco baldes (60 l) dispostos a cada 5 m entre si e interligados por uma cerca guia de nylon com 50 cm de altura sustentada por estacas de madeira no centro da parcela (Anexo II). Sessões mensais de captura foram realizadas de agosto de 2011 a dezembro de 2013, totalizando 24 meses de coletas, haja vista que o alto índice pluviométrico na região prejudicou a realização das capturas em alguns meses. Cada sessão foi composta por quatro a cinco dias de coletas de acordo com a intensidade de chuva durante a mesma.
Os animais capturados foram marcados com brincos numerados de cobre e níquel resistentes a corrosão (modelo N° 01) e soltos no local da captura após registrar os dados de espécie, de massa corpórea, de sexo, de condição reprodutiva, de medidas biométricas (medida de comprimento, de cauda, de pata traseira e de orelha), o ponto de captura e a data de captura. Para fins de identificação e testemunho, alguns espécimes foram coletados, eutanasiados, taxidermizados e depositados no Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Campinas.
Mamíferos terrestres de médio e grande porte
Os médios e grandes mamíferos foram amostrados através de armadilhas fotográficas, métodos não invasivos e de boa precisão que permitem estimar a riqueza, a abundância ou a frequência de ocorrência, como o padrão de atividade de animais solitários, de baixa densidade populacional e de grandes áreas de vida (Srbek-Araújo e Chiarello 2007, Lyra-Jorge et al. 2008).
14
Em cada unidade amostral, uma armadilha fotográfica foi colocada na trilha de acesso de cada unidade. No primeiro ano de coleta, 20 armadilhas da marca Wildview (modelo Extreme 5) foram dispostas em cada unidade amostral e foram monitoradas mensalmente a partir de junho de 2012. Dado a problemas de mau funcionamento, no segundo ano de coleta de dados, a partir de janeiro de 2013, tais câmeras foram substituídas por 10 armadilhas fotográficas da marca Bushnell (modelo Trophy Cam) e através de um sistema de rodízio as armadilhas permaneceram nas unidades amostrais a cada dois meses, e tal processo seguiu até abril de 2014. Nenhum tipo de isca foi utilizado, garantindo que o registro da distribuição e uso do espaço por parte das diferentes espécies fosse feito sem interferências, pois a utilização de isca pode tornar a amostra seletiva (Srbek-Araújo e Chiarello 2007).
Tendo em vista que no segundo ano de coleta uma armadilha foi furtada em um dos pontos (Ponto 11, RARBUP), descartou-se esse ponto amostral e foram considerados somente os demais pontos nas análises dessa assembleia.
Caracterização da estrutura dos habitats
A caracterização dos habitats foi realizada através da coleta de dados de estrutura da vegetação. Tais variáveis foram coletadas no centro de cada uma das quatro sub-parcelas (10 x 10m) presentes nas sub-parcelas maiores (30 x 30m) de cada unidade amostral (Anexo II).
Para tal caracterização foram avaliadas sete variáveis da estrutura do habitat, segundo Freitas et al. (2002) com alguma modificação: cobertura de dossel, cobertura vegetal (herbácea e lenhosa), cobertura de folhiço, cobertura de solo exposto e obstrução foliar vertical a três alturas (0 a 0,5 m; 0,5 a 1,0 m e 1,0 a 1,5 m). Para medir tais variáveis foi utilizado um quadrado de madeira de 0,25 m² dividido em 100 quadrados abertos por fio de nylon, de tal modo que o número de quadrados obstruídos visualmente pelo observador (quadrados com obstrução superior a 50%) foram utilizados como medida da determinada variável. Tal metodologia é simples, rápida e vem sendo utilizada como método padrão para descrever a estrutura de habitat em Mata Atlântica (Freitas et al. 2002, Anexo II).
15
As variáveis foram medidas em cinco pontos diferentes: no centro da sub-parcela (ponto central) e a cada 3,0 m do centro da sub-parcela nas direções norte, sul, leste e oeste que foram marcados com estacas para facilitar sua visualização (pontos limites para a tomada das variáveis). Para verificar a medida de obstrução vertical o observador permaneceu no ponto central e avaliou a porcentagem de quadrados obstruídos posicionando o quadrado na posição vertical em direção a cada uma das estacas. A cobertura de dossel foi medida como a porcentagem de quadrados obstruídos, estando o quadrado posicionado horizontalmente sobre a cabeça do observador em cada um dos cinco pontos. E a cobertura vegetal, a cobertura de folhiço e a cobertura de solo exposto, que são variáveis complementares cuja soma deve ser 100%, foram medidas em cada ponto como a porcentagem de quadrados obstruídos estando o quadrado posicionado horizontalmente e paralelamente a cerca de 60 cm do solo (Anexo II).
Além das sete variáveis propostas pela metodologia, foi considerada como importante a coleta de uma oitava variável: a profundidade de cobertura vegetal (constituída predominantemente por herbácea), haja vista que a profundidade de folhiço, serapilheira e cobertura herbácea podem influenciar a presença de espécies de pequenos mamíferos (Naxara et al. 2009, Pinotti et al. 2012). Desta forma, com o auxílio de uma régua, a profundidade de cobertura vegetal foi medida em cada um dos quatro pontos cardeais nos quais as medidas de estrutura de habitat foram coletadas pela metodologia de Freitas et al. (2002), registrando a altura que essa cobertura apresentava em relação ao solo. Para isso foi utilizada uma régua de 30cm.
As variáveis foram medidas uma única vez na estação chuvosa no ano de 2013, dado que as variações mensais das variáveis de habitats são desprezíveis (Leiner 2009). A média das variáveis coletadas para cada unidade amostral foi considerada para as análises dos dados.
Disponibilidade de recursos alimentares
A disponibilidade de recursos foi avaliada através da disponibilidade de frutos e de artrópodes, itens estes considerados como recursos alimentares importantes para a assembleia de pequenos, médios e grandes mamíferos (Stallings 1984, Bodmer 1990, Paschoal e Galetti 1995, Fonseca et al. 1996, Galetti et al. 2001, Richard e Juliá 2001, Vieira
16
et al. 2003, Gayot et al. 2004, Miranda 2005, Vieira et al. 2006, Graipel et al. 2006, Rocha et al. 2008, Aguiar et al. 2011, Pinotti et al. 2011). Dado que pequenos mamíferos são recurso
chave importante para espécies da assembleia de médios e grandes mamíferos, assim como médios mamíferos são recurso para grandes predadores (Bordignon e Monetiro-Filho 1999, Talamoni e Assis 1999, Rau e Jimenéz 2002, Wang 2002, Bueno e Motta-Júnior 2004, Gatti et al. 2006, Bezerra et al. 2009), essas duas categorias foram inclusas como descritores ambientais de acordo com a espécie de mamífero avaliada.
A disponibilidade de frutos importantes para essa comunidade foi obtida através do acompanhamento mensal de todas as espécies com frutos zoocóricos. Para a assembleia de pequenos mamíferos, frutos com até 2,0m de altura foram considerados, por ser uma fonte de recursos para essas espécies, tanto de solo como de subosque (Pinotti et al. 2011). Para médios e grandes mamíferos, todos os frutos, independentes da altura, foram considerados. O acompanhamento mensal foi realizado em duas sub-parcelas (10 x 10m) sorteadas das quatro presentes em cada unidade amostral. A produção de frutos de cada indivíduo foi estimada através da contagem de frutos verdes e maduros, embora somente os frutos maduros tenham sido posteriormente considerados nas análises por se tratarem de uma fonte imediata de recurso. A coleta ocorreu de março de 2012 a agosto de 2013 e a média do número de frutos maduros foi utilizada para análises futuras.
A disponibilidade de artrópodes foi avaliada através de 10 coletores de artrópodes em cada unidade amostral, constituídos de copos plásticos de 300 ml, enterrados até o nível do solo e preenchidos com água e gotas de detergente (Almeida et al. 2003, Aquino et
al. 2006). Os coletores foram posicionados paralelamente às armadilhas de interceptação e
queda (AIQs) utilizadas para a coleta de pequenos mamíferos. Dois coletores foram colocado a uma distância de 1,0 m de cada AIQ, resultando em dez coletores por unidade amostral (Anexo II). A coleta de artrópodes foi realizada durante dois dias concomitante às coletas de pequenos mamíferos realizadas mensalmente. Os artrópodes capturados maiores de 1 mm, selecionados pelo uso de uma peneira deste calibre, foram secados em estufa (60°C) e pesados em balança de precisão de 0,1 mg para estimar biomassa disponível (Naxara et al. 2009). A média do peso seco para cada unidade amostral foi utilizada para as posteriores análises. A coleta desta variável estendeu-se de agosto de 2011 a agosto de 2013.
17
A disponibilidade de pequenos mamíferos foi obtida através de coletas mensais realizadas de agosto de 2011 a dezembro de 2013, realizada para verificar a assembleia de pequenos mamíferos em cada ponto amostral (Capítulo 1). Desta forma, foi considerada a abundância total de todas as espécies, como um dos recusos para algumas das espécies médios mamíferos registrados. Já os dados de disponibilidade de médios mamíferos, fonte de recurso considerada para onça-parda (Puma concolor) (Rau e Jimenéz 2002, Novack et al. 2005, Martins et al. 2008, Thompson et al. 2009), foram determinados pelos próprios registros obtidos por meio das armadilhas fotográficas durante o estudo (Capítulo 2). As espécies de presa de médio porte consideradas para este predador foi baseada na literatura, incluindo assim o número total de registro do cachorro-do-mato, dos pequenos felinos, dos tatus, do tamanduá, dos veados, dos esquilos e da irara (Rau e Jimenéz 2002, Wang 2002, Novack et al. 2005, Martins et al. 2008, Thompson et al. 2009, Bianchi et al. 2011).
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Aguiar, L. M., Moro-Rios, R. F., Silvestre, T., Silva-Pereira, J. E., Bilski, D. R., Passos, F. C., Sekiama, M. L., Rocha, V.J. 2011. Diet of brown-nosed coatis and crab-eating raccons from a mosaic landscape with exotic plantations in southern Brazil. Studies of
Neotropical Fauna and Environment 46(3): 153-161.
Almeida, L. M., Ribeiro-Costa, C. S. R., Marinori, L. 2003. Manual de coleta, conservação,
montagem e identificação de insetos. Holos, Ribeirão Preto.
Aquino, A. M., Aguiar-Menezes, E. L., de Queiroz, J. M. 2006. Recomendações para coleta de artrópodes terrestres por armadilhas de queda (pitfall-traps). Circular Técnica, n. 18, Embrapa. Seropédia, Rio de Janeiro.
August, P. 1983. The role of habitat complexity and heterogeneity in structuring tropical mammal communities. Ecology 64(6): 1495-1507.
Bergallo, H. G., Magnusson, W. E. 1999. Effects of climate and food availability on four rodents species in southeastern Brazil. Journal of Mammalogy 80(2): 472-486. Bezerra, B. M., Barnett, A. A., Souto, A., Jones, G. 2009. Predation by tayra on the common
18
Bianchi, R. C., Rosa, A. F., Gatti, A., Mendes, S. L. 2011. Diet of margay, Leopardus wiedii, and jaguarundi, Puma yagouaroundi, (Carnivora: Felidae) in Atlantic Rainforest, Brazil.
Zoologia 28(1): 127-132.
Bodmer, R. E. 1990. Fruit patch size and frugivory in the lowland tapir (Tapirus terrestris).
Journal of Zoology 222:121-128.
Bordignon, M., Monteiro-Filho, E. L. A. 1999. Seasonal food resources of the squirrel Sciurus
ingrami (Thomas, 1901) in a secondary araucaria forest in southern Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment 34: 137-140.
Bueno, A. A, Motta-Junior, C. J. 2004. Food habits of two syntopic canids, tha maned wolf (Chrysocyon brachyurus) and the crab-eating fox (Cerdocyon thous), in southeastern Brazil. Revista Chilena de Historia Natural 77: 5-14.
Busato, L. C., Gobbo, P. R., Nave, A. G., Rodrigues, R. R. 2006. Intermontes Project in the
context of Brazilian Field works and researches on restoration. In: High diversity
forest restoration in degraded areas. Nova Science Publishers 222-244.
Clewell, A., Rieger, J., Munro, J. 2005. Guidelines for developing and managing ecological
restoration projects. Second edition. Society for Ecological Restoration International
(Disponível: www.ser.org)
Companhia de Cimento Ribeirão Grande (CCRG) 2003. Ampliação da Mina Limeira: estudo
de impacto ambiental. São Paulo.
Costa, L. P., Leite, Y. L. R., Mendes, S. L., Ditchfield, A. D. 2005. Mammal conservation in Brazil. Conservation Biology 19(3): 672-679.
Craig, M. D., Hardy, G. E. St. J., Fontaine, J. B., Garkakalis, M. J., Grigg, A. H., Grant, C. D., Fleming, P. A., Hobbs, R. J. 2012. Identifying unidirectional and dynamic habitat filters to faunal recolonisation in restored mine-pits. Journal of Applied Ecology 49: 919-928.
Crooks, K. R., Soulé, M. E. 1999. Mesopredator release and avifaunal extinctions in a fragmented system. Nature 400:563-566.
Cuarón, A. D. 2000. A global perspective on habitat disturbance and tropical rainforet mammals. Conservation Biology 14(6): 1574-1579.
19
Cunha, A. A., Vieira, M. V. 2002. Support diameter, incline, and vertical movements of four didelphid marsupials in the Atlantic forest of Brazil. Journal of Zoology 258: 419-426.
Cunningham, R. B., Lindenmayer, D. B., Crane, M. et al. 2007. Reptile and arboreal marsupials response to replanted vegetation in agricultural landscapes. Ecological
Applications 17(2): 609-619.
Dotta, G., Verdade, L. M. 2007. Trophic categories in a mammal assemblage: diversity in an agricultural landscape. Biota Neotropica 7(2): 287-292.
Emmons, L. H., Feer, F. 1997. Neotropical rainforest mammals – a field guide. The University of Chicago Press. 2ª edição.
Engel, V. L., Parrotta, J. A. 2008. Definindo a restuarção ecológica: tendências e perspectivas
mundiais. In: Kageyama, P. Y., Oliveira, R. E., Moraes, L. F. D., Engel, V. L., Gandara, F.
B. (eds). Restauração ecológica de ecossistemas naturais. Pp: 1-26.
Fahrig, L. 2002. Effect of habitat fragmentation on the extinction threshold: a synthesis.
Ecological Applications 12(2): 346-353.
Fahrig, L. 2003. Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annual Review of Ecology,
Evolution and Systematics 34: 487-515.
Fiedler, C. E., Metlen, K. L., Dodson, E. K. 2010. Restoration treatment effect on stand structure, tree growth, and fire harzard in a Ponderosa Pine Douglas-Fir forest Montana. Forest Science 56(1): 18-31.
Fonseca, G. A. B., Hermann, G., Leite, Y. L. R., Mittermeier, R. A., Rylands, A. B., Patton, J. L. 1996. Lista anotada dos mamíferos do Brasil. Occasional Papers in Conservation
Biology 4: 1-38.
Freitas, S. R., de Moraes, D. A., Santori, R. T., Cerqueira, R. 1997. Habitat preference and food use by Metachirus nudicaudatus and Didelphis aurita (Didelphimorphia, Didelphidae) in a restinga forest at Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Biologia 57(1): 93-98.
Freitas, S. R., Cerqueira, R., Vieira, M. V. 2002. A device and standard variables to describe microhabitat structure of small mammals based on plant cover. Brazilian Journal of
20
Galetti, M., Keuroghlian, A., Hanada, L., Morato, M. I. 2001. Frugivory and seed dispersal by lowland tapir (Tapirus terrestris) in Southeast Brazil. Biotropica 33(4): 723-726. Gascon, C., Williansom, G. B., Fonseca, G. A. B. 2000. Receding forest edges and vanishing
reserves. Science 288: 1356-1358.
Gatti, A., Bianchi, R., Rosa, C. R. X., Mendes, S. L. 2006. Diet of two sympatric carnivores,
Cerdocyon thous ans Procyon cancrivorus, in a resting area of Espirito Santo State,
Brazil. Journal of Tropical Ecology 22: 227-230.
Gayot, M., Henry, O., Dubost, G., Sabatier, D. 2004. Comparative diet of the two forest cervids of the genus Mazama in French Guiana. Journal of Tropical Ecology 20(1): 31-43.
Gentile, R., Cerqueira, R. 1995. Movement patterns of five species of small mammals in a Brazilian restinga. Journal of Tropical Ecology 11(4): 671-677.
Gentile, R., Fernandez, F. A. S. 1999. Influence of habitat structure on a streamside small mammal community in a Brazilian rural area. Mammalia 63(1): 29-40.
George, T. L., Zack, S. 2001. Spatial and temporal considerations in restoring habitats for wildlife. Restoration Ecology 9(3): 272-279.
Goulart, F. V. B., Cáceres, N. C., Graipel, M. E., Tortato, M. A., Ghizoni Jr, I. R., Oliveira-Santos, L. G. R. 2009. Habitat selection by large mammals in a southern Brazilian Atlantic forest. Mammalian Biology 74: 182-190.
Graipel, M. E., Cherem, J. J., Monteiro-Filho, E. L. A., Glock, L. 2006. Population dynamics of marsupials and rodents in Parque Municipal da Lagoa do Peri, Santa Catarina Island, southern Brazil. Mastozoologia Neotropical 13(1): 31-49.
Hobbs, R., Catling, P. C., Wombey, J. C., Clayton, M., Atkins, L., Reid, A. 2003. Faunal use of bluegum (Eucalyptus globulus) plantations in southwestern Australia. Agroforestry
Systems 58: 195-212.
Hough-Snee, N., Long, A. L., Jeroue, L., Ewing, K. 2011. Mounding alters environmental filters that drive plant community development in a novel grassland. Ecological
Engineering 37: 1932–1936.
Jong, W. 2010. Forest Rehabilitation and its implications for forest transition theory.
21
Kanowski, J, Catterall, C. P., Wardell-Johnson, G. W., Prostor, H., Reis, T. 2003. Development of forest structure on cleared rainforest land in Australia under different styles of reforestation. Forest Ecology and Management 183: 265-280.
Kanowski, J. 2010. What have we learnt about rainforest restoration in the past two decades? Ecological Managment and Restoration 11(1): 2-3.
Köeppen, W. 1948. Climatologia. México-Buenos Aires. Ed. Fundo de Cultura Econômica. Lantschner, M. V., Rusch, V., Hayes, J. P. 2012. Habitat use by carnivores at different spatial
scales in a plantation forest landscape in Patagonia, Argentina. Forest Ecology and
Management 269: 271-278.
Leiner, N. O. 2005. Ecologia alimentar e reprodutiva de Marmosops paulensis
(Didelphimorphia: Didelphidae) em uma área de Mata Atlântica no sudeste de São Paulo. Dissertação de Mestrado, Universidade Estadual de Campinas.
Leiner, N. O. 2009. Padrões de uso do espaço em múltiplas escalas por roedores e marsupiais
de Mata Atlântica. Tese de Doutorado, Universidade Estadual de Campinas.
Lichti, N. I., Murphy, M. T. 2001. Selection ratios on community aggregated traits estimate ecological filters imposed on species by sites. Ecology 91(2): 347-354.
Lyra-Jorge, M. C., Ciocheti, G., Pivello, V. R. 2008. Carnivore mammals in a fragmented landscape in northeast os São Paulo State, Brazil. Biodiversity and Conservation 17(7): 1573-1580.
Lugo, A. E., Helmer, E. 2004. Emerging forests on abandoned land: Porto Rico’s new forests.
Forest Ecology and Management 190: 145-161.
Malcom, J. R. 1995. Forest structure and abundance and diversity of small mammals. In: Forest canopies. Academic Press, San Diego, California. Pp:179-197.
Martins, R., Quadros, J., Mazzolli, M. 2008. Hábito alimentar e interferência antrópica na atividade de marcação territorial do Puma concolor e Leopardus pardalis (Carnivora: Felidae) e outros carnívoros na Estação Ecológica da Juréia-Itatins, São Paulo, Brasil.
Revista Brasileira de Zoologia 25(3): 427-435.
Mazzolli, M. 2010. Mosaics of exotic forest plantations and native forests as habitat of pumas. Environmental Management 46: 237-253.
Mendel, S. M., Vieira, M. V. 2003. Moviment distances and density estimation of small mammals using the spool-and-line technique. Acta Theriologica 48: 289-300.
22
Mendonça, A. F., Bocchiglieri, A., Vieira, M. V. 2010. Spool-and-line in a backpack: a new technique for studying movement of small mammals. Mammalia 74: 209-211.
Miranda, J. M. D. 2005. Dieta de Sciurus ingrami Thomas (Rodentia, Sciuridae) em um remanescente de floresta com araucária, Paraná, Brasil. Revista Brasileira de
Zoologia 22(4): 1141-1145.
Munro, N. T., Lindenmayer, D. B., Fischer, J. 2007. Faunal response to revegetation in agricultural areas of Australia: a review. Ecological Managmente and Restoration 8(3): 199-207.
Munro, N. T., Fischer, J., Wood, J., Lindenmayer, D.B. 2009. Revegetation in agricultural areas: the development of structural complexity and floristic diversity. Ecological
Applications 19(5): 1197-1210.
Naxara, L., Pinotti, B. T., Pardini, R. 2009. Seasonal microhabitat selection by terrestrial rodents in an old-growth Atlantic forest. Journal of Mammalogy 90: 404-415.
Nave, A. G. 2005. Banco de sementes autóctone e alóctone, resgate de plantas e plantio de
vegetação nativa na Fazenda Intermontes, município de Ribeirão Grande, SP. Tese de
Doutorado, Universidade de São Paulo.
Nichols, O. G., Grant, C. D. 2007. Vertebrate fauna recolonization of restored bauxite mines – key findings from almost 30 years of monitoring and research. Restoration Ecology 15(4): S116-S126.
Nicolas, V., Barrière, P., Tapiero, A., Colyn, M. 2009. Shrew species diversity and abundance in Ziama Biosphere Reserve, Guinea: comparison among primary forest, degraded forest and restoration plots. Biodiversity and Conservation 18: 2043-2061.
Nimer, E. 1986. Climatologia do Brasil. IBGE, Rio de Janeiro.
Nowak, R. M. 1999. Walker’s mammals of the world. Volume 2. Sixth edition. John Hopkins University Press, Baltimore, USA.
Novack, A. J., Main, M. B., Sunquist, M. E., Labisky, R. F. 2005. Foraging ecology of jaguar (Panthera onca) and puma (Puma concolor) in hunted and non-hunted sites within the Maya Biosphere Reserve, Guatemala. Journal of Zoology 267: 167-178.
Palmer, M. A., Ambrose, R. F., Poff, N. L. 1997. Ecological theory and community restoration ecology. Restoration Ecology 5(4): 291-300.
23
Palmer, M. A., Falk, D. A., Zedler, J. B., 2006. Ecological theory and restoration ecology. In: Falk, D. A., Palmer, M. A., Zedler, J. B. (Eds.), Foundations of Restoration Ecology. Island Press, Washington, pp. 1–10.
Pardini, R. De Sousa, S. M., Braga-Neto, R., Metzger, J. P. 2005. The role of forest structure, fragment size and corridors in maintaining small mammal abundance and diversity in an Atlantic forest landscape. Biological Conservation 124: 253-266.
Paschoal, M., Galetti, M. 1995. Seasonal food use by Neotropical squirrel Sciurus ingrami in Southeastern Brazil. Biotropica, 27(2): 268-273.
Patten, M. A. 1997. Reestablishment of a rodent community in restored desert scrub.
Restoration Ecology 5(2): 156-161.
Pinotti, B. T., Naxara, L., Pardini, R. 2011. Diet and food selection by small mammals in an old-growth Atlantic Forest. Studies on Neotropical Fauna and Environment 46: 1-9. Pinotti, B. T., Pagotto, C. P., Pardini, R. 2012. Habitat structure and food resources for
wildlife across sucessional stages in a tropical forest. Forest Ecology and
Management 283:119-127.
Poff, N. L. 1997. Landscape filters and species traits: towards mechanistic understanding and prediction in stream ecology. Journal of the North American Benthological
Society 16(2): 391-409.
Püttker, T., Pardini, R., Meyer-Lucht, Y. e Sommer, S. 2008. Responses of five small mammal species to micro-scale variations in vegetation structure in secondary Atlantic Forest remnants, Brazil. BMC Ecology 8(9): 1-10.
Quine, C. P., Humphrey, J. W. 2010. Plantantions of exotic tree species in Britain: irrelevant for biodiversity or novel habitat for native species? Biodiversity and Conservation 19(5): 1503-1512.
Rau, J. R., Jiménez, J. E. 2002. Diet of puma (Puma concolor, Carnivora:Felidae) in Coastal and Andean ranges of southern Chile. Studies of Neotropical Fauna and Environment 37(3): 201-205.
Reis, N. R., Ortêncio Filho, H., Silveira, G. 2006. Mamíferos do Brasil. Eds: Reis, N. R.; Shibatta, O. A.; Peracchi, A. L.; Pedro, W. A.; Lima, I. P. Londrina.
24
Ribeiro, M. C., Metzger, J. P., Martensen, A. C., Ponzoni, F. J., Hirota, M. M. 2009. The Brazilian Atlantic Forest: How much is left, and how is the remaining forest distributed? Implications for conservation. Biological Conservation 142: 1141-1153.
Richard, E., Juliá, J. P. 2001. Dieta de Mazama gouazoubira (Mammalia, Cervidae) en un ambiente secundário de Yungas, Argentina. Série Zool. 90: 147-156.
Robinson, J. G., Redford, K. H. 1986. Body size, diet, and population density of Neotropical forest mammal. American Naturalist 128(5): 665-680.
Rocha, V. J., Aguiar, L. M., Silva-Pereira, J. E., Moro-Rios, R. F., Passos, F. C. 2008. Feeding habitats of the crab-eating fox, Cerdocyon thous (Carnivora: Canidae), in a mosaic area with native and exotic vegetation in Southern Brazil. Revista Brasileira de
Zoologia 25(4): 594-600.
Rodrigues, R. R., Lima, R. A., Gandolfi, S., Nave, A. G. 2009. On the restoration of high diversity forests: 30 years of experience in the Brazilian Atlantic forest. Biological
Conservation 142: 1242-1251.
Sbrek-Araujo, A. C., Chiarello, A. G. 2007. Armadilhas fotográficas na amostragem de mamíferos: considerações metodológicas e comparação de equipamentos. Revista
Brasileira de Metodologia 24(3): 647-656.
Silva, W. R. 2008. A importância das interações planta-animal nos processos de restauração. In: Kageyama, P. Y., Oliveira, R. E., Moraes, L. F. D., Engel, V. L., Gandara, F. B. (eds). Restauração ecológica de ecossistemas naturais. Pp: 77-90.
Society for Ecological Restoration. 2004. SER International primer on ecological restoration. Versão 2. (Disponível: http://www.ser.org/resources/)
Stallings, J. R. 1984. Notes of feeding habits of Mazama gouazoubira in the Chaco Boreal of Paraguay. Biotropica 16(2): 155-157.
Summerville, K. S., Conoan, C. J., Steinchen, R. M. 2006. Species trait as predictors of Lepidopteran composition in restored and remnant tallgrass prairies. Ecological
Applications 16(3): 891-900.
Talamoni, S. A., Assis, M. A. C. 2009. Feeding habit of the Brazilian tapir, Tapirus terrestris (Perissodactyla: Tapiridae) in a vegetation transition zone in south-eastern Brazil.
25
Terborgh, J. 1988. The big things that run the world – A sequel to E. O. Wilson. Conservation
Biology 2(4):402-403.
Thompson, D. J., Fecske, D. M., Jenks, J. A., Jarding, A. R. 2009. Food habits of recolonizing cougars in the Dakotas: prey obtained from prairie and agricultural habitats.
American Midlist Naturalist 161: 69-75.
Turner, I. M., Corlett, R. T. 1996. The conservation value of small, isolated fragments of lowland tropical rain forest. Trends in Ecology and Evolution 11(8): 330-333.
Umetsu, F., Naxara, L., Pardini, R. 2006. Evaluating the efficiency of pitfall traps for sampling small mammals in the Neotropics. Journal of Mammalogy, 87(4): 757-765. Vesk, P. A., Nolan, R., Thomson, J. R., Dorrough, J. W., Mac Nally, R. 2008. Time lags in
provision of habitat resources through revegetation. Biological Conservation 141: 174-186.
Vieira, E. M., Pizo, M. A., Izar, P. 2003. Fruit and seed exploitation by small rodents of the Brazilian Atlantic forest. Mammalia. 67(4): 533-539.
Vieira, E. M., Paise, G., Machado, P. H. D. 2006. Feeding of small rodents on seeds and fruits: a comparative analysis of three species of rodents of the Araucaria forest, southern Brazil. Acta Theriologica 51 (3): 311-318.
Wang, E. 2002. Diets of ocelots (Leoparuds pardalis), margays (L. wiedii), and oncillas (L.
tigrinus) in the Atlantic rainforest in southeast Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment 37(3): 207-212.
Weiher, E., Keddy, P. A. 2001. Ecological assembly rules: perspectives, advances, retreats. Cambridge University Press.
Young, T. P. 2000. Restoration ecology and conservation biology. Biological Conservation 92:73-83.
26
Anexo I. Imagens fotográficas das fisionomias características de cada ponto amostral estudado na Fazenda Intermontes, na cidade de Ribeirão Grande, SP.
a
b
c
d
e
f
27
g
h
i
j
k
l
28
m
n
o
p
q
r
29
Legenda: Pontos amostrais: Ponto 01 (a), Ponto 02 (b), Ponto 03 (c), tratamentos tipo remanescente florestal (borda verde); Ponto 04 (d), Ponto 05 (e), Ponto 06 (f), Ponto 07 (g), Ponto 08 (h), tratamentos tipo pasto com regeneração arbórea + plantio (borda amarela); Ponto 09 (i), Ponto 10 (j), Ponto 11 (k), Ponto 12 (l), Ponto 13 (m), Ponto 14 (n), Ponto 15 (o), tratamentos tipo pasto com regeneração arbustiva + plantio (borda laranja); Ponto 16 (p), Ponto 17 (q), Ponto 18 (r), Ponto 19 (s), tratamentos tipo pasto plantio (borda azul); Ponto 20 (t), regeneração natural (borda vermelha).
30
Anexo II. Ilustração: a) da disposição das linhas de interceptação e queda em cada ponto amostral presente no interior da Fazenda Intermontes; b) da metodologia utilizada para a coleta das variáveis estruturais da vegetação, de acordo com Freitas et al. 2002.
a)
b)
1m 5m
1m
10 x 10m
Armadilhas de interceptação e queda Parcela de vegetação fisionômica (parcela 10x10m)
Unidade amostral do estudo (parcela 30x30m) Coletores de artrópodes
Cerca guia
31
CAPÍTULO 1: “Efeito de filtros ambientais sobre a colonização de pequenos mamíferos em um mosaico de restauração de Mata Atlântica”
RESUMO
Processos de restauração têm como objetivo recuperar áreas degradadas, visando à recomposição da vegetação, como a colonização de espécies de fauna. Todavia, estudos que avaliem este aspecto da comunidade de fauna ainda são escassos e até o momento nenhuma avaliação foi feita quanto aos projetos de restauração no Brasil. Compreender quais são os descritores ou filtros ambientais que influenciam positiva ou negativamente a presença e a colonização dessas espécies é imprescindível para que estratégias de restauração sejam implantadas. Desta forma, este estudo teve como objetivo investigar a resposta da comunidade de pequenos mamíferos em um mosaico de restauração de floresta Mata Atlântica, incluindo como tratamentos, remanescentes florestais, áreas de plantio implantadas em locais que inicialmente apresentavam regeneração arbustiva ou arbórea e pasto em início de regeneração. Tendo em vista o modelo “trait-filter”, a riqueza, a abundância e a composição da comunidade foram avaliadas quanto ao efeito de dois descritores ambientais: a estrutura da vegetação e a disponibilidade de recursos alimentares (frutos maduros e artrópodes). A riqueza, a composição e a abundância não evidenciaram um padrão comum quanto aos tipos de tratamento. Espécies generalistas, representadas principalmente por Oligoryzomys nigripes e Akodon montensis, predominaram na comunidade de pequenos mamíferos, estando presente em todas as unidades fisionômicas, mas principalmente nas áreas de plantio e de início de regeneração, sendo favorecidas pela presença de intensa cobertura vegetal sob o solo. Espécies especialistas estiveram restritas às áreas de remanescentes florestais e, em contrapartida, estiveram negativamente relacionadas à presença da cobertura vegetal sob o solo. De acordo com a dieta das espécies, artrópodes e frutos apresentaram efeitos positivos e negativos sobre as espécies. O conjunto de variáveis da estrutura da vegetação como da disponibilidade de recursos alimentares geralmente agiram em conjunto sobre a
32
abundância das espécies, demonstrando o importante papel sobre a distribuição das espécies.
ABSTRACT
Restoration projects intend to recover degraded areas, promoting the restoration of vegetation structure and also fauna recolonization. However, studies that evaluate this fauna recolonization are still scarce and so far no study has investigated this aspect in Brazilian restoration projects. To understand which habitat-filters may limit positively or negatively the presence and recolonization of fauna species is paramount for the development of new managed strategies for restoration processes. This study aimed to investigate the small mammal community in a mosaic of Atlantic forest restored site, including forest remnants, plantings and pasture regeneration. Considering the habitat trait-filter model, we evaluated the richness, the abundance and the composition of the small mammal community in relation to two kinds of habitat-filters: vegetation complexity and food resource (mature fruits and arthropods). Richness, abundance and composition did not present any clear pattern in relation to the vegetation treatment considered (forest remnants, plantings and pasture). Generalized species, mainly represented by Oligoryzomys
nigripes and Akodon montensis, were the most abundant species in the community and
were registered in all vegetation treatments, especially in pasture, being favored by vegetation cover over the ground. Specialized species were restricted to forest remnants and, on the other hand, were negatively affected by vegetation cover over the ground. According to species diet, arthropods and mature fruits showed positive and negative effect over small mammal species. Vegetation structure and food resources act together over the small mammal abundance, showing the main role of those habitat filters in species distribution.
