PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIODIVERSIDADE VEGETAL ‘
JOSÉ NEIVA MESQUITA NETO
INTERAÇÃO PLANTA-POLINIZADOR EM ESPÉCIES SINCRONOPÁTRICAS DE Psychotria
(Rubiaceae)
JOSÉ NEIVA MESQUITA NETO
INTERAÇÃO PLANTA-POLINIZADOR EM ESPÉCIES SINCRONOPÁTRICAS DE Psychotria (Rubiaceae)
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Vegetal da Universidade Federal de Goiás, como requisito parcial para obtenção do título de Mestre em Biodiversidade vegetal.
Orientadora: Profa. Dra. Edivani Villaron Franceschinelli
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP) GPT/BC/UFG
M582i Mesquita Neto, José Neiva. Interação planta-polinizador em espécies sincronopátricas de Psychotria (Rubiaceae) [manuscrito] / José Neiva Mesquita Neto. - 2013.
73 f. : il., figs.
Orientadora: Profª. Drª. Edivani Villaron Franceschinelli. Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de Goiás, Instituto de Ciências Biológicas, 2013.
Bibliografia.
Inclui lista de figuras.
1. Espécies simpátricas - Cerrado. 2. Floração agrupada. 3. Psychotria – Polinizadores. 4. Redes de interação – Mata Atlântica. I. Título.
JOSÉ NEIVA MESQUITA NETO
INTERAÇÃO PLANTA-POLINIZADOR EM ESPÉCIES SINCRONOPÁTRICAS DE Psychotria (Rubiaceae)
Aprovado pela banca examinadora em 19 de setembro de 2013.
____________________________________ Drª. Edivani Villaron Franceschinelli
Orientadora Presidente da banca
____________________________________ Dr. Mário Almeida Neto
Membro externo
Universidade Federal de Goiás
____________________________________ Dr. Hélder Nagai Consolaro
Membro interno
“...Como à abelha, apraz-nos não pretender nada de próprio senão as nossas asas e a nossa voz: o que vale dizer, os nossos vôos e a nossa língua. Quanto ao resto, o que quer que tenhamos obtido, o foi por infinito trabalho, e pesquisa, e inquirição de cada canto da natureza: a diferença é que, em vez de poeira e peçonha, optamos por preencher nossas colméias com mel e cera, fornecendo assim à humanidade as duas coisas mais nobres, que são a doçura e luz.”
Dedico este trabalho a minha mãe, Lourdes Neiva da Silva Mesquita, meu pai, Silvio Correia de Mesquita e a Deus, sem os quais a minha existência não teria sentido. Vocês são tudo o que mais amo!
Enfim, o fim.
Durante os quase dois anos de permanência no mestrado e em Goiânia aprendi valiosas lições que mudaram minha forma de viver e interpretar o mundo. Entretanto, tão importante quanto as lições em si, são quem as ensinam, por isso agradeço:
- As lições que aprendi com Edivani Villaron Franceschinelli, que não se limitou apenas em suas obrigações como minha orientadora. Serei sempre grato pelos conselhos, pelas discussões de ideias e por dividir comigo uma pequena parte de seu vasto conhecimento. Obrigado por acreditar tanto em mim (em muitos momentos, mais que eu mesmo) e por deixar que minha imaginação e criatividade tomarem forma em uma pesquisa, propiciando que a dissertação não se tornasse um fardo, mas sim algo prazeroso e empolgante a ser desempenhado. Em essência, graças a você pude perceber que a ciência, apesar de demandar rigor, pode ser encarada com serenidade. Seu caráter e sabedoria são aspirações que carregarei por toda a vida;
- As lições que aprendi com o amigo Carlos de Melo e Silva Neto, que não se limitou apenas em ser um colega de curso ou de laboratório, mas um companheiro para todas as horas. Uma das pessoas mais altruístas que já conheci na vida, o fardo seria bem mais pesado sem sua ajuda. Obrigado pelo aparo, apoio, entusiasmo, tempo desprendido, risadas, brincadeiras, desabafos, os quais transformaram momentos de angustia e tristeza em alegria e paz. Uma pessoa que, com certeza, sempre poderei contar;
- As lições que aprendi com a amiga Elga de Fátima Almeida. Obrigado pela amizade, companheirismo e incentivo. Levarei comigo seus conselhos, ideias e experiências. Uma pessoa admirável, sou privilegiado por conhecê-la;
- Com a amiga Saturnina da Costa aprendi a conviver, valorizar e admirar uma pessoa e cultura diferentes. Companheira de RU, seja no almoço ou na janta faça chuva ou faça sol. Obrigado pelas discussões sobre ciência e sobre a vida, elas me fizeram crescer;
- Com o amigo Iada Anderson Barbosa Leal aprendi que o bom humor é indispensável, a descontração adoça a vida e que uma boa gargalhada não torna o fardo mais leve, mas ajuda a leva-lo com mais ânimo. Aprendi também que não existe desgraça grande o bastante para não virar motivo de piada. Um dia vamos rir de tudo isso. Obrigado mestre “Yoda”!
turbulento e sem motivação, ajuda a relaxar e esquecer, ao menos por um momento, a árdua tarefa. Obrigado por ter ouvidos dispostos e sabias palavras (na maioria das vezes! Risadas); -Com a amiga Joicy Martins Morais aprendi que uma boa pergunta combinada com um bom delineamento amostral e um método estatístico consistente (rodados no R ou Statistica) geram verdadeiros “milagres” (ou geram ainda mais perguntas! Risadas). No entanto, mais importante que isso, descobri em você uma grande amizade. Obrigado pelas conversas sobre ciência e sobre a vida, aprendi muito e ri mais ainda na sua companhia;
- Com a amiga Flaviana Lima Gomes aprendi que a calma e paciência são qualidades imprescindíveis a um bom pesquisador. Obrigado pela companhia no laboratório e por sua constante disponibilidade em ajudar;
- As lições que aprendi com a amiga Camilla Rayza. Obrigado pela generosa ajuda nas analises morfométricas das flores e por manter em mim um clima de otimismo e alegria, determinantes manutenção de minha sanidade mental durante as horas de aflição;
- Ao amigo Leonardo de Jesus, pela amizade, parceria, conselhos, gargalhadas e discussão de ideias;
- Aos amigos do PPG em Biodiversidade Vegetal que sempre acreditaram no sucesso deste trabalho, que deixaram muitas lembranças agradáveis e fizeram meu mestrado muito mais prazeroso: Iada Anderson Barbosa Leal; Carlos de Melo e Silva Neto; Giselle Lopes Moreira (Joicele I); Joicy Martins Morais (Joicele II); Luma Mota Palmeira Trindade; Josimar Pereira Santos; Lorrayne Veloso de Almeida; Marcia Yuriko H.C. Sena; Suyá Samara Moreira; Tulio Freitas Filgueira (Tluley); Vanessa Sardinha dos Santos;
- Aos amigos que compartilharam comigo o mesmo teto por bom período: Raphael Matias da Silva; Tulio Freitas Filgueira; Josimar Pereira Santos. Obrigado pelas discussões de ideias, momentos de descontração e amparo em momentos de angustia. Passamos por muitos desafios juntos, mas nossa amizade foi maior que nossas diferenças;
- Ao amigo Lucas Marques de Camargos pelas discussões sobre ciência que me adicionaram um conhecimento raro e valioso, pelos bons momentos de descontração e pela confecção dos desenhos das flores;
espécies de Hymenoptera;
- Aos membros do Laboratório de Sistemática de Abelhas (UFMG) e o Prof. Fernando Silveira pela identificação das abelhas;
- Ao Prof. Mário Almeida Neto pelas ideias que muito contribuíram desde a fase de elaboração do projeto até a redação do manuscrito;
- Ao Prof. Hélder Nagai Consolaro pela discussão de ideias, contribuição na elaboração e execução do trabalho, definição das espécies estudadas e partilha de conhecimento;
- A Profa. Viviane Gianluppi Ferro pela identificação de Lepidópteras, apoio e discussão de ideias;
- Ao Ms. Daniel de Paiva Silva pelo incentivo, apoio e discussão de ideias; - Ao Dr. Felipe Amorim pelas importantes sugestões e ideias;
- Ao Prof. Leonardo Galetto (Universidad Nacional de Córdoba) pela gentil colaboração na discussão e sugestão de ideias, as quais enriqueceram este manuscrito;
- Aos Professores, coordenadores e funcionários do PPG em Biodiversidade Vegetal;
- Universidade Federal de Goiás que propiciou toda minha formação acadêmica até o momento; - Ao CNPq pela concessão de financiamento ao projeto;
- A Capes pela concessão de minha bolsa, sem a qual, seria inviável a conclusão deste mestrado; - A minha família, por me proporcionar uma educação de qualidade, tanto escolar como fraterna e que me proporcionaram esse mérito;
- As espécies de Psychotria e seus polinizadores. Espero que os frutos dessa pesquisa tenham o devido retorno para conservação das populações e que compense por vezes as coletas e amostragens realizadas;
LISTA DE FIGURAS RESUMO ABSTRACT INTRODUÇÃO... 15 OBJETIVOS ... 16 Objetivo geral ... 16 Objetivos específicos ... 16 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ... 17 ARTIGO I ... 20
Interação planta-polinizador em espécies de Psychotria (Rubiaceae) na Mata Atlântica ... 21 Resumo ... 22 Introdução ... 23 Material e métodos ... 24 Resultados ... 26 Discussão ... 27 Referências Bibliográficas ... 30 ARTIGO II ... 41
Facilitação na polinização de espécies sincronopátricas de Psychotria (Rubiaceae) ... 42
Introdução ... 43 Material e métodos ... 45 Resultados ... 49 Discussão ... 52 Referências bibliográficas ... 57 CONCLUSÃO ... 73
ARTIGO I
Tabela 1. Lista dos trabalhos sobre biologia reprodutiva de espécies de Psychotria realizados na Mata Atlântica e incluídos neste estudo, indicando os autores, ano de publicação, método de amostragem dos visitantes e espécies analisadas.* If: Individuo focal (rede entomológica); Cr: coleta rotativa; Rf: Registro fotográfico ... 36 Figura 1. Grafo bipartido qualitativo de 12 espécies de Psychotria ocorrentes na Mata
Atlântica e seus polinizadores. Vértices polinizadores: (1) Cinza: Beija-flores; (2) Branco: borboletas; (3) branco: abelhas ... 37 Figura 2. Distribuição cumulativa do número de ligações estabelecidas por cada espécie
(k), para as espécies de Psychotria e seus polinizadores, evidenciando um numero predominante de espécies com poucos links e poucas espécies altamente ligadas ... 38 Figura 3. Os mapas representam a distribuição geográfica das espécies de Psychotria
incluídas neste estudo na Mata Atlântica e a sobreposição parcial entre as espécies no bioma. Os dados evidenciam que o sistema aqui proposto é viável espacialmente pelo co-ocorrencia entre as Psychotria. As informações foram limitas ao Brasil pelo fato de existir no país bancos de dados com informações de coletas de herbários. ... 39 Figura 4. Período de floração das nove espécies de Psychortia ocorrentes na Mata
Atlântica incluídas nesse estudo, evidenciando maior sobreposição de floração entre as espécies entre os meses de novembro e maio. Evidenciando que o sistema aqui proposto é viável temporalmente pelo co-floresciemento das espécies. ... 40 ARTIGO II
Figura 1. Espécies sincronopátricas de Psychotria incluídas nesse estudo, comparação da morfologia externa das flores. (a;b) P. prunifolia; (c;d) P. deflexa; (e;f) P.
capitata; (g;h) P. hoffmannseggiana. ... 66
Figura 2. Distribuição geográfica das espécies sincronopátricas de Psychotria analisadas neste estudo, evidenciando sobreposição nas ocorrências. ... 67 Figura 3. Fenologia reprodutiva baseada na densidade média de flores abertas das
espécies de Psychotria. Fundo cinza claro representa o período de maior abundância e sincronia floral de P. capitata, P. prunifolia e P. deflexa e aumento na abundância de polinizadores; fundo cinza escuro representa o período de abundância floral de P. hoffmannseggiana e de polinizadores, note que as demais espécies apresentam um inesperado retardamento no declínio do número de flores, inclusive com aumento da abundância floral em P. prunifolia. ... 68 Figura 4. Correlação de Spearman entre o número médio de flores abertas de Psychotria
e a abundância de polinizadores correspondentes. *p<0.05; **p<0.01. ... 69 Figura 5. Média ±erro padrão de recurso (açúcares totais) por flor, planta e metro
realizadas entre espécies, letras diferentes representam diferenças significativas. ANOVA com teste a posteriori de Tukey (*F=83.90, p<0.001; **F=124.50, p<0.001; ***F=107.78, p<0.001). ... 69 Figura 6. Análises morfométricas evidenciando a relação entre o comprimento e
diâmetro do tubo da corola entre as espécies de Psychotria. Letras diferentes representam diferenças significativas entre as espécies em relação ao diâmetro do tubo da corola. *todas as comparações foram diferentes; F=846.13, p<0.001; **F=28.88, p<0.001. ... 70 Figura 7. Grafo bipartido representando as interações estabelecidas entre as quarto
espécies de Psychotria e seus polinizadores. Linhas cinzas representam interações com polinizadores partilhados e linhas pretas polinizadores exclusivos; Nós cinza: lepidópteras; nós pretos: abelhas; nós brancos: díptero. [Polinizadores: (a) Tropidopedia carinata; (b) Dialictus sp.; (c)
Partamona rustica; (d) Augochloropsis sp.2; (e) Lophopedia pygmaea; (f) Augochloropsis sp.1; (g) Syrphidae sp.1; (h) Lepidoptera sp.2 ; (i) Augochlora sp.; (j) Lophopedia savanicola; (k) Trigona spinipes; (l) Ptiloglossa sp.; (m) Heliconius erato; (n) Apis mellifera; (o) Xylocopa suspecta; (p) Urbanus proteus; (q) Oxaea flavescens; (r) Bombus brevivillus;
(s) Euglossa imperialis; (t) Aellopos titan; (u) Lepidoptera sp.1; (v)
Epicharis flava]. ... 70
Figura 8. Relação entre o grau de dependência dos polinizadores partilhados (Dij), o índice de sobreposição de nicho e sucesso reprodutivo das espécies sincronopátricas de Psychotria. ... 71 Tabela 1. Índice de sobreposição de nicho entre as espécies de Psychotria. ... 72
Interação planta-polinizador em espécies sincronopátricas de Psychotria (Rubiaceae). Psychotria contribui de forma importante para a diversidade florística tropical e são comumente
encontradas em sub-bosque de áreas florestadas em regiões tropicais, sendo importantes componentes para o funcionamento destes ecossistemas. Muitas espécies do gênero são simpátricas e florescem em um mesmo período do ano, sendo consideradas potencialmente sincronopátricas. Por esta razão, este gênero tem sido considerado como um bom modelo para inferir padrões e mecanismos gerais de especiação nos trópicos. No primeiro artigo, as interações entre espécies potencialmente simpátricas de Psychotria e seus polinizadores foram analisadas com o objetivo de verificar a possível existência de partilha, de especialização ou generalização de polinizadores e plantas no sistema analisado. Para isso, foram incluídas informações secundárias de estudos que continham a identificação em nível de espécie de polinizadores de
Psychotria. A partir desses dados, foram gerados grafos e realizadas análises de redes de
interação e sobreposição de nicho. Ao todo, foram incluídas nas análises nove espécies de
Psychotria com registro de ocorrência para a Mata Atlântica, sendo que elas interagiram com 25
espécies de polinizadores. A planta mais generalista da rede foi Psychotria tenuinervis e os polinizadores que concentraram maior número de links e consequentemente com papel mais importante na rede pertenceram as ordens Lepidoptera e Hymenoptera. As espécies de
Psychotria apresentaram sobreposição de nicho na polinização com partilha de polinizadores. O
período de maior intensidade de floração coincidiu com o período chuvoso na Mata Atlântica, com até sete espécies apresentando coflorescimento. Assim, pode-se inferir que a polinização em
Psychotria demanda polinizadores generalistas. Pelo fato das espécies de Psychotria ocorrerem
em simpatria, possuírem floração sobreposta e interações assimétricas com visitantes florais, é possível que estejam envolvidas em um processo de facilitação na polinização. Já o segundo artigo objetivou averiguar se quatro populações simpátricas de Psychotria, em cofloração, apresentaram partilha de polinizadores e sobreposição de nicho na polinização. Além disso, objetivou verificar se existe sincronia entre as populações vegetais e destas com comunidade de polinizadores. Foi encontrada uma dupla sincronia nesse sistema, sendo a primeira na intensidade de floração entres as populações de Psychotria e a segunda no aumento da abundância de flores e de polinizadores. As espécies de Psychotria apresentaram partilha fundamental do nicho da polinização e com reflexo positivo no sucesso reprodutivo. No entanto, verificamos que a partilha de polinizadores não pode ser generalizada a todo o sistema, mas sim a módulos ou pares de espécies. Dessa forma, cada espécie de Psychotria possui uma ou mais espécies preferencias para partilha de polinizadores e que nem sempre essa relação é reciproca. Isso reforça que as interações entre as plantas são assimétricas.
Palavras-Chave: Cerrado; coexistência de espécies simpátricas; floração agrupada; Mata Atlântica; partilha de polinizadores; redes de interação; sobreposição de nicho.
Plant-pollinator interactions in syncronopatric species of Psychotria (Rubiaceae). Psychotria species are commonly found in the understory of forested areas in tropical regions, and are important components for the functioning of these ecosystems. Many species of the genus are sympatric and bloom during the same period, being considered potentially syncronopatrics. For this reason, this genus has been considered as a good model to infer general patterns and mechanisms of speciation in the tropics. In the first paper of this dissertation, the interactions between potentially sympatric species of Psychotria and their pollinators were analyzed in order to verify the possible existence of sharing, specialization or generalization of pollinators and plants in the analyzed system. Then, data of secondary studies that contained identifying pollinators of Psychotria were analyzed From these data, we generated graphs and analyzes of interaction networks and niche overlap. Altogether, nine species of Psychotria and 25 species of pollinators of occurrence in the Atlantic Forest were included in the analyzes. The plant with the most generalist network is Psychotria tenuinervis and the pollinators with the highest proportion of links and consequently with more important role in the network belonged orders Lepidoptera and Hymenoptera. Psychotria species showed niche overlap in pollination and pollinator sharing. The period of greatest intensity of flowering coincided with the rainy season in the Atlantic Forest, with up to seven species coflowering. Because Psychotria species occur in sympatry and have flowering overlap and asymmetric interactions with flower visitors, it is possible that they are involved in a process of facilitation in pollination. The second paper aimed to investigate if four sympatric populations of Psychotria show pollinators sharing and pollination niche overlap . Another objective was to determine if their flowering season are synchronics. We found a dual synchrony in this system, the first in the intensity of flowering among the populations of
Psychotria and the second in the increase of the abundance of flowers and pollinators. The
species of Psychotria showed sharing fundamental niche of pollination and positive impact on reproductive success. However, we note that the sharing of pollinators can not be generalized to the entire system, but to the modules or pairs of species. Thus, each species of Psychotria has one or more species of preferential pollinator for sharing and that this relationship is not always reciprocal. This reinforces that the interactions among the plant species are asymmetric.
Keywords: Brazilian Savanna; coexistence of sympatric species; flowering pooled; Atlantic Forest; shared pollinators; interaction networks; niche overlap.
INTRODUÇÃO
As flores de angiospermas apresentam uma imensa diversidade de tamanho, estrutura e características de cor, odor, néctar, pólen, sendo a grande maioria polinizada por animais (RICKLEFS; RENNER, 1994; ASHMAN et al., 2004). Sendo que a polinização biótica atinge índices de até 99% em florestas tropicais úmidas (BAWA, 1990). As angiospermas proporcionaram um novo nicho ecológico aos insetos, principalmente abelhas que em consequência diversificaram-se de forma intensa (GRIMALDI, 1999).
Plantas e seus polinizadores não existem isoladamente, mas sim em assembleias de espécies que interagem entre si (MEMMOTT, 1999; JORDANO et al., 2003). Estas assembleias variam temporalmente dentro de períodos de floração, entre estações e no decorrer do dia, necessitando de algum tipo de sincronia entre abundância floral e de polinizadores. Esta variação de polinizadores, posteriormente gera efeitos imediatos sobre o sucesso reprodutivo das plantas e a longo prazo, efeitos sobre a diversidade vegetal (MAYER et al., 2011).
A interação com os polinizadores proporciona as plantas maior eficiência na polinização cruzada, possibilitando novas combinações genéticas e potencializando sua resiliência em condições estocásticas e evolução de suas populações (BARRETT, 2010). Contudo, esta eficiência pode diminuir quando as flores de diferentes espécies de plantas são visitadas pelas mesmas espécies de polinizadores em um curto intervalo de tempo, podendo levar a um decréscimo da taxa de visitas às flores de cada espécie (WASER, 1978 a,b; WASER; FUGATE, 1986; FISHBEIN; VENABLE, 1996). Isto pode reduzir a fertilidade devido à perda de pólen para estigmas heteroespecíficos, e ao bloqueio físico da superfície estigmática por pólen heteroespecífico (WASER; FUGATE, 1986; FISHBEIN & VENABLE, 1996). Espécies simpátricas muitas vezes florescem numa mesma época em ambientes fortemente sazonais (OLLERTON et al., 2003), sob tais circunstâncias, as plantas podem apresentar uma competição pelos polinizadores (ex. através do aumento da longevidade floral: ASHMAN; SCHOEN, 1994; ASHMAN, 2000).
Por outro lado, a floração sincronizada de espécies diferentes pode facilitar a polinização através do aumento da densidade de recursos para a atração de polinizadores locais (SCHEMSKE, 1981; SAKAI et al., 1999). A floração convergente de diferentes espécies sugere que as mesmas estão envolvidas em um processo de facilitação, no qual atraem grande número de polinizadores para aumentar a eficiência de polinização (BARROS, 2002). Facilitação é uma interação positiva em que uma ou ambas as espécies de plantas se
beneficiam da presença um dos outros, aumentando o fitness individual de pelo menos uma das espécies por meio do recurso partilhado (CALLAWAY; WALKER, 1997; HOLMGREN et al.,1997). A interação entre plantas e polinizadores através de competição ou facilitação é uma área deficiente de estudos em ecologia da polinização (MAYER et al., 2011). Testes experimentais para investigar os benefícios da reprodução sincronizada de várias espécies de plantas são raros devido a dificuldades na coleta de dados em grandes escalas temporais e espaciais (AUGSPURGER, 1981).
As plantas do gênero Psychotria L. podem ser consideradas espécies modelo para estudo de interações na polinização. Espécies do gênero frequentemente ocorrem em simpatria, florescem em um mesmo período do ano, portanto podem ser consideradas potencialmente sincronopátricas (HAMILTON, 1989; SAKAI; WRIGHT, 2008). As espécies de Psychotria contribuem de forma importante para a diversidade florística tropical e são comumente encontradas em sub-bosque de áreas florestadas em regiões tropicais, sendo importantes componentes para o funcionamento destes ecossistemas (LOPES; BUZATO, 2005). Por esta razão, este gênero tem sido considerado um bom modelo para inferir padrões e mecanismos gerais da especiação nos trópicos (Hamilton 1989). Psychotria é o maior gênero da família Rubiaceae, representado mundialmente por cerca de 1650 espécies (NEPOKROEFF et al., 1999), comumente encontradas em sub-bosque de áreas florestadas em regiões tropicais, sendo importantes componentes para o funcionamento destes ecossistemas (LOPES; BUZATO, 2005).
OBJETIVOS
Objetivo geral
Diante do exposto acima, a presente dissertação, dividida em dois artigos, buscou contribuir para o conhecimento a respeito da polinização de espécies simpátricas, utilizado como modelo plantas pertencentes ao gênero Psychotria.
Objetivos específicos
O primeiro artigo constitui-se de uma revisão do tipo meta-análise, nela as interações entre espécies potencialmente simpátricas de Psychotria e seus polinizadores foram analisadas para o bioma Mata Atlântica. Dessa forma, o artigo objetivou verificar a possível existência de partilha, de especialização ou generalização de polinizadores e plantas no sistema analisado.
Já o segundo artigo, investigou empiricamente aspectos do processo de polinização em espécies simpátricas de Psychotria, com enfoque na sobreposição de nicho e sincrônia na polinização. Para isso as interações entre quatro espécies simpátricas de Psychotria e seus polinizadores foram analisadas para averiguação da dinâmica de partilha de polinizadores e sincronia na polinização.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AUGSPURGER, C. K. Reproductive synchrony of a tropica shrub: experimental studies on effects of pollinators and seed predators on Hybanthus prunifolius (Violaceae). Ecology, v. 62, p. 775-788, 1981.
ASHMAN, T. L. Pollinator selectivity and its implications for the evolution of dioecy and sexual dimorphism. Ecology, v. 81, p. 2577-2591, 2000.
ASHMAN, T. L., KINIGHT, T.M., STEETS, J.A., AMARASEKARE, P., BURD, M., CAMPBELL, D.R., JONHSTON, M.O., MAZER, S.J., MITCHELL, R.J., MORGAN, M.T. & WILSON, W. G. Pollen limitation of plant reproduction: ecological and evolutionary causes and consequences. Ecology, v. 85, p. 2408-2421, 2004.
ASHMAN, T. L. & SCHOEN, D. J. How long should flowers live? Nature, v. 371, p. 788-791, 1994.
BARRETT, S. C. H. Darwin’s legacy: the forms, function and sexual diversity of lowers.
Philosophical Transactions of the Royal Society of London Ser. B., v. 365, p. 351–368, 2010.
BARROS, M. A. G. Floração sincrônica e sistemas reprodutivos em quatro espécies de Kielmeyera Mart. (Guttiferae). Acta Botanica Brasilica, v. 16, p. 113-122, 2002.
BAWA, K. S. Plant-Pollinator Interactions in Tropical Rain Forests. Annual Review of
Ecology and Systematics, v. 21, p. 399-422, 1990.
CALLAWAY, R. M.; WALKER, L. R. Competition and facilitation in plant communities.
DUPONT, Y. L.; HANSEN, D. M.; OLESEN, J.M. Structure of a plant–flower-visitor network in the high-altitude sub-alpine desert of Tenerife, Canary Islands. Ecography, v. 26, p. 301–310, 2003.
FISHBEIN, M.; VENABLE, D. L. Diversity and temporal change in the effective pollinators of Asclepias tuberosa. Ecology, v. 77, p. 1061–1073, 1996.
GRIMALDI, D. The Co-Radiations of Pollinating Insects and Angiosperms in the Cretaceous.
Annals of the Missouri Botanical Garden. v. 86, p. 373-406, 1999.
HAMILTON, C. W. A revision of Mesoamerican Psychotria (Rubiaceae), Part I. Annals of
the Missouri Botanical Garden, v. 76, p. 67-111, 1989.
HOLMGREN, M.; SCHEVER, M.; HUSTON, M.A. The interplay of facilitation and competition in plant communities. Ecology, v. 78, p. 1966–1976, 1997.
JORDANO, P.; BASCOMPTE, J.; OLESEN, J. M. Invariant properties in coevolutionary networks of plant–animal interactions. Ecology Letters, v. 6, p. 69–81, 2003.
LOPES, L. E.; BUZATO, S. Biologia reprodutiva de Psychotria suterella Muell. Arg. (Rubiaceae) e a abordagem de escalas ecológicas para a fenologia de floração e frutificação.
Revista Brasileira de Botânica, v. 28, p. 785-795, 2005.
MAYER, C.; ADLER, L.; ARMBRUSTER, W.; DAFNI, A.; EARDLEY, C.; HUANG, S.; KEVAN, P.; OLLERTON, J.; PACKER, L.; SSYMANK, A.; STOUT, J.; POTTS, S. Pollination ecology in the 21st century: key questions for future research. Journal of
Pollination Ecology, v. 3, p. 8-23, 2011.
MCINTOSH, M. E. Pollination of two species of Ferocactus: interactions between cactus-specialist bees and their host plants. Functional Ecology, v. 19, p. 727–734, 2005.
MEMMOTT, J. The structure of a plant-pollination food web. Ecology Letters, v. 2, p. 276– 80, 1999.
NEPOKROEFF, M., BREMER, B. & SYTSMA, K. J. Reorganization of the genus Psychotria and tribe Psychotrieae (Rubiaceae) inferred from ITS and rbcL sequence data. Systematic Botany, v. 24, p. 5-27, 1999.
OLLERTON, J.; JOHNSON, S. D.; CRANMER, L.; KELLER, S. The pollination ecology of an assemblage of grassland asclepiads in South Africa. Annals of Botany, v. 92, p. 807-834, 2003.
RICKLEFS, R. E.; RENNER, S. S. Species richness within families of flowering plants.
Evolution, v. 48, p. 1619–1636, 1994.
SAKAI, S.; MOMOSE, K.; YUMOTO, T.; NAGAMITSU, T.; NAGAMASU, H.; HAMID, A.A.; NAKASHIZUKA, T.; INOUE, T. Plant reproductive phenology over four years including an episode of general flowering in a lowland dipterocarp forest, Sarawak, Malaysia.
American Journal of Botany, v. 86, p. 1414-1436, 1999.
SAKAI, S.; WRIGHT, S. J. Reproductive ecology of 21 coexisting Psychotria species (Rubiaceae): when is heterostyly lost? Biological Journal of the Linnean Society, v. 93, p. 125-134, 2008.
SCHEMSKE, D. W. Floral convergence and pollinator sharing in two bee pollinated tropical herbs. Ecology, v. 62, p. 946-954, 1981.
WASER, N. M. Competition for hummingbird pollination and sequential flowering in Colorado wild flowers. Ecology, v. 59, p. 934-944, 1978a.
WASER, N. M. Interspecific pollen transfer and competition between co-occurring plant species. Oecologia, v. 36, p. 223–236, 1978b.
WASER, N. M; FUGATE, M. L. Pollen precedence and stigma closure: a mechanism of competition for pollination between Delphinium nelsonii and Ipomopsis aggregata.
INTERAÇÃO PLANTA-POLINIZADOR EM ESPÉCIES DE PSYCHOTRIA (RUBIACEAE) NA MATA ATLÂNTICA*
Resumo. Interação planta-polinizador em espécies de Psychotria (Rubiaceae) na Mata Atlântica. Neste estudo, as interações entre espécies potencialmente simpátricas de
Psychotria e seus polinizadores foram analisadas com o objetivo de verificar a possível
existência de partilha, de especialização ou generalização de polinizadores e plantas no sistema analisado. Para isso, foram incluídas informações secundárias de estudos que continham identificação de polinizadores de Psychotria. A partir desses dados, foram gerados grafos e realizadas análises de redes de interação e sobreposição de nicho. Ao todo, foram incluídas nas análises nove espécies de Psychotria com registro de ocorrência para a Mata Atlântica e elas interagiram com 25 espécies de polinizadores. A planta mais generalista da rede foi Psychotria tenuinervis e os polinizadores que concentraram maior número de links e consequentemente com papel mais importante na rede pertenceram as ordens Lepidoptera e Hymenoptera. As espécies de Psychotria apresentaram sobreposição de nicho na polinização com partilha de polinizadores. O período de maior intensidade de floração coincidiu com o período chuvoso na Mata Atlântica, com até sete espécies apresentando coflorescimento. Assim, pode-se inferir que a polinização em Psychotria demanda polinizadores generalistas. Pelo fato das espécies de Psychotria ocorrerem em simpatria e possuírem floração sobreposta e interações assimétricas com visitantes florais, é possível que estejam envolvidas em um processo de facilitação na polinização.
INTRODUÇÃO
Os polinizadores são essenciais para reprodução de pelo menos 90% das espécies vegetais em ambientes florestais (Bawa 1990). Além disso, possuem um papel chave na manutenção de cadeias alimentares em ambientes naturais, pois viabilizam a produção de frutos e sementes que servem de alimento aos frugívoros (Moreti et al. 2006). Considerando-se as evidências de declínio de polinizadores, em particular de populações de abelhas, estudos que mostrem as relações entre espécies nativas de plantas e seus potenciais polinizadores são de suma importância para subsidiar medidas de manejo e conservação. Na tentativa de elucidar esses processos, vários estudos têm adaptado as ferramentas analíticas da Teoria de Redes para o entendimento das interações estabelecidas entre polinizadores e plantas (Bascompte et al. 2003, Dupont et al. 2003, Memmott et al. 2004, Bezerra et al. 2009, Santos
et al. 2010, Santos et al. 2012). A estrutura de redes tem implicações importantes para a
coexistência e estabilidade das espécies envolvidas bem como para os processos coevolutivos (Bascompte et al. 2003, Jordano et al. 2003, Bascompte et al. 2006). Análises de redes podem identificar diferentes graus de especificidade das interações entre polinizador-planta em diferentes contextos ambientais (Bascompte 2009).
Espécies simpátricas são muitas vezes levadas a florescer numa mesma época em ambientes fortemente sazonais (Janzen 1967, Reich & Borchert 1984, Rathcke 1988, Ollerton
et al. 2003). Sob tais circunstâncias, as plantas podem desenvolver uma tolerância de
competição através do aumento da longevidade floral (ex. Levin 1978, Motten 1986, Rathcke 1988, Ashman & Schoen 1994, Ashman, 2000), ou partilhar a atividade dos polinizadores em escala mais refinada, como no decorrer do dia (Levin & Anderson 1970, Ollerton & Lack 1992). A convergência da morfologia floral entre plantas de diferentes espécies e que florescem sincronicamente pode também ser considerada como uma estratégia de atração de polinizadores mutuamente benéfica (Bobisud & Neuhaus 1975, Schemske 1981) baseado no aumento da visitação floral devido ao aumento de adensamento de recursos florais (Augspurger 1980, Dejong et al. 1992, Podolsky, 1992).
Muitas espécies simpátricas de Psychotria possuem características florais semelhantes e florescem em um mesmo período do ano (Hamilton 1989, Sakai & Wright 2008). As flores deste gênero são pequenas, possuem corola tubular, coloração esbranquiçada e polinização por abelhas, mariposas, borboletas e moscas (Almeida & Alves 2000, Coelho & Barbosa 2004). Além disso, apresentam uma diversidade de mecanismos sexuais como o hermafroditismo, distilia e unisexualidade funcional (Nepokroeff et al. 1999). A distilia é um
tipo de sistema reprodutivo, no qual as flores apresentam morfos distintos com sistema de incompatibilidade intra-morfo como forma de potencializar a xenogamia (Ganders 1979).
Psychotria L. é um dos maiores gêneros das Angiospermae, com cerca de 1650
espécies (Hamilton 1989, Nepokroeff et al. 1999). O gênero é composto predominantemente por arbustos ou arvoretas (Carvalho et al. 2000), quase onipresente no sub-bosque de florestas tropicais (Taylor 1996, Orians 1997, Lopes & Buzato 2005), sendo importantes componentes para o funcionamento destes ecossistemas (Lopes & Buzato 2005). Portanto, este gênero oferece uma oportunidade única para analisar as relações entre plantas e polinizadores de espécies congenéricas simpátricas de floração sincrônica.
Neste sentido, a abordagem por redes ecológicas, pode contribuir para o esclarecimento da dinâmica existente nas interações entre essas espécies e seus polinizadores. No Brasil, a maioria dos estudos de biologia reprodutiva com espécies do gênero Psychotria foi realizada na região sudeste, principalmente no Domínio da Mata Atlântica. Desta forma, neste estudo, as interações entre espécies potencialmente simpátricas de Psychotria e seus polinizadores foram analisadas com o objetivo de verificar a possível existência de partilha, de especialização ou generalização de polinizadores e plantas no sistema analisado. Para isso, foram incluídos aspectos da riqueza de polinizadores compartilhados e sobreposição de floração das espécies, com base em dados compilados de estudos sobre biologia da polinização de espécies do gênero Psychotria presentes na Mata Atlântica.
MATERIAL E MÉTODOS
Para este estudo foram utilizados dados de trabalhos realizados com espécies de
Psychotria na Mata Atlântica e publicados por vários autores (Tab. 1). No levantamento de
dados foram incluídas informações secundárias obtidas a partir de artigos científicos, teses e dissertações que continham resolução taxonômica em nível de espécie dos polinizadores de
Psychotria ocorrentes no bioma Mata Atlântica. Os estudos analisados tratam principalmente
de aspectos da biologia e ecologia reprodutiva das plantas, ou seja, estudos que partem do ponto de vista botânico. Esses estudos foram selecionados por apresentarem rigor quanto a distinção entre pilhador e polinizador em potencial. Além disso, são trabalhos que analisam uma ou poucas espécies vegetais, com isso, existe um esforço amostral e numero de observações por espécie maior em comparação a estudos em grandes comunidades (Waser et
al. 1996, Olesen & Jordano 2002). Ao todo foram incluídos oito estudos na matriz de dados.
estudos continham a identificação em nível de espécie para polinizadores, foram desconsiderados pilhadores.
Para validação e verificação da ocorrência das espécies de Psychotria no bioma, foram consultadas as bases de dados de Taylor (2012), Tropicos.org (2012) e SpeciesLink 2013. Os dados de presença e ausência de interações Psychotria-polinizador foram tabulados em uma matriz com plantas nas linhas e visitantes nas colunas (Jordano 1987). A partir dessa matriz de dados foram gerados grafos e realizadas análises das interações.
A distribuição geográfica e a sobreposição entre as espécies de Psychotria na Mata Atlântica foram analisados. Nessas análises, foram considerados dados provenientes de depósitos em herbários e de registros de ocorrência. A limitação dessas informações ao Brasil se deve pelo fato do país possuir de bancos de dados acessíveis (SpeciesLink 2013, Taylor 2013).
Foram incluídos também dados referentes ao período de floração das espécies analisadas para verificar a ocorrência de sobreposição fenológica entre as espécies de
Psychotria estudadas. Os dados de fenologia reprodutiva foram extraídos dos mesmos estudos
utilizados para análises das interações na polinização (Tab. 1). Assim, foi constatada a presença ou ausência da fenofase de cada espécie. Esse método de análise tem caráter quantitativo, indicando a porcentagem de espécies floridas numa determinada época do ano. Ele também estima a sincronia entre as espécies, levando-se em conta que quanto maior o número de espécies floridas em uma mesma época, maior é a sincronia entre elas.
As representações gráficas e índices das matrizes foram realizados no pacote BIPARTITE do programa R 2.11.0 (Dormann et al. 2008, Dormann et al. 2009). As redes foram caracterizadas segundo as seguintes propriedades: 1) Número de vértices: Soma do número de espécies animais e vegetais envolvidas na rede de interação; 2) Número de interações estabelecidas (k): número de interações estabelecidas entre as espécies da rede (plantas e polinizadores); 3) Conectância (C): proporção das conexões que de fato são observadas, sendo a razão entre o número de interações observadas (E) e o número de interações possíveis, que por sua vez é dado pelo produto do número de plantas (P) e animais (A) da rede: C = E/A.P.
Para avaliar a sobreposição de nicho na polinização entre as espécies de Psychotria, foi empregada uma matriz qualitativa de dados, a mesma usada para analises de rede. Para estabelecer uma comparação entre similaridade da composição dos polinizadores para cada espécie de planta, foi utilizado o índice de Pianka (Pianka 1973). O índice de Pianka (θ) varia de 0 (separação total) a 1 (total sobreposição) (Gotelli & Graves 1996). A seguir, o índice de
sobreposição observado foi comparado com valores obtidos por randomização da matriz original (1000 simulações), usando o algoritmo RA3 no software Ecosim 7 (Gotelli & Entsminger 2006).
RESULTADOS
Ao todo, foram incluídas nas análises nove espécies de Psychotria com registro de ocorrência para a Mata Atlântica, elas interagiram com 27 espécies de polinizadores que estabeleceram 40 interações e em média 4,5 links por planta e 1,5 por polinizador. Do total de visitantes, 13 interagiram apenas com uma espécie de Psychotria, contribuindo assim para assimetria das interações (Fig. 1).
A rede apresentou ainda uma conectância maior (C=0,17=17%) que a media em outros estudos de polinização (média de 11% sensu Olesen & Jordano 2002), indicativo de generalização. No entanto, deve-se considerar que os sistemas comumente analisadas em outras redes de polinização são mais amplos, envolvendo comunidades mais complexas, com maior numero de espécies envolvidas. A distribuição cumulativa do número de links por espécie (número total de espécies que apresentaram k interações), exibiu dominância de espécies com poucos links (especialistas) e poucas espécies com várias interações (generalistas) (Fig. 2). A planta mais generalista da rede foi P. jasminoides (k=9), enquanto que Trigona spinipes foi o polinizador que interagiu com o maior número de espécies de
Psychotria (k=6). Todas as Psychotria interagiram ao menos com duas espécies de visitantes
florais, assim não constatamos nenhuma planta altamente especialista, sendo que entre as plantas a maioria interagiu com mais de três polinizadores (Fig. 1; 2). Os polinizadores que concentram maior número de links e consequentemente com papel mais importante na manutenção das espécies vegetais estão basicamente distribuídos nas ordens Lepidoptera (Ithomia agnosia, Aeria elara, Pythonides jovianus, Paratetrapaedia lineata) e Hymenoptera (T. spinipes, A. mellifera e Bombus morio).
Além disso, as espécies de Psychotria apresentaram sobreposição de nicho na polinização maior que esperado em um modelo nulo (θ=0.21; p=0.01). Dessa forma, as espécies possuem mais polinizadores em comum que o esperado ao acaso. Portanto, as espécies apresentam partilha fundamental de nicho na polinização entre suas congenéricas.
Todas as espécies de Psychotria apresentaram sobreposição na distribuição geográfica e ocorrência para a Mata Atlântica (Fig. 3). Apesar disso, é evidente a deficiência na amostragem das espécies, já que a distribuição de algumas espécies apresenta
descontinuidade. Portanto, é possível que a amplitude das distribuições geográficas e sobreposição seja ainda maior.
Várias espécies de Psychotria florescem durante todo o ano. No entanto, o período de maior intensidade de floração ocorre entre os meses de novembro a maio, coincidindo com o período de maior precipitação pluviométrica na Mata Atlântica. Os meses de novembro, dezembro e maio apresentaram o maior número de espécies com potencial de cofloração (7 spp.; Fig. 4). Esses dados evidenciam sobreposição no período de floração entre as espécies.
DISCUSSÃO
A pluviosidade parece ser um fator predominante na determinação do período de floração das espécies de Psychotria. Como exemplo, citamos P. hoffmannseggiana que floresce em épocas distintas, mas de alta pluviosidade em regiões diferentes do Brasil (Teixeira & Machado 2004, Oliveira 2008). Espécies de Psychotria que possuem floração durante a estação chuvosa são polinizadas principalmente por insetos (Castro & Oliveira 2002, Teixeira & Machado 2004, Lopes & Buzato 2005, Ramos & Santos 2006, Oliveira 2008). O período da estação chuvosa é também o período de alta ocorrência e atividade de Lepidoptera e Hymenoptera (Silva et al. 2011). Os dados analisados por este estudo indicam uma alta ocorrência de borboletas e abelhas visitando as flores de Psychotria. Desta forma, a concentração da floração de Psychotria no período chuvoso pode ser uma adaptação às melhores condições de polinização, ou seja, as espécies tendem a florescer quando a disponibilidade de vetores é maior conforme já sugerido para outros grupos de plantas (Koptur et al. 1988, Almeida & Alves 2000, Martin-Gajardo & Morellato 2003).
As análises fenológicas da floração demonstram sincronia entre as espécies e corroboram que o sistema aqui proposto é viável temporalmente pelo co-florecimento das espécies de Psychotria. Sakai & Wright (2008) relatam que é incomum encontrar na natureza tantas espécies congenéricas com sobreposição de floração como em Psychotria, do mesmo modo que mais de 20 espécies podem coexistir em uma floresta tropical. Vários estudos florísticos relataram a coexistência de diversas espécies de Psychotria na Mata Atlântica: Lombardi & Gonçalves (2000) encontram 27 espécies de Psychotria em uma área de 880 ha.; Prieto (2008) levantou 13 espécies em 2922 ha. de floresta nativa; Zipparro et al. (2005) 9 espécies em 48000ha.; Meira-Neto & Martins (2000) também 9 espécies em apenas 17ha. Portanto, as espécies de Psychotria aqui incluídas apresentaram distribuição geográfica sobreposta com cofloração (Fig. 1; Fig. 4). A existência de sincronia na floração e potencial
de coexistência de varias congenéricas faz com que correspondência das interações
Psychotria/polinizador aqui proposta ao sistema real seja mais provável.
A sobreposição no nicho em Psychotria indica que as espécies compartilham polinizadores, sendo um fator que indica a existência de polinização generalista no sistema. Tendo em vista a importância dos polinizadores na reprodução das plantas, espécies vegetais com sistema de polinização generalistas, teoricamente, estão menos vulneráveis à extinção, do que as especialistas (Harris & Johnson 2004).
Na rede analisada aqui, o polinizador que concentrou o maior número de interações foi
T. spinipes. Apesar de essa abelha ser relatada geralmente como pilhadora de recursos florais
(ex. Renner 1983, Borges et al. 2009, Milet-Pinheiro & Schlindwein 2009), os estudos analisados indicam que esta espécie, e também T. fulviventris, entraram em contato com anteras e estigmas das flores de Psychotria (Almeida & Alves 2000, Castro & Oliveira 2002). Dessa forma, sendo potenciais polinizadores, inclusive com alta taxa de visitas (Teixeira & Machado 2004). No entanto, houve relatos de visitas ilegítimas em P. tenuinervis, em que essas abelhas roubaram néctar através de buracos na base do tubo da corola (Virillo et al. 2007). Dentre as abelhas nativas do Brasil, T. spinipes é a espécie mais generalista (Kleinert & Giannini 2012). Apesar disso, nossos dados indicam uma importância relativa da espécie como polinizador efetivo em Psychotria. Assim, pelo papel de destaque da polinização por T.
spinipes em Psychotria, sugerimos haver uma tendência de generalização nas interações deste
sistema.
Outra espécie generalista presente nesta rede foi A. mellifera. Porém, esta não apresentou um papel tão influente quanto T. spinipes na polinização de Psychotria. A abelha exótica A. mellifera foi o visitante mais importante de P. tenuinervis (Ramos & Santos 2006, Virillo et al. 2007) e sendo relatada como polinizador de P. gracilenta e P. hoffmannseggiana (Oliveira 2008). No entanto, esses dados contrariam o que foi observado na maioria das espécies aqui analisadas, nas quais A. mellifera não foi relatada como polinizador efetivo (Almeida & Alves, 2000, Castro & Oliveira 2002, Teixeira & Machado 2004, Coelho & Barbosa 2004, Castro & Araujo 2004).
Santos et al. (2012) mostraram que A. mellifera pode atuar negativamente em uma rede ecológica, principalmente devido a sua característica generalista, interferindo na estrutura da rede e monopolizando muitas interações, sem muitas vezes efetivar o processo de polinização (ex. Carmo et al. 2005). Todos os estudos aqui analisados se atentaram ao comportamento dos visitantes florais, elegendo como polinizadores os visitantes que entraram em contato com anteras e estigma. Apesar disso, pesquisas futuras necessitam de uma
abordagem ainda mais refinada, com analises sobre a eficiência da polinização de A. mellifera em comparação a polinizadores nativos em plantas do gênero Psychotria. Assim, fazem-se necessários testes de única visita e quantificação da carga polínica interespecífica e intraespecífica presente no corpo de visitantes florais.
No gênero Psychotria o sistema de auto-incompatibilidade predominante é a distilia, no qual a formação de frutos só ocorre mediante polinizações entre flores longistilas e brevistilas. Espécies de Psychotria são polinizadas com maior eficiência por abelhas, mas a visita de outros táxons pode potencializar o fluxo de pólen entre os morfos das espécies heterostílicas (Castro & Oliveira 2002). De tal modo, Beach & Bawa (1980) sugeriram que insetos com aparelho bucal longo, como encontrado nos lepidópteros e em abelhas de língua longa, são mais eficientes na polinização dos morfos de flores brevistilas. Já himenópteros, especialmente abelhas, seriam mais eficientes na polinização de flores longistilas. Isto demandaria um sistema de polinização que envolvesse espécies de polinizadores generalistas, conforme aqui encontrado.
A tendência de redes planta-polinizador assimétrica (Vázquez & Aizen 2004) implica na existência de espécies que provavelmente se enquadram na categoria de especialista. Bascompte et al. (2003) e Vázquez & Aizen (2004) sugerem que a especialização assimétrica é comum em redes de interação planta-polinizador, ocorrendo com mais frequência do que o esperado em um modelo nulo. Diante disso, é possível que as espécies de Psychotria estejam envolvidas em processo de polinização por facilitação pelo fato delas ocorrerem com frequentemente em simpatria, possuírem floração sobreposta e interagirem de forma assimétrica com polinizadores e com sobreposição no nicho de polinização.
Na facilitação, o aumento da disponibilidade de recurso floral ao redor do indivíduo influencia positivamente a taxa de visita e a diversidade de polinizadores, seus níveis de polinização e sucesso reprodutivo (Brown & Kodric-Brown 1979, Waser & Real 1979, Feinsinger et al. 1991, Callaway 1995). Dessa forma, a facilitação deve ser particularmente importante para plantas especializadas, mas que dependem exclusivamente de um ou poucos polinizadores generalistas, como é o caso de algumas espécies de Psychotria incluídas nesse estudo. No entanto, existe uma escassez de trabalhos que analisem empiricamente a facilitação de polinização (ex. Ghazoul 2006). Visto esta escassez, um estudo está sendo conduzido por nosso grupo de pesquisa a fim de evidenciar de forma experimental a facilitação na polinização em espécies simpátricas de Psychotria.
Ao CNPq pela concessão de financiamento (Chamada Universal-MCTI/CNPQ N º 14/2012) e a CAPES pela concessão de bolsa de mestrado ao primeiro e segundo autor.
BIBLIOGRAFIA
ALMEIDA, E. M. & ALVES, M. A. 2000. Fenologia de Psychotria nuda e P. brasiliensis (Rubiaceae) em uma área de Floresta Atlântica no sudeste do Brasil. Acta Botanica
Brasilica 14:335-346.
ASHMAN, T. L. 2000. Pollinator selectivity and its implications for the evolution of dioecy and sexual dimorphism. Ecology 81:2577-2591.
ASHMAN, T. L. & SCHOEN, D. J. 1994. How long should flowers live? Nature 371:788-791.
BASCOMPTE, J. 2009. Mutualistic networks. Frontiers in Ecology and the Environment 7:429–436.
BASCOMPTE, J., JORDANO, P., MELIÁN, C. J. & OLESEN, J. M. 2003. The nested assembly of plant-animal mutualistic networks. Proceedings of the National Academy of
Sciences USA 100:9383–9387.
BASCOMPTE, J., JORDANO, P. & OLESEN J.M. 2006. Asymmetric coevolutionary networks facilitate biodiversity maintenance. Science 312:431-433.
BAWA, K. S. 1990. Plant-Pollinator Interactions in Tropical Rain Forests. Annual Review of
Ecology and Systematics 21:399-422.
BEACH, J. H. & BAWA, K. S. 1980. Role of pollinators in the evolution of dioecy from distyly. Evolution 34:1138-1142.
BEZERRA, E. L. S., MACHADO, I. C. & MELLO, M. A. R. 2009. Pollination networks of oilflowers: a tiny world within the smallest of all worlds. Journal of Animal Ecology 78:1096–1101.
BORGES, L. A., SOBRINHO, M. S. & LOPES, A. V. 2009. Phenology, pollination, and breeding system of the threatened tree Caesalpinia echinata Lam. (Fabaceae) and a review of studies on the reproductive biology in the genus. Flora 204:111–130.
BROWN, J.H. & KODRIC-BROWN, A. 1979. Convergence, competition, and mimicry in a temperate community of hummingbird-pollinated flowers. Ecology 60:1022–1035.
CARMO, R. M., FRANCESCHINELLI, E. V. & SILVEIRA, F. A. 2004. Introduced
honeybees (Apis mellifera) reduce pollination success without affecting the floral resource taken by native pollinators. Biotropica 36:371-376.
CARVALHO, L. M. T., FONTES, M. A. L. & OLIVEIRA FILHO, A. T. 2000. Tree species distribution in canopy gaps and mature forest in an area of cloud forest of the Ibitipoca range, south-eastern Brazil. Plant Ecology 149:9-22.
CASTRO, C. C. & ARAÚJO, A. C. 2004. Distyly and sequential pollinators of Psychotria nuda (Rubiaceae) in the Atlantic rain forest, Brazil. Plant Systematics and Evolution 244:131-139.
CASTRO, C. C. & OLIVEIRA, P. E. 2002. Pollination Biology of Distylous Rubiaceae in the Atlantic Rain Forest, SE Brazil. Plant Biology 4:640–646.
COELHO, C. P. & BARBOSA, A. A. A. 2004. Biologia reprodutiva de Psychotria
poeppigiana Muell. Arg. (Rubiaceae) em mata de galeria. Acta Botanica Brasilica
18:481-489.
CORTOPASSI-LAURINO, M. & RAMALHO, M. 1988. Pollen harvest by Africanized Apis mellifera and Trigona spinipes in São Paulo: botanical and ecological views. Apidologie 19:1–24.
CONSOLARO, H., SILVA, S. C. S. & OLIVEIRA, P. E. 2011. Breakdown of distyly and pin-monomorphism in Psychotria carthagenensis Jacq. (Rubiaceae). Plant Species Biology 26:24–32.
DUPONT, Y. L., HANSEN, D. M. & OLESEN, J. M. 2003.Structure of a plant–flower-visitor network in the high-altitude sub-alpine desert of Tenerife, Canary Islands.
Ecography 26:301–310.
DORMANN, C. F., FRÜND, J., BLÜTHGEN, N. & GRUBER, B. 2009. Indices, graphs and nullmodels: analyzing bipartite ecological networks. The Open Ecology Journal 2:7-24. DORMANN, C.F., GRUBER B. & FRÜND, J. 2008. Introducing the bipartite Package:
Analysing Ecological Networks. R news 8:8–11.
FEINSINGER, P., TIEBOUT III, H. M. & YOUNG, B. E. 1991. Do tropical bird-pollinated plants exhibit density-dependent interaction? Field experiments. Ecology 72:1953-1963. FELDMAN, T. S., MORRIS, W. F. & WILSON, W. G. 2004. When can two plant species
facilitate each other's pollination? Oikos 105:197–207.
GANDERS, F. R. 1979. The biology of heterostyly. New Zealand Journal of Botany 17:607-635.
GHAZOUL, J. 2006. Floral diversity and the facilitation of pollination. Journal of Ecology 94:295–304.
GOTELLI, N. J., ENTSMINGER, G. L. 2006. EcoSim: null models software for ecology. Version 7. Available on http://garyentsminger.com/ecosim.htm.
GOTELLI, N. J. & GRAVES, G. R. 1996. Null models in ecology. Smithsonian Institution Press, Washington.
HAMILTON, C. W. 1989. A revision of mesoamerican Psychotria subgenus Psychotria (Rubiaceae), part I: introduction and species 1-16. Annals of the Missouri Botanical
Garden 76:67-111.
HARRIS, L. F. & JOHNSON, S. D. 2004. The consequences of habitat fragmentation for plant pollinator mutualisms. International Journal of Tropical Insect Science 24:29-43. JANZEN, D. H. 1967. Synchronization of sexual reproduction of trees within the Dry Season
in Central America. Evolution 21: 620-637.
JORDANO, P. 1987. Patterns of mutualistic interactions in pollination and seed dispersal: connectance, dependence asymmetries, and coevolution. American Naturalist 129:657-677.
JORDANO, P., BASCOMPTE, J. & OLESEN, J. M. 2003. Invariant properties in coevolutionary networks of plant–animal interactions. Ecology Letters 6: 69–81. KLEINERT, A. M. P. & GIANNINI, T. C. 2012. Generalist Bee Species on Brazilian
Bee-Plant Interaction Networks. Psyche 12: 1-7.
KOPTUR, S., HABER, W. A., FRANKIE, G. W. & BAKER, H. G. 1988. Phenological studies of shrub and treelet species in tropical cloud forest of Costa Rica. Journal of
Tropical Ecology 4:323-346.
LEVIN, D. A. 1978. Pollination behavior and the breeding structure of plant populations, p.133-150. In. A.J. Richards (ed.). The pollination of flowers by insects. London, Linnean Society of London by Academic Press, 213p.
LEVIN, D. A. & ANDERSON, W. W. 1970. Competition for pollinators between simultaneously flowering species. The American Naturalist 104:455-467.
LEWINSOHN, T. M., PRADO, P. I., JORDANO, P., BASCOMPTE, J. & OLESEN, J. M. 2006. Structure in plant–animal interaction assemblages. Oikos 113:174–184.
LOMBARDI, J. A. & GONÇALVES, M. 2000. Composição florística de dois remanescentes de Mata Atlântica do sudeste de Minas Gerais, Brasil. Revista brasileira de Botânica 23:255-282.
LOPES, L. E. & BUZATO, S. 2005. Biologia reprodutiva de Psychotria suterella Muell. Arg. (Rubiaceae) e a abordagem de escalas ecológicas para a fenologia de floração e
MEIRA-NETO, J. A. A. & MARTINS, F. R. 2000. Composição florística do estrato herbáceo arbustivo de uma Floresta Estacional Semidecidual em Viçosa-MG. Revista Árvore
24:407-416.
MELLO, M. A. R., MARQUITTI, F. M. D., GUIMARÃES, P. R. JR., KALKO, E. K. V. & JORDANO, P. 2011. The Missing Part of Seed Dispersal Networks: Structure and Robustness of Bat-fruit Interactions. PLoSone 6:e17395.
MEMMOTT, J., WASER, N. M. & PRICE M. V. 2004. Tolerance of pollination networks to species extinctions. Proceedings of the Royal Society 271:2605–2611.
MILET-PINHEIRO, P. & SCHLINDWEIN, C. 2009. Pollination in Jacaranda rugosa (Bignoniaceae): euglossine pollinators, nectar robbers and low fruit set. Plant Biology 11:131–141.
MORETI, A. C. C. C., ANACLETO, D. A., ÁVILA, M. D., VIEIRA, G. H. C. & MARCHINI, L. C. 2006. Abelhas visitantes em vegetação de diferentes áreas remanescentes de cerrado. Magistra 18:229-248.
MORTEN, A. F. 1986. Pollination ecology in the spring wildflower community of a temperate deciduous forest. Ecological Monographs 56:21-42.
NEPOKROEFF, M., BREMER, B. & SYTSMA, K. J. 1999. Reorganization of the genus
Psychotria and tribe Psychotrieae (Rubiaceae) inferred from ITS and rbcL sequence data. Systematic Botany 24:5-27.
OLESEN, J. M. & JORDANO, P. 2002. Geographic patterns in plant–pollinator mutualistic networks. Ecology 83:2416–2424.
OLLERTON, J. & LACK, A.J. 1992. Flowering phenology: an example of relaxation of natural selection? Trends in Ecology & Evolution 7:274-276.
OLLERTON, J., JOHNSON, S. D., CRANMER, L. & KELLER, S. 2003. The pollination ecology of an assemblage of grassland asclepiads in South Africa. Annals of Botany 92:807-834.
OLIVEIRA, A. S. 2008. Fenologia e Biologia Reprodutiva de cinco espécies de Psychotria L.
(Rubiaceae), em um remanescente florestal urbano, Araguari, MG. Ph.D. dissertation,
Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP .
ORIANS, G. 1997. Evolved consequences of rarity. In: Kunin, W; Gaston K. eds. The biology
of rarity. London: Chapman & Hall, 190–208.
PIANKA, E. R. 1973. The structure of lizard communities. Annual Review of Ecology and
Systematics 4:53-74.
PRIETO, P. V. 2008. Efeitos de borda sobre o sub-bosque da Mata Atlântica de terras baixas
na Reserva Biológica União, RJ. Ph.D. dissertation, Instituto de Pesquisas Jardim Botânico
RAMOS, F. N. & SANTOS, F. A. M. 2006. Floral visitors and pollination of Psychotria
tenuinervis (Rubiaceae): distance from the anthropogenic and natural edges of an Atlantic
forest fragment. Biotropica 38:383-389.
REICH, P. B. & BORCHERT, R. 1984. Water stress and tree phenology in a tropical dry forest in the lowlands of Costa Rica. Journal of Ecology 72: 61-74.
RENNER, S. 1983. The Widespread Occurrence of Anther Destruction by Trigona Bees in Melastomataceae. Biotropica 15:251-256.
ROBBRECHT, E. 1988. Tropical woody Rubiaceae. Opera Botanica Belgica 1:1-127. MARTIN-GAJARDO, I. S. & MORELLATO, L. P. C. 2003. Fenologia de Rubiaceae do
sub-bosque em floresta Atlântica no sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Botânica 26:299-309.
RATHCKE B. 1988. Flowering phenologies in a shrub community: competition and constraints. Journal of Ecology 76:975-994.
SANTOS, G. M. M., AGUIAR, C. M. L., GENINI, J., MARTINS, C. F., ZANELLA, F. C. V. & MELLO, M. A. R. 2012. Invasive Africanized honeybees change the structure of native pollination networks in Brazil. Biological Invasions 14:2369-2378.
SANTOS, G. M. M., AGUIAR, C. M. L. & MELLO, M. A. R. 2010. Flower-visiting guildassociated with the Caatinga flora: trophic interaction networks formed by social beesand social wasps with plants. Apidologie 41:466-475.
SCHEMSKE, D. W. 1981. Floral convergence and pollinator sharing in two bee pollinated tropical herbs. Ecology 62:946-954.
SAKAI, S. & WRIGHT, S. J. 2008. Reproductive ecology of 21 coexisting Psychotria species (Rubiaceae): when is heterostyly lost? Biological Journal of the Linnean Society 93:125–134.
SAKAI S., MOMOSE K., YUMOTO T., NAGAMITSU T., NAGAMASU H., HAMID A. A., NAKASHIZUKA T., INOUE T. 1999. Plant reproductive phenology over four years including an episode of general flowering in a lowland dipterocarp forest, Sarawak, Malaysia. American Journal of Botany 86:1414-1436.
SILVA, N. A. P., FRIZZAS, M. R. & OLIVEIRA, C. M. 2011. Seasonality in insect abundance in the "Cerrado" of Goiás State, Brazil. Revista Brasileira de Entomologia 55:79-87.
SPECIESLINK. 2008. Psychotria in SpeciesLink. Available on http://splink.cria.org.br/centralized_search.
TEIXEIRA, L. A. G. & MACHADO, I. C. 2004. Biologia da polinização e sistema reprodutivo de Psychotria barbiflora DC. (Rubiaceae). Acta botanica brasilica 18:853-862.
TAYLOR, C. 2012. Psychotria in Lista de Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Available on http://floradobrasil.jbrj.gov.br/2012/FB014153.
TAYLOR, C. M. 1996. Overview of the Psychotrieae (Rubiaceae) in the Neotropics. Opera
Botânica Bélgica 7:261-270.
TROPICOS.ORG. Missouri Botanical Garden. Available on http://www.tropicos.org. VÁZQUEZ, D. P. & AIZEN, M. A. 2004. Asymmetric specialization: a pervasive feature of
plant–pollinator interactions. Ecology 85:1251-1257.
VIRILLO, C. B., RAMOS, F. N., CASTRO, C. C. & SEMIR, J. 2007. Floral biology and breeding system of Psychotria tenuinervis Muell. Arg. (Rubiaceae) in the Atlantic rain forest, SE Brazil. Acta botanica brasílica 21:879-884.
WASER, N.M., CHITTKA L., VPRICE, M., WILLIAMS, N.M., & OLLERTON, J. 1996. Generalization in pollination systems, and why it matters. Ecological Society of America 77:1043-1060.
WASER, N. M. & REAL, L. A. 1979. Effective mutualism between sequentially flowering plant species. Nature 281:670-672.
ZIPPARRO, V. B., GUILHERME, F. A. G., ALMEIDA-SCABBIA, R. J. & MORELLATO, L. P. C. 2005. Levantamento florístico de Floresta Atlântica no sul do Estado de São Paulo, Parque Estadual Intervales, Base Saibadela. Biota Neotropica 5:127-144.
Figuras e tabela:
Tabela 1. Lista dos trabalhos sobre biologia reprodutiva de espécies de Psychotria realizados na Mata Atlântica e incluídos neste estudo, indicando os autores, ano de publicação, método de amostragem dos visitantes e espécies analisadas.* If: Individuo focal (rede entomológica); Cr: coleta rotativa; Rf: Registro fotográfico (Aves).
Autores Ano Método* Espécies
Teixeira & Machado
2004 If P. hoffmannseggiana (P. barbiflora)
Consolaro et al. 2011 If P. carthagenensis
Castro & Araujo 2004 If; Rf P. nuda Almeida & Alves 2000 If P. nuda
Virillo et al. 2007 If P. tenuinervis
Ramos & Santos
2006 Cr P. tenuinervis
Castro & Oliveira
2002 If P. jasminoides; P. mapourioides; P. nemorosa
Fig. 1. Grafo bipartido qualitativo de 12 espécies de Psychotria ocorrentes na Mata Atlântica e seus polinizadores. Vértices polinizadores: (1) Cinza: Beija-flores; (2) Branco: borboletas; (3) branco: abelhas.
Fig. 2. Distribuição cumulativa do número de ligações estabelecidas por cada espécie (k), para as espécies de Psychotria e seus polinizadores, evidenciando um numero predominante de espécies com poucos links e poucas espécies altamente ligadas.
0 1 2 3 4 5 k=1 k=2 k=3 k=4 k=5 k=6 k=7 k=8 k=9 Nº de especies Psychotria Nº de interações (k) 0 5 10 15 K=1 K=2 K=3 k=4 k=5 k=6 k=7 k=8 Nº de espécies de pollinizadores Nº de interações (k)
Fig. 3. Os mapas representam a distribuição geográfica das espécies de Psychotria incluídas neste estudo na Mata Atlântica e a sobreposição parcial entre as espécies no bioma. As informações foram limitas ao Brasil pelo fato de existir no país bancos de dados com informações de coletas de herbários.
Fig. 4. Período de floração das nove espécies de Psychortia ocorrentes na Mata Atlântica incluídas nesse estudo, evidenciando maior sobreposição de floração entre as espécies entre os meses de novembro e maio. Evidenciando que o sistema aqui proposto é viável temporalmente pelo co-floresciemento das espécies.
0 2 4 6 8 10
Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez
Nº de espécies em floração
Meses do ano
P. hoffmannseggiana P. carthagenensis P. nuda
P. tenuinervis P. jasminoides P. mapourioides
P. birotura P. nemorosa P. prunifolia
SINCRONIA FLORAL E PARTILHA DE POLINIZADORES EM ESPÉCIES SIMPÁTRICAS DE PSYCHOTRIA (RUBIACEAE)*
