UNIVERSIDADE PRESBITERIANA MACKENZIE
CLAUDIA APARECIDA VALASEK
ELETROFISIOLOGIA DO PROCESSAMENTO SEMÂNTICO E EMOCIONAL DE CRIANÇAS COM TRANSTORNO DO ESPECTRO DO AUTISMO EM TAREFAS COM INTERAÇÃO
MATERNA
São Paulo 2017
CLAUDIA APARECIDA VALASEK
ELETROFISIOLOGIA DO PROCESSAMENTO SEMÂNTICO E EMOCIONAL DE CRIANÇAS COM TRANSTORNO DO ESPECTRO DO AUTISMO EM TAREFAS COM INTERAÇÃO
MATERNA
Orientador: Prof. Dr. Paulo Sérgio Boggio
São Paulo 2017
Tese apresentada ao Programa de Distúrbios do Desenvolvimento da Universidade Presbiteriana Mackenzie como requisito para obtenção do título de Doutor em Distúrbios do Desenvolvimento.
FICHA CATALOGRÁFICA
V137e Valasek, Claudia Aparecida.
Eletrofisiologia do processamento semântico e emocional de crianças com transtorno do espectro do autismo em tarefas com interação materna / Claudia Aparecida Valasek.
123 f. : il. ; 30 cm
Tese (Doutorado em Distúrbios do Desenvolvimento) – Universidade Presbiteriana Mackenzie, São Paulo, 2017.
Bibliografia: f. 73-79.
1. Autismo. 2. Transtorno do espectro do autismo. 3.
Eletroencefalograma (EEG). 4. Potencial evocado. 5.
Expressão facial. 6. Processamento semântico 7. Linguagem. 8.
Prosódia. 9. Interação materna. I. Título.
CDD 618.92855
APOIO
Este trabalho obteve apoio e financiamento:
Processo no 2013/26500-0, Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP)
Dedico esse trabalho ao meu grande incentivador. Meu pai amado, Claudio Valasek.
AGRADECIMENTOS
Primeiramente, agradeço a Deus, pelas bênçãos recebidas em toda minha vida e pela força durante a realização desse trabalho.
Ao meu orientador, Paulo Sérgio Boggio, meu sincero agradecimento por todos esses (quase) 11 anos de aprendizado e companheirismo que me tornaram a profissional que sou hoje. Agradeço também, todas as oportunidades que me foram oferecidas, além de acreditar que seria possível a conclusão desse trabalho. A palavra mais apropriada para toda essa trajetória é: gratidão.
Ao Prof. Dr. Elizeu Coutinho de Macedo por todas as contribuições nesse trabalho, além de participar desde o início da minha formação acadêmica e meu aprimoramento profissional.
Ao Prof. Dr. André Cravo pelas excelentes contribuições na banca de qualificação e por seu aceite em participar da banca de defesa. Prof. André tenho certeza que suas contribuições serão valiosas.
A Profa Dra. Ana Osório, pelo aceite do convite para participar da banca. Profa. Ana admiro seu trabalho e tenho certeza que terá muitas contribuições. Aproveito também para pedir desculpas pelos dias de “bagunça” durante as coletas com as crianças.
A Profa Dra. Ana Patrícia Teixeira, por ter aceitado meu convite. Sinto-me honrada em poder contar com a sua contribuição neste momento tão importante.
Ao CAISM e todos os profissionais pela parceria, em especial ao Dr. Quirino Cordeiro por proporcionar essa parceria.
A Márcia de Oliveira Régis, coordenadora do Ensino Infantil e Fundamental I do Colégio Mackenzie por autorizar a divulgação do presente trabalho para os pais e responsáveis dos alunos.
A todas as mães, pais e responsáveis das crianças que participaram do estudo, por dedicaram seu tempo para participar como voluntárias desse trabalho, sem elas nada seria possível.
Aos meus amigos do Laboratório de Neurociência Cognitiva e Social por me proporcionaram momentos de aprendizado, trocas de experiências, tanto acadêmicas como de vida e muitos momentos de descontração. Em especial, a minha grande amiga Olivia Morgan Lapenta (cat) por toda a ajuda no processamento dos dados de EEG, além de todo o incentivo nos momentos de desespero, sempre transmitindo toda sua energia positiva. A minha amiga Marilia Lira, exemplo de profissional e mãe, companheira dos momentos de aflição, dos cafezinhos e pães na chapa com trocas de experiências acadêmicas e de vida. A Tatiana Conde Magro, pessoa especial que se tornou amiga em tão pouco tempo, agradeço pela energia positiva, por todos os abraços carinhosos e pela
ajuda no trabalho. Ao meu querido amigo, Lucas Murrins Marques por todo seu cuidado e disposição em ajudar, sempre preocupado com minha saúde mental (risos). A querida Ruth que ajudou com a parte de formatação do trabalho, fazendo que eu poupasse horas pra organizar tabelas e gráficos. A Mirella Manfredi, mãe dos gêmeos mais fofos, pela companhia nas reuniões da Santa Casa e por dividir os problemas técnicos que enfrentamos com o E-prime.
As minhas amigas de vida, Camila Campanhã e Larissa Cangueiro, que mesmo de longe sempre enviaram as melhores energias para que tudo desse certo.
A Jucilene, responsável pela limpeza do andar, pelas conversas descontraídas durante os sábados intermináveis de coleta.
Ao meu pai, que desde o início da minha trajetória acadêmica, sempre esteve ao meu lado e mesmo após sua partida, sua força sempre esteve presente. Saudades eternas!
A minha mãe, pelo seu ombro amigo e suas palavras de incentivo nos momentos mais difíceis, onde mesmo não entendendo grande parte da linguagem científica, sempre esteve disposta a me ouvir.
Em resposta a um de seus ditos populares favorito: “Não cai uma folha se não chegar a hora.” - A folha caiu mãe!
Ao meu companheiro de vida, Sávio, por todo seu amor durante esses 7 anos de união, apoio e acima de tudo paciência durante todo esse percurso. Por estar ao meu lado aos finais de semana e feriados estudando e ouvindo sobre minha “experiência maluca” como gosta de dizer. Terminei amor, agora podemos casar!
A todos meus familiares e amigos que sempre me incentivaram e que de alguma forma contribuíram para a conclusão desse trabalho. Em especial aqueles que entenderam os (muitos) momentos de ausência em eventos sociais e familiares.
Meus sinceros agradecimentos a todos!
RESUMO
Pacientes com transtorno do espectro do autismo apresentam déficits significativos no desenvolvimento e processamento de linguagem, assim como prejuízo no processamento e interpretação de emoções. Por outro lado, anomalias nestes processos parecem interferir com o funcionamento social destes pacientes. Não obstante, os mecanismos neurocognitivos subjacentes ao processamento de prosódia, expressão facial e semântico de objetos em pacientes com autismo permanecem ainda mal compreendidos, especialmente se considerada a faixa etária de 3 a 6 anos.
Ademais, os estudos existentes sobre estes processos utilizando metodologias de elevada resolução temporal, como a eletroencefalografia, são ainda escassos. Por conseguinte, os estudos apresentados nesta tese tiveram como objetivo compreender os mecanismos eletrofisiológicos subjacentes a tarefas de processamento semântico de objetos, de expressão emocional e prosódia com a interação materna e com interação de pessoa desconhecida. Com efeito, foram desenvolvidos três experimentos com recurso à metodologia de potenciais evocados (do inglês event-related potentials – ERP) em virtude da sua resolução temporal. Resultados controversos a literatura foram encontrados, uma vez que foi observada a presença de marcadores eletrofisiológicos subjacentes ao processamento de informação semântica (N400) e componentes sensoriais básicos (P1, N170, N100 e P200) no grupo com autismo semelhante ao grupo controle. Além disso, foi observado que a voz materna elicia maior amplitude em alguns componentes eletrofisiológicos, principalmente no grupo com autismo. Estes resultados evidenciam a influência materna no processamento de informações semânticas e, consequentemente, no desenvolvimento cognitivo e social da criança, sendo que nesse estudo a habilidade de atenção compartilhada parece preservada em crianças com autismo em relação à interação materna.
Palavras-chave: Autismo, Transtorno do espectro do autismo, EEG, Potencial evocado, Expressão facial, processamento semântico, linguagem, prosódia, interação materna.
ABSTRACT
Patients with autism spectrum disorder display severe deficits in the development and processing of language, as well as abnormalities when processing and recognizing emotions. Furthermore, impairments in these processes seem to interfere with the social functioning of these patients.
Nevertheless, the neurocognitive mechanisms underlying the processing of prosodic, facial expression and semantic processing of objects in patients with autism is still poorly understood, especially when considering the age range from 3 to 6 years old. Moreover, the existing studies on these processes using high-temporal resolution methods, such as electroencephalography, are still scarce. Therefore, the studies presented in this dissertation aimed to investigate the electrophysiological correlates underlying tasks of semantic processing of objects, facial and prosodic emotional expression with maternal and unknown person interaction. Thus, three experiments using the event-related potentials method were developed in virtue of its exceptional temporal resolution. Results different from the literature were found, since the presence of electrophysiological markers underlying the processing of semantic information (N400) and basic sensory components (P1, N170, N100 e P200) were observed in the group of autism and control group. Moreover, the mother’s voice elicited increased amplitude in some electrophysiological components, mainly in the group of autism. These results demonstrate the important maternal influence in the processing of semantic information and, hence, in the cognitive and social development of the child, seeming the ability of joint attention preserved in children with autism in relation to the maternal interaction.
Key-words: Autism, autism spectrum disorder, EEG, evoked related potential, facial expression, semantic processing, language, prosody, maternal interaction.
LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Figura 1. Prancha e Cartões A, B e C (esquerda para a direita) do item 2 do subteste Figura-Fundo.
... 33
Figura 2. Prancha e cartões correspondentes ao item 1 do subteste Analogias. ... 34
Figura 3. Prancha e cartões correspondentes do item 2 do subteste Formas Completas (Parte I) ... 35
Figura 4. Prancha e cartão correspondente ao item 10 do subteste Formas Completas (Parte II). .... 35
Figura 5. Prancha e cartões correspondentes ao item 2 do subteste Pareamento. ... 36
Figura 6. Pracha e Cartões correspondentes ao item 2 do subteste Sequencias. ... 37
Figura 7. Prancha e Cartões correspondentes ao item 4 do subteste Padrões Repetidos. ... 38
Figura 8. Prancha e Cartão correspondente ao item 4 do subteste Classificação. ... 38
Figura 9. Prancha e cartões correspondentes ao item 2 do subteste Dobra de Papel. ... 39
Figura 10. Sequência de apresentação dos trials do experimento 1. ... 41
Figura 11. Sequência de apresentação dos trials do experimento 2. ... 42
Figura 12. Sequência de apresentação dos trials do experimento 3. ... 44
Figura 13. Fluxograma dos participantes incluídos no estudo. ... 46
Figura 14. Amplitude média do componente N400 no grupo controle e no grupo com autismo em função da Fonte. ... 56
Figura 15. Amplitude média do componente P1 em função do fator Grupo. ... 58
Figura 16. Amplitude média do componente P1 para o fator Fonte. ... 59
Figura 17. Amplitude média do componente N170 para a interação entre os fatores: Fonte, Lateralidade e Grupo. ... 64
Figura 18. Amplitude média do componente P1 na interação dos fatores Congruência, Fonte, Lateralidade e Grupo. ... 70
Figura 19. Amplitude média do componente N170 na interação dos fatores Congruência, Lateralidade e Grupo. ... 75 Figura 20. Amplitude média do componente N100 na interação dos fatores Lateralidade e Grupo. 78
LISTA DE GRÁFICOS
Gráfico 1. Média dos pontos ponderados no grupo com autismo no experimento 1. ... 50
Gráfico 2. Média dos pontos ponderados do grupo controle no experimento 1. ... 51
Gráfico 3. Média dos pontos ponderados do grupo com autismo no experimento 2. ... 51
Gráfico 4. Média dos pontos ponderados do grupo controle no experimento 2. ... 52
Gráfico 5. Média dos pontos ponderados do grupo com autismo no experimento 3. ... 52
Gráfico 6. Média dos pontos ponderados do grupo controle no experimento 3. ... 53
Gráfico 7. Amplitude média do componente P1 considerando os fatores: Fonte, Lateralidade e Grupo e suas respectivas interações. ... 58
Gráfico 8. Amplitude média do componente P1 na interação dos fatores: fonte e lateralidade. ... 60
Gráfico 9. Amplitude média do componente P1 na interação Congruência*lateralidade ... 61
Gráfico 10. Amplitude média do componente N170 no grupo com autismo na interação entre os fatores: Fonte, Congruência, Lateralidade e Grupo. ... 63
Gráfico 11. Amplitude média do componente N170 no grupo controle na interação entre os fatores: Fonte, Congruência, Lateralidade e Grupo. ... 64
Gráfico 12. Amplitude média do componente N400 considerando os fatores: Fonte, Lateralidade e Grupo ... 67
Gráfico 13. Amplitude média do componente P1 no grupo com autismo considerando os fatores: Fonte, Congruência, Lateralidade e Grupo. ... 69
Gráfico 14. Amplitude média do componente P1 no grupo controle considerando os fatores: Fonte, Congruência, Lateralidade e Grupo. ... 70
Gráfico 15. Amplitude média do componente N170 no grupo controle considerando os fatores: Fonte, Congruência, Lateralidade e Grupo. ... 74
Gráfico 16. Amplitude média do componente P200 no fator Lateralidade ... 79
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Média do QI estimado do grupo controle e do grupo com autismo. ... 53 Tabela 2. Amplitude média do componente N400 considerando os fatores: Fonte, Lateralidade e Grupo e suas respectivas interações. ... 55 Tabela 3.Média e erro padrão da amplitude média de N400 para o fator Fonte. ... 55 Tabela 4. Amplitude média do componente P1 considerando os fatores: Fonte, Lateralidade e Grupo e suas respectivas interações. ... 57 Tabela 5. Amplitude média do componente P1 - Média e Erro padrão em função dos fatores: Grupo, Fonte e Lateralidade. ... 59 Tabela 6. Amplitude média do componente N170 considerando os fatores Fonte, Lateralidade e Grupo e suas respectivas interações. ... 62 Tabela 7. Amplitude média do componente N400 considerando os fatores Fonte, Lateralidade e Grupo e suas respectivas interações. ... 66 Tabela 8. Amplitude média do componente N400 – Média e Erro padrão em função dos fatores:
Grupo, Fonte e Lateralidade... 66 Tabela 9. Amplitude média do componente P1 considerando os fatores Fonte, Lateralidade e Grupo e suas respectivas interações. ... 68 Tabela 10. Amplitude média do componente N170 considerando os fatores Fonte, Lateralidade e Grupo e suas respectivas interações. ... 72 Tabela 11. Amplitude média do componente N400 em função dos fatores: Fonte, Lateralidade e Grupo e suas respectivas interações. ... 76 Tabela 12. Amplitude média do componente N100 em função dos fatores: Fonte, Lateralidade e Grupo e suas respectivas interações. ... 77 Tabela 13. Amplitude média do componente P200 em função dos fatores: Fonte, Lateralidade e Grupo e suas respectivas interações. ... 79
LISTA DE ABREVIATURAS
AC Atenção compartilhada
BVR Bateria de Visualização e Raciocínio
DSM Manual Diagnóstico e Estatístico de Transtornos Mentais EEG Eletroencefalografia
HD Hemisfério direito HE Hemisfério esquerdo
LETER Leiter International Performance Scale Revised PRE Potencial relacionado ao evento
QI Quociente intelectual
TEA Transtorno do Espectro do Autismo
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO ... 3
2. REFERENCIAL TEÓRICO ... 5
2.1 Habilidades de linguagem no autismo... 5
2.1.1 Prosódia no autismo ... 6
2.2 Processamento e percepção de expressão facial no autismo ... 9
2.3 Eletroencefalografia e Potenciais Relacionados a Evento ... 12
2.4 Uso da eletroencefalografia na investigação de processamento semântico, reconhecimento de expressão facial e prosódia no autismo ... 13
2.4.1 Processamento de expressão facial e processamento de expressão facial com conteúdo emocional ... 13
2.4.2 Processamento semântico ... 21
2.4.3 Processamento de prosódia e processamento de prosódia emocional ... 25
3. OBJETIVOS ... 30
3.1 Objetivo Geral ... 30
3.2 Objetivos Específicos ... 30
4. METODOLOGIA ... 31
4.1 Participantes ... 31
4.2 Instrumentos ... 31
4.2.1 Para caracterização da amostra ... 31
4.2.2 Tarefas ... 40
4.2.2.1 Experimento 1 - Processamento semântico de objetos familiares ... 40
4.2.2.2 Experimento 2- Processamento semântico de expressão facial com conteúdo emocional ... 41
4.2.2.3 Experimento 3 – Processamento semântico de prosódia emocional... 43
4.2.3 Equipamento de Eletroencefalografia ... 44
5. PROCEDIMENTOS ... 44
6. ASPECTOS ÉTICOS ... 48
7. ANÁLISE ESTATÍSTICA DOS RESULTADOS ... 48
8. RESULTADOS ... 49
8.1 Resultados Comportamentais ... 49
8.2 Resultados Eletrofisiológicos ... 53
8.2.1 Experimento 1 ... 53
8.2.1.1 Componente N400 ... 54
8.2.1.2 Componente P1 ... 57
8.2.1.3 Componente N170 ... 61
8.2.2 Experimento 2 ... 65
8.2.2.1 Componente N400 ... 65
8.2.2.2 Componente P1 ... 67
8.2.2.3 Componente N170 ... 71
8.2.3 Experimento 3 ... 75
7.2.3.1 Componente N400 ... 76
8.2.3.2 Componente N100 ... 77
8.2.3.3 Componente P200 ... 78
9. DISCUSSÃO ... 80
9.1 Experimento 1 ... 80
9.2 Experimento 2 ... 84
9.3 Experimento 3 ... 87
10. CONCLUSÃO ... 92
11. REFERÊNCIAS ... 93
3 1. INTRODUÇÃO
De acordo com o DSM-V, os Transtornos do Espectro do Autismo (TEA) estão relacionados a déficits do neurodesenvolvimento, caracterizados por comprometimentos na interação e comunicação social bem como pela presença de padrões restritos e repetitivos de comportamentos, interesses ou atividades. Esses sintomas devem estar presentes desde início do desenvolvimento infantil e causar prejuízos significativos no funcionamento social, ocupacional ou em outros domínios cognitivos (APA, 2013).
A maior parte dos experimentos citados no presente estudo, caracterizaram sua amostra a partir do diagnóstico segundo os critérios do DSM-IV. Dessa forma, o quadro descrito no DSM-V se insere nos Transtornos Globais do Desenvolvimento (TGD) (como era referido no DSM-IV), e compreende cinco categorias diagnósticas: Autismo Infantil, Síndrome de Asperger, Transtorno Global do Desenvolvimento sem Outra Especificação, Transtorno Desintegrativo da Infância e Síndrome de Rett (APA, 2002).
As três primeiras categorias fazem parte do que hoje se denominada TEA e as duas últimas são caracterizadas por início, curso e prognóstico distintos dos TEA.
Em relação à prevalência, estudos (BAIRD et al., 2006; MULIK, SILVA, 2009) registram um aumento de casos, atingindo uma média de 40 a 60 casos a cada 10.000 nascimentos. Além disso, é observada uma diferença na prevalência relacionada ao gênero. Alguns estudos como os de Muhle et al. (2004) e Fombonne (2005) relatam uma predominância maior em indivíduos do sexo masculino em relação ao sexo feminino (4:1), porém em relação ao grau de comprometimento, indivíduos do sexo feminino tendem a ser mais prejudicados. As manifestações comportamentais que definem o autismo incluem déficits qualitativos e significativos na interação social, na comunicação e padrões de comportamentos repetitivos e estereotipados, bem como repertório restrito de interesses e atividades (FRITH, 2003). Devido à heterogeneidade desta população, estudos têm mostrado que se trata de um quadro mais dimensional do que categórico, sendo a noção de espectro mais adequada (KAMP-BECKER et al., 2010).
Muitos estudos comportamentais e de exames de imagem (investigando informações gerais sobre estruturas cerebrais envolvidas) tem sido conduzidos a fim de melhor elucidar os déficits na aquisição e habilidade de linguagem, processamento de expressão facial e outros aspectos da cognição social, como processamento de informação contextual e habilidade de atenção compartilhada. Porém, ainda são encontrados poucos estudos que abordam a investigação dos
4 componentes eletrofisiológicos relacionados a essas habilidades, principalmente em pacientes com TEA.
O presente estudo tem como objetivo geral investigar por meio do uso de eletroencefalografia, os componentes eletrofisiológicos descritos na literatura, relacionados ao processamento de informação semântica, expressão facial e prosódia em crianças com idade de 3 a 6 anos. Foram conduzidos três experimentos, sendo o primeiro destinado à investigação de processamento semântico de objetos, onde foi analisado o componente N400 descrito na literatura como sensível a violação semântica, e os componentes P1 e N170 relatados nos estudos de processamento de expressão facial comparada a objetos. O segundo experimento foi realizado para investigação de processamento semântico e identificação de expressão facial com conteúdo emocional, sendo analisados os mesmos componentes descritos no primeiro experimento e o terceiro destinado ao processamento de prosódia emocional, onde além da análise do componente N400 foram também investigados os componentes N100 e P200 descritos na literatura em estudos com prosódia. Nos dois primeiros experimentos ocorreu a apresentação auditiva prévia ao estímulo visual, sendo esse estímulo auditivo caracterizado pela voz materna e pela voz de pessoa desconhecida. No terceiro experimento a apresentação da voz com prosódia emocional foi introduzida após a apresentação de expressão facial com conteúdo emocional. Com isso, pretendeu- se verificar as diferenças do registro eletrofisiológico em grupo clinico em comparação ao grupo controle para que dessa forma possamos replicar ou oferecer novas contribuições nos escassos estudos realizados até o momento com população nessa faixa etária.
Além disso, o delineamento experimental do presente estudo possibilitará a investigação da influência materna no processamento de informações semântica e emocional contraponto a uma pessoa desconhecida. Essa participação direta da mãe nas tarefas poderá revelar padrões diferenciados no processamento de informação. Em função dos resultados obtidos, o padrão de processamento cognitivo e social das informações em autistas poderá fornecer pistas cruciais para o desenvolvimento de novas estratégias de intervenção precoce baseadas em evidência.
5 2. REFERENCIAL TEÓRICO
2.1 Habilidades de linguagem no autismo
Uma das características em relação ao diagnóstico do autismo se refere ao atraso ou a ausência no desenvolvimento da linguagem (APA, 2002).
O desenvolvimento da linguagem implica a aquisição do sistema linguístico, sendo este composto por diferentes aspectos, tais como; 1) fonologia – que se refere a percepção e produção de palavras; 2) sintaxe, responsável pela estrutura das palavras e das frases; 3) semântica – que corresponde a compreensão dos itens lexicais, e 4) pragmática – referente as convenções e normas que regem a comunicação (BOUCHER, 2003). A linguagem possibilita nossa inserção no meio social, além do desenvolvimento de outros aspectos cognitivos, como por exemplo, a aprendizagem.
De acordo com Frith (2003), pacientes com autismo demonstram dificuldades na utilização da linguagem como meio de comunicação, apresentando prejuízos na aquisição do sistema linguístico, assim como na compreensão e utilização de regras de um ou mais fatores; fonológicos, morfológicos, sintáticos, semânticos e pragmáticos.
Algumas características se mostram frequentes no TEA, tais como: ecolalia, reversões de pronome, dificuldade para fazer ligação entre as palavras, e utilização de apenas uma palavra na tentativa de estabelecer uma comunicação (GROEN et al., 2008).
Em pacientes com autismo, observa-se uma grande variabilidade em relação ao comprometimento da linguagem. Aproximadamente metade das crianças autistas não utiliza a linguagem verbal ou apresenta atrasos no desenvolvimento desta (FRITH, 2003). Devido a essa variabilidade, alguns pacientes apresentam um desenvolvimento típico da linguagem com habilidades linguísticas preservadas, porém ainda assim, déficits em relação à comunicação social são observados.
Também são observadas alterações significativas na linguagem semântica, sendo esta referente à capacidade de compreender e atribuir significados (HARRIS et al., 2006, FRITH, 2003;
TAGER-FLUSBERG, 1981), foco do presente estudo. De acordo com Dunn, Gomes e Sebastin (1996), os déficits semânticos são evidentes, tanto ao nível lexical como ao nível do discurso conectado e parecem persistir até a vida adulta e mesmo nos indivíduos com elevado grau de funcionamento, apesar de serem mais sutis, podem ser observados. Tais déficits semânticos mostram-se mais evidentes em relação a compreensão de estados emocionais (TAGER- FLUSBERG, 1981).
Além disso, uma característica universal em pacientes com autismo são alterações mais acentuadas na linguagem pragmática. Essas alterações envolvem incapacidade de estruturação de
6 um discurso coerente, utilização inapropriada da linguagem em contextos sociais, incapacidade de compreender ironia e significados implícitos (HAPPÉ, 1993).
De acordo com Dunn e Bates (2005), tais déficits podem ser observados de diferentes modos, como; falha em utilizar a informação semântica com o intuito de codificar o material verbal e recordá-lo posteriormente; tendência a empregar estratégias de ordem sintática e não na compreensão semântica; falha para interpretar as palavras de acordo com contexto semântico e por fim, tendência a produzir menos protótipos de categorias do que normalmente as crianças desempenham em teste de fluência verbal.
Tais déficits podem ser justificados pela baixa coerência central em pacientes com autismo, sendo esta refletida na dificuldade em fazer uso de um contexto global para estabelecer uma expectativa semântica (HAPPÉ, 1997; HAPPÉ e FRITH, 1999).
Os estudos de neuroimagem relatam que áreas importantes para a integração semântica como, a área de broca e o giro frontal inferior esquerdo exibem menor ativação durante o processamento de linguagem em pacientes com autismo quando comparados a grupo com desenvolvimento típico (HARRIS et al, 2006; GRAFFEY et al., 2008).
2.1.1 Prosódia no autismo
Outro comprometimento observado em pacientes com TEA se refere à prosódia. A prosódia está ligada as habilidades pragmáticas e envolve a interpretação de alguns aspectos da fala, como o ritmo, as variações de entonação, pausas e as variações de intensidade vocal (HARCIAREK e HEILMAN, 2009).
A prosódia pode ser classificada em duas formas: prosódia não emocional, relacionada a aspectos formais da linguagem como, por exemplo, a entonação de uma pergunta ou de uma afirmação, e também à ênfase atribuída a palavras e frases (RYMARCZYK e GRABOWASKA, 2007), e a prosódia emocional, quando transmitimos nosso estado emocional (HARCIAREK e HEILMAN, 2009).
A expressão bem como a interpretação da prosódia emocional é crucial para as funções sociais, como por exemplo, demonstrar afirmação de poder, intimidade e afiliação (MITCHELL e ROSS, 2008).
Apesar de algumas décadas de estudo, pouco ainda se sabe sobre as alterações da linguagem no autismo, principalmente em relação aos aspectos da prosódia. São observadas modulações atípicas em quase todos os aspectos da prosódia em pacientes com autismo. Indivíduos com TEA tendem a apresentar alterações na entonação, tensão, volume e ritmo, exibindo, por exemplo,
7 entonação monótona e robotizada, rouquidão, fala excessivamente da ou lenta (EIGSTI et al., 2007). No entanto, não existe um tipo específico de alterações prosódicas. Tais características parecem estar associadas com o processo pragmático e afetivo (MUSKAT et al., 2012).
Estudos de neuroimagem evidenciam a ativação de diferentes áreas, tais como: sulco temporal superior bilateral durante audição passiva e cortex pré- frontal inferior do hemisfério direito quando participantes tem que julgar o tipo de emoção presente na voz (BUCHANAN et al., 2000). A ativação do hemisfério direito está envolvida principalmente na prosódia com valência negativa. A ativação da amigdala também é observada para todo tipo de prosódia emocional, seja ela com valência positiva ou negativa (SANDER et al., 2005).
Outras áreas cerebrais são descritas como envolvidas no processamento de informação auditiva da voz, estando localizadas na parte anterior do giro temporal superior e no sulco temporal superior, sendo denominadas “áreas temporais vocais” (ATV). Embora seja particularmente associada a voz humana, estudos de neuroimagem também mostram ativação dessas áreas para sons não-vocais (BELIN, ZATORRE e AHAD, 2002; BELIN et al., 2011).
A fim de avaliar desempenho comportamental em tarefa de identificação de prosódia, McCann et al. (2007) avaliou a prosódia de 31 crianças com TEA de alto funcionamento e 72 controles pareados por QI por meio da aplicação de 12 tarefas. Os autores observaram pior desempenho no grupo com TEA em 11 do total de tarefas aplicadas. Resultados semelhantes foram encontrados por Diehl et al. (2008), onde foi observado pior desempenho na resolução de frases sintaticamente ambíguas em grupo com TEA quando comparado ao grupo controle. Porém, estudo mais recente de Diehl (2015) encontrou resultado controverso.
Comparando aos estudos que analisam o processamento facial no autismo, encontrarmos na literatura um número menor de estudos que investigam o processamento da prosódia, sendo ainda mais escassos os que se referem à prosódia emocional.
Em pacientes com autismo há evidências na literatura que a prosódia emocional também se encontra alterada, observando-se dificuldades para identificar padrões de entonações emocionais referentes a emoções consideradas universais como alegria, tristeza, medo, raiva ou surpresa (LE SOURN-BISSAOU et al., 2013; RUTHERFORD, COHEN, WHELLWRIGHT, 2002).
Estudo de Stewart et al. (2011), avaliou pacientes com autismo entre 17 e 39 anos e grupo controle em uma tarefa de identificação de prosódia emocional. Foram apresentadas frases com apresentação de prosódia com emoções de raiva, felicidade, medo, surpresa e nojo e som fonético também com prosódia emocional. Para as frases, a apresentação da prosódia podia ser congruente ou incongruente com o conteúdo da frase. Os resultados mostraram que a identificação da prosódia emocional não diferiu entre os grupos quando a prosódia era compatível ao significado da frase.
8 Entretanto, quando a prosódia era incongruente ao significado da frase pacientes com autismo exibiram menor acurácia na identificação. O mesmo desempenho no grupo com autismo foi observado quando o significado da frase era neutro, e também para os estímulos fonéticos. Assim, quando nenhuma informação semântica era apresentada, os pacientes com autismo tiveram mais dificuldade para identificar emoção na voz. Tais resultados corroboram com os achados de Grossman (2000) e Lindser e Rósen et al. (2006) que sinalizam que a identificação da expressão facial é facilitada por sugestão semântica.
Embora o processamento de prosódia e expressão facial tenham bases neuroanatômicas diferentes, o processamento dos dois tipos de informação atuam em paralelo. A integração do processamento de expressão facial e de prosódia é importante para facilitar nosso entendimento durante comunicação e facilitar nossas respostas diante de um estímulo.
Estudos de neuroimagem evidenciam ativação do sulco temporal superior (STS), uma vez que se observa um aumento de sua ativação na integração entre pares de face-voz quando comparadas apenas durante apresentação de voz.
Como citado anteriormente, são poucos os estudos sobre a integração da informação emocional de estímulos visuais e auditivos em crianças, principalmente se considerarmos população com diagnóstico de autismo. O´Connor et al. (2007) e Grossman e Tager-Flusberg (2012) investigaram integração de prosódia com expressão facial em adolescentes e adultos com autismo, porém apenas com medidas comportamentais.
O´Connor et al. (2007) avaliaram adultos com Síndrome de Asperger em dois tipos de tarefas. Na primeira tarefa os participantes foram instruídos a identificar se a informação auditiva apresentada era congruente ou incongruente com a expressão facial mostrada simultaneamente. Já na segunda tarefa os participantes deveriam identificar a expressão emocional das faces e das vozes apresentadas separadamente. Foi observado que comparado ao grupo controle, adultos com SA eram menos sensíveis na identificação de congruência dos pares de face-voz apresentados simultaneamente. Porém, na apresentação isolada da face e da voz os mesmos conseguiam identificar congruência. Este estudo não mencionou a intensidade da expressão emocional utilizada no teste. Dessa forma, Grossman e Tager-Flusberg (2012) propuseram um experimento a fim de investigar o reconhecimento e por consequência o processamento de informação emocional utilizando estímulos de baixa e alta intensidade emocional em tarefa de processamento de face-voz em adolescentes com autismo. Os participantes ouviam frases semanticamente neutras apresentadas em prosódia feliz, triste, de surpresa ou de raiva, combinada com a apresentação de faces com expressão facial relacionada que podiam conter baixa ou alta intensidade de expressão da emoção.
Ambos os grupos mostraram menor acurácia para expressões de baixa intensidade, porém o grupo
9 com autismo exibiu maior prejuízo na identificação e interpretação de estímulos de baixa intensidade.
Utilizando o mesmo paradigma, estudo de Hall et al. (2003) submeteu adultos com autismo e grupo controle em paradigma de reconhecimento em que faces com expressão emocional foram pareados com prosódia emocional. Os autores sinalizam que o grupo com autismo reconheceu a emoção expressa pela face com o auxilio da prosódia, dessa forma colocando menor ênfase na extração das informações expressas pela face. Os autores atribuem o reconhecimento de expressão emocional no autismo como consequência do recrutamento de regiões cerebrais que estão envolvidas no direcionamento atencional, reconhecimento sensorial e conhecimento perceptual, procesmento os estímulos através de uma análise de características e não de um processamento holístico, como observado no grupo controle.
Dessa forma, devido à prosódia ser de grande importância para a comunicação humana, à medida que acrescenta informações além do contexto semântico transmitido, um dos objetivos desse estudo foi a investigação das alterações prosódicas em crianças com TEA em idades precoces.
2.2 Processamento e percepção de expressão facial no autismo
Além das alterações observadas na linguagem, observam-se déficits sociais, em geral identificados por sinais como falta de contato visual, comprometimento na orientação social ou reciprocidade emocional já durante o primeiro ano de vida (OSTERLING, DAWSON, 1994).
A habilidade de processamento e identificação de características faciais sejam características físicas, ou compreensão da emoção expressa (entendimento do estado afetivo do outro) é considerada uma habilidade crucial para o estabelecimento das relações sociais. Tal habilidade parece estar comprometida em pacientes com autismo (BARON-COHEN, LESLIE, FRITH, 1985;
FRITH, 2003). São descritos na literatura que as dificuldades na percepção emocional expressa pela face é mais evidente para a emoção de raiva (HUMPHREYS et al., 2007; WONG et al., 2012), assim como para expressões mais sutis (menor intensidade) da emoção (WONG et al. 2012; WONG et al., 2012).
Um dos fatores que parece estar na base das falhas de identificação e compreensão do estado afetivo do outro é uma alteração no rastreio de faces humanas (VAN DER GEEST et al., 2002;
ORSATI et. al., 2009). Em alguns estudos observa-se um afastamento na direção dos olhos e uma maior fixação em regiões periféricas da face (OSTERLING, DAWSON, 1994; MCPARTLAND et.
al., 2011). No entanto, os achados ainda não são conclusivos em afirmar que o fato de autistas
10 olharem menos para a região dos olhos é fator determinante para se tornarem menos competentes socialmente (KLIN et. al, 2002; MERCADANTE et al., 2006; MCPARTLAND et. al., 2011).
Estudos evidenciam comprometimentos na percepção visual (DAKIN e FRITH, 2005) sendo estes mais acentuados em relação à identificação e percepção de faces (DAWSON et al., 2002).
Esse comprometimento é observado em estudos comportamentais, como os de Dawson et al. (2002) e Klin et al. (1999) que evidenciaram prejuízos no reconhecimento de faces em crianças com autismo em idade escolar quando comparadas a crianças com desenvolvimento típico. Estudo conduzido por Rutherford e McIntosh (2007) vai de encontro com esses achados, ampliando a investigação para a análise do processamento de emoção expressa pela face.
No estudo de Rutherford e McIntosh (2007) foram apresentadas faces contendo expressão correspondente a 6 emoções básicas (alegria, tristeza, medo, raiva, nojo e surpresa). As imagens foram manipuladas em relação a intensidade da expressão emocional, variando desde alterações sutis até mais exageradas. Pares de imagens contendo a mesma expressão facial porém com intensidades diferentes foram apresentadas a grupo com autismo e grupo com desenvolvimento típico e solicitado que escolhessem a imagem que mais correspondia a realidade. Foi observado que grupo com TEA foi mais propenso a escolher as faces com maiores manipulações da emoção.
Na direção desses achados, estudo de Sucksmith et al. (2013) evidenciou diferença significativa no quociente de empatia e reconhecimento de expressão facial envolvendo 6 emoções básicas (felicidade, tristeza, irritação, medo, nojo e surpresa) em três grupos; adultos com autismo, pais de crianças com autismo e grupo controle. Foram aplicados, o Quociente de empatia (QE) e uma versão modificada do Teste de Emoções Faciais Karolinska. Esse teste consiste na categorização de uma face que aparece no monitor, a qual o participante deve selecionar entre 7 opções, a emoção correspondente a face apresentada. Em relação ao QE, os resultados mostraram que o grupo com autismo apresentou menor score quando comparado ao grupo controle. Além disso, os pais de crianças com autismo (não as mães) apresentaram um QE baixo quando comparado ao grupo controle. Em relação ao reconhecimento de expressão facial, o grupo de pais obteve desempenho semelhante ao grupo controle. Já o grupo com TEA apresentou déficit no reconhecimento da expressão emocional em 5 das 6 expressões avaliadas (felicidade, tristeza, irritação, medo e nojo). Devido ao fato do grupo ser composto por ambos os gêneros, foi observada uma diferença significativa, sendo que as mulheres obtiveram um melhor desempenho no reconhecimento das expressões faciais. Em relação ao QE não foram observadas diferenças entre gênero.
Resultado controverso foi encontrado no estudo de Rosset et al. (2008). Os pesquisadores submeteram crianças com autismo e grupo controle a uma tarefa de processamento de expressão
11 emocional de faces reais, desenhos animados humanos e desenhos animados não-humanos. O grupo com autismo obteve o mesmo desempenho que o grupo controle, sendo capaz de identificar e processar a emoção expressa nos diferentes estímulos. Segundo os autores, o que diferiu foi à estratégia de processamento das faces.
Seguindo os mesmos achados, estudo de Grossman et al. (2010),não verificou diferenças entre grupo com SA e grupo controle em tarefa simples de identificação de emoção em expressão facial. Porém, quando a face era pareada a um estímulo verbal que poderia ser congruente, incongruente ou sem nenhuma associação a face apresentada previamente, o grupo com SA apresentou pior desempenho para os estímulos verbais incongruentes.
Estudo de Wong et al. (2012) analisou o processamento de expressão facial com conteúdo emocional em crianças de 7 a 13 anos dividas em três grupos: autismo de alto funcionamento, fobia social e grupo controle. Os resultados mostram que não houve diferença entre os grupos para identificar expressões faciais neutras de face com emoções expressas de felicidade, nojo, tristeza e medo. Além disso, os três grupos não diferiram em relação à latência no processamento dos tipos de expressão. Porém, em relação à intensidade da emoção expressa, crianças com autismo detectaram expressões afetivas mais sutis com menor acurácia que o grupo controle.
Mediante os tantos achados controversos na literatura, estudos sugerem que pacientes com autismo são capazes de identificar emoções básicas a partir de um contexto, por exemplo, para emoções simples em situações como, exemplo, aniversários, situação de perigo (se machucar) (KASSARI et al., 2011; BALCONI e CARRERA, 2007). Estudo de Tell e Davidson (2004), corrobora esses achados. Utilizando tarefa de identificação de emoção em uma situação e julgamento da emoção da criança em situação que ela estava inserida, os autores observaram que o grupo controle foi capaz de identificar a emoção quando situação era congruente com a expressão facial apresentada. O mesmo foi observado no grupo com autismo que demonstrou acurácia na identificação da expressão facial com apresentação da pista situacional congruente. Porém, quando as pistas eram incongruentes, o grupo com autismo utilizou da identificação da expressão facial para julgar em detrimento da análise do contexto. Também foi observado que quando as crianças foram apresentadas a uma situação de medo com expressão facial incongruente à situação, por exemplo, menino sorrindo em situação de perigo, a maioria das crianças do grupo com autismo indicou que o menino sentiu medo.
Estudos de neuroimagem evidenciam que a identificação e consequente percepção de expressão facial envolve a ativação de estruturas subcorticais como a amigdala, pulvinar do tálamo e colículos superiores (JOHNSON, 2005). Além disso, outras estruturas como o giro fusiforme (GF), sulco temporal superior (STS) e sulco temporal inferior (STI) parecem estar envolvidas na
12 percepção de faces (VUILLEUMIER e POURTOIS, 2007). Estudos com ressonância magnética funcional mostram que o GF é mais ativo durante a visualização de faces quando comparado à visualização de outros objetos. Ademais, essa ativação é maior no hemisfério direito (DAWSON et al., 2002; DAWSON et al., 2004).
Apesar de haver controvérsias na literatura, alguns estudos como os de Wang (2004) e Dalton (2005) sinalizam uma redução na ativação do giro fusiforme em pacientes com autismo. A possível explicação para essa diferença na ativação se deve ao fato de diferenças de padrões no direcionamento do olhar (citadas acima). No estudo de Dalton (2005), foi observada uma correlação entre o tempo de fixação nos olhos e a ativação no giro fusiforme e na amigdala. Estudo subsequente conduzido por Hadjikhani et al. (2007), demonstrou que com o direcionamento da atenção para região dos olhos, pessoas com autismo conseguem obter nível de ativação do giro fusiforme semelhante a pessoas com desenvolvimento típico.
Outro estudo que também demonstrou diferenças na ativação de estruturas envolvidas na detecção de faces foi realizado por Kleinhans et al. (2011). Os autores observaram que tanto grupo com TEA quanto o grupo controle mostraram ativação bilateral semelhante no giro fusiforme.
Porém, o grupo controle também mostrou ativação na amigdala e no pulvinar do tálamo no hemisfério direito e ativação bilateral nos colículos superiores. Além disso, foi observada uma hipoativação do grupo com TEA na ativação bilateral no giro fusiforme e também na amigdala do hemisfério esquerdo.
Porém, até o momento os estudos comportamentais e de imagem, assim como os de investigação eletroencefalográfica (descritos adiante) apresentam resultados controversos em relação ao processamento de faces e também ao reconhecimento de expressão emocional em pacientes com autismo. Alguns estudos sinalizam que autistas parecem reconhecer expressões emocionais (LOVELAND et al., 1997; JONES et al., 2011), enquanto outros mostram extenso comprometimento (RIBY et al., 2008).
Grande parte dos estudos encontrados na literatura são compostos por amostra de crianças e adolescentes, sendo observada uma lacuna para a investigação desse funcionamento em idades precoces, como na faixa etária de 3 a 6 anos.
2.3 Eletroencefalografia e Potenciais Relacionados a Evento
A eletroencefalografia (EEG) possibilita investigar de forma não-invasiva a atividade neuronal subjacentes ao comportamento e a cognição com uma excelente resolução temporal (LUCK et al., 2005; MENENDEZ et al., 2004).
13 Com os dados obtidos por meio da eletroencefalografia é possível analisarmos os chamados potenciais evocados relacionados ao evento (PRE) que se referem à atividade elétrica de determinadas populações de neurônios em resposta a exposição de diferentes modalidades de estímulos/eventos (HANDY, 2005).
O uso de EEG voltado para análise dos PREs tem aumentado em estudos de neurociência cognitiva uma vez que pode prover informações importantes a respeito de processamento de informação subjacente a diferentes tarefas cognitivas.
Os PREs são representados por componentes, os quais são compostos por uma série de picos de voltagem, podendo ser observadas voltagens positivas ou negativas. A nomenclatura usada para a distinção entre cada componente relacionado a determinado estímulo se refere a polaridade (positiva, representada pela letra P, ou negativa, representada pela letra N) e pela janela de tempo onde eles são observados. Os PREs podem variar de 50 milissegundos, conhecidos como componentes mais precoces, até componentes mais tardios, que variam em torno de 700-1000 milissegundos. De acordo com Banaschewski e Brandeis (2007), componentes precoces, como por exemplo, o P100, estão relacionados com processamento sensorial básico, enquanto os componentes tardios, como por exemplo, o N400, refletem o processamento perceptual e cognitivo dos estímulos.
2.4 Uso da eletroencefalografia na investigação de processamento semântico, reconhecimento de expressão facial e prosódia no autismo
Através de estudos com PREs, pesquisadores têm buscado fontes de déficits em algumas patologias, como por exemplo, no autismo, em que se procura relacionar déficits no processamento sensorial com os comprometimentos em sua cognição social (JESTE e NELSON, 2009).
Em particular para este projeto, enfocaremos os estudos que utilizam a eletroencefalografia na investigação das alterações de compreensão que envolve semântica, prosódia e reconhecimento de expressão facial.
A seguir, são descritos os principais componentes subjacentes a esses aspectos tanto em população com desenvolvimento típico quanto no autismo.
2.4.1 Processamento de expressão facial e processamento de expressão facial com conteúdo emocional
A capacidade de processamento de faces é fundamental para o desenvolvimento de habilidades sociais. Desde o nascimento, bebês com desenvolvimento típico demonstram
14 preferência para faces familiares, assim como processam de maneira diferença faces invertidas e faces em posição normal, além de exibir habilidade para diferenciar expressões emocionais (JESTE e NELSON, 2009).
Em relação ao processamento de faces, dois componentes vêm sendo muito estudados, sendo eles, o P1 e o N170. O componente P1 é um componente endógeno, tipicamente observado em eletrodos na região occipital e temporal posterior e ocorre cerca de 100 milissegundos após apresentação de estímulos visuais simples ou complexos (ITIER e TAYLOR, 2002; ITIER e TAYLOR, 2004).
De acordo com Itier e Taylor (2004) a amplitude e latência do componente P1 são diferentes quando comparada faces invertidas e faces na posição normal (vertical), sendo que para faces na posição invertida é observada maior amplitude e latência do mesmo. Para explicar essa diferença é postulado que para processamento de faces em posição invertida se faz necessário maior direcionamento atencional e processamento cognitivo. Corroborando com esse achado, Klimeschi (2011) sinaliza o aumento da amplitude de P1 mediante o direcionamento e engajamento da atenção para estímulos apresentados.
Além disso, diferenças na amplitude e latência do P1 também são observadas em função da idade. Com o avanço da idade tanto amplitude quanto a latência exibem diminuição. Os autores sugerem que essa mudança ocorra devido à maturação na velocidade de processamento dos estímulos (ITIER, TAYLOR, 2004).
Por fim, alguns estudos relatam a presença desse componente em tarefas de julgamento de valência emocional. Estudos sinalizam que o P1 se mostra sensível a estímulos visuais desagradáveis, possuindo maior amplitude em comparação a estímulos agradáveis ou neutros. Dois estudos corroboram com essa afirmação, mostrando maior amplitude de P1 para apresentação de faces com expressão emocional de raiva (RELLECKE, SOMMER, SCHACHT, 2012) e faces com expressão de medo (LUO et al., 2012).
Ainda em relação ao processamento de expressão facial, grande parte dos estudos concentra- se na investigação do componente N170. O mesmo reflete categorização de níveis iniciais de estímulos faciais assim como de representação individual (ROSSION e JACQUES, 2008). Além disso, é referido como o principal componente para identificação de faces quando comparada a objetos (JACQUES e ROSSION, 2007). Estudos evidenciam maior amplitude e menor latência do componente N170 em respostas a faces quando comparado a objetos (BENTIN, 1996; HEISZ, WATTER, SHEDDEN, 2006). Também se observa maior amplitude e maior latência para faces invertidas em comparação a faces na posição vertical (BENTIN, 1996; NELSON e McCLEERY, 2008).
15 Tal componente é observado em eletrodos da região occipital e temporal posterior e ocorre por volta de 130 a 190 milissegundos (alguns estudos mostram uma variação em relação à janela de tempo desse componente, sendo utilizada também 140ms a 230 ms), exibindo uma lateralização à direita. Essa localização refletiria a ativação do giro fusiforme, juntamente a área fusiforme da face e o giro temporal superior (SADEH et al., 2010) Tal componente pode ser observado em crianças e adultos (ITIER, TAYLOR, 2004, BENTIN et al., 1996).
Estudo de Itier e Taylor (2004), investigou os dois componentes citados acima, P1 e N170 durante o reconhecimento de faces em crianças e adolescentes com idades entre 8 e 16 anos. Os resultados evidenciaram diminuição da amplitude, porém não da latência de P1 com a idade. Em relação ao componente N170 foram observas diferenças para amplitude e latência, sendo que com a idade ocorre um aumento da amplitude do componente e uma diminuição de sua latência.
Inicialmente, acreditava-se que o componente N170 estava relacionado apenas na identificação sensorial básica de uma face, antes de ocorrer o processamento e identificação de emoção expressa. Porém, estudos mais recentes sinalizam que esse componente também é sensível ao processamento emocional (BLAU et al., 2007; TSOLAKI et al., 2017; KROMBHOLZ et al., 2007). Estudos como os de Dawson et al. (2004) e Blau et al. (2007) observaram menor latência e maior negatividade de N170 para faces com expressão emocional de medo em comparações a outras expressões como neutra, raiva ou feliz, sinalizando dessa forma a sensibilidade do componente para processamento do conteúdo emocional.
Estudo recente de Turano et al. (2016), avaliou a presença de P1 e N170 durante tarefa de processamento facial em grupos divididos em altas e baixas habilidades sociais (os grupos foram classificados com base nos resultados de um questionário italiano de habilidades faciais pelo teste de memória facial de Cambridge). A tarefa consistiu na apresentação de um estímulo visual, sendo este a imagem de uma face seguida pela apresentação de outra imagem que poderia ser a mesma face ou face diferente, sendo a mesma sequencia para a apresentação da imagem de um carro. Foi observada presença do componente P1 para face em comparação a apresentação de imagem de carro no grupo com altas habilidades sociais. Em relação ao componente N170 foi observada maior negatividade para apresentação de faces quando comparada a objetos em ambos os grupos, porém apenas no grupo com altas habilidades sociais foi observada menor amplitude do componente N170 para faces com a mesma identidade (faces apresentadas repetidas).
Apesar de serem encontrados em menor número, alguns estudos têm investigado esses dois componentes em pacientes com autismo.
Estudo de Tye et al. (2013) avaliou os componentes P1 e N170 durante tarefa de observação de faces em posição normal ou invertida com manipulação do direcionamento visual (face olhando
16 para frente) e não direcionamento visual (face com desvio do olhar para direita ou para esquerda) em quatro grupos: crianças com autismo, crianças com transtorno de déficit de atenção e hiperatividade (TDAH), crianças com autismo com comorbidade com TDAH e grupo controle.
Dentre os resultados observados, o principal efeito relatado foi maior negatividade do componente N170 no hemisfério direito no grupo controle e no grupo com TDAH. No grupo com autismo foi observada uma ativação bilateral do componente N170, sendo que essa ativação também relatada no estudo de McPartland et al. (2004).
A fim de avaliar o processamento de faces comparado a objetos, McPartland et al. (2004) submeteram participantes a uma tarefa que consistiu na observação de imagens de face feminina apresentadas em posição normal ou invertida, assim como observação de móveis que podiam apresentar-se também em posição normal ou invertida. Os pesquisadores observaram maior latência para o componente N170 no grupo com autismo para faces quando comparado ao grupo controle.
Em relação a latência para faces invertidas, o grupo com desenvolvimento típico mostrou um aumento da latência em comparação com faces na posição normal, sendo que no grupo com autismo essa diferença não foi observada. Dessa forma, entende-se que além de um processamento geral mais lento para reconhecimento de faces em pessoas com autismo, encontram-se também alteradas as estratégias diferenciadas de processamento de faces quando essas são apresentadas em outras posições. Tais alterações podem ser relacionadas a um funcionamento anormal de áreas neurais que são importantes para o processamento facial, como o giro fusiforme, ou ainda, podem ser explicadas pela falta de experiência com faces, uma vez que a experiência visual é necessária para alguns aspectos do processamento de faces.
Os achados do estudo de Webb et al. (2009), corroboram com os achados de McPartland et al. (2004), uma vez que verificaram um comprometimento no processamento de faces invertidas no grupo com autismo, porém padrão semelhante dos componentes P1 e N170 foram observados no grupo com autismo e no grupo controle, onde foi verificado menor latência e maior amplitude dos componentes para faces em relação a imagem de casa.
Corroborando com esses achados, estudo de Webb et al. (2010) também não verificaram diferenças no padrão de apresentação dos componentes P1 e N170 durante o processamento de faces no grupo controle e no grupo com autismo. Além disso, os autores avaliaram os componentes P2, N250 e N400. Também foi verificado que os componentes P2 e N250 foram sensíveis a familiaridade dos estímulos e o componente N400 sensível à repetição do estimulo em ambos os grupos.
Utilizando metodologia semelhante, Webb et al. (2006) apresentou resultados contrários ao estudos citados anteriormente. Os autores observaram em grupo com autismo com idade entre 3 e 4
17 anos menor latência para faces quando comparada a objetos no grupo controle no hemisfério direito. Em contrapartida, no grupo com autismo foi observada menor latência para objetos em comparação a faces, além de não ter sido encontrada predominância hemisférica. Ademais, no grupo com autismo foi relatada maior amplitude do componente N170 para Objetos em relação a faces, sendo esse resultado diferente no grupo controle.
Também em população com menor faixa etária, experimento recente de Shen et al. (2017), não evidenciou diferenças na amplitude e latência do componente P1 em grupo com autismo comparado a grupo controle de crianças com idades entre 5 e 8 anos. Os autores ressaltaram que em ambos os grupos, houve maior amplitude e menor latência durante visualização de brinquedos em relação à apresentação de faces e partes de faces (olhos e boca). Os autores atribuem o resultado ao fato de que o componente P1 é modulado pela atenção seletiva, sendo dessa forma, as imagens dos brinquedos mais atraentes do que os demais estímulos. Em relação ao componente N170 em ambos os grupos houve maior negatividade do componente para os estímulos das faces, e partes das faces do que para brinquedos. Porém em relação à latência não foram observadas diferenças entre os estímulos. Por fim, foram observadas diferenças entre os grupos em relação à lateralização hemisférica. Para o componente P1 no grupo com autismo foi observada menor latência no hemisfério esquerdo e para o componente N170 maior latência para hemisfério direito.
Estudo de Thierry et al. (2007), propôs que as diferenças na amplitude do componente N170 entre faces e objetos estaria relacionada a uma variação entre os estímulos de objetos, fato que não ocorre nos estímulos de expressão facial. Para verificar esses achados, Ganis et al. (2012), submeterem participantes a duas tarefas. A primeira consistiu na observação de faces e objetos. Já na segunda tarefa, com base na escolha de uma face e um objeto, de modo particular para cada participante, realizaram a tarefa de observação, porém apenas com a face e o objeto escolhido. Os autores observaram que amplitude do componente N170 na região occipito-temporal foi maior para faces em comparação ao objeto, mesmo após a eliminação da variação entre os estímulos, ou seja, na segunda tarefa. Em relação ao componente P1, não foi observada maior amplitude para face em relação a objeto. Dessa forma, os achados desse estudo, refuta a teoria da variância entre os estímulos e reafirma o componente N170 como um marcador para processamento facial.
As divergências de resultados encontradas na literatura que podem ser observadas na descrição dos estudos citados acima podem ocorrer devido a diferenças nos objetivos e fatores metodológicos. Alguns estudos como o de McPartland et al. (2004) avaliam o processamento visual em relação a faces comparada a objetos, enquanto outros avaliam aspectos relacionados a familiaridade (WEBB et al., 2010) ou ao processamento emocional (BATTY et. al., 2010;
O´CONNOR et al., 2005; WONG et al., 2008). Além dos estudos que investigam o processamento
18 facial comparado a objetos ou processamento facial apresentada em posição normal e invertida, também são encontrados na literatura, estudos que investigam o processamento de expressão facial analisando o processamento de emoção expressa na face.
A fim de investigar o processamento de expressão facial, porém com conteúdo emocional, O´Connor, Ham e Kirk (2005) investigaram a base neurofisiológica do processamento de informação emocional por meio da análise de diferenças na amplitude e latência dos componentes N170 e P1 em tarefa de processamento de faces em crianças e adultos comparando grupo controle com grupo com Síndrome de Asperger (SA). A tarefa realizada pelos pesquisadores consistiu na apresentação de faces com expressões de felicidade, tristeza, raiva, susto e faces neutras. Os resultados demonstraram que adultos com SA apresentaram maior latência do componente P1 e N170 para todos os tipos de expressão facial quando comparados ao grupo controle. Ao contrário dos resultados encontrados no grupo de adultos, não houve diferença na latência de P1 entre o grupo de crianças com SA e grupo controle. Por fim, foi observado que as crianças (independente do grupo) apresentavam maior amplitude e latência do componente P1 quando comparadas ao grupo de adultos. Tais evidências corroboram com hipótese de que as características do componente P1 sofrem modificações com a idade (O´CONNOR, HAM, KIRK, 2005).
Na mesma direção, Hileman et al. (2011) investigaram os componentes P1 e N170 em tarefa de processamento de faces com expressão emocional versus objetos em crianças com autismo e grupo controle com idades entre 9 e 17 anos. A tarefa consistiu na observação de fotografias de faces que poderiam apresentar expressão neutra, de raiva, de felicidade ou de medo, assim como a apresentação de fotografias de veículos. Ambas eram apresentadas em posição normal ou invertida.
Os resultados mais relevantes encontrados foram i) maior amplitude do grupo controle para o componente P1 em relação a faces invertidas e ii) latências mais longas do componente N170 para grupo experimental quando comparado ao grupo controle. Além disso, assim como relatado em estudos prévios (O´CONNOR et al., 2005; ITIER, TAYLOR, 2004) amplitude e latência de P1 diminuiu significativamente com a idade.
Utilizando metodologia semelhante, Batty et al. (2011) investigaram os componentes eletrofisiológicos relacionados ao processamento de expressão facial em 15 crianças com autismo de alto funcionamento e 15 crianças com desenvolvimento típico. Foi observado maior latência dos componentes P1 e N170, além de menor amplitude do componente P1 nos pacientes com autismo quando pareados por idade cronológica ao grupo de desenvolvimento típico como nos outros estudos. Porém, quando realizado pareamento da amostra por medidas de desempenho verbal, apenas a amplitude do componente P1 permaneceu menor em relação ao grupo controle, não sendo observadas diferenças significativas. Os autores concluem a partir desses achados que o
19 comprometimento emocional se refere a anormalidades no processamento percepto-visual (refletido pelo componente P1) em função de um atraso no envio de feedback para áreas visuais, dessa forma afetando e comprometendo o processamento global da informação.
Resultado semelhante foi encontrado por Apicella et al. (2013). Em relação ao componente P1 foi observada maior latência e menor amplitude no grupo com autismo para ambos os estímulos (faces, árvores e desenho animado), sendo mais evidente para faces. Em contrapartida, não observaram diferenças entre grupo com autismo e controle no componente N170 para faces com expressão emocional de felicidade, medo e neutras, assim como para osestímulos controles, árvores e desenho animado para latência e amplitude.
A maioria dos estudos descritos até o momento utiliza amostra de crianças e adolescentes com idades entre 8-18 anos. Além do estudo de Webb et al. (2006) citado anteriormente, foram encontrados apenas dois estudos relevantes que investigam reconhecimento de face comparando com apresentação de objetos em crianças com autismo em idades precoces.
No início do desenvolvimento, dois componentes anteriores ao aparecimento do componente N170 têm sido observados em crianças com desenvolvimento típico, sendo eles; o N290 e o P400.
Tais componentes aparentam ser sensíveis ao processamento facial, apresentando padrões de amplitude e latência semelhantes ao componente N170. Dessa forma esses componentes precoces seriam os precursores do componente N170 (HALIT et al., 2004). Além do N290 e do P400, o componente Nc também é citado na literatura. Tal componente encontra-se relacionado ao direcionamento atencional, sendo sensível a familiaridade de faces (de HANN e NELSON, 1997).
No primeiro estudo desenvolvido por Dawson et al. (2002) foi comparado o reconhecimento de face materna em crianças com autismo, crianças com atraso no desenvolvimento e em grupo controle. Foi registrada a atividade eletrofisiológica das crianças enquanto eram apresentadas fotos da face da mãe com expressão neutra e fotos de uma face feminina desconhecida, assim como foram apresentadas imagens de brinquedos familiares e não-familiares as crianças. Os resultados mostraram que diferente de crianças com desenvolvimento típico e de crianças com atraso no desenvolvimento, crianças com autismo não apresentaram diferença de amplitude do componente P400 e do componente Nc em relação a imagem da face da mãe comparado a um desconhecido. Porém, foi observado maior amplitude desses componentes para brinquedo não familiar comparado ao brinquedo favorito. Dessa forma, a amplitude dos componentes P400 e Nc foi semelhante aquela observado no grupo com desenvolvimento típico e no grupo com atraso no desenvolvimento. Segundo os autores, esses resultados confirmam um comprometimento seletivo no processamento social no autismo em estágios precoces do desenvolvimento (DAWSON et al., 2002).
