INTRODUÇÃO. Regiane Anderson 1, Henrique Ortêncio Filho 2

DÍPTEROS

M

SUA INCIDÊNCIA AO LONGO DASESTAÇÕES DO ANO Regiane Anderson1_{, Henrique Ortêncio Filho}2

1 _{Acadêmica da Universidade Paranaense, Campus Cianorte, Av. Brasil, 1123 CEP 87200-000 Cianorte - Paraná}

e E-mail: regianebio@hotmail.com

2 _{Docente da Universidade Paranaense, Campus Cianorte, Av. Brasil, 1123, Centro, Cianorte - PR - Brasil,}

87200-000, Fone: 44-3619-3000 e e-mail: henfilho@unipar.br

Abstract. Ectoparasites are organisms which are externally distributed in relation to an animal, usually dwelling on it. When it is concerned to bats, they can be represented by Hippoboscidae, Streblidae and Nycteribiidae families. Temperature may influence upon the ectoparasites’ time of life pertaining to the Strebidae family. These ectoparasites are tropical and tend to appear more frequently during the hottest months of the year. Thus, the present work had as aims to identify the ectoparasites insects found on Chiroptera, Mammalia from Cinturão Verde Municipal Park, Cianorte municipality, Paraná state, and analyse the frequency of these animals found on bats along the seasons of the year. The study was carried through from October, 2004 to September, 2005. The insects were collected sometimes manually and sometimes with the aid of tweezers. Then they were placed adequately into flasks containing alcohol at 70%, labeled with information about the parasite and the date of collection. During the research, 178 ectoparasites were captured, all of them belonging to the Streblidae family. The captured species were the following: Trichobius joblingi Wenzel, 1966, Aspidoptera falcata Wenzel, 1976, Megistopoda proxima Séguy, 1926, Megistopoda aranea(Coquillet, 1899, Paratrichobius longicrus Miranda Ribeiro, 1907 and Metelasmus pseudopterus Coquillet, 1907. T. joblingi was found on Artibeus lituratus and Carollia perspicillata. A. falcata on A. lituratus and Sturnira lilium. M. proxima on S. lilium and A. lituratus. M. aranea on A. lituratus and A. fimbriatus. P. longicrus on A. lituratus. A. fimbriatus, C. perspicillata, S. lilium and M. pseudopterus on A. fimbriatus. The highest incidence of ectoparasites took place in summer when 24% of bats were parasitized; in spring, 20%, in fall, 14% and in winter, 13% The six species of ectoparasites found on four species of phylostomid bats represent a little percentage of the species already classified. This suggests the necessity of more profound studies, involving the determination of the species, biology and ecology of bats’ ectoparasites.

Key words: Phyllostomidae, ectoparasites, semi-deciduous forest, northwest of Paraná State.

I

Como qualquer outro animal, os morcegos não estão livres de ectoparasitas, os quais são artrópodes pertencentes às classes Insecta e Arachnida, que vivem às custas do hospedeiro, alimentando-se de fluidos corpóreos ou folículos capilares. São encontrados em sua pelagem e nas membranas das asas, que podem sofrer perfurações, ou nos abrigos, onde existe acúmulo de guano (Marshall, 1982). Segundo Marshall (1982), a temperatura e a umidade têm grande influência na vida dos ectoparasitas, podendo afetar sua sobrevivência. Passam parte de seu tempo de vida nos abrigos, onde o clima é favorável, nos hospedeiros de sangue quente. Dípteros da família Nycteribiidae têm uma tolerância climática maior do que os Streblidae que são principalmente encontrados em áreas tropicais, onde o clima pode limitar a distribuição de morcegos, afetando a freqüência dos ectoparasitas, sendo que as duas

famílias raramente ocorrem no mesmo hospedeiro (Wenzel, Tipton & Kiewlicz 1966). Segundo Marshall (1982), dípteros estreblídeos apresentam uma maior variação morfológica, sendo que as asas podem ser normais, reduzidas ou ausentes, o corpo pode ser lateralmente aplainado e as pernas podem variar de curtas e fortes a longas e esguias.

situações de exposições. Muitas espécies podem ser encontradas nas paredes dos abrigos, onde há o acúmulo de guano (Wenzel, Tipton & Kiewlicz 1966). Assim, o presente trabalho teve como objetivos identificar os insetos ectoparasitas encontrados em morcegos filostomídeos do Parque Municipal Cinturão do Verde de Cianorte - Paraná e analisar a freqüência desses animais nos morcegos, ao longo das estações no ano.

M

Formado por uma área de, aproximadamente, 312 hectares, o Parque Municipal do Cinturão do Verde de Cianorte, estado do Paraná, tem a forma de uma ferradura e é separado em dois fragmentos de diferentes tamanhos. Ele se localiza entre as coordenadas 23°40’S, 52º38’W, 530 metros de altitude e representa na região de Cianorte um dos últimos remanescentes de Floresta Estacional Semidecidual Submontana, com influência do Cerrado. A vegetação apresenta características de uma floresta madura alterada e nas áreas limites do parque, encontram-se locais bastante degradados em termos de cobertura vegetal. O clima predominante é classificado como subtropical úmido mesotérmico, com verões quentes, geadas pouco freqüentes, com tendências de concentração de chuvas nos meses de verão (Cioffi et al. 1995). Foram colocadas as redes nos seguintes pontos: Trilha das Perobas, Trilha do Fantasminha I, Trilha do Fantasminha II e uma propriedade rural (Figura 1).

As coletas de quirópteros foram realizadas mensalmente, durante quatro noites, sendo uma trilha por noite, entre outubro de 2004 e setembro de 2005,

com técnicas de captura adaptadas de Greenhall & Paradiso (1968). Utilizou-se quatro redes de neblina com tamanho de 14 metros de comprimento por 2,5 metros de altura, armadas entre 0,5 a 3,0 metros acima do solo, totalizando 140m2 de rede por noite em lugares de maior preferência dos morcegos em seus deslocamentos, como: clareiras dentro da mata, estradas pouco movimentadas, trilhas e cursos d’água. O período de amostragem teve duração de quatro horas diárias, com início logo após o crepúsculo vespertino, seguindo estudo prévio de Laval (1970). Além das capturas noturnas, foram realizadas coletas diurnas nos lugares de repouso dos morcegos, como: bueiros de estradas, ocos de árvores, forros de casas e demais abrigos existentes na região do Cinturão Verde e arredores. Para a identificação dos morcegos capturados, um casal de cada espécie foi morto com dose letal de tiopental sódico, fixado em frasco contendo formol 10% e conservado em álcool 70%. Posteriormente, os espécimes foram identificados com o auxílio de microscópio estereoscópico, seguindo critérios de Vieira (1942), Husson (1962), Vizoto & Taddei (1973) e Jones & Carter (1976), confirmados por Isaac Passos de Lima (Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro) e depositados no Laboratório de Zoologia da Universidade Paranaense, campus Cianorte. Os demais morcegos capturados foram libertados após a coleta de dados.

A coleta dos ectoparasitas foi feita manualmente ou com o auxílio de pinça. Os espécimes foram conservados em álcool 70%, identificados com o auxílio de microscópio estereoscópico, seguindo critérios de Graciolli & Carvalho (2001), confirmados por Gustavo Graciolli (Universidade Federal do Mato Grosso do Sul) e depositados no Laboratório de Zoologia da Figura 01. Localização do Parque Municipal do Cinturão Verde no Município

Universidade Paranaense, campus Cianorte. Para a análise de infestação nas diferentes estações do ano, preconizou-se como primavera, os meses de outubro a dezembro; verão, de janeiro a março; outono, de abril a junho e; inverno, de julho a setembro. Os dados foram analisados por meio de estatística descritiva e representados por porcentagem.

R

Durante o período de estudo foram capturados 646 morcegos filostomídeos pertencentes a oito espécies, das quais apenas quatro, encontravam-se parasitadas. Foram capturados: Artibeus lituratus (450), Artibeus fimbriatus (47), Carollia perspicillata (41), Sturnira lilium (87), Chrotopterus auritus (2), Platyrrhinus lineatus (6), Vampyressa pusilla (3) e Pygoderma bilabiatum (1). Nas quatro últimas espécies mencionadas, não foram encontrados ectoparasitas (Tabela 01).

Dos morcegos capturados, 18,68% apresentavam-se parasitados por estreblídeos. Das espécies de ectoparasitas coletadas, identificou-se P. longicrus, T. joblingi, M. aranea, M. proxima, A. falcata e M. pseudopterus, sendo todos já catalogados no estado do Paraná, onde alguns exemplares tiveram uma maior preferência por determinado hospedeiro.

Verificou-se uma maior incidência de P. longicrus, que em A. lituratus ocupou 86,5% das capturas, M. aranea teve uma preferência de 86,2% por A. fimbriatus, C. perspicillata teve uma baixa taxa de infestação e foi parasitado por T. joblingi 50,0% e P. longicrus 50,0%. S. lilium apresentou uma taxa de infestação considerável visto que, aproximadamente, 42,9% dos exemplares capturados encontravam-se parasitados, sendo hospedeiro de A. falcata (32,1%) e M. proxima (66,1%) e P. longicrus (1,8%).

Com relação à freqüência de ectoparasitas, conforme as estações do ano (Figura 02), houve uma maior ocorrência no verão, onde 24,0% dos morcegos apresentavam-se parasitados, seguido da primavera com 20,0%. Já na estação do outono, houve uma infestação de 14,0% e, durante o inverno, 13,0% dos animais possuíam ectoparasitas, havendo pouca diferença na análise de infestação devido à diferença na temperatura da estação do outono ser maior em média de 5ºC, em relação ao inverno. Um fato interessante foi a ocorrência de somente um espécime de M . pseudopterus durante o inverno parasitando A. fimbriatus.

Ao longo das estações do ano (Tabela 02), houve uma diferença considerável em relação à temperatura, apresentando uma redução na incidência de ectoparasitas capturados durante o inverno 10,0% e

outono 18,0%, devido à temperatura. A umidade não demonstrou muita influência na presente pesquisa. Nas estações mais quentes, presenciou-se um aumento na freqüência de parasitas capturados. Durante a primavera, foram coletados 29,0% dos insetos a uma temperatura de 21ºC e, no verão, houve um aumento considerável, com 43,0% de Streblidae a uma temperatura média de 23ºC.

Durante as diferentes estações do ano, somente no inverno houve uma diminuição no número de espécies de ectoparasitas capturados (Figura 03), não sendo constatadas espécies como T. joblingi, M. aranea, A. falcata, encontrando-se as mesmas nas diferentes estações do ano. Um único exemplar de M . pseudopterus foi coletado durante o inverno. A espécie T. joblingi apresentou baixa incidência nos morcegos capturados, sendo representado por apenas um exemplar em cada estação, com exceção do inverno, onde não houve captura.

D

0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50

Primavera Verão Outono Inverno

%

% Morcegos capturados % de ectoparasitas % de infestação

Figura 02 Freqüência relativa (%) de ectoparasitas, morcegos capturados e incidência de infestação conforme as estações do ano no Parque Municipal do Cinturão Verde de Cianorte, Paraná.

Tabela 01 Espécies de morcegos pertencentes à família Phyllostomidae e seus respectivos ectoparasitas, coletados no Parque Municipal do Cinturão Verde de Cianorte, Paraná, sendo: N: número de indivíduos capturados, %MP = freqüência relativa de animais coletados parasitados e %PM = freqüência relativa de ectoparasitas coletados por hospedeiro

Espécies de filostomídeos N %MP Espécies de Streblidae N %PM

Artibeus lituratus (Olfers, 1818) 450 14,9 Paratrichobius longicrus (Miranda Ribeiro, 1907) 77 86,5

Trichobius joblingi Wenzel, 1966 01 1,1

Megistopoda aranea (Coquillett, 1899) 07 7,9

Megistopoda proxima (Séguy, 1926) 04 4,5

Artibeus fimbriatus (Gray, 1838) 47 23,4 Paratrichobius longicrus (Miranda Ribeiro, 1907) 02 6,9

Megistopoda aranea (Coquillett, 1899) 25 86,2

Aspidoptera falcata Wenzel, 1976 01 3,5

Metelasmus pseudopterus Coquillett, 1907 01 3,5

Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) 41 7,3 Trichobius joblingi Wenzel, 1966 02 50,0

Paratrichobius longicrus (Miranda Ribeiro, 1907) 02 50,0

Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810) 87 37,9 Megistopoda proxima (Séguy, 1926) 37 66,1

Paratrichobius longicrus (Miranda Ribeiro, 1907) 01 1,8

Aspidoptera falcata Wenzel, 1976 18 32,1

Chrotopterus auritus (Peters,1856) 2 - - -

-Platyrrhinus lineatus (E. Geoffroy,1810) 6 - - -

-Vampyressa pusilla (Wagner, 1843) 3 - - -

-Pygoderma bilabiatum (Wagner, 1843) 1 - - -

-Total: 08 espécies 637 - 06 espécies 178

-Estações do ano % morcegos % parasitas Temperatura (ºC) % URA

Primavera 29,0 29,0 21ºC 83,0

Verão 31,0 43,0 23ºC 84,0

Outono 26,0 18,0 20ºC 91,0

Inverno 14,0 10,0 15ºC 80,0

Tabela 02 Freqüência relativa (%) de ectoparasitas e de morcegos capturados nas diferentes estações do ano, em relação à temperatura (ºC) e à umidade relativa do ar (% URA) no Parque Municipal do Cinturão Verde de Cianorte, Paraná

longicrus. A espécie P. longicrus em S. lilium é considerada acidental ou passageira (Rui & Graciolli 2005), o que coincide com o presente trabalho onde foi encontrado apenas um exemplar de P. longicrus sobre S. lilium.

Os dados obtidos foram semelhantes em termos de associação hospedeiro/parasita com o trabalho realizado por Rui & Graciolli (2005), onde A. lituratus foi parasitado por P. longicrus, A. fimbriatus por M. aranea, M. pseudopterus, S. lilium por M. proxima. Komeno & Linhares (1999), em estudo no estado de Minas Gerais, registraram que S. lilium era parasitado por duas espécies de Streblidae: M. proxima e A. falcata, conforme observado no presente trabalho, onde vários fatores podem influenciar o parasitasitismo, como o tipo de abrigo do morcego, as interações entre

diferentes espécies de hospedeiros nos abrigos e o comportamento.

Durante a pesquisa, em relação à sazonalidade pôde-se obpôde-servar que, durante a estação da primavera, 20,0% dos morcegos capturados estavam parasitados em ambientes em que a temperatura esteve em média 21ºC com 83,0% de URA. No verão, obteve-se 24,0% de hospedeiros parasitados sendo o maior índice de infestação com uma temperatura média de 23ºC e 84,0% de URA.

A região onde foi realizado o estudo é caracterizada por verões quentes com concentrações de chuva e geadas pouco freqüentes no inverno. Provavelmente, a freqüência de ectoparasitas nas estações da primavera e verão está relacionada com a sazonalidade de temperatura. As seis espécies de ectoparasitas identificadas em quatro espécies de morcegos filostomídeos representam uma pequena porcentagem dos táxons já catalogados, sugerindo a necessidade de estudos mais aprofundados, envolvendo a identificação, biologia e ecologia de ectoparasitas de morcegos.

A

Agradecemos à Universidade Paranaense, pelo incentivo e apoio financeiro; a Danieli Pinto, Daniela Aparecida Testa, Marcelo Aparecido Marques, Lílian Sato, Kelly Mari Ohi, Émerson Jamber, Gustavo Barizon Maranho, Sandra Mara Milani Nishimura e Sílvia Regina Ferreira, pela participação e auxílio nas coletas de campo; a Isaac Passos de Lima, pela confirmação das espécies de morcegos; a Gustavo Graciolli pela confirmação das espécies de dípteros ectoparasitas; e a Luiz Carlos Gomes e Priscilla de Carvalho pelo apoio na definição do modelo estatístico.

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