UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO
RECURSOS FLORAIS UTILIZADOS POR BEIJA-FLORES
(AVES: TROCHILIDAE) EM ÁREA DE RESTINGA ABERTA
DE CLUSIA, MACAÉ, SUDESTE DO BRASIL.
Lorena Coutinho Nery da Fonseca
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RECURSOS FLORAIS UTILIZADOS POR BEIJA-FLORES
(AVES: TROCHILIDAE) EM ÁREA DE RESTINGA ABERTA
DE CLUSIA, MACAÉ, SUDESTE DO BRASIL.
Lorena Coutinho Nery da Fonseca
Orientadora: Prof
aDr
aMaria Alice dos Santos Alves
Rio de Janeiro
Março, 2007
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa
de Pós-graduação em Ecologia da Universidade
Federal do Rio de Janeiro, como parte dos
requisitos necessários à obtenção do título de
Mestre em Ecologia
RECURSOS FLORAIS UTILIZADOS POR BEIJA-FLORES (AVES:
TROCHILIDAE) EM ÁREA DE RESTINGA ABERTA DE CLUSIA,
MACAÉ, SUDESTE DO BRASIL.
Lorena Coutinho Nery da Fonseca
Orientadora: Prof
aDr
aMaria Alice dos Santos Alves
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-graduação em
Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos
requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Ecologia
Aprovada por:
____________________________________ Presidente, Prof ª Maria Alice dos Santos Alves
________________________________ Prof. Leandro Freitas
________________________________ Prof ª Tânia Wendt
________________________________ Prof ª Dorothy Sue Dunn de Araujo
________________________________ Prof. Marcos Raposo
Rio de Janeiro
Março, 2007
FICHA CATALOGRÁFICA
Fonseca, Lorena Coutinho Nery
Recursos florais utilizados por beija-flores (Aves: Trochilidae) em área de restinga aberta de Clusia, Macaé, sudeste do Brasil./ Lorena Coutinho Nery da Fonseca – Rio de Janeiro: UFRJ/IB, 2007
x, 61f: il, 27,94cm
Orientadora: Maria Alice dos Santos Alves
Dissertação (mestrado)-UFRJ/ IB/ Programa de Pós Graduação em Ecologia, 2007.
Referências Bibliográficas: f - .
1. Trochilidae 2. Recurso floral 3. Restinga I. Alves, Maria Alice dos Santos II. Universidade Federal do Rio de Janeiro, Programa de Pós Graduação em Ecologia III Recursos florais utilizados por beija-flores (Aves: Trochilidae) em área de restinga aberta de Clusia, Macaé, sudeste do Brasil
Dedico este trabalho à Elisângela, que me apresentou aos beija-flores, e aos beija-flores, que têm colaborado comigo desde que fomos apresentados.
Agradecimentos
Este trabalho recebeu auxílio da Ideawild, que forneceu refratômetro, seringa, dois rádios e binóculos, e do Instituto Biomas. Agradeço ao CNPq pela bolsa de mestrado e pela Bolsa de Produtividade em Pesquisa da professora Maria Alice (processo no 302718/03-6); ao IBAMA, que concedeu a licença para coleta das plantas (no 163/2005); à direção do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba; ao Joel Campos, curador do Herbário da UERJ, que recebeu o material coletado e ao Programa Ecológico de Longa Duração (PELD) pelo auxílio financeiro.
Agradeço muito à professora Maria Alice pela orientação e contribuição para a minha formação desde 2002, à Dorothy Araújo (UFRJ) pela paciência em identificar plantas, à Ana Rodarte (Museu Nacional) por identificar espécies de Apocynaceae, ao Mário Gomes (Museu Nacional) por identificar espécies de Rubiaceae e à Andréa Ferreira (Museu Nacional) por identificar bromélias. Os professores Fábio Scarano e Dorothy Araújo participaram da pré-banca e contribuíram com sugestões e críticas muito importantes. Os professores Leandro Freitas, Tânia Wendt, Dorothy Araújo e Marcos Raposo aceitaram participar da minha banca e contribuir para o trabalho. Agradeço principalmente aos titulares da banca pelas sugestões para a futura redação do artigo. Vagner Reis ajudou no campo, nas disciplinas e cedeu uma bela foto de Amazilia fimbriata. Marcelo Soalheiro, Antônio Carlos e Márcia me ensinaram a fazer fotos melhores. Agradeço também à todos os professores do Programa de Pós Graduação em Ecologia da UFRJ, que contribuíram para melhorar a minha formação nestes dois anos de mestrado.
Nos trabalhos de campo e atividades de laboratório desde a graduação, recebi ajuda e alegria de todo o pessoal que participa ou já participou do laboratório de Ecologia de Aves-UERJ: Alexandre, Alline Storni, Aline, Adriano, Cahu, Cris, Denise, Elis, Erli, Fátima, Flávia, Juliana, Katyucha, Kléber, Luana, Maurício, Raquel, Tati, Thiago, Vanessa, Verônica e Victor. Elis, Leila e Luana além de ajudarem nos trabalhos de campo compartilham comigo o interesse pela interação entre plantas e seus polinizadores. Verônica me apresentou à restinga de Jurubatiba e à estatística. Márcia Rocca e Elis pacientemente contribuíram para o formato final da dissertação através de críticas e sugestões.
O pessoal da Fazenda Carapebus permitiu a nossa passagem por dentro da fazenda além de emprestar o trator para ajudar a rebocar carros atolados. Agradeço principalmente ao “seu” Eduardo da Fazenda Carapebus, que foi acordado diversas vezes pela nossa passagem e ainda assim foi sempre muito simpático conosco. Este trabalho contou com a colaboração e paciência dos motoristas da UERJ: Evaldo, Lúcio e Roberto, e também de todos os funcionários do NUPEM (Núcleo de Pesquisas Ecológicas de Macaé), principalmente: Lena (que sempre conseguiu um lugar para que eu pudesse ficar no NUPEM), Lia, Paulo e João Marcelo (que me ajudou a chegar e sair da restinga várias vezes). Os secretários do departamento de ecologia da UERJ, Paulo e Henrique, ajudaram nas marcações da viatura e na solução de qualquer problema burocrático. As secretárias do PPGE-UFRJ, Márcia e Sueli, também ajudaram a resolver todos os problemas relativos às disciplinas e datas da pós. A Zenira me ajudou a organizar o material (e comida) das excursões.
Agradeço aos amigos que não trabalham com com aves, mas que mesmo assim foram à restinga: Dani, Leila e Marcelo. Aos amigos e familiares, principalmente: Angélica (Márcio e Léo), Dani, Drika, Lú, Jú, Hilda, Carlos, Tati, Márcio, Jucelia, Laércio e Lady, que me apoiaram e continuaram tentando falar ou sair comigo, apesar das minhas viagens. Agradeço à Lêda e à Ninha por muitas das boas lembranças que carrego comigo. Ao Márcio, agradeço por toda a alegria que trouxe à minha vida e por ter aprendido o meu nome rapidinho, mesmo me vendo pouco. Agradeço aos novos amigos que fiz no Rio e em Campinas nestes dois anos, pela ajuda nas disciplinas e por me receberem tão bem na UFRJ e na disciplina de campo em Itirapina.
Sou imensamente grata ao José Eduardo pelo bom humor, carinho e compreensão ao longo do mestrado, além da companhia no meu pior dia de trabalho de campo. Os meus avós, Antônio e Leonardo, ensinaram-me a gostar de flores e talvez sem eles eu não fosse bióloga. Agradeço aos meus maravilhosos pais pelo apoio sempre, especialmente ao meu pai pela câmera filmadora e à minha mãe pela ótima ajuda no trabalho de campo.
Sumário Introdução...1 Materiais e Métodos...7 Resultados...15 Discussão...39 Referências bibliográficas...54
RESUMO
Recursos florais utilizados por beija-flores (Aves: Trochilidae) em área de restinga aberta de Clusia, Macaé, sudeste do Brasil.
Lorena Coutinho Nery da Fonseca Orientadora: Maria Alice dos Santos Alves
Resumo da Dissertação de Mestrado submetida ao Programa de Pós-graduação em Ecologia, Instituto de Biologia, da Universidade Federal do Rio de Janeiro - UFRJ, como
parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Ecologia.
A presente dissertação teve como objetivo determinar quais são os recursos florais utilizados por beija-flores e avaliar a sua disponibilidade ao longo do dia e do ano em uma área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil. Foi realizada a fenologia de floração das espécies cujas características florais ou dados na literatura indicassem a visitação por beija-flores. Foram realizadas transecções mensais para registrar quais plantas eram visitadas e quais beija-flores realizavam as visitas. As características morfológicas e de hábito destas plantas foram registradas. Foram medidos o volume e a concentração de açúcares do néctar de espécies visitadas por beija-flores utilizando-se seringas e refratômetro de bolso, respectivamente. O néctar era tirado no final do dia ou quatro vezes ao dia de flores previamente ensacadas. Foram registradas visitas de três espécies de beija-flores à 12 espécies de plantas, de seis famílias. A família que apresentou maior número de espécies visitadas foi Bromeliaceae, resultado também encontrado em outros estudos realizados em Floresta Atlântica. A maioria das espécies visitadas pelos beija-flores apresentou síndrome de ornitofilia. Houve correlação significativa entre o comprimento da corola e a quantidade de néctar produzida em sete espécies visitadas por beija-flores.A concentração média de açúcares no néctar das espécies visitadas por troquilídeos ficou em torno de 26%, valor similar aos encontrados em estudos sobre recursos florais utilizados por beija-flores. A maioria das espécies de plantas ofereceu maior volume de néctar no período da manhã, quando os beija-flores estão mais ativos Houve recurso floral disponível ao longo de todo o ano, havendo de quatro a sete espécies florescendo por mês. Foi estimada uma oferta de 1,05 Kcal até 7,26 Kcal por dia no néctar produzido pelas espécies visitadas por troquilídeos na área de estudo. Foram registradas duas espécies de beija-flores na restinga aberta de Clusia: Amazilia fimbriata,
Eupetomena macroura e uma na borda da mata: Phaethornis idaliae.Uma ave da espécie Mimus gilvus visitou flores de Schwartzia brasiliensis, planta ornitófila. Amazilia fimbriata
foi a espécie de beija-flor mais freqüente e a que visitou um maior número de espécies. Esta espécie de beija-flor foi a potencial polinizadora de quase todas as espécies de plantas ornitófilas encontradas na área de restinga aberta de Clusia, resultado diferente do encontrado em outros estudos na Floresta Atlântica, incluindo uma área de restinga.
Palavras-chave: Recurso floral, beija-flor, Amazilia fimbriata, restinga. Rio de Janeiro
ABSTRACT
Hummingbirds and their floral resources on “restinga aberta de Clusia”, Macaé, Southeastern Brazil.
Lorena Coutinho Nery da Fonseca Orientadora: Maria Alice dos Santos Alves
Abstract da Dissertação de Mestrado submetida ao Programa de Pós-graduação em
Ecologia, Instituto de Biologia, da Universidade Federal do Rio de Janeiro - UFRJ, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Ecologia.
The aim of the present study is to determine the plant species visited by hummingbirds and the availability of floral resources in a “restinga” area, in the Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, Southeastern Brazil. Floral phenology was recorded every month, from ornithophilous flowers or from plants previously visited by hummingbirds. Records on hummingbirds were taken monthly during line transect sampling. Characteristics like floral morphology were recorded from plants visited by hummingbirds. Nectar volume and concentration were measured with syringes and a hand-held refractometer, respectively, from bagged flowers. Nectar was measured once, at the end of the day, or four times during the day. Twelve plant species from six families were visited by three species of hummingbirds during this study. The family that had more species visited was Bromeliaceae, as in other studies in Atlantic Forest. Most of the plant species had ornithophilous flowers. Among seven species visited by these birds, there was positive correlation between the corolla length and the total amount of nectar produced. Mean sugar concentration from the nectar produced by hummingbird-visited species was about 26%. This value of sugar concentration was similar to the ones found in plants visited by hummingbirds in other areas. There were from four to seven species flowering in each month during this study. The total amount of flowers visited by hummingbirds in the study area produced from 1,05 Kcal to 7,26 Kcal daily. Two hummingbirds species were recorded in a “restinga” area: Amazilia fimbriata and Eupetomena macroura, and one hummingbird specie was recorded near the forest: Phathornis idaliae. The perching bird
Mimus gilvus visited the ornithophilous flowers of Schwartzia brasiliensis. Amazilia fimbriata was the most frequent hummingbird and it also visited many species. The
presence of only one hummingbird specie pollinating most of the ornithophilous plants differs from the results found by other studies in Atlantic Forest.
Key-words: Floral resource, hummingbird, Amazilia fimbriata, coastal plain vegetation, restinga.
Rio de Janeiro Março de 2007
INTRODUÇÃO
A interação entre plantas e os animais polinizadores constitui-se numa relação
mutualística na medida em que as flores fornecem recursos, tais como néctar e pólen,
para os animais enquanto estes atuam como vetores propiciando a polinização das flores
(Baker & Baker 1983; Proctor et al.1996; Mendonça & Anjos 2003). Diversas espécies
de insetos, morcegos e aves atuam como vetores de pólen e dentre as aves, os
beija-flores constituem o maior grupo de polinizadores (Bawa 1990). Os beija-beija-flores são aves
pertencentes à família Trochilidae, exclusiva das Américas e que possui cerca de 320
espécies, das quais 78 ocorrem no Brasil (Sick 1997). Os troquilídeos podem ser
divididos em duas subfamílias facilmente diferenciadas pela coloração, formato do bico
e comportamento. Beija-flores Trochilinae em geral possuem bico curto e reto, são
esverdeados e/ou apresentam cores vistosas, possuem comportamento agressivo, tendem
a ser territoriais e são encontrados tanto em ambientes abertos quanto em florestas;
beija-flores Phaethornitinae são geralmente pardos, possuem bico curvo e longo,
forrageiam em linhas de captura (“trap-liners”), na maioria das vezes não são agressivos
nem defendem territórios e são encontrados principalmente em ambientes florestais
(Araújo 1996, Sick 1997, Vasconcelos & Lombardi. 2001, Rocca-de-Andrade 2006,
Rodríguez-Flores & Stiles 2005). No Brasil, ocorrem 58 espécies pertencentes à
subfamília Trochilinae e 20 espécies de Phaethornithinae (Sick 1997).
Estas aves alimentam-se de artrópodos, como moscas e aranhas e principalmente
de néctar produzido pelas flores, sendo o grupo de aves mais especializado nesse tipo de
dieta (Stiles 1995, Sick 1997). O néctar é um recurso importante para os beija-flores,
que possuem músculos de vôo com alta capacidade de oxidação de carboidratos que
beija-flores são altamente sensíveis às cores e não são orientados pelo odor, portanto
localizam seu alimento visualmente (Sick 1997).
O tamanho e a forma das flores influenciam o local de deposição de pólen nos
vetores, além de limitar o acesso do visitante ao néctar (Faegri & Pijl 1979, Castellanos
et al. 2003, Fenster et al. 2004). Algumas características como tamanho, formato e coloração da flor, horário de antese e tipo de recurso floral parecem estar relacionados a
grupos de agentes polinizadores, constituindo as síndromes de polinização (Faegri &
Pijl 1979, Waser et al. 1996, Castellanos et al. 2003, Fenster et al. 2004). Estas síndromes relacionam a morfologia floral com características morfológicas e
comportamentais dos polinizadores (Faegri & Pijl 1979), e têm auxiliado a prever
potenciais polinizadores de acordo com os atributos florais, sendo úteis principalmente
em trabalhos sobre assembléias de plantas utilizadas por beija-flores, onde muitas
espécies são amostradas (Arizmendi & Ornelas 1990, Araújo 1996, Oliveira 1998,
Vasconcelos & Lombardi 2001, Araújo & Sazima 2003, Lasprilla 2003, Canela 2006,
Machado & Semir 2006, Rocca-de-Andrade 2006).
O conceito de síndromes de polinização ainda é amplamente discutido pois ele
parte da premissa de que houve uma coevolução entre as plantas e os seus vetores de
pólen, mas ainda não há um consenso sobre este tipo de evolução nem sobre a
influência dos polinizadores na seleção de características florais e vice-versa (Sazima et
al. 1994, Waser et al. 1996, Aigner 2001, Castellanos et al. 2003, Fenster et al. 2004). Há casos em que a síndrome não coincide com o principal polinizador ou com o mais
eficiente e casos em que flores apresentam características de mais de uma síndrome de
polinização (Sazima et al. 1994, Mayfield et al. 2001, Castellanos et al. 2003,
As flores com síndrome de ornitofilia apresentam antese diurna; cores
contrastantes, geralmente avermelhadas; não possuem odor; são tubulares; possuem
corola resistente, o néctar é abundante e fica distante dos órgãos sexuais (Faegri & Pijl
1979). Apesar do conceito de síndromes de polinização ainda ser controverso (Waser et
al. 1996, Mayfield et al. 2001, Fenster et al. 2004, Robertson et al.2005) os trabalhos sobre recursos florais para beija-flores no Brasil freqüentemente categorizam as
espécies como ornitófilas e não-ornitófilas, segundo suas características florais (Araújo
1996, Oliveira 1998, Buzato et al. 2000, Vasconcelos & Lombardi 2001, Araújo &
Sazima 2003, Mendonça & Anjos 2005).
Trabalhos realizados em diferentes ambientes no Brasil encontraram diversas
famílias de plantas que possuem espécies visitadas por beija-flores. Na Floresta
Atlântica, as principais famílias utilizadas por troquilídeos são Bromeliaceae e
Gesneriaceae (Araújo 1996, Buzato et al. 2000, Rocca-de-Andrade 2006, Canela 2006),
no Cerrado e campos rupestres são Asteraceae , Fabaceae e Gesneriaceae (Oliveira
1998, Vasconcelos & Lombardi 2001) e no Pantanal Bignoniaceae e Fabaceae (Araújo
& Sazima 2003). Estes trabalhos encontraram recursos florais disponíveis ao longo do
ano, o que pode possibilitar a permanência de beija-flores residentes (Araújo 1996,
Oliveira 1998, Buzato et al. 2000, Araújo & Sazima 2003, Canela 2006). Os
troquilídeos são polinizadores importantes de diversas espécies vegetais na Floresta
Atlântica (Araújo 1996, Buzato et al 2000, Canela 2006, Machado & Semir 2006,
Rocca-de-Andrade 2006), sendo espécies da subfamília Phaethornithinae consideradas
os principais polinizadores de numerosas espécies ornitófilas deste ecossistema (Sazima
et al. 1995, Buzato et al. 2000).
As associações entre características do néctar e a biologia da polinização
sugerem que esta convergência seja o resultado de adaptações da planta às preferências,
habilidades digestivas ou eficiência de coletar néctar de polinizadores específicos
(Heyneman 1983; Martinez del Rio et al. 1992, Baker et al. 1998, Varassin & Sazima
2000). O volume e a concentração de açúcares no néctar das flores devem atender às
necessidades energéticas dos troquilídeos, o que varia entre as espécies (Powers &
McKee 1994), e ao mesmo tempo representar a menor quantidade possível de energia
gasta pelas plantas. (Hainsworth & Wolf 1976, Martinez del Rio et al. 2001, Nicolson &
Flemming 2003). Apesar das espécies polinizadas por beija-flores geralmente
apresentarem concentração de açúcares no néctar um pouco acima de 20% (Arizmendi
& Ornelas 1990, Sick 1997, Buzato et al. 2000, Perret et al. 2001), experimentos
realizados em laboratório demonstraram que os beija-flores preferem concentrações
mais elevadas de açúcares no néctar do que as encontradas naturalmente em flores
ornitófilas (Hainsworth & Wolf 1976, Roberts 1996, Blem & Blem 2000, Nicolson &
Flemming 2003).
A distribuição temporal e espacial dos recursos influencia o comportamento, a
permanência e o tamanho populacional dos visitantes florais (Wolf et al. 1975, Gass &
Sutherland 1985). Como exemplo da relação entre a distribuição temporal do recurso e
o comportamento dos visitantes florais pode-se citar o trabalho realizado sobre a
biologia reprodutiva da bromélia Aechmea pectinata, onde foi encontrada uma
correlação positiva entre a variação do número de visitas de beija-flores ao longo do dia
e a produção de néctar (Canela & Sazima 2003). Neste mesmo estudo, os beija-flores
territoriais Thalurania glaucopis e Amazilia fimbriata foram registrados com maior
freqüência visitando indivíduos agrupados do que isolados de A. pectinata, o que é um
exemplo da relação entre o comportamento dos visitantes florais e a distribuição
argumentam que, em florestas tropicais , a morfologia da corola, as características do
néctar e a dispersão das flores muitas vezes são características interdependentes e que
influenciam o comportamento de forrageio dos beija-flores. Estes autores sugerem que
flores dispersas, com corola longa e néctar abundante (recursos dispersos e ricos)
favorecem o comportamento de forrageio em linhas de captura enquanto que flores
agrupadas com corolas curtas e menor quantidade de néctar (recursos moderados e
agrupados) favorecem a defesa do recurso floral (Feinsinger & Colwell 1978).
Beija-flores da subfamília Phaethornithinae tendem a visitar flores com corolas
mais compridas do que os da subfamília Trochilinae (Stiles 1975, Buzato et al. 2000,
Lasprilla 2003). Isto pode ocorrer porque beija-flores com bico mais curto não
conseguem acessar o néctar de flores com corolas mais longas, enquanto que
beija-flores com bico mais longo preferem visitar espécies com maior comprimento de corola,
que excluem outros visitantes florais. Entretanto, esta relação entre as espécies de
beija-flores e as espécies visitadas pode ocorrer devido à características fisiológicas das
plantas. Neste caso, espécies com corola mais longa produziriam maior quantidade de
néctar do que flores com corolas menores (Feinsinger & Colwell 1978, Arizmendi &
Ornelas 1990, Galetto et al. 1994, Buzato et al. 2000, Lasprilla 2003).
Apesar de haver um grande número de trabalhos sobre a interação entre plantas e
beija-flores no Brasil (Mendonça & Anjos 2003), ainda há um número pequeno de
estudos sobre assembléias de plantas utilizadas como recursos por beija-flores. O
primeiro trabalho realizado no Brasil sobre este assunto foi o de Snow & Teixeira
(1982), que coletaram dados sobre recursos florais utilizados por beija-flores em
Floresta Atlântica. Depois deste trabalho pioneiro, foram realizados estudos mais longos
em outros locais, como o trabalho de Araújo (1996), realizado em três ambientes de
em mata ciliar e campo sujo no Cerrado; de Buzato et al. (2000), realizado em três
localidades de Floresta Atlântica em diferentes altitudes; de Vasconcelos & Lombardi
(2001), realizado nos campos rupestres; o trabalho de Araújo & Sazima (2003),
realizado no Pantanal e o de Mendonça & Anjos (2005) , realizado em área urbana no
sul do Brasil . Mais recentemente, foram realizados dois trabalhos sobre recursos florais
utilizados por troquilídeos que amostraram, além do sub-bosque, a copa das árvores em
Floresta Atlântica (Canela 2006, Rocca-de-Andrade 2006).
A restinga é uma formação vegetal associada à Floresta Atlântica (Scarano
2002) que tem sido rapidamente destruída, principalmente devido à especulação
imobiliária (Sá 2002, Alves et al. 2004). Há poucos trabalhos realizados sobre a
interação entre beija-flores e plantas em ambientes de restinga, como o de Araújo
(1996) sobre recursos florais utilizados por beija-flores, no qual uma das áreas
amostradas foi uma formação de restinga e o de Almeida et al. (2001), no qual foram
observados os visitantes florais e produção de néctar da bromélia Tillandsia stricta em
restinga aberta de Clusia. Não há um trabalho que aborde a assembléia de flores
utilizadas por beija-flores em área de restinga aberta de Clusia.
A presente dissertação teve como objetivo determinar a assembléia de plantas
utilizada como recurso floral por beija-flores e avaliar a sua disponibilidade ao longo do
ano em uma área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de
Jurubatiba, Macaé, Sudeste do Brasil. Os objetivos específicos foram:
• Realizar a fenologia de floração das espécies vegetais visitadas por beija-flores.
• Analisar a morfologia floral das espécies visitadas por troquilídeos.
• Quantificar o volume e a concentração do néctar oferecido durante o dia pelas flores visitadas por beija-flores.
• Estimar a quantidade de calorias presente no néctar de espécies visitadas por troquilídeos.
Segundo os resultados encontrados em outros trabalhos (Arizmendi & Ornelas
1990, Perret et al. 2001) espera-se que a concentração de açúcares no néctar seja em
torno de 20%. Deve haver maior produção de néctar em flores que apresentam corolas
mais longas (Arizmedi & Ornelas 1990), portanto espera-se que haja correlação entre o
comprimento da corola e o volume de néctar produzido pelas espécies de plantas
estudadas.
MATERIAL E MÉTODOS Área de Estudo
O estudo foi realizado no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba
(PARNARJ), que possui 148,6 km2 e abrange os municípios de Macaé, Carapebus e
Quissamã, no litoral norte do Estado do Rio de Janeiro, Sudeste do Brasil (Figura 1). As
restingas se apresentam como mosaicos de ambientes com fisionomias distintas (Araujo
& Henriques 1984). Na região do PARNARJ, duas formações de moitas predominam
(49% da área) seguidas por duas formações florestais (40%), associadas a diferentes
níveis de nutrientes e regime hídrico do solo (Henriques et al. 1986). Sabe-se que há um
baixo endemismo na flora (Rizzini 1979) e fauna (Cerqueira 2000) dos ambientes de
restinga, altamente influenciados por elementos da Floresta Atlântica (Rizzini 1979;
Reis & Gonzaga 2000; Alves et al. 2004).
A formação aberta de Clusia (Figura 2) pode ser caracterizada por ocupar as
regiões de topografia mais alta, onde o lençol freático não aflora, e apresentar moitas
densas, intercaladas por espaços de areia com cobertura vegetal esparsa ou constituída
O presente estudo foi realizado em uma área de restinga aberta de Clusia,
próxima à Lagoa Comprida (22o 16.646’S e 41o 39.746’W) (Figura 2). Nesta área foram
marcadas 30 parcelas de 20 x 20m, totalizando 12.000m2 (1,2 ha) amostrados (Fig.3).
O clima é caracterizado como Tropical Sazonal, com estação chuvosa entre outubro e
abril e estação seca em junho. A pluviosidade anual é de 1164 mm e a temperatura
média anual 22,6 oC, com máxima de 29,7oC em janeiro e mínima de 20,0oC em julho
(Henriques et al. 1986).
Fenologia da floração.
Durante 12 meses (entre junho de 2005 e maio de 2006) foi registrada
mensalmente a fenologia da floração das plantas presentes nas parcelas. Foram
amostradas as espécies potencialmente visitadas por beija-flores, ou seja, cujas flores
apresentaram síndrome de ornitofilia (Faegri & Pijl 1979) ou pertencentes à grupos
taxonômicos visitados por beija-flores segundo a literatura. As flores foram
categorizadas como ornitófilas (antese diurna; cores contrastantes, geralmente
avermelhadas; não possuem odor; são tubulares; possuem corola resistente, o acesso ao
néctar é fácil, o néctar é abundante, relativamente diluído e o nectário fica distante dos
órgãos sexuais) ou não segundo Faegri & Pijl (1979). A fenologia floral das espécies
ornitófilas que não receberam visitas dos troquilídeos durante o estudo também foi
realizada.
Para avaliar a disponibilidade do recurso floral ao longo do ano, dentro de cada
parcela foram registrados o número indivíduos com flores abertas e o número de flores
abertas de cada indivíduo. Para a identificação das espécies foram feitas exsicatas que
Figura 1. Localização da área de estudo no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ, sudeste do Brasil. Modificado de Pereira et al. (2004). A seta no esquema da restinga aberta de Clusia representa aproximadamente a área amostrada.
Praia Restinga de Clusia Matas Lagoas Restinga de Ericaceae Cabiúnas Comprida
Figura 2. Área de restinga aberta de Clusia, próxima à Lagoa Comprida, Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil.
A B C D E F G H I J 1 X X X X 2 X X X 3 X X X X 4 X X X 5 X X 6 X X X X 7 X X X 8 X X X 9 X X 10 X X
Figura 3. Esquema da distribuição das parcelas onde foram realizadas a fenologia floral e as transecções. As parcelas possuem 20 m X 20 m e a fenologia floral foi registrada naquelas marcadas com X.. As linhas espessas representam o local das transecções, com alcance visual de 20 m para cada lado.
plantas foram identificadas por especialistas. As espécies foram categorizadas com base
no trabalho de Newstron et al. (1994) de acordo com a extensão de floração em:
espécies de floração breve (até um mês), intermediária (de dois a cinco meses) e extensa
(maior que cinco meses). As espécies com um episódio de floração durante o período do
estudo foram classificadas como anuais e as com duas ou mais florações foram
classificadas como sub-anuais (Newstron et al. 1994).
Morfologia floral
O comprimento e menor diâmetro da corola, altura máxima de estames e
estigmas foram medidos em flores frescas com paquímetro (precisão de 0,1 mm). O
comprimento da corola foi medido desde a base desta até a abertura. Não foram
medidas espécies que apresentaram flores com corola aberta ou que receberam apenas
visitas nas quais as aves não contataram os estames nem estigmas. Também foram
registradas as seguintes características das plantas: hábito, coloração e formato da flor,
além do local de deposição do pólen no beija-flor. Foi utilizada uma câmera de
filmagem para gravar algumas visitas e auxiliar na identificação dos beija-flores assim
como do local de deposição do pólen no corpo destes animais.
Visitantes florais
Para registrar as espécies de beija-flores e de plantas utilizadas por eles, foram
realizadas duas transecções por mês, de agosto de 2005 até agosto de 2006 (Fig. 3), uma
no início da manhã e outra no final da tarde, no mesmo local. Com o auxílio de
binóculos, foram registradas as espécies de beija-flores e de flores visitadas a uma
distância de até 20 m para cada lado, em cinco trilhas de 200 m, totalizando quatro
Características do néctar
Para quantificar o volume de néctar produzido durante o dia, flores de cada
espécie foram previamente ensacadas e o volume de néctar foi medido ao longo do dia a
cada três horas, a partir de 7 h, com microseringa graduada de 25 µL ou capilares de 10
µL. A concentração de açúcares no néctar foi medida utilizando-se refratômetro de
bolso. O néctar acumulado foi medido às 16 h em flores que haviam sido ensacadas
antes da antese. Para comparar os valores de volume e concentração do néctar
acumulado e do somatório do néctar retirado quatro vezes ao dia em cada espécie foi
realizado o teste de Mann-Whitney, utilizando o programa Statistica 6.0 Copyright StatSoft. Inc. 1984-2001. Não foi possível medir o volume e concentração de açúcares
do néctar de todas as espécies visitadas por beija-flores porque foram encontradas
poucas flores abertas de algumas espécies. Para avaliar a dispersão dos valores de
volume e concentração do néctar produzido pelas espécies em relação à média, foi
calculado o coeficiente de variação (CV):
CV = (desvio padrão/ média) X 100 (Vieira 1980)
Todos os valores médios presentes no texto estão acompanhados de desvio
padrão (±) ou do coeficiente de variação (CV). Energia disponível para os visitantes florais.
O volume e a concentração de açúcares foram utilizados para calcular a
quantidade de energia (cal) presente no néctar por flor. Para a transformação de
concentração de açúcares (% Brix) em peso de açúcares por litro de néctar (g/L), foi
utilizada a tabela de conversão apresentada por Kearns & Inouye (1993).
Depois de calculada a quantidade de mg de açúcares para o volume de néctar
acumulado produzido por flor, foi calculada a quantidade de calorias presente no néctar
1 mg de açúcar = 4 calorias.
Para o cálculo da quantidade de energia disponível no néctar por dia nos meses
de estudo, foi multiplicado o valor médio de calorias presente no néctar de cada espécie
pelo número de flores abertas, registrado durante a fenologia de floração destas
espécies. Posteriormente, foram somados os valores calóricos disponíveis no néctar das
flores das espécies. As espécies que não foram registradas na fenologia de floração não
foram incluídas nesta estimativa. Foi estimado o valor calórico encontrado por dia no
néctar das espécies visitadas por beija-flores em 1,2 ha (12000m2) na restinga aberta de
Clusia. Através do valor calórico encontrado em 1,2 ha, foi estimada a área que um beija-flor necessitaria percorrer diariamente para obter 6 Kcal, valor mínimo necessário
para a sua manutenção segundo Carpenter (1983). As espécies de plantas foram
categorizadas segundo características florais, do néctar e da disposição espacial em:
recursos ricos e agrupados, ricos e dispersos, moderados e agrupados, e moderados e
dispersos. (Feinsinger & Colwell 1978).
Para avaliar a correlação entre o volume de néctar produzido por flor e o
comprimento da corola de espécies visitadas por beija-flores foi utilizada a correlação
de Spearman, calculada no software Statistica 6.0 Copyright StatSoft. Inc. 1984-2001. Este tipo de correlação foi utilizado devido aos dados não serem paramétricos. Foram
correlacionados os valores das medianas de volume e comprimento de corola de cada
espécie. A utilização da correlação de Spearman também facilitou a comparação com
resultados obtidos em outros trabalhos que utilizaram este método (Arizmendi &
Ornelas 1990, Oliveira 1998).
Devido a dificuldades na amostragem, os números amostrais diferiram quanto ao
floral foi registrada, ao total de espécies que tiveram o néctar medido e ao total de
espécies cujas flores foram medidas.
RESULTADOS
Espécies visitadas por beija-flores e fenologia floral.
Foram registradas 14 espécies de plantas, pertencentes a oito famílias (APG II
apud Souza & Lorenzi 2005), com características ornitófilas ou cujas flores foram visitadas por troquilídeos no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, RJ (Tabela 1).
Os beija-flores utilizaram 12 espécies pertencentes a seis famílias (APG II apud
Souza & Lorenzi 2005) entre junho de 2005 e agosto de 2006 (Figuras 4 e 5). As
famílias que apresentaram mais espécies visitadas pelos beija-flores foram:
Bromeliaceae (6/12, 50% do total) e Cactaceae (2/12, 17% do total). A maioria destas
espécies (11/12) apresentou flores com antese diurna, com exceção de P. arrabidae,
cujas flores abriram no final da tarde e permaneceram abertas durante a noite. Dentre as
espécies com antese diurna, Melocactus violaceus foi a única cuja antese iniciou à tarde,
por volta de 15 h, as demais espécies apresentaram flores abertas de manhã.
Os recursos florais potencialmente utilizados pelos beija-flores foram registrados
ao longo do ano (11 espécies), variando de quatro a sete espécies florescendo por mês
(Figura 6). Os meses que apresentaram o maior número de espécies florescendo (sete
espécies) foram setembro, fevereiro e março e os que apresentaram menor freqüência
(quatro espécies) foram agosto, janeiro e abril. A maioria das espécies utilizadas pelos
beija-flores e cuja fenologia floral foi realizada (7/9 ou 78% do total) apresentou padrão
de floração anual, apenas as espécies Aechmea nudicaulis e Vriesea neoglutinosa
Tabela 1. Resultados obtidos com as espécies incluídas no presente estudo por apresentarem características ornitófilas ou por serem visitadas por beija-flores no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, Sudeste do Brasil
a Famílias segundo Angiosperm Phylogeny Group II apud Souza & Lorenzi (2005).
Família a/Espécie Fenologia de floração Visitação de beija-flores Morfologia floral
Características do néctar retirado uma vez / dia quatro vezes / dia
Amaryllidaceae
Hippeastrum sp X
Apocynaceae
Mandevilla guanabarica Casar. Ex.M.F.Sales, Kin-Gouv.& A.O.Simões, 2006 X X X X X
Brassicaceae
Capparis flexuosa (L.)L. X X
Bromeliaceae
Aechmea nudicaulis (L.) Griseb X X X X X
Neoregelia cruenta (Graham) L. B. Sm X X X X X
Quesnelia quesneliana (Brongn) L. B. Sm X X
Tillandsia gardneri Lindl X X X X
Tillandsia stricta Sol. X X X X X
Vriesea neoglutinosa Mez X X X X X
Cactaceae
Melocactus violaceus Pfeiff. X X X X
Pilosocereus arrabidae (Lem.) Byles & G. D. Rowley X
Ericaceae
Gaylussacia brasiliensis (Spr.) Meissn X X X X X
Marcgraviaceae
Schwartzia brasiliensis (Choisy) Bedell ex Giraldo-Canãs X
Passifloraceae
Figura 4. Espécies de Bromeliaceae visitadas por beija-flores (Trochilidae) em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil. A Neoregelia cruenta; B Tillandsia gardneri; C Tillandsia stricta; D Aechmea nudicaulis; E Vriesea neoglutinosa. F Quesnelia quesneliana.
B
C D
F E
Figura 5. Espécies visitadas por beija-flores (Trochilidae) em área de restinga aberta de
Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil. A Mandevilla guanabarica (Apocynaceae); B Gaylussacia brasiliensis (Ericaceae); C Passiflora alliacea (Passifloraceae); D Melocactus violaceus (Cactaceae); E Pilosocereus arrabidae (Cactaceae) F Capparis flexuosa (Brassicaceae).
A B
C D
Figura 6 . Número de espécies florescendo (barras) e de flores abertas (losângulos) ao longo do ano em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil. Os dados presentes no gráfico referem-se às espécies: Aechmea nudicaulis, Gaylussacia brasiliensis, Hippeastrum sp, Melocactus violaceus, Mandevilla guanabarica, Neoregelia cruenta, Passiflora alliacea, Schwartzia brasiliensis, Tillandsia gardneri, Tillandsia stricta, e Vriesea neoglutinosa.
0 1 2 3 4 5 6 7 8
jun jul ago set out nov dez jan fev mar abr mai Mês/Ano
Número de espécies florescendo
0 50 100 150 200 250 300
Número de flores abertas
Dentre as espécies visitadas por troquilídeos que apresentaram floração anual,
cinco apresentaram período de floração (sensu Newstron et al. 1994) extenso e duas
apresentaram período de floração intermediário (Tabela 2). Não foi possível detectar
períodos de floração breve já que a fenologia floral foi realizada uma vez por mês e,
neste caso, espécies de floração breve são categorizadas como espécies de floração
intermediária (de um a cinco meses) ou não são incluídas na fenologia. Portanto, é
importante destacar que as espécies Tillandsia gardneri e S. brasiliensis apresentaram
flores abertas apenas em um mês e podem ter período de floração breve segundo a
classificação de Newstron et al. (1994). Após o término da fenologia, em julho de 2006,
T. gardneri apresentou floração breve, ou seja, menor do que um mês (Berna, L. com. pess.). Schwartzia brasiliensis apresentou floração maior que um mês em outros
trabalhos (Araújo 1996, Rocca-de-Andrade 2006) e no presente estudo foram
encontrados poucos indivíduos dentro das parcelas, portanto é possível que o seu
período de floração tenha sido subestimado. A espécie que apresentou flores abertas por
um menor intervalo de tempo foi T. gardneri (menos de um mês) e as espécies com
maiores períodos de floração foram Mandevilla guanabarica, M. violaceus e
Gaylussacia brasiliensis (12 meses).
Não foram registradas visitas de beija-flores as espécies Hippeastrum sp e
Schwartzia brasiliensis. Não foi realizada a fenologia floral de Quesnelia quesneliana porque esta espécie só foi registrada no final do estudo, em agosto de 2006 e nenhum
indivíduo foi registrado dentro das parcelas, mas esta bromélia apresentou flores abertas
Tabela 2. Fenologia de floração das espécies visitadas por beija-flores ou com síndrome de ornitofilia no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ.
Porcentagem de flores abertas d (%)
2005 2006
Família/Espécie
ª
jun jul ago set out nov dez jan fev mar abr mai nmáx Padrão de floração c
Amaryllidaceae
Hippeastrum sp b * x 100,0 x 2 anual, intermediário
Apocynaceae
Mandevilla guanabarica 52,5 20,0 60,0 46,3 28,8 38,8 15,0 57,5 63,8 62,5 98,8 100,0 80 anual, extenso
Bromeliaceae
Aechmea nudicaulis* 16,0 9,9 100,0 6,2 4,9 81 sub-anual
Neoregelia cruenta* 4,0 4,0 44,0 100,0 72,0 36,0 25 anual, extenso
Tillandsia gardneri * 100,0 6 anual, intermediário
Tillandsia stricta * 64,7 100,0 17 anual, intermediario
Vriesea neoglutinosa* 100,0 75,0 25,0 25,0 4 sub-anual
Cactaceae
Melocactus violaceus * 61,5 23,1 92,3 x 53,8 30,8 61,5 100,0 84,6 76,9 92,3 53,8 13 anual, extenso
Ericaceae
Gaylussacia brasiliensis* 1,7 1,7 8,3 22,2 1,7 21,7 17,2 6,7 0,6 x 38,3 100,0 180 anual, extenso
Marcgraviaceae
Schwartzia brasiliensisb 100 36 anual, intermediário
Passifloraceae
Passiflora alliacea 29,4 100,0 58,8 5,9 35,3 5,9 58,8 17,6 17 anual, extenso
No espécies florescendo nas parcelas 5 5 4 6 5 5 5 4 7 6 4 6
a
Famílias segundo Angiosperm Phylogeny Group II apud Souza & Lorenzi (2005); b Não foi registrada visita de beija-flores a estas espécies no presente estudo.c Padrão de floração segundo Newstron et al. (1994); d As porcentagens referem-se ao maior número de flores de cada espécie (nmáx) registrado no período do estudo, X indivíduos observados com flor fora das parcelas; * Espécies que possuem síndrome de ornitofilia.
Capparis flexuosa também não foi registrada dentro das parcelas, não sendo incluída na fenologia floral, mas esta espécie apresentou flores em junho e julho de
2006. Não foi realizada a fenologia floral de Pilosocereus arrabidae, já que este cacto
apresenta antese noturna, o que dificultou a localização das flores durante o dia,
entretanto foram registradas flores desta espécie em outubro e dezembro de 2005.
Morfologia floral
Dentre as espécies de plantas utilizadas como recursos por beija-flores (12
espécies), sete apresentaram flores tubulares e dez depositaram grãos de pólen no bico
dos beija-flores (Tabela 3). As espécies ornitófilas visitadas possuíam corola ou brácteas
com coloração vermelha, rosa, amarela ou roxa e as não ornitófilas apresentaram flores
brancas ou amarelas (Figuras 4 e 5 e Tabela 3). O comprimento médio da corola variou
de 8,8 ± 1,21 mm (n=20) em G. brasiliensis até 34,7 ± 2,2 mm (n=44) em M. guanabarica. A espécie que apresentou em média o menor diâmetro da corola foi
Tillandsia stricta (1,79 ± 0,29 mm; n=15) e a que apresentou maior diâmetro foi V.
neoglutinosa (4,0 ± 0,57 mm; n=24). A maioria das espécies visitadas por beija-flores
(8/12, 66,7% do total) apresentou síndrome de ornitofilia. As espécies M. guanabarica,
P. arrabidae, Passiflora alliacea e C. flexuosa também foram visitadas por beija-flores mas não possuíram síndrome de ornitofilia.
As alturas máximas dos estames foram semelhantes entre as espécies M.
violaceus, A. nudicaulis, T. stricta e T. gardneri. As flores de T. stricta e T. gardneri também apresentaram alturas máximas de estames semelhantes às de flores de M.
guanabarena (Figura 7). Em média, a menor altura máxima dos estames e estigma foi registrada em G. brasiliensis, que deposita o pólen no bico dos beija-flores e a maior em
Tabela 3. Características das flores visitadas por beija-flores no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ.
a
Famílias segundo Angiosperm Phylogeny Group II apud Souza & Lorenzi (2005); b Cores da corola e bráctea, amar = amarela, verm = vermelha; c Comprimento da base da corola até a abertura do tubo floral; * espécies que apresentam síndrome de ornitofilia
Média ± desvio padrão das medidas florais (mm)
Família/Espéciea Hábito Corb
Local de deposição do pólen Formato da flor N Comprimento corolac Diâmetro da corola Altura máxima estames Altura máxima estigma Apocynaceae
Mandevilla guanabarica liana amar bico campânula 44 34,7 ± 2,2 3,1 ± 0,32 15,7 ± 1,37 15,7 ± 1,37
Brassicaceae
Capparis flexuosa herbácea
terrestre
branca bico/testa/ garganta
pincel --- --- --- --- ---
Bromeliaceae
Aechmea nudicaulis* herbácea
terrestre
amar/ rosa
bico tubular 55 11,7 ± 1,04 2,7 ± 0,52 10,6± 1,01 9,7 ± 1,01
Neoregelia cruenta* herbácea
terrestre
roxo bico tubular 17 30,3 ± 3,24 3,5 ± 0,44 27,5 ± 3,24 26,1 ± 3,62
Tillandsia gardneri* herbácia epífita rosa claro bico tubular 23 15,7 ± 1,26 2,1 ± 0,19 14,5 ± 1,32 13,7 ± 1,68
Tillandsia stricta* herbácia epífita rosa forte bico tubular 15 15,6 ± 1,47 1,8 ± 0,29 14,0 ± 1,42 12,6 ± 1,54
Quesnelia quesneliana* herbácea
terrestre
rosa/roxo bico tubular --- --- --- --- ---
Vriesea neoglutinosa* herbácea
terrestre/epífita verm/ amar
testa tubular 24 34,0 ± 2,98 4 ± 0,57 45,5 ± 3,04 45,8 ± 3,39
Cactaceae
Melocactus violaceus* herbácea
terrestre
rosa forte bico tubular 17 13,0 ± 1,47 2,5 ± 0,33 11,4 ± 0,88 11,7 ± 0,73
Pilosocereus arrabidae herbácea
terrestre
branca bico/testa/ garganta
aberta --- --- --- --- ---
Ericaceae
Gaylussacia brasiliensis* herbácea terrestre
verm bico urceolada 20 8,8 ± 1,21 1,9 ± 0,39 7,1 ± 0.91 8,4 ± 0,73
Passifloraceae
Figura 7. Altura máxima dos estames (mm) de espécies visitadas por beija-flores em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil.
Apesar de nenhuma visita de beija-flores ter sido registrada em Hippeastrum sp,
esta espécie apresenta um conjunto de características como: coloração laranja, anteras e
estigma distantes do nectário, presença de néctar e ausência de odor, que sugere que a
polinização seja realizada por troquilídeos. Foram registrados dois morfotipos de
borboletas visitando as flores desta espécie, mas com base na sua posição durante a
visita é pouco provável que estes animais sejam polinizadores eficientes (Figura 8A).
Não foi registrada visita de troquilídeos à S. brasiliensis. Entretanto, esta espécie
também apresenta características ornitófilas, tendo sido registradas visitas de
beija-flores a esta espécie em outros trabalhos realizados em Floresta Atlântica (Araújo 1996,
Buzato et al. 2000, Rocca-de-Andrade 2006).
Visitantes florais
A maior freqüência de registros visuais de troquilídeos dentro das parcelas
amostradas foi registrada em agosto (14 registros visuais) de 2006 e a menor em
fevereiro (um registro visual) (Figura 9). Foram observadas na restinga de Jurubatiba
três espécies de beija-flores: o beija-flor-de-garganta-verde, Amazilia fimbriata Gmelin
(Figura 8B) e o tesourão, Eupetomena macroura Gmelin, pertencentes à subfamília
Trochilinae e o besourinho, Phaethornis idaliae Boucier & Mulsant, da subfamília
Phaethornithinae. Os beija-flores A. fimbriata foram os mais freqüentes e os que
realizaram visitas a um maior número de espécies na área de estudo (12 espécies),
realizando visitas legítimas à maioria destas espécies (11 ou 91% do total) (Tabela 5).
Amazilia fimbriata foi observada em todos os meses de coleta de dados, apresentou comportamento agressivo perseguindo tanto beija-flores da mesma espécie quanto de
outras. Este beija-flor possui de 8,5 a 11 cm da ponta do bico à ponta da cauda e tem
ampla distribuição, ocorrendo em áreas abertas (Sick 1997) como restingas (Alves et al.
Figura 7. A.Borboleta visitando Hippeastrum sp. (Amaryllidaceae) B. Amazilia
espécie M. guanabarica, acessando o néctar através da abertura da corola. A espécie P.
idaliae foi registrada no cordão de mata periodicamente inundada, fora da área amostrada e não consta no número de registros visuais, que foram realizados em
transecções dentro das parcelas. Esta espécie foi observada realizando visitas legítimas
às flores de A. nudicaulis, Q. quesneliana e T. gardneri, na borda da mata
periodicamente inundada. Eupetomena macroura possui cerca de 18 cm da ponta do
bico à ponta da cauda e ocorre em todo o Brasil exceto na região Amazônica.
Phaethornis idaliae possui cerca de 8,6 cm da ponta do bico à ponta da cauda, ocorrendo desde a Bahia até o Rio de Janeiro (Sick 1997).
Com exceção de M. violaceus, visitada apenas por beija-flores, todas as espécies
visitadas por beija-flores no presente estudo foram também visitadas por outros animais
como abelhas, vespas, borboletas e besouros. Na maioria das espécies, os beija-flores
acessaram o néctar pela abertura da corola e encostaram nos órgãos reprodutivos das
flores, sendo considerados potenciais polinizadores destas plantas.A única espécie na
qual os beija-flores não tocaram nos estames ou no estigma foi P. alliacea. Em M.
guanabarica, os troquilídeos acessaram o néctar através da abertura da corola, mas não foi possível observar se eles realmente contataram estames ou estigma. Foram
observadas interações agonísticas entre beija-flores A. fimbriata que forrageavam nas
espécies: A. nudicaulis, M. guanabarica, e V. neoglutinosa. Um indivíduo de P. idaliae
que visitava flores de Q. quesneliana foi perseguido por um A. fimbriata. Foram
registrados indivíduos de A. fimbriata e de E. macroura forrageando insetos ao redor da
lagoa Comprida, no final da tarde. Um indivíduo de A. fimbriata foi registrado
forrageando em uma teia de aranha pela manhã. O sabiá-da-praia Mimus gilvus
0 2 4 6 8 10 12 14 16
Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago
Mês/Ano
Freqüência de registros visuais
Figura 9. Freqüência absoluta de registros visuais de beija-flores (Trochilidae) em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil.
Características do néctar.
O volume médio de néctar produzido por flores variou bastante dentro da mesma
espécie (Tabela 4), assim como entre espécies (coeficiente de variação = 94,66) (Figura
10). Seis espécies visitadas pelos beija-flores tiveram o néctar retirado quatro vezes ao
dia e apenas no final do dia (Tabela 4). Dentre elas, as espécies Neoregelia cruenta e V.
neoglutinosa apresentaram o volume médio de néctar produzido semelhante entre flores cujo néctar foi coletado apenas no final do dia e flores que tiveram o néctar coletado
quatro vezes ao longo do dia (Tabela 4). As flores de A. nudicauli e M. guanabarica
produziram volumes significativamente diferentes e maiores de néctar quando este foi
retirado diversas vezes do que quando retirado apenas uma vez (Tabela 4). O contrário
ocorreu em G. brasiliensis e T. stricta, que apresentaram valores do volume de néctar
significativamente diferentes e menores em flores amostradas quatro vezes do que
quando apenas o néctar acumulado foi retirado. A espécie que produziu em média o
maior volume acumulado de néctar foi V. neoglutinosa e a que apresentou menor
secreção acumulada com intervalo de três horas foi T. stricta (Tabela 4). A bromélia T.
stricta foi a espécie que apresentou mais flores que não produziram néctar (10/48) e, além desta espécie, apenas G. brasiliensis apresentou flores sem produção de néctar
(1/18).
A concentração de açúcares apresentou uma variação menor do que o volume
entre diferentes flores de uma mesma espécie (Tabela 4), assim como entre as 11
espécies cujo néctar foi amostrado (Figura 10). O néctar da assembléia de flores
visitadas por beija-flores apresentou concentração de açúcares média de 26,7%
(coeficiente de variação=18,85; 11 espécies). Os valores de concentração de açúcares no
néctar das flores de A. nudicaulis, N. cruenta, T. stricta, V. neoglutinosa e G.
0
5
10
15
20
25
30
35
40
0
20
40
60
80
100
120
Volume médio de néctar (
µ
L)
Concentração média de açúcares no
néctar (%Brix)
Figura 10 . Média de volume (µL) e concentração de açúcares (% Brix) do néctar de espécies ornitófilas (-) e não ornitófilas (+) visitadas por beija-flores (Trochilidae) em área de restinga aberta de Clusia, Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil.
A.nud = Aechmea nudicaulis; C.fle = Capparis flexuosa; G.bra = Gaylussacia brasiliensis; M.gua= Mandevilla guanabarica; M.vio = Melocactus violaceus; N.cru = Neoregelia cruenta; P.all = Passiflora alliacea; Q.que = Quesnelia quesneliana; T.gar = Tillandsia gardneri; T.str = Tillandsia stricta; V.neo = Vriesea neoglutinosa.
G.bra T.gar T.str M.vio A.nud M.gua C.fle N.cru P.all Q.que V.neo
Tabela 4. Volume médio (µL) e concentração média de açúcares (% Brix) do néctar acumulado e do néctar retirado em quatro horários durante o dia, de flores utilizadas como recursos por beija-flores no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil.
Volume médio (µL) do néctar ± desvio padrão Concentração média de açúcares do néctar (% Brix) Família/Espécie ª Acumulado (n)
Retirado quatro
vezes ao dia (n) Mann-Whitney
Acumulado (média ± desvio padrão) (n)
Retirado quatro vezes
ao dia (média e CV) (n) Mann-Whitney
Apocynaceae Mandevilla guanabarica 38,07±14,24 (14) 56,65±26,02 (10) U=36; p=0,046 32,54±1,79 (14) 31,92; CV=13,90 (10) U=56,5; p=0,42 Brassicaceae Capparis flexuosa --- 59,0 (1) --- 27.37±6,05 (1) Bromeliaceae Aechmea nudicaulis* 6,28±4,89 (14) 14,77±10,94 (15) U=47; p=0,01 26,91±4,73 (14) 20,61; CV=12,89(11) U=16,5;p=0,001
Neoregelia cruenta* 69,64±7,19 (7) 66,83±22,65 (6) U=19; p=0,77 31,93±1,68 (7) 30,05; CV=5,17 (6) U=6; p=0,032
Tillandsia gardneri * 7,78±5,11 (23) --- 20,68±1,73 (23) ---
Tillandsia stricta* 2,50±2,21 (19) 1,54±2,57(29) U=168; p=0,02 22,54±2,73 (13) 15,88; CV=21,49 (14) U=16; p=0,001
Quesnelia quesneliana* 103,33±26,78 (15) --- 25,53±2,71 (15) --- Vriesea neoglutinosa* 109,28±68,52 (21) 84,13±54,81 (12) U=96,5; p=0,26 24,90±2,17 (21) 19,23; CV=13,76 (12) U=13; p=0,001 Cactaceae Melocactus violaceus* 7,44±4,64 (20) --- 25,74±4,0 (19) --- Ericaceae Gaylussacia brasiliensis* 4,50±2,53 (12) 1,33±0,8 (6) U=11; p=0,02 19,95±4,27 (11) 9,25; CV=10,63 (6) U=0,5; p=0,001 Passifloraceae Passiflora alliaceae 98,76±35,98 (4) 89,20 (1) 36,06±10,37 (4) 31,33±2,08 (1)
ªFamílias segundo Angiosperm Phylogeny Group II apud Souza & Lorenzi (2005); *Espécies que possuem síndrome de ornitofilia; Os espaços tracejados indicam que a medida não foi tomada para a espécie; Número de flores amostradas entre parênteses; CV=coeficiente de variação (desvio padrão/média X 100).
uma ou quatro vezes ao dia (Tabela 4).
Estas espécies apresentaram néctar mais concentrado quando retirado apenas no final do
dia do que quando retirado diversas vezes. A única exceção foi a espécie M.
guanabarica, que apresentou valores de concentração do néctar semelhantes entre os dois métodos de retirada de néctar. A espécie que apresentou menor concentração média
de açúcares no néctar acumulado foi G. brasiliensis e as que apresentaram as maiores
concentrações foram P. alliaceae, não ornitófila, e Neoregelia cruenta, ornitófila
(Tabela 4).
As espécies T. stricta, A. nudicaulis, C. flexuosa e V. neoglutinosa apresentaram
maior volume de néctar produzido às 7 h e depois o volume diminuiu a cada horário de
amostragem; as espécies M. guanabarica, P. alliacea e N. cruenta apresentaram maior
produção de néctar entre 7 h e 10 h e depois houve uma diminuição desta produção; G.
brasiliensis produziu um volume maior de néctar no início da manhã (7 h) e no final da tarde (16 h) (Figura 11). Melocactus violaceus produziu néctar apenas no final da tarde
(16 h) já que a antese desta espécie ocorreu por volta de 15 h. As flores de T. stricta, A.
nudicaulis, M. guanabarica, N. cruenta, V. neoglutinosa e P. alliacea apresentaram néctar com maior concentração média de açúcares às 7 h e as espécies G. brasiliensis e
0 2 4 6 8 10 12 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário Volume de néctar ( L) 0 10 20 30 40 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário Volume de néctar ( L) 0 0,5 1 1,5 2 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário Volume de néctar ( L) 0 10 20 30 40 50 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário Volume de néctar ( L) 0 10 20 30 40 50 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário Volume de néctar ( L) 0 10 20 30 40 50 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário Volume de néctar ( L) 0 0,5 1 1,5 2 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário Volume de néctar ( L) 0 10 20 30 40 50 60 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário Volume denéctar ( L)
Figura 11. Volume (µL) médio de néctar secretado por flores de A=Aechmea nudicaulis (n=15); B=Capparis flexuosa (n=1); C=Gaylussacia brasiliensis (n=6);
D=Mandevilla guanabarica (n=10); E=Neoregelia cruenta (n=6); F=Passiflora
alliacea (n=1); G=Tillandsia stricta (n=29); H=Vriesea neoglutinosa (n=12) ao longo do dia em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ, sudeste do Brasil. As linhas verticais representam o desvio padrão. B A D C E F G H
0 10 20 30 40 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário
Concentração de açúcares (% Brix)
0 2 4 6 8 10 12 14 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário
Concentração de açúcares (%Brix)
0 10 20 30 40 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário
Concentração de açúcares (%Brix)
0 10 20 30 40 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário
Concentração de açúcares (%Brix)
0 5 10 15 20 25 30 35 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário
Concentração de açúcares (%Brix)
0 5 10 15 20 25 30 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário
Concentração de açúcares (%Brix)
0 5 10 15 20 25 30 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário
Concentração de açúcares (%Brix)
0 5 10 15 20 25 30 35 07:00 10:00 13:00 16:00 Horário
Concentração de açúcares (%Brix)
Figura 12. Concentração média de açúcares no néctar (% Brix) secretado por flores de A=Aechmea nudicaulis (n=11); B=Capparis flexuosa (n=1); C=Gaylussacia
brasiliensis (n=6); D=Mandevilla guanabarica (n=10); E=Neoregelia cruenta (n=6);
F=Passiflora alliacea (n=1); G=Tillandsia stricta (n=14); H=Vriesea neoglutinosa (n=12) ao longo do dia em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ, sudeste do Brasil. As linhas verticais representam o desvio padrão.
A B
C D
E F
Houve correlação significativamente positiva entre o volume de néctar
produzido e o comprimento da corola de sete espécies visitadas por beija-flores (Figura
13) (R = 0,90; p = 0,006; n=7). Entretanto, quando a espécie T. stricta foi colocada na
análise, não houve uma correlação significativa entre estas variáveis (R = 0,695; p =
0,056; n=8).
Energia disponível para os visitantes florais
A quantidade média de calorias oferecidas por flor por dia variou de 2,78 ± 2,16 cal (n=17) em T. stricta até 167,19 ± 75,6 cal (n=4) em P. alliaceae, espécie melitófila, e 126,28 ± 5,8 cal (n=19) em V. neoglutinosa, espécie ornitófila (Tabela 5). Segundo a estimativa realizada, as espécies visitadas por beija-flores em 1,2 ha de restinga aberta
de Clusia ofereceram diariamente de 1,05 Kcal durante o mês de julho de 2005 até 7,26
Kcal durante o mês de março de 2006 (Figura 14). A partir destes valores calóricos,
estimou-se que seria necessária uma área de 0,99 a 6,8 ha de restinga aberta de Clusia
para oferecer 6 kcal em recursos florais por dia para um beija-flor (Figura 15).
Dentre os recursos florais utilizados pelos beija-flores que tiveram o volume e
concentração de açúcares medidos (11 espécies), três foram categorizados sensu
Feinsinger & Colwell (1978) como recursos dispersos e ricos, três como dispersos e
moderados, três como agrupados e ricos e dois como agrupados e moderados (Tabela
A.nud G.bra M.gua M.vio N.cru T.gar V.neo 8,83 17,67 26,50 35,33 Comprimento da corola (mm) 0,00 35,76 71,52 107,28 Volume de néctar ( µ L)
Figura 13. Relação (Correlação de Spearman; R = 0,90; p=0,006) entre volume (µL) de néctar e comprimento (mm) da corola de sete espécies (Aechmea nudicaulis, Neoregelia cruenta, Tillandsia gardneri, Vriesea neoglutinosa, Melocactus violaceus, Gaylussacia brasiliensis, Mandevilla guanabarica) visitadas por beija-flores em área de restinga aberta de Clusia, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, sudeste do Brasil.
A. nud = Aechmea nudicaulis; G. bras = Gaylussacia brasiliensis; M. gua = Mandevilla guanabarica; M. vio = Melocactus violaceus; N. cru = Neoregelia cruenta; T. gar = Tillandsia gardneri; V. neo = Vriesea neoglutinosa
Tabela 5. Espécies de beija-flores (Trochilidae) registrados, quantidade média (± desvio padrão) de calorias (cal) encontrada por flor nas espécies visitadas por beija-flores e tipos de recurso floral no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ.
a Famílias segundo Angiosperm Phylogeny Group II apud Souza & Lorenzi (2005) b
Espécies de aves de acordo com Sick (1997) c Segundo Feinsinger & Colwell (1978).
Família/Espécie aª
Espécie de Trochilidae visitante b
Quantidade média de calorias presente no
néctar (cal) Tipo de recurso floral c
Apocynaceae
Mandevilla guanabarica A.mazilia fimbriata, Eupetomena macroura
56,4 ± 20,13 (14) Disperso e rico
Brassicaceae
Capparis flexuosa Amazilia fimbriata 73,84 (1) Disperso e rico
Bromeliaceae
Aechmea nudicaulis* Amazilia fimbriata,
Phaethornis idaliae
7,60 ± 5,43 (14) Disperso e moderado
Neoregelia cruenta* Amazilia fimbriata 99,89 ± 6,40 (6) Agrupado e rico
Tillandsia gardneri * Amazilia fimbriata,
Phaethornis idaliae
7,23 + 5,00 (23) Agrupado e moderado
Tillandsia stricta* Amazilia fimbriata 2,78± 2,16 (17) Agrupado e moderado
Quesnelia quesneliana* Amazilia fimbriata,
Phaethornis idaliae
118,65 ± 32,38 (15) Agrupado e rico
Vriesea neoglutinosa* Amazilia fimbriata 126,28 ± 80,35 (21) Agrupado e rico
Cactaceae
Melocactus violaceus* Amazilia fimbriata 9,63 ± 5,80 (19) Disperso e moderado
Ericaceae
Gaylussacia brasiliensis* Amazilia fimbriata 4,11 ± 1,80 (11) Disperso e moderado
Passifloraceae
