Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA Programa de Pós-graduação em Botânica
Padrões fenológicos e de endemismo da flora das Campinaranas da Reserva de Desenvolvimento Sustentável do Uatumã,
Amazônia Central
LAYON ORESTE DEMARCHI
Manaus, Amazonas
Dezembro 2022
Layon Oreste Demarchi
Padrões fenológicos e de endemismo da flora das Campinaranas da Reserva de Desenvolvimento Sustentável do Uatumã,
Amazônia Central
Dra. Maria Teresa Fernandez Piedade Dr. Florian Wittmann
Tese apresentada ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas (Botânica).
Contato: layon.lod@gmail.com
lattes: http://lattes.cnpq.br/2504309339279053
Manaus, Amazonas
Dezembro 2022
Catalogação na Publicação (CIP-Brasil)
D372p Demarchi, Layon Oreste
Padrões fenológicos e de endemismo da flora das Campinaranas da Reserva de Desenvolvimento Sustentável do Uatumã, Amazônia Central /Layon Oreste Demarchi; Orientadora Maria Teresa Fernandez Piedade; coorientador Florian Wittmann. - Manaus:[s. l.], 2022.
81.7MB
200p. : il. color.
Dissertação (Mestrado - Programa de Pós-Graduação em Botânica.) - Coordenação do Programa de Pós-Graduação, INPA, 2022.
1. Unidade de conservação. 2.Flora endêmica. 3. Tensão de água no solo. I.
Piedade, Maria Teresa Fernandez. II. Wittmann, Florian . III. Título.
CDD 577.308113
Sinopse: O presente estudo analisou diferentes aspectos da vegetação de Campinarana da Reserva de Desenvolvimento Sustentável do Uatumã. São apresentados o comportamento fenológico em nível de comunidade e de fitofisionomias, o padrão de endemismos da comunidade vegetal e uma nova espécie especialista e endêmica deste ambiente. Com isso espera-se contribuir para aumentar o conhecimento deste ecossistema, bem como, gerar informações que subsidiem estratégias de conservação destes ambientes amazônicos complexos e frágeis
Palavras Chave: Unidade de Conservação, vegetação em areias brancas, estatística circular, flora endêmica, ambientes oligotróficos, nível do lençol freático, tensão de água no solo, espécies ameaçadas.
Dedico esta tese aos amigos Pedro Henrique (lenda) e Rafael Guerta (bariri) e a minha avó Maria Ronconi Baldessar, que devido a distância não tive a chance de me despedir.
Agradecimentos
Primeiramente agradeço a minha orientadora Maria Teresa, nossa Maitê, que deu todo o apoio necessário para a realização deste trabalho, sendo uma pessoa muito importante, tanto na vida profissional quanto pessoal.
Ao meu coorientador Florian Wittmann, sempre disposto a colaborar e dar aquela sacudida nas ideias, as conversas e discussões em campo me ajudaram a ver tantas facetas fascinantes da Amazônia.
Ao meu co-orientador não oficial Jochen Schöngart, por toda a amizade e todo aprendizado proporcionado nestes anos, seja pelas conversas despretensiosas no final do expediente ou nas mais divertidas saídas de campo.
Aos meus pais Sonia e Carlos Demarchi, ao meu irmão Marco Demarchi e cunhada Magda Demarchi, que sempre me apoiaram de diversas formas ao longo desta tese. Sou muito grato por sempre poder contar com vocês.
A Maria Júlia Ferreira por me apoiar sempre, ser companheira pra todas as horas e por me proporcionar tantos bons momentos.
Ao Irineu e Ângela Ferreira, que nos ajudaram tantas vezes aqui em Manaus, tenho muita admiração e agradeço toda a ajuda e amizade de vocês.
Aos meus amigos com quem dividi a moradia em república, Paula Guarido, Erick Chöueri (jack) e Peterson Campos (bambu), sem palavras pra descrever todas as peripécias que vivemos juntos, sou muito grato a ter amigos como vocês.
Aos amigos de longa data rio-clarenses que me acompanham aqui em Manaus, Fernando Andriolli (pantoja), Fernanda Meirelles (caputi) e Diego Osoegawa (jaspion), vocês são essenciais, amigos que quero levar para a vida.
Aos meus amigos da turma Eco 2012, Eveline Salvático, Jefferson Barros, Yuri Feitoza e Randolpho Gonçalves, figuras essas do mais alto escalão para sacanear os coleguinhas.
Saudade de nossas peripécias manauaras.
A todo os amigos do grupo MAUA, Adriano Quaresma, Kelvin Uchoa, Aline Lopes, Bianca Weiss, Viviane Klein, Gildo Feitosa, Anderson Reis, Tayane Carvalho, Gisele Biem, Angelica Resende, Maíra da Rocha, Maihyra Pombo, Flávia Durgante, Ana Luiza Costa, Gilvan Costa, Aurélia Bentes, Jeisiane Santos, Sthefanie Gomes, Priscila Amaral, muito obrigado pela companhia e amizade, me sinto muito bem fazendo parte deste grupo.
Aos técnicos Celso Rabello e Elizabeth Rebouças, amigos maravilhosos com quem aprendo muito e que quebraram tantos galhos que posso afirmar que foram essenciais para desenvolver esta tese.
Aos amigos Paulinho, Antônio (Bo), Thiago Bicudo, Juliana Oler, Raíssa Rainha que mesmo não morando em Manaus sempre aparecem por aqui para tomarmos uma cervejinha.
A Daniel Portela, Jefferson da Cruz e Lucas Marinho, amigos da taxonomia com quem sempre estou interagindo e trocando experiencias dessa maravilhosa flora Amazônica.
Ao pessoal do Biotupé, Veridiana Scudeller e Hedinaldo Nelson, que me acolheram logo que cheguei em Manaus e são amigos importantes até hoje.
Aos amigos meliponicultores, Dalton Valle, Mauricio Adu e Eduardo Prata, que em nossas conversas sobre as abelhas sempre me deram diversos insights sobre fenologia.
Ao cumpadre Tito (Victor Lery) e a companheira Carolina Antunes, amigos queridos que espero em breve rever.
A todos os amigos que participaram das atividades de campo, Gabriel Caldas, Gilvan Costa, Gildo Feitosa, Adriano Quaresma, Anderson Reis, Fernando Andriolli, Jeisiane da Silva, Natalia Kinap, Willian Bercê, e em especial ao Valdeney Araújo pela ajuda em todos estes meses de monitoramento.
A todo o pessoal do Projeto ATTO que me deram o apoio para a realização dos trabalhos em campo, tanto da parte logística (Bruno e Roberta) quanto da parte de campo, Nagib, Antônio, André, Amaury, Dona Ângela, Seu Adi, Delano, e claro, a pessoa mais silenciosa da Amazônia, o amigo Wallace (cupu).
Ao pessoal do herbário, Mike Hopkins, Mariana Mesquita, Nory Daniel, sempre solícitos em ajudar em várias etapas que precisei de nosso valioso herbário.
Ao Zezinho (José Ferreira Ramos), essa pessoa maravilhosa com quem aprendi muito e é uma inspiração para todos os botânicos da Amazônia.
Resumo
As Campinaranas amazônicas caracterizam-se por apresentar solos predominantemente arenosos, fortemente lixiviados, ácidos e de baixíssima fertilidade, experienciando em um mesmo ano seca fisiológica durante a estação seca, e alagamento do sistema radicular durante a estação chuvosa. Essas características funcionam como filtros ambientais para o estabelecimento das espécies, resultando em uma flora especializada, com muitos endemismos e diferentes fitofisionomias. Embora muitos autores apontem a grande quantidade de espécies de plantas especialistas nesses ecossistemas, recentes estudos mostram maior proporção de espécies generalistas. Esta ainda é uma questão em debate agravada pela escassez de estudos de campo e dos inúmeros táxons ainda não descritos. Além disso, a fenologia da vegetação destes ecossistemas é quase desconhecida. Questões de como as fenofases vegetativas e reprodutivas se comportam frente a estas características ambientais ao longo das diferentes fitofisionomias permanecem sem resposta. Nesta tese foi investigado os padrãos de endemismo, as respostas fenológicas da comunidade e das fitofisionomias das Campinaranas da Reserva de Desenvolvimento Sustentável do Uatumã. Adicionalmente, foi analisada a relação da fenologia com as variáveis ambientais em escala regional (pluviosidade, temperatura, fotoperíodo) e local (tensão de água no solo, nível do lençol freático). Para analisar o padrão de endemismos e a caracterização das diferentes fitofisionomias foram inventariadas 12 parcelas de 50 x 50 m, buscando a maior variação fisionômica possível. A lista de espécie gerada pelas coletas sistemáticas de campo foi comparada com coleções depositadas em herbários e outros inventários publicados a fim de classificar as espécies como especialistas em Campinarana, especialistas em ambientes oligotróficos, e generalistas. Foram caracterizadas seis diferentes fitofisionomias de Campinarana, principalmente com base no gradiente do nível do lençol freático, estrutura e variação da composição de espécies. Encontramos ao todo 167 espécies pertencentes a 117 gêneros e 50 famílias, onde Fabaceae foi a mais representativa, seguida de Rubiaceae e Chrysobalanaceae. Apenas 30,5% das espécies foram exclusivas de Campinaranas, confirmando que, embora existam muitas plantas endêmicas, a maioria das espécies é generalista. Os padrões fenológicos foram monitorados mensalmente durante 21 meses. Em cada uma das 12 parcelas foi instalado um tensiômetro para avaliar a tensão de água no solo e um level logger para avaliar a variação do nível do lençol freático. Em nível de comunidade, a fenologia apresenta baixas sazonalidade e sincronia, embora ocorram variações de acordo com a fenofase considerada. Por outro lado, mesmo em escala local, foram observadas diferenças marcantes entre as estratégias fenológicas das diferentes fitofisionomias. Por exemplo, a queda e a emissão de folhas novas foram mais sazonais e sincrônicas quando comparadas às fenofases de floração e frutificação. Fitofisionomias com condições intermediárias de disponibilidade hídrica apresentaram maior sincronia e sazonalidade para as fenofases reprodutivas e para a queda foliar. Por outro lado, fitofisionomias com menor disponibilidade hídrica ao longo do ano apresentaram maior sincronia e sazonalidade para a emissão de folhas novas. A influência das variáveis climáticas sobre a fenologia variou dependendo da fenofase e das fitofisionomias consideradas. Além disso, houve um efeito da interação entre as variáveis climáticas sobre as fenofases. Ao longo do monitoramento mensal foi possível coletar a grande maioria das espécies férteis. Esses registros geraram guias com mais de 400 fotos e cerca de 180 espécies.
Essa ampla gama de registros e coletas possibilitou identificar uma espécie nova pertencente à família Clusiaceae. Para a descrição desta nova espécie fornecemos ilustrações, características ecológicas, um mapa de distribuição e a avaliação do estado de conservação, além de discutir caracteres taxonômicos comparando-os com os de outras espécies relacionadas. A nova espécie foi nomeada como Tovomita cornuta Demarchi & L. Marinho, epíteto este devido às pequenas protuberâncias presentes nos frutos que são semelhantes a cornos, uma das principais características morfológicas que a diferencia de outras no mesmo gênero. O acesso do status de
conservação da espécie mostrou que ela é naturalmente rara, contando apenas com quatro áreas de ocorrência, sendo duas delas altamente impactadas, todas em Campinaranas dentro do estado do Amazonas. Desta forma, classificamos a espécie como criticamente ameaçada. A presente tese utiliza diferentes abordagens para gerar informações que se complementam e constituem em uma importante ferramenta para embasar estratégias de conservação e manejo de ecossistemas de Campinarana.
Title: Phenological and endemism patterns of the Campinarana flora of the Uatumã Sustainable Development Reserve, Central Amazon
Abstract
The Amazonian Campinaranas are characterized by having predominantly sandy, heavily leached, acidic, and low fertility soils. This ecosystem can experience in the same year physiological drought during the dry season and the flooding of the root system during the wet season. These characteristics act as an environmental filter for the establishment of species, resulting in a specialized flora, with many endemisms. Although many authors point to a high level of specialist species, recent studies show a higher proportion of generalists. This is a matter of debate, even more in a context of scarcity of field studies, and the numerous taxa not yet described in this ecosystem. Furthermore, the phenology of these ecosystems is almost unknown. Questions about the vegetative and reproductive phenophases behave in the face of these environmental characteristics across the different phytophysiognomies remain unanswered. In this thesis, I investigate the pattern of endemisms, the phenological responses of the community, and phytophysiognomies of the Campinaranas of the Uatumã Sustainable Development Reserve. Additionally, it analyzed the relationship of phytophysiognomies with environmental variables on a regional (rainfall, temperature, photoperiod) and local scale (soil water tension, groundwater level). For analyzing the pattern of endemisms and the characterization of the different phytophysiognomies. Were sampled 12 plots of Campinarana of 50 x 50 m trying to sample the greatest physiognomic variation. The species list generated through systematic field collections was compared with collections deposited in herbariums and other published inventories to classify the species as specialists in white-sand, specialists in oligotrophic habitats, and generalists. Six different phytophysiognomies of Campinarana were characterized, with the differentiation between them palpated mainly in the gradient of the groundwater level, the structure, and the variation of species composition. Were found a total of 167 species belonging to 117 genera and 50 families. Fabaceae was the most representative, followed by Rubiaceae and Chrysobalanaceae. Only 30.5% of the species were exclusive to Campinaranas, Thus, although there are many endemic species, most are generalist. Regarding the phenological patterns, the plots were monitored monthly for 21 months. In each plot, a tensiometer was installed to evaluate the soil water tension and a level logger to evaluate the groundwater level. The results showed that at the community level, the phenology presents low seasonality and synchrony. Although there are variations according to the phenophase considered. On the other hand, even on a local scale, marked differences were observed between the phenological strategies of the different phytophysiognomies. For example, the leaf fall, and leaf flush were more seasonal and synchronous when compared to the flowering and fruiting phenophases. Phytophysiognomies with intermediate conditions of water availability showed greater synchrony and seasonality for the reproductive phenophases and leaf fall. Though, phytophysiognomies with lower water availability throughout the year showed greater synchrony and seasonality for the leaf flush. The climatic variables influenced the phenology depending on the phenophase and phytophysiognomy considered. In addition, there was an effect of the interaction between climatic variables on the phenophases. During monthly monitoring, it was possible to collect the majority of Campinarana fertile species.
These records generated a guide with more than 400 photos and about 180 species. This wide range of records and collections made it possible to identify a new species belonging to the Clusiaceae family. We provide illustrations, ecological characteristics, a distribution map, and a conservation status assessment. In addition, was discussited taxonomic characters and compared them with those of other related species. The new species was named Tovomita cornuta Demarchi & L. Marinho, an epithet due to the small protuberances present on the fruits
that are similar to horns, one of the main morphological characteristics that differentiate it from others in the same genus. Accessing the conservation status of the species showed that it is naturally rare, with only four areas of occurrence, two of which are in highly impacted areas, all in Campinaranas within the state of Amazonas. Thus, the species was classified as critically endangered. The present thesis uses different approaches to generate complementary information, constituting an important tool to substantiate conservation and management strategies in Campinarana ecosystems.
Sumário
Lista de Tabelas xi
Lista de Figuras xiii
1. Introdução Geral 1
1.1. Características gerais das Campinaranas 1
1.2. Fatores estressantes à vegetação de Campinarana 2 1.3. Fenologia em relação a fatores bióticos e abióticos 4
2. Objetivos 5
2.1. Objetivo Geral 5
2.2. Objetivos Específicos 6
Capítulo 1
7Abstract 8
Introduction 9
Study Area 11
Methods 13
Results 14
Discussion 56
Acknowledgements 59
References 60
Capítulo 2
71Abstract 72
Introduction 73
Methods 75
Results 81
Discussion 95
Implications for Conservation 100
Acknowledgements 101
References 102
Supplementary material 109
Capítulo 3
130Abstract 131
Introduction 132
Materials and methods 133
Results and discussion 133
Acknowledgements 144
References 144
Capítulo 4
147Apresentação 148
Guia 1 150
Guia 2 167
References 173
3. Síntese 174
4. Referências 175
Lista de Tabelas:
CAPÍTULO 1:
Table 1. Checklist of the trees, treelets and shrubs from Uatumã Sustainable Development Reserve (Uatumã SDR), Manaus, Amazonas, Brazil. Phisiognomy: OSC = open shrubby Campinarana; DSC = dense shrubby Campinarana; OAC = open arboreal Campinarana; DAC
= dense arboreal Campinarana; OFC = open forested Campinarana; DFC = dense forested Campinarana. Habitat: gen = generalist; ohs = oligotrophic habitats specialist; wss = white- sand specialist. Distribution: neo = Neotropical; sam = South America; amz = Amazon basin;
bam = Brazilian Amazon basin. Vouchers: LOD = Layon Oreste Demarchi; AR = Afonso Rabelo; JEH = John Ethan Householder; AJH = Andrew James Henderson; FMC = Flávio Magalhães Costa; CEZ = Charles Eugene Zartman; JGC-B = Jefferson Guedes de Carvalho- Sobrinho.
Table 2. Comparison between studies developed in Campinarana areas in the Brazilian Amazon. Sampling criteria: DBH = Diameter at breast height; DGH = Diameter at ground height. Most representative families: Ann = Annonaceae; Apo = Apocynaceae; Are = Arecaceae; Bur = Burseraceae; Chr = Chrysobalanaceae; Clu = Clusiaceae; Eup = Euphorbiaceae; Fab = Fabaceae; Lau = Lauraceae; Lec = Lecythidaceae; Mal = Malpighiaceae;
Malv = Malvaceae; Mel = Melastomataceae; Mor = Moraceae; Myri = Myristicaceae; Myr = Myrtaceae; Och = Ochnaceae; Pen = Pentaphylacaceae; Rub = Rubiaceae; Sapi = Sapindaceae;
Sap = Sapotaceae. (*) indicates that floristic sampling was also conducted outside the plots for the preparation of species lists.
CAPÍTULO 2:
Table 1. Description of circular statistics for the reproductive and vegetative strategies of the groups representing the different phytophysiognomies of Campinarana of Uatumã Sustainable Development Reserve (USDR), Amazonas State, Brazil. The mean date of occurrence of the phenological event (mean angle, μ), synchrony (vetor r), circular standard deviation, Rayleigh uniformity test (to infer seasonality, p ≤ 0.05), number of observations and number of events during the study (July 2018 to March 2020), from reproductive and vegetative phenophase are summarized. The values of circular statistics differ significantly in *p< 0.05, **p< 0.01, ***p<
0.001; ns = not statistically significant.
Table 2. Description of circular statistics for the reproductive and vegetative strategies of the formed species groups representing the different phytophysiognomies of Campinarana of Uatumã Sustainable Development Reserve (USDR), Amazonas State, Brazil. The mean date of occurrence of the phenological event (mean angle, μ), synchrony (vetor r), circular standard deviation, Rayleigh uniformity test and Pycke uniformity test (to infer seasonality, p ≤ 0.05), number of observations and number of events during the study (July 2018 to March 2020), from reproductive and vegetative phenophase are summarized. The values of circular statistics differ significantly in *p< 0.05, **p< 0.01, ***p< 0.001.
Table 3. Spearman's correlation between environmental variables and reproductive and vegetative phenophases of the Campinarana community of Uatumã Sustainable Development Reserve (USDR), Amazonas State, Brazil. The values of circular statistics differ significantly in *p< 0.05, **p< 0.01, ***p< 0.001.
Table 4. Spearman's correlation between environmental variables and reproductive and vegetative phenophases of the groups representing the different phytophysiognomies of Campinarana of Uatumã Sustainable Development Reserve (USDR), Amazonas State, Brazil.
The values of circular statistics differ significantly in *p< 0.05, **p< 0.01, ***p< 0.001.
CAPÍTULO 3:
Table 1. Morphological comparison of Tovomita cornuta and related Amazonian species.
Lista de Figuras:
CAPÍTULO 1:
Figure 1. A. Geographic location of study area (small green area in the center of the figure), within South America. Dark gray highlights the Brazilian Amazon. B. Boundaries of the Uatumã Sustainable Development Reserve, with the Campinarana patches highlighted in white;
we delimited the Campinarana patches through the manual classification of LANDSAT satellite images. C. Allocation of plots and sampling trails within a Campinarana patch sampled, surrounded by a matrix of upland forest (Terra-firme). The white squares represent plots installed in 2013 by the PELD-MAUA project, the yellow squares represent plots installed in 2017 in the context of this study……… 12 Figure 2. Schematic representation of the Campinarana phytophysiognomies from Uatumã Sustainable Development Reserve, the main representative species of each one and its numbering relative to the figure. A. Open shrubby Campinarana (OSC), (1) Aldina heterophylla (Fabaceae), (2) Cybianthus fulvopulverulentus (Primulaceae), (3) Humiria balsamifera (Humiriaceae), (4) Macrolobium punctatum (Fabaceae), (5) Myrcia citrifolia (Myrtaceae). B.
Dense shrubby Campinarana (DSC), (6) Chaunochiton angustifolium (Aptandraceae), (7) Clusia nemorosa (Clusiaceae), (8) Dimorphandra campinarum (Fabaceae), (9) Macairea theresiae (Melastomataceae), (10) Mauritia carana (Arecaceae), (11) Remijia morilloi (Rubiaceae). C. Open arboreal Campinarana (OAC), (12) Attalea microcarpa (Arecaceae), (13) Miconia subsimplex (Melastomataceae), (14) Parkia igneiflora (Fabaceae), (15) Pradosia schomburgkiana (Sapotaceae), (16) Simaba guianensis (Simaroubaceae). D. Dense arboreal Campinarana (DAC), (17) Emmotum orbiculatum (Metteniusaceae), (18) Ilex divaricata (Aquifoliaceae), (19) Pagamea coriacea (Rubiaceae). E. Open forested Campinarana (OFC), (20) Catostemma sclerophyllum (Malvaceae), (21) Duroia saccifera (Rubiaceae), (22) Iriartella setigera (Arecaceae), (23) Manilkara bidentata (Sapotaceae), (24) Sacoglottis mattogrossensis (Humiriaceae), (25) Sterigmapetalum plumbeum (Rhizophoraceae). F. Dense forested Campinarana (DFC), (26) Adiscanthus fusciflorus (Rutaceae), (27) Clusia insignis (Clusiaceae), (28) Euterpe catinga (Arecaceae), (29) Mauritiella armata (Arecaceae), (30) Tovomita calophyllophylla (Clusiaceae)... 30
Figure 3. Phytophysiognomies from Campinaranas of Uatumã Sustainable Development Reserve. A. Open shrubby Campinarana (OSC). B. Dense shrubby Campinarana (DSC). C.
Open arboreal Campinarana (OAC). D. Dense arboreal Campinarana (DAC). E. Open forested Campinarana (OFC). F. Dense forested Campinarana (DFC)……….. 34 Figure 4. Numbers of species from Campinaranas of Uatumã Sustainable Development Reserve by families, genera, habitat occurrence and distribution. A. Number of species of the richest families. B. Number of species of the richest genera. C. Families sorted according to the richness of white-sand specialist species (wss), the number of oligotrophic habitat specialist (ohs), and generalist species (gen). D. Number of species by distribution category…………. 34 Figure 5. Some species from Campinaranas of Uatumã Sustainable Development Reserve. A.
Annona angustifolia (Annonaceae), flower. B. Xylopia spruceana (Annonaceae), buds and flowers. C. Galactophora crassifólia (Apocynaceae), flower. D. Chaunochiton angustifolium (Aptandraceae), flowers. E. Ilex divaricata (Aquifoliaceae), mature fruits. F. Euterpe catinga
(Arecaceae), immature and mature fruits. G. Mauritia carana (Arecaceae), mature fruits. H.
Gongylolepis martiana (Asteraceae), flowers. I. Protium paniculatum var. modestum (Burseraceae), mature fruits……….. 34 Figure 6. Some species from Campinaranas of Uatumã Sustainable Development Reserve. A.
Leptobalanus latus (Chrysobalanaceae), mature fruits. B. Clusia nascimentojuniorii (Clusiaceae), flowers. C. Tovomita cornuta (Clusiaceae), mature fruits. D. Sloanea duckei (Elaeocarpaceae), mature fruits. E. Erythroxylum campinense (Erythroxylaceae), mature fruits.
F. Croton dissectistipulatus (Euphorbiaceae), flowers and immature fruits. G. Mabea uleana (Euphorbiaceae), mature fruits. H. Aldina heterophylla (Fabaceae), buds and flowers. I.
Dimorphandra campinarum (Fabaceae), flowers………. 34
Figure 7. Some species from Campinaranas of Uatumã Sustainable Development Reserve. A.
Macrolobium duckeanum (Fabaceae), flowers. B. Macrolobium punctatum (Fabaceae), flowers. C. Parkia igneiflora (Fabaceae), flowers. D. Vitex duckei (Lamiaceae), flowers. E.
Endlicheria arenosa (Lauraceae), immature and mature fruits. F. Acmanthera minima (Malpighiaceae), mature fruits. G. Pachira faroensis (Malvaceae), flower. H. Macairea theresiae (Melastomataceae), flowers. I. Miconia subsimplex (Melastomataceae), immature fruits………. 34 Figure 8. Some species from Campinaranas of Uatumã Sustainable Development Reserve. A.
Ternstroemia pungens (Pentaphylacaceae), flower. B. Rhabdodendron macrophyllum (Rhabdodendraceae), flowers. C. Palicourea blakei (Rubiaceae), immature and mature fruits.
D. Palicourea huberi (Rubiaceae), buds and flowers. E. Remijia hirsuta (Rubiaceae), buds and flowers. F. Remijia morilloi (Rubiaceae), immature fruits. G. Hortia longifólia (Rutaceae), buds and flowers. H. Talisia ghilleana (Sapindaceae), buds and flowers. I. Pradosia schomburgkiana (Sapotaceae), buds and flowers……….……… 34
CAPÍTULO 2:
Figure 1. A. Geographic location of study area (small green area in the center of the figure), within South America. Dark gray highlights the Brazilian Amazon. B. Boundaries of the Uatumã Sustainable Development Reserve, with the Campinarana patches highlighted in white;
we delimited the Campinarana patches through the manual classification of LANDSAT satellite images. C. Allocation of plots and sampling trails within a Campinarana patch sampled, surrounded by a matrix of upland forest (Terra-firme). The white squares represent plots installed in 2013 by the PELD-MAUA project, the yellow squares represent plots installed in 2017 in the context of this study……… 34 Figure 2. Climatic pattern for the Uatumã Sustainable Development Reserve (USDR). (a).
distribution of annual rainfall (bars) and absolute average temperature (line) from historic data of 1901 to 2020, data of Agência Nacional de Águas e Saneamento Básico (ANA); (b). day length (solid line) and PAR (dashed line), data of day length of the Solar Topo calculator and PAR of CRU TS version 4.04………... 34 Figure 3. Principal coordinate analysis (PCoA) showing the formation of three clusters between the plots that reflect the phytophysiognomies sampled. Blue circles represent Open shrubby Campinarana (OSC); yellow circles represent Open forested Campinarana (OFC); green circles represent dense forested Campinarana (DFC)……….. 34
Figure 4. Species ordination showing how the occurrence of species in the plots allows associating them to four different groups, where Group DFC: species that represent Dense Forested Campinarana; Group OFC: species representing Open Forested Campinarana; Group OFC + OSC: species representing both Open Forested Campinarana and Open Shrubby Campinarana; Group OSC: species that represent the Open Shrubby Campinarana phytophysiognomy………... 34 Figure 5. Soil water tension and groundwater level monitored for each plot and grouped by phytophysiognomies, where DFC = dense forested Campinarana; OFC = open forested Campinarana; OSC = open shrubby Campinarana. (a). Average values considering the community level for the variables soil water tension (dotted line) and groundwater level (dashed line); (b). Average values of soil water tension grouped by phytophysiognomy; (c). Average values of groundwater level grouped by phytophysiognomy……… 34 Figure 6. Phenological patterns at community level of Campinarana species over 21 months (July 2018 to March 2020) in the Uatumã Sustainable Development Reserve (USDR). The phenophases were expressed using the Activity Index, Fournier Index, number of species and number of individuals for a given phenophase……….………. 34 Figure 7. Phenological patterns of Campinarana species over 21 months (July 2018 to March 2020) in the Uatumã Sustainable Development Reserve (USDR). The species were divided into groups that represent the different phytophysiognomies, where: Dense Forest: species that represent Dense Forested Campinarana (DFC); Open Forest: species representing Open Forested Campinarana (OFC); Open Forest + Open Shrubby: species representing both Open Forested Campinarana and Open Shrubby Campinarana (OFC and OSC); Open Shrubby:
species that represent the Open Shrubby Campinarana phytophysiognomy (OSC). The phenophases were expressed by the Activity Index……….. 34 Figure 8. Vegetative and reproductive phenological patterns of Campinarana species of Uatumã Sustainable Development Reserve (USDR), Amazonas State, Brazil. (a). Percentage and number of species according to their vegetative strategy. (b). Percentage and number of species according to their vegetative strategy. (c). Percentage and number of species according to their reproductive strategy. (d). Percentage and number of individuals according to their reproductive strategy. brief-deciduous: species that in a given period shed all the leaves, being able to stay a few days or up to two weeks without leaves, followed by an intense flush of new leaves; evergreen: species that change leaves and emit new leaves throughout the year without concentration at a given time of year; evergreen-with-peak: species that have a concentrated loss of leaves at a particular time of year, but are never fully defoliated; annual: species with only one reproductive episode during the year; continuous: continuous reproductive episodes with short breaks during the year; sub-annual: species with reproductive episodes occurring more than once a year; supra-annual: species with an interval of more than one year between reproductive episodes……….……….. 34 Figure 9. Paths system and structural equation models (SEMs) showing the interrelationships between environmental variables and phenophases of Campinarana species of Uatumã Sustainable Development Reserve (USDR), Amazonas State, Brazil. (a). Leaf fall; (b). Leaf flush; (c). Flowering; (d). Fruiting. Only significant relationships are shown. When significant, two values are shown, the number in the upper position represents the Activity Index and the number in the lower position represents the Fournier Index. The values of circular statistics differ significantly in *p< 0.05, **p< 0.01, ***p <0.001……….. 34
CAPÍTULO 3:
Figure 1. Tovomita cornuta. A. Branch with staminate inflorescence. B. Leaf abaxial surface.
C. Staminate floral bud. D. Staminate flower. E. Stamen with detail of anther. F. Staminodes detail in the pistillate flower (from floral bud), sepals and petals removed. G. Style (from pistillate floral bud). H. Pistillate flower. I. Branch with closed fruits. J. Closed fruit. (A-E from L.O. Demarchi 1558; F-G from W. Thomas et al. 5330; H from L.O. Demarchi & F.
Andriolli 1691; I-J from L.O. Demarchi 1674). Illustration by Marcos Melo Corrêa... 34
Figure 2. Details of Tovomita cornuta structures in sicco. A. Leaf abaxial surface with detail showing venation. B. Staminate inflorescence. C. Staminate floral bud. D. Staminate flower.
E. Stamens with detail of anther. F. Pistillate floral bud, sepals and petals removed. G.
Staminode. H. Closed mature fruit. (A-E from L.O. Demarchi 1558; F-G from W. Thomas et al. 5330; H from L.O. Demarchi 1674)………. 34 Figure 3. Tovomita cornuta, geographic distribution with conservation assessment and habitat.
A. Distribution map of T. cornuta in the state of Amazonas, Brazil, with the detail of the state’s location in South America; black circles indicate the locations where the plants were collected.
B. The polygon represents the extent of occurrence of T. cornuta indicated by the GeoCAT software. C. Habitat of T. cornuta in São Sebastião do Uatumã, Amazonas, Brazil. D. Detail of the shallow water table forming small “puddles” during the wet season in São Sebastião do Uatumã, Amazonas, Brazil. Photos by Layon O. Demarchi……….. 34 Figure 4. Tovomita cornuta, live plants. A. Staminate inflorescence with senescent stamens. B.
Staminate flower, top view of the pistillode in detail (arrow). C. Pistillate inflorescence with floral buds, flower, and immature fruits (arrow). D. Pistillate 5-branched pleiochasium with immature fruits. E. Closed fruit, arrow pointing to the yellow exudate. F. Open fruit, lateral view. Photos by Layon O. Demarchi. (A from L.O. Demarchi 1558; B from L.O. Demarchi 1599; C from L.O. Demarchi 1692; D from L.O. Demarchi 1691; E-F from L.O. Demarchi 1674)………. 34
1. Introdução Geral
1.1. Características gerais das Campinaranas
As Campinaranas amazônicas caracterizam-se por apresentar solos predominantemente arenosos, fortemente lixiviados, de baixíssima fertilidade, ácidos e em algumas áreas com níveis tóxicos de alumínio (Anderson, 1981; Coomes, 1997; Luizão et al., 2007; Quesada et al., 2011; Mendonça et al., 2015; Adeney et al., 2016). Apresentam composição florística única, além de elevado grau de dominância de poucas espécies e uma biota caracteristicamente pobre quando comparada às florestas de Terra-firme adjacentes (Heyligers, 1963; Anderson et al., 1975; Anderson, 1981; Coomes & Grubb, 1996; Boubli, 2002; Vicentini, 2004; Stropp et al., 2011; Adeney et al., 2016).
Estimativas sobre a área que estas formações vegetais ocupam na Amazônia variam de 64.000 km2 (Braga, 1979) a mais de 400.000 km2 (Prance & Daly, 1989). Porém, técnicas mais recentes de sensoriamento remoto indicam uma área de cobertura de 104.000 km2 apenas para a bacia do rio Negro (Junk et al., 2011) e 334.879 km2 para toda a Bacia Amazônica (Adeney et al., 2016) (Figura 1). As Campinaranas ocorrem em áreas contínuas somente no alto e médio curso da bacia do Rio Negro, enquanto na maioria das demais regiões elas ocorrem de forma fragmentada, como se fossem ilhas envoltas em uma matriz de florestas de Terra-firme (Anderson, 1981; Prance, 1996; Fine et al., 2010; Stropp et al., 2011), seguindo a natureza fragmentada dos solos arenosos em que ocorrem (Quesada et al., 2011; Mendonça et al., 2015).
As fitofisionomias das Campinaranas variam de florestadas, com árvores de até 25 m de altura, passando a fitofisionomias arborizadas, arbustivas e gramíneo-lenhosas com predominância da vegetação herbácea (Veloso et al., 1991; IBGE, 2012), e esta variação está diretamente relacionada à pobreza do solo e aos níveis de saturação hídrica (Damasco et al., 2013; Targhetta et al., 2015; Demarchi et al., 2018). A pobreza dos solos relaciona-se a origem do sedimento ou ao processo de podzolização, resultante das contínuas subidas e descidas do lençol freático, o que lixivia a matéria orgânica, argilas e outros sedimentos das camadas superiores do solo, tornando-o predominantemente arenoso e de baixíssima fertilidade. O material lixiviado é depositado em camadas inferiores, formando um horizonte extremamente compacto (hard pan), variando de poucos metros a mais de 4 m de profundidade (Villa Zegarra, comunicação pessoal, 2018). Com isso, qualquer aumento na precipitação acumula rapidamente água, devido ao horizonte cimentado que barra a drenagem, submetendo as plantas a períodos de saturação hídrica (Reichardt et al., 1975; Kubitzki, 1989; Franco & Dezzeo, 1994), mesmo quando o nível do lençol freático está muito baixo.
A maioria dos estudos realizados com grupos biológicos em Campinaranas aponta para um número elevado de espécies especialistas e endêmicas, como plantas (Anderson, 1981; Fine
& Baraloto, 2016; Guevara et al., 2016; Costa et al., 2020) e aves (Borges et al., 2016). Em uma análise quantitativa Oliveira et al. (2021) encontraram que 42 % das espécies encontradas em campinaranas são restritas a este ecossistema. De fato, várias espécies de plantas e gêneros endêmicos desses ecossistemas são conhecidas, mas também há análises sugerindo que a grande maioria das espécies de Campinarana são generalistas, ocorrendo em uma série de outros ecossistemas amazônicos e não amazônicos (García-Villacorta et al., 2016). Em uma análise em larga escala usando cerca de 1.500 parcelas florestais distribuídas por toda a Amazônia, ter Steege et al. (2013) mostraram que metade de todas as árvores em Campinaranas pertencem a apenas 25 espécies, 15 das quais também são hiper dominantes em outras formações vegetais da floresta amazônica. Portanto, a proporção de espécies arbóreas especializadas e endêmicas em Campinaranas amazônicas ainda é motivo de debate. A falta de tendências robustas nos dados disponíveis está ligada ao fato de que quase todos os inventários de Campinarana estão concentrados em poucas áreas, geralmente próximas a cidades e centros de pesquisa, enquanto grandes lacunas de amostragem existem em muitos locais remotos (Hopkins, 2007, 2019).
Apesar de sua vulnerabilidade e a relativa falta de estudos em muitos aspectos da ecologia das Campinaranas, a exploração da flora em Campinaranas amazônicas ainda é pouco documentada, embora se saiba que esses ambientes sofrem diversas pressões antrópicas quando ocorrem próximo a cidades, como queimadas, extração seletiva de madeira para construção civil local, e expansão de bairros periféricos (Ferreira et al., 2013). Por apresentarem solos extremamente oligotróficos (Luizão et al., 2007; Mendonça et al., 2015), muitas árvores com características escleromórficas e troncos tortuosos com diâmetros e alturas reduzidos, estes ambientes são considerados pouco atrativos para a exploração madeireira, em comparação com outros tipos de vegetação da Amazônia como as matas de Terra-firme e as Várzeas, porém, algumas espécies apresentam potencial madeireiro, sendo exploradas em escala local (Demarchi et al., 2019).
1.2. Fatores estressantes à vegetação de Campinarana
Segundo Larcher (2000) estresse pode ser entendido como um desvio significativo das condições ótimas para a vida, induzindo mudanças e respostas funcionais em todos os níveis do organismo. Nos ambientes em que condições de contrastes ambientais e perturbações são frequentes ou até mesmo sazonais, as plantas se adaptam e acabam experimentando o estresse somente em condições extremas, como por exemplo, secas prolongadas ou temperaturas
extremas (Casanova & Brock, 2000; Bailey-Serres & Voesenek, 2008; Parolin et al., 2010).
Neste raciocínio, um determinado fator pode ser interpretado como estressante por plantas de um ambiente com condições ambientais mais estáveis, e não ser interpretado como estressante para plantas em ambientes menos estáveis, já adaptados a variações nas condições ambientais e perturbações (Kozlowski, 2002; Larcher, 2003; Parolin et al., 2010).
Em Campinaranas, os fatores que possivelmente desencadeiam estresse na vegetação são os períodos de déficit hídrico (seca), que ocorrem durante a estação menos chuvosa (2-5 meses dependendo da localização dentro da Amazônia) e o alagamento do sistema radicular e parte do caule que ocorre predominantemente durante a estação chuvosa (Anderson, 1981;
Guimarães & Bueno, 2016). Para a vegetação, a seca pode ser entendida por períodos nos quais a água não está disponível para as plantas, devido à sua redução no solo pela baixa quantidade de chuvas e elevadas taxas de transpiração (Parolin, et al., 2010; Anderson et al., 2013). Ao contrário de outras formas de estresse, a seca não se estabelece abruptamente, porém aumenta gradualmente ao longo do tempo (Parolin, 2001). Por sua vez, o alagamento pode ser entendido do ponto de vista da vegetação como um período de anoxia do solo, pois a difusão do oxigênio na água é muito mais lenta que no ar (Parolin, 2012). A amplitude e a duração tanto da seca quanto do alagamento são os fatores determinantes para o conjunto de respostas adaptativas necessárias para a sobrevivência da planta (Casanova & Brock, 2000; Parolin, 2012; Piedade et al., 2013).
Os fatores estressantes induzem o desenvolvimento de respostas adaptativas nas plantas (Bailey-Serres & Voesenek, 2008). Nas Campinaranas a saturação hídrica pode atuar como filtro selecionando espécies que possuem características adaptativas suficientes para sobreviver a períodos de anoxia no solo (Parolin & Wittmann, 2010; Piedade et al., 2013); em outro extremo, a grande penetração de luz, que causa uma rápida perda de umidade, associada à alta porosidade e baixa capacidade de retenção de água dos solos arenosos, faz com que as plantas das Campinaranas sofram períodos de seca fisiológica durante os meses com pouca precipitação (Franco & Dezzeo, 1994). Isto faz com que as taxas metabólicas, a fenologia, bem como a capacidade das espécies de sobreviver a estas condições, dependam de adaptações tanto para condições de saturação quanto de escassez hídrica (Parolin et al., 2010).
Assim, as espécies vegetais habitando as Campinaranas amazônicas, além de se estabelecerem em solos extremamente pobres e lixiviados, devem poder tolerar a alternância em um mesmo ano condições de anoxia devido ao alagamento superficial e condições de seca fisiológica. Por tais motivos esses ambientes podem ser considerados extremos, ou seja, podem ser entendidos como ambientes nos quais um ou mais fatores essenciais ao desenvolvimento da
planta são sub-representados, de uma forma que os organismos possam habitar tais ambientes somente se desenvolverem adaptações específicas (Larcher, 2003; Parolin, 2013).
1.3 Fenologia em relação a fatores bióticos e abióticos
A fenologia estuda os eventos cíclicos, repetitivos, bem como sua relação com fatores abióticos e bióticos, e envolve a observação e interpretação da periodicidade dos eventos de história de vida dos organismos (Morellato & Leitão-Filho, 1992; Fenner, 1998). Os diferentes padrões encontrados em relação à perda/troca de folhas, floração e frutificação em determinado habitat podem ser reflexo de diversas pressões seletivas bióticas e abióticas operando nas comunidades (Rathcke & Lacey, 1985; Newstrom et al., 1994; Borchert et al., 2004).
Em regiões tropicais e subtropicais, as estações são geralmente marcadas por diferentes regimes de chuva, com os eventos fenológicos ocorrendo principalmente em resposta à variação sazonal na precipitação e disponibilidade de água para a planta (Lieberman, 1982; Reich &
Borchert, 1984; Fenner, 1998; Borchert et al., 2004; Jones et al., 2014), porém outros fatores climáticos estão envolvidos na periodicidade fenológica, como a radiação solar e temperatura (White, 1994; Wright & Schaik, 1994; Morellato et al., 2000; Zimmerman et al. 2007;
Vasconcelos et al., 2010; Silva et al., 2011), duração da estação seca (Valdez-Hernández et al., 2010), predação e competição por polinizadores (Zimmerman, 1980; Fenner, 1998), bem como períodos de anoxia no solo devido ao alagamento superficial ou total (Wittmann & Parolin, 1999; Parolin et al., 2002; Schöngart et al., 2002; Haugaasen & Peres, 2005; Piedade et al., 2006). Embora em diversos estudos seja apontada a influência preponderante de um determinado fator climático sobre os eventos fenológicos, é importante ressaltar que diferentes variáveis climáticas podem agir conjuntamente de diferentes formas sobre a fenologia das espécies (Bullock & Solis-Magallanes, 1990; Fenner, 1998; Seghieri et al., 2009).
As variáveis climáticas podem mostrar diferentes relações com as fenofases das plantas (troca de folhas/ floração/ frutificação). O padrão mais comum encontrado em florestas tropicais é a floração ocorrendo na transição entre a estação seca e a chuvosa, provavelmente com melhores condições para a polinização; já a frutificação ocorre principalmente em estações mais úmidas, onde as condições para o desenvolvimento dos frutos e o estabelecimento das plântulas são melhores (Smythe, 1970; Batalha & Mantovani, 2000; Batalha & Martins, 2004;
Bentos et al., 2008). A perda/troca das folhas em florestas com sazonalidade marcada é geralmente relacionada com a quantidade de água disponível para a planta; em áreas onde a sazonalidade é menos marcante (menos de 3 meses secos por ano) as plantas sofrem menos
déficit hídrico, e a perda/troca das folhas é então relacionada à quantidade de radiação solar incidente (Morellato et al., 2000; Borchert et al. 2005; Jones et al., 2014).
As diferentes síndromes de dispersão das espécies também são importantes para delimitar suas estratégias fenológicas. Em regiões tropicais, espécies anemocóricas e autocóricas tendem a frutificar e liberar suas sementes durante estações mais secas, quando aumenta a probabilidade de dispersão dos diásporos a maiores distâncias (Wilkander, 1984, Griz & Machado, 2001; Batalha & Mantovani, 2000; Carvalho & Sartori, 2015). Em contraste, espécies zoocóricas liberam seus frutos na estação úmida, quando a atividade de animais dispersores é maior, favorecendo a dispersão dos frutos e o estabelecimento das plântulas (Smythe, 1970; Batalha & Mantovani, 2000; Genini et al., 2009). Diferenças fenológicas também são marcantes entre formas de vida (Griz & Machado, 2001). Espécies herbáceas (Batalha & Mantovani, 2000; Batalha & Martins, 2004), palmeiras (Genini et al., 2009) e espécies de sub-bosque (Boyle & Bronstein, 2012) podem apresentar diferentes estratégias fenológicas quando comparadas ao componente arbóreo circundante.
O pulso de inundação é outro fator que pode influenciar a fenologia das espécies tanto herbáceas quanto arbóreas, particularmente aquelas de áreas alagáveis (Wittmann & Parolin, 1999; Parolin et al., 2002; Schöngart et al., 2002; Haugaasen & Peres, 2005; Piedade et al., 2006). Uma das características fenológicas comuns a muitas das árvores que sofrem a ação do pulso de inundação monomodal, previsível e de alta amplitude é a maturação dos diásporos durante a cheia ou no final do período das cheias, com diásporos dotados de adaptações morfológicas que lhes permitem a flutuação e a consequente dispersão pela água (Junk, 1989;
Kubitzki & Ziburski, 1994; Piedade et al., 2006; 2013). Outras adaptações ao pulso de inundação incluem a queda das folhas durante a descida das águas e o início da estação chuvosa, uma estratégia que permite reduzir a perda de água pela diminuição da área de superfície de transpiração da planta (Parolin et al., 2002; Piedade et al., 2013). Muitas áreas de Campinarana também são submetidas a um pulso de inundação, porém este é polimodal, imprevisível e de baixa amplitude, regulado pelo nível do lençol freático e pela precipitação local (Junk et al., 2011). As peculiaridades deste regime hídrico podem induzir estratégias fenológicas nas espécies deste ambiente, diferenciando sua fenologia dos padrões encontrados para as áreas alagáveis de Várzea e Igapó e na Terra-firme.
2. Objetivos
2.1. Objetivo Geral
Analisar para a flora de Campinarana da Reserva de Desenvolvimento Sustentável do Uatumã (RDS do Uatumã), na Amazônia Central, os padrões de endemismo e as respostas fenológicas das espécies em nível de comunidade e de fitofisionomias frente a variáveis climáticas regionais e variáveis ambientais locais.
2.2. Objetivos Específicos Capítulo 1:
Analisar o padrão de endemismo da flora local, classificando as espécies em especialistas em Campinaranas, especialistas em habitats oligotróficos e generalistas;
Caracterizar, por meio de parâmetros ambientais, estruturais, e de espécies representativas, as diferentes fitofisionomias que compõem as Campinaranas da RDS Uatumã;
Comparar a composição e similaridade florística das Campinaranas da RDS Uatumã com outros estudos realizados em Campinaranas.
Capítulo 2:
Descrever as respostas fenológicas vegetativas e reprodutivas das espécies de Campinarana da RDS Uatumã;
Analisar se as respostas fenológicas diferem entre as diferentes fitofisionomias que compõem as Campinaranas;
Analisar como as variáveis climáticas regionais (pluviosidade, temperatura, fotoperíodo) e parâmetros ambientais locais (variação do lençol freático, tensão de água no solo) influenciam as fenofases em nível de comunidade e de fitofisionomias da Campinarana.
Capítulo 3:
Descrever uma espécie nova de Clusiaceae do gênero Tovomita encontrada na Campinarana na RDS Uatumã;
Analisar o padrão de distribuição desta nova espécie em herbários locais e mundiais, bem como caracterizar o status de conservação e as características ecológicas, a fenologia, e as preferências de habitat desta nova espécie.
Capítulo 4:
Produzir guias de campo contendo o registro fotográfico das espécies de Campinarana da RDS do Uatumã em estado reprodutivo.
Capítulo 1
Layon Oreste Demarchi, Viviane Pagnussat Klein, Daniel Praia Portela Aguiar, Lucas Cardoso Marinho, Maria Julia Ferreira, Aline Lopes, Jefferson da Cruz, Adriano Costa Quaresma, Jochen Schöngart, Florian Wittmann, Maria Teresa Fernandez Piedade.The specialized white-sand flora of the Uatumã Sustainable Development Reserve, central Amazon, Brazil. Check List 18(1):187–217 (2022).
Abstract
The consensus is that Amazonian white-sand ecosystems (Campinaranas) shelter several endemic plant species. However, recent studies have shown that most species are generalists, and they also occur in other Neotropical ecosystems. To investigate this issue, we analyzed the proportion of endemic/specialist species in a checklist of trees, palms, and shrubs sampled between 2014 and 2020 in Campinarana patches of the Uatumã Sustainable Development Reserve (USDR), central Amazon. We also provide a description of phytophysiognomies, habitats, distribution, and phenology. We found 167 species belonging to 117 genera and 50 families. Fabaceae was the most representative (21 spp.), followed by Rubiaceae (16 spp.) and Chrysobalanaceae (10 spp.). We found that 30.5% of the species were exclusive to Campinaranas, confirming that although there are many endemics, proportionally most species are generalists. The USDR has a rich flora specialized in oligotrophic habitats, which must be considered in the management and conservation strategies of these complex and fragile Amazonian ecosystems.
Keywords: Amazonian flora, biodiversity, Campinarana, endemic flora, floristic, oligotrophic environment, wetland conservation.
Introduction
The Amazon, the biome with the greatest biodiversity worldwide, is formed by a mosaic of ecosystems with various floristic compositions, vegetation structure, and diversity patterns (Antonelli et al. 2018; Tuomisto et al. 2019). The largest extension of the Amazon basin is covered by tall and exuberant upland forests (Terra-firme) and floodplain forests (Igapó and Várzea) along the large rivers. However, less attention is given to other vegetation formations that are fragmented and interspersed in the Amazon landscape. This is the case of the oligotrophic plant formations on sandy, nutrient-poor, acidic, and highly leached soils (Luizão et al. 2007; Mendonça et al. 2015), known by various names, such as white-sand vegetation, campina, Campinarana, wallaba, varilal, bana, muri or caatinga-amazonica (Anderson 1981;
Veloso et al. 1991; Vicentini 2004). Here, we will follow the Ecological and Physiognomic Classification System of the Brazilian Vegetation (Veloso et al. 1991; IBGE 2012), and use the generic term Campinarana.
Campinaranas are not homogeneously distributed across the Amazon basin. While in the upper Negro basin it is the predominant formation covering large and continuous areas, in most of the Amazon basin it is fragmented, interspersed as small “islands” of differentiated vegetation surrounded by a matrix of Terra-firme forests (Anderson 1981; Prance 1996).
Estimates indicate that this type of vegetation covers 334,879 km2, equivalent to about 5% of the area of the Amazon basin (Adeney et al. 2016). Campinaranas can have different geological origins and genesis. In some areas, the podzolization process acts in the impoverishment of lateritic soils, with the leaching promoting a gradual loss of the clay fraction, leaving primarily the sand fraction which gives the soil greater porosity and favors the migration of organic matter (Klinge 1965; Mendonça et al. 2015). Other areas originate from the weathering of sandy rocks, such as sandstones (Rossetti et al. 2012), or from reworking sediments originating from paleochannels or paleodunes of the Pleistocene–Holocene (Rossetti et al. 2012, 2019).
These formations can present various phytophysiognomies and floristic compositions throughout their area of occurrence, varying from open grasslands to savanna like formations dominated by shrubs and treelets, to stratified forests with emerging trees reaching heights of up to 25 m (Veloso et al. 1991; IBGE 2012; Adeney et al. 2016). The variation in species composition, structure, and diversity is mainly related to differences in the water table and soil texture, as well as nutritional changes in soils (Tiessen et al. 1994; Coomes and Grubb 1996;
Coomes 1997; Damasco et al. 2013; Targhetta et al. 2015; Demarchi et al. 2018). However, other factors such as the geological origin (Rossetti et al. 2019), fire (Adeney et al. 2009), and
pre-Columbian and recent anthropic disturbances (Prance and Schubart 1977; Ferreira et al.
2013; McMichael 2021) can also play an important role.
During the course of a year, the plant community of Campinarana may experience two opposite environmental stressors: drought and flooding. The intense leaching of sandy soils reallocates and deposits Fe, Al, Mg, and other compounds in the lower layers of the soil. This process forms a cemented layer (hardpan), this horizon as well as impermeable rocks and clay layers can block water drainage and, thus, during the wet season, excessive rainfall subjects some physiognomies to the (shallow) flooding or waterlogging of the root system through elevated groundwater levels for months (Richardt et al. 1975; Kubitzki 1989; Quesada et al.
2011); therefore, many Campinaranas are classified as wetlands (Junk et al. 2011). In contrast, during the dry season, the low water retention capacity of sandy soils, combined with high temperatures and related high evapotranspiration rates, lead plants to suffer from physiological drought (Franco and Dezzeo 1994). This results in the structure of vegetation similar to savannas, which in this case is not induced by climate conditions (as annual rainfall exceeds in most locations of Campinaranas 2000 mm; Adeney et al. 2016), but related to the edaphic conditions. These environmental factors may function as environmental filters for many plant species, requiring species-specific adaptations to occupy and reproduce in this habitat, resulting in a specialized flora with several endemic taxa (Anderson 1981; Kubitzki 1989; Boubli 2002;
Fine et al. 2010; Fine and Baraloto 2016; Guevara et al. 2016; Vicentini 2016).
Most studies carried out with biological groups in Campinaranas point to a high number of specialized and endemic species, such as plants (Anderson 1981; Fine and Baraloto 2016;
Guevara et al. 2016; Costa et al. 2020; Oliveira-Filho et al. 2021) and birds (Borges et al. 2016).
In fact, several plant species and genera endemic to these ecosystems are known, but there are also analyses suggesting that the vast majority of Campinarana species are generalists, occurring in a range of other Amazonian and non-Amazonian ecosystems (García-Villacorta et al. 2016). In a large-scale analysis using up to 1,500 floristic plots distributed throughout the Amazon, ter Steege et al. (2013) showed that half of all trees in Campinaranas belong to only 25 species, 15 of which also hyperdominant in other Amazonian ecosystems. Therefore, the proportion of specialized and endemic tree species in Amazonian Campinaranas is still a matter of debate. The lack of robust trends in the available data is linked to the fact that almost all Campinarana inventories are concentrated in few areas, usually close to cities and research centers, while large sampling gaps exist in many remote locations (Hopkins 2007).
Nowadays, estimations on the total number of tree species in the Amazon basin range between 12,500 and 15,000 tree species (with diameter at ground height – DBH ≥10 cm)
(Hubbell et al. 2008; ter Steege et al. 2013, 2020), but only 6,727 tree species are known to science so far (Cardoso et al. 2017). Although current estimates can be questioned due to differing methodologies and the lack of taxonomic precision of the available databases derived from plot inventories (see discussion by Cardoso et al. 2017), the Amazon has immense areas that remain poorly sampled (Hopkins 2007, 2019). Many species, especially those with a small geographic range are still to be recorded or described, including trees, shrubs, vines, epiphytes, and terrestrial herbs.
Floristic studies in areas that are difficult to access with low sampling effort are crucial to fill the gaps of knowledge about the Amazonian flora. In addition, these studies provide important taxonomic and biogeographic information for supporting management strategies and for the definition of protected areas, as detailed floristic inventories often find new populations of endangered and little-known species (Keller et al. 2021). In this study, we make use of floristic inventories and surveys of Campinaranas during the last seven years in the Uatumã Sustainable Development Reserve (USDR), combined with environmental parameter data, to describe physiognomies of the Campinaranas. Further, we compare our species list to collections deposited in herbaria and other inventories in order to classify species as white-sand specialists, endemics, or generalists as a contribution to the knowledge of the Campinarana flora and subsidize conservation strategies for these ecosystems.
Study Area
The USDR is a protected area which aims to reconcile the conservation of biodiversity and the subsistence of the resident human population. The area covers about 4,244 km² and is located in the northeast of the Amazonas state, Brazil, in the municipalities of Itapiranga and São Sebastião do Uatumã (Fig. 1). The Uatumã River drains the USDR along its entire length, in addition to other important tributaries such as the Abacate and Jatapú. All rivers in the region are sediment- and nutrient-poor black-water rivers (Junk et al. 2015; Lopes et al. 2019).
The climate is equatorial pluvial (Radam Brasil 1978) with remarkable seasonality in precipitation and an annual average of 2,077 ± 438.3 mm (analyzed period of 1975–2005); the rainy season lasts from December to May, with a peak in March and April (monthly average of 298.4 and 278.7 mm, respectively) (Carneiro and Trancoso 2007). The dry season lasts from June to October, with August and September being driest (monthly average of 72 mm). The annual average temperature is 27 °C (Carneiro and Trancoso 2007), and locally can reach a high amplitude, for example, in the open shrubby Campinarana temperatures can reach up to 48 °C during the day and drop to more than 20 °C overnight (LOD unpublished data).
The USDR is mostly covered by upland forests (Terra-firme or Lowland Dense Ombrophilous Forest according to Veloso et al. 1991 and IBGE 2012); the banks along the large black-water rivers subject to floods are covered by floodplain forests (Igapó). The Campinarana formations occur on ancient river terraces located between the current river terraces (Uatumã River) and the plateau slopes, where the Terra-firme forest predominantly occurs. The Campinaranas are scattered in the middle of a matrix of Terra-firme forests, as small patches of differentiated vegetation. The patches occupy an area of 34,800 ha which is equivalent to about 8% of the USDR (Fig. 1). The majority of Campinaranas in the USDR are integrated into the zone of strict biodiversity protection, while smaller areas are located within the zone for extensive land use (extraction of timber and non-timber forest products) (Schöngart et al. 2021).
Figure 1. A. Geographic location of study area (small green area in the center of the figure), within South America. Dark gray highlights the Brazilian Amazon. B. Boundaries of the Uatumã Sustainable Development Reserve, with the Campinarana patches highlighted in white;
we delimited the Campinarana patches through the manual classification of LANDSAT satellite
images. C. Allocation of plots and sampling trails within a Campinarana patch sampled, surrounded by a matrix of upland forest (Terra-firme). The white squares represent plots installed in 2013 by the PELD-MAUA project, the yellow squares represent plots installed in 2017 in the context of this study.
Methods
Phytophysiognomies. Based on our field observations, systematic botanical collections (see details below), environmental parameter data, and previous studies (Targhetta et al. 2015), we describe the Campinarana phytophysiognomies that occur in the USDR, highlighting the representative species of each category. This categorization is based mainly on vegetation structure (height, density, and basal area), floristic composition, and variation of the groundwater table throughout the year. The data used to contextualize the descriptions of the phytophysiognomies are from the present study and from the permanent plots of the PELD- MAUA Project (Long Term Ecological Research Network - Ecology, Monitoring and Sustainable Use of Wetlands; detailed info can be accessed at https://peld-maua.inpa.gov.br/).
The Campinarana phytophysiognomies are also in accordance with the classification of vegetation types proposed by Veloso et al. (1991) and IBGE (2012).
Floristic survey. Field activities were conducted in several excursions between 2014 and 2017, and Monthly from March 2018 to March 2020; therefore, it was possible to collect fertile samples from almost all recorded species. For species sampling, we followed the method proposed by Filgueiras et al. (1994), where pre-existing trails outside the plots were used to collect all species (shrubs, treelets, and trees) found. We also used six plots, each with an area of 50 × 50 m previously installed in 2013 in forest phytophysiognomies by the PELD-MAUA project (sampling criteria: diameter at breast height (DBH) ≥ 10 cm) and other six plots, each with an área of 50 × 50 m installed in 2017 in non-forest phytophysiognomies (sampling criteria: diameter at ground height (DGH) ≥ 5 cm) where all individuals sampled according to the inclusion criteria and randomly found in the plots were recorded. Fertile samples were collected, herborized, and incorporated into the INPA and EAFM herbaria (acronyms follow Thiers 2021).
Specimens were identified by comparison with exsiccata deposited in the INPA herbaria, consultation of digital images from virtual herbaria (Herbário Virtual Reflora (2021), SpeciesLink (2021), Jabot (JBRJ 2021) and Field Museum (2021)), consultation of specialized literature of each group and expert taxonomists in some specific groups. Exsiccata collected by other researchers in the USDR were verified and included in the list. We excluded all species
with dubious taxonomic identification. Species names and synonyms follow the Flora do Brasil (2021).
In order to investigate the pattern of endemic/specialist species in the Campinaranas of USDR, we first gathered information about species distribution. This data within Brazil was estimated according to the information available in the database of the Flora do Brasil (2021) and integrated herbaria network SpeciesLink (2021); we included only SpeciesLink records where digital images were available and identifications were performed by taxonomic experts.
The distribution of species outside Brazil were estimated according to Tropicos.org (2021), Plants of the World (2021), and Global Biodiversity Information Facility (2021). Species were classified as follows: Neotropical (neo) = species distributed to tropical and/ or subtropical regions of the Americas; South America (sam) = species distributed to tropical and/or subtropical regions of South America; Amazon basin (amz) = species with occurrence restricted to the Amazon basin; Brazilian Amazon (bam) = species with occurrence restricted to the Brazilian Amazon basin.
Within the Amazonian distribution, we classified species according to their occurrence in the Amazonian forest formations (habitat), proposing three categories: 1) generalist (gen) = species with occurrence in Campinarana, and any other habitats of the Neotropical region, such as upland forests (Terra-firme), coastal white-sand forests (Restinga), black-water floodplain forests (Igapó), white-water floodplain forests (Várzea), swamp forests (Baixio), montane forests, savannas, among others; 2) oligotrophic habitat specialist (ohs) = species that occur in oligotrophic habitats (Campinarana, Restinga and Igapó habitats); 3) white-sand specialist (wss): species that occur exclusively in Campinarana habitats (i.e., endemics of Campinaranas).
For the classification of species within these categories, we used the occurrence habitats available on the labels of the exsiccata (e.g. campina, campinarana, campo de areia, savanna on the sand, varillales, bana, caatinga amazônica, terra-firme sobre areia, among others) deposited in the INPA herbaria and other herbaria samples from virtual herbaria. We excluded records in which exsiccata labels did not have a habitat description or raised doubts. This data cleaning caused an average of 40–60% of herbaria samples discarded by species, but made the analyzed record set more reliable and replicable for our purposes. We also consulted taxonomic studies that provided information about species’ preferred habitats and the habitat information available at Flora do Brasil (2021). If varieties or subspecies were known, we considered these for the analysis of species distribution and habitat preferences.
Results
