PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO PROGRAMA REGIONAL DE PÓS-GRADUAÇÃO EM DESENVOLVIMENTO E MEIO AMBIENTE/PRODEMA
TUBARÕES CAPTURADOS EM PESCARIAS DE PEQUENA
ESCALA DO ESTADO DO RIO GRANDE DO NORTE:
ABORDAGENS ETNOTAXONÔMICA E REPRODUTIVA
COM VISTAS À GESTÃO E CONSERVAÇÃO
MARCELO MOREIRA DE CARVALHO
2018 Natal – RN
TUBARÕES CAPTURADOS EM PESCARIAS DE PEQUENA
ESCALA DO ESTADO DO RIO GRANDE DO NORTE:
ABORDAGENS ETNOTAXONÔMICA E REPRODUTIVA COM
VISTAS À GESTÃO E CONSERVAÇÃO
Dissertação apresentada ao Programa Regional de Pós-Graduação em Desenvolvimento e Meio Ambiente, da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (PRODEMA/UFRN), como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre.
Orientador: Prof.Dr. Jorge Eduardo Lins Oliveira
Co-Orientador: Prof.Dra. Mônica Rocha de Oliveira
2018 Natal – RN
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - -Centro de Biociências - CB
Carvalho, Marcelo Moreira de.
Tubarões capturados em pescarias de pequena escala do Estado do Rio Grande do Norte: abordagens etnotaxonômica e reprodutiva com vistas à gestão e conservação / Marcelo Moreira de Carvalho. - Natal, 2018.
67 f.: il.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em
Desenvolvimento e Meio Ambiente/PRODEMA.
Orientador: Prof. Dr. Jorge Eduardo Lins Oliveira. Coorientadora: Profa. Dra. Mônica Rocha de Oliveira.
1. Etnoespécies de tubarões - Dissertação. 2. Zona de berçário - Dissertação. 3. Rhizoprionodon porosus - Dissertação. I.
Oliveira, Jorge Eduardo Lins. II. Oliveira, Mônica Rocha de. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título. RN/UF/BSE-CB CDU 597.31
AGRADECIMENTOS
À Universidade Federal do Rio Grande do Norte, pelas oportunidades e vivências proporcionadas.
Ao professor orientador Jorge Lins, pela credibilidade, ensinamentos e assistência sempre que necessária ao longo do percurso.
À professora co-orientadora Mônica Rocha pela amizade, pelo companheirismo ao longo desses anos e por toda assistência e ensinamentos. Muito obrigado.
Ao Programa de Pós-Graduação em Desenvolvimento e Meio Ambiente (PRODEMA) da UFRN e todo o corpo docente, por contribuírem com momentos de reflexão e amadurecimento crítico, combustível essencial para discussões regionais e globais.
Aos funcionários da Secretaria do PRODEMA, pela compreensão e prontidão para auxiliar na resolução de tramitações ao longo do mestrado.
Aos amigos e colegas PRODEMA, que compartilharam as conquistas (e as angustias também) ao longo do percurso.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela concessão de bolsa de estudos e recursos que viabilizaram o sucesso desta pesquisa.
Aos pescadores artesanais que, na simplicidade, mostraram-se grandes mestres da vida no mar, além de compartilhar seus conhecimentos com este “menino urbano”. Os pescadores foram, sem dúvidas, uma das maiores razões para o sucesso deste estudo. Meus sinceros agradecimentos a todos. Em especial, ao Seu Erivelton (Vetinho), Tázio, Arnaldo, Cocota e Zé Bocão.
Aos meus pais, Dona Lindalva Moreira e Francisco Carvalho, pelos exemplos constantes de simplicidade, honestidade e perseverança. Obrigado pelo amor e fé investidos.
A minha irmã, Francilene Moreira e minhas sobrinhas Natalie e Linda; e meu cunhado Christiano, pelo apoio, carinho e respeito. Além, é claro, dos momentos de descontração.
Aos meus amigos, que foram encorajadores e compreensivos nos momentos cruciais para o êxito deste estudo. Agradecimento em especial a Louise Thuane (best) e Tâmara Bacurau, pela amizade e parceria de longa data, que mesmo se passando desesperadas, dão sempre um jeitinho para ajudar os outros. A Dani, Mardelson, Rosy, Suel, Magno e Aldemir, pela amizade e parceria, regadas a aventuras e gargalhadas. Muito obrigado.
A todos vocês, meus sinceros agradecimentos!
RESUMO
TUBARÕES CAPTURADOS EM PESCARIAS DE PEQUENA ESCALA DO ESTADO DO RIO GRANDE DO NORTE:
ABORDAGENS ETNOTAXONÔMICA E REPRODUTIVA COM VISTAS À GESTÃO E CONSERVAÇÃO
Os tubarões são importantes reguladores de populações de peixes e invertebrados em ecossistemas aquáticos. Nas pescarias de pequena escala, esses animais traduzem-se como recursos socioeconômicos, gerando renda em comunidades costeiras. A espécie de ciclo de vida costeiro-dependente Rhizoprionodon porosus (Poey, 1861) é uma das mais frequentes nos desembarques e, portanto, passível de sobrepesca. Apesar da importância ecológica e socioeconômica, alternativas que forneçam informações básicas para monitoramento e avaliação dos estoques populacionais são limitadas, comprometendo elaboração de planos de gestão e conservação. Nesse sentido, este estudo teve como objetivo identificar as espécies de tubarões capturadas em pescarias de pequena escala no Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste brasileiro, através de abordagem etnotaxonômica; e apresentar aspectos reprodutivos da espécie Rhizoprionodon porosus. Os dados foram obtidos a partir de levantamento literário, entrevistas semiestruturadas com pescadores locais e coleta de espécimes em desembarques pesqueiros no Estado. Os pescadores identificaram 23 etnoespécies de tubarões, algumas dessas, englobando espécies em perigo de extinção em escala nacional e global. Os espécimes de R. porosus foram, predominantemente, indivíduos neonatos, com tamanho abaixo do calculado para a primeira maturação sexual. Em geral, as pescarias operam em zonas de berçário da espécie. Este estudo contribuiu com o provimento de informações-base quanto à identificação etnotaxonômica de espécies de tubarões e aspectos reprodutivos de uma espécie comercial frequentemente capturada em pescarias costeiras.
ABSTRACT
SHARKS CAPTURED BY SMALL-SCALE FISHERIES FROM THE STATE OF RIO GRANDE DO NORTE: ETHNOTAXONOMIC AND REPRODUCTIVE APPROACHES
TOWARD MANAGEMENT AND CONSERVATION
Sharks are important regulators of fish and invertebrate populations in aquatic ecosystems. At small-scale fisheries, these animals are translated as socioeconomic resources, generating income on coastal communities. The inshore-dependent life cycle species Rhizoprionodon
porosus (Poey, 1861) is one of the most frequent on landings, therefore liable to overfishing.
Despite ecological and socioeconomic importance, alternatives providing fundamental information on monitoring and assessment of population stocks are limited, compromising the development of management and conservation plans. Thus, this study aimed to identify sharks species captured by small-scale fisheries from the state of Rio Grande do Norte, Northeastern Brazil, by using ethnotaxonomic approach; and also present reproductive aspects of
Rhizoprionodon porosus. Data were obtained from literature review, semi-structured
interviews with local fishers and specimens sampling from fishery landings along the coast of the State. Fishers identified 23 shark ethnospecies and among them, there are species under risk of extinction at national and global scale. Specimens of R. porosus were mainly neonate individuals with body size lower than the calculated for the first sexual maturity. In general, fisheries operate within nursery zones for the species. This study has contributed by providing database regarding ethnotaxonomic identification of shark species and reproductive aspects of one commercial species frequently captured in coastal fisheries.
LISTA DE FIGURAS
CARACTERIZAÇÃO GERAL DA ÁREA DE ESTUDO
FIGURA 1: Localização geográfica do Estado do Rio Grande do Norte com destaque para os municípios de Caiçara do Norte, Natal e Baía Formosa (Fonte: Elaborado pelo autor). ... 15
CAPÍTULO 1
FIGURE 1: Geographical location of the state of Rio Grande do Norte, Northeastern of Brazil, in evidence the sampling sites at the municipalities of Caiçara do Norte (CN), Natal (NT) and Baía Formosa (BF). ... 21 FIGURE 2: Dendrogram of the main shark species identified by small-scale fishermen from the state of Rio Grande do Norte, Northeastern of Brazil (30 respondents) based on external morphological attributes (size, shape and color). ... 25 FIGURE 3: Multiple Correspondence Analyses for fishing period, species and fishing gears associated to shark captures in the state of Rio Grande do Norte. Ellipses in solid line: dry season; dashed line: rainy season (Eigenvalue and adjusted inertia (%): D1= 0.570; 49.49 %; D2=0.479; 18.77 %). ... 25
CAPÍTULO 2
FIGURE 1: Geographical location of the state of Rio Grande does Norte, Northeastern of Brazil. Dashed line on the coast represents the sampling zone. ... 43 FIGURE 2: Sampling distribution for A. Total length (cm) and B. Eviscerated weight (g) of adults (n= M:23; F:13), juveniles (n= M:18; F:12) and neonates (n= M:62; F:41) of Rhizoprionodon porosus caught by small-scale fisheries from the state of Rio Grande do Norte, Northeastern of Brazil. R- rainy (March to August) and D-dry season (September to February). Different letters represent significant differences (paired-wise comparisons by Mann-Whitney test, p < 0.05).* indicates data deficient (n<5). ... 44 FIGURE 3:A. sampling frequency by water depth (m) and B. estimated migration of R. porosus (neonates, juveniles and adults) captured by small-scale fisheries from the state of Rio Grande do Norte, Northeastern of Brazil at dry (September to February) and rainy (March to August) seasons. . 45 FIGURE 4: Growth estimative by length-weight relationship for neonates, juveniles, adults and pooled data (n= neonates: 100; juveniles: 30; adults: 36) of R. porosus caught by small-scale fisheries from the state of Rio Grande do Norte, Northeastern of Brazil. ... 46 FIGURE 5: Gonadossomatic Index (%) distribution for neonate, juvenile and adults of R. porosus captured by small-scale fisheries from the state of Rio Grande do Norte, Northeastern of Brazil, at rainy and dry seasons. Different letters represent significant differences among maturity stages (Kruskal-Wallis; paired-wise comparisons by Mann-Whitney test; p < 0.05). ... 47
LISTA DE TABELAS CAPÍTULO 1
TABLE 1: Brazilian Portuguese nomenclature (generic name cação + ethnospecific modifier) for the main shark species identified by fishers from small-scale fisheries from the state of Rio Grande do Norte, Northeastern of Brazil. Ethnospecific terms based on the following:
1
morphological criteria and 2morphological criteria. Names in bold correspond to the main
folk species cited (minimum citation of 15% ). Fisher’s capture based on the number of valid citations within 12 months before interviews (misidentifications were not considered). Conservation Status according to the International Union for Conservation of Nature (IUCN) and Brazil’s Ministry of the Environment- MMA Ordinance 445 of 2014[32]. EN- Endangered; VU- vulnerable; LC- Least Concern; NT- Near Threatened; CR- critically endangered; DD- Data deficient. ... 23
INTRODUÇÃO GERAL ... 11
CARACTERIZAÇÃO GERAL DA ÁREA DE ESTUDO ... 16
METODOLOGIA GERAL ... 17
CAPÍTULO 1-Ethnotaxonomy of sharks from tropical waters of Brazil ... 20
Abstract ... 20 Background ... 21 Methods ... 21 Results ... 23 Discussion ... 27 Conclusions ... 28 Acknowledgments ... 28 References ... 29 Figure 1 ... 22 Figure 2 ... 26 Figure 3 ... 26 Table 1 ... 24
CAPÍTULO 2- Reproductive aspects of the Caribbean Sharpnose shark Rhizoprionodon Porosus (Poey, 1861) (Elasmobranchii: Carcharhinidae) captured by small-scale fisheries from tropical waters of Brazil ... 31
Abstract ... 31
Introduction ... 32
Material and Methods ... 34
Results ... 35 Discussion ... 38 Acknowledgments ... 41 References ... 41 Figure 1 ... 44 Figure 2 ... 45 Figure 3 ... 46 Figure 4 ... 47 Figure 5 ... 48 CONSIDERAÇÕES GERAIS ... 49 REFERÊNCIAS GERAIS ... 51 APÊNDICE ... 56
INTRODUÇÃO GERAL
A subclasse Elasmobranchii (elasmobrânquios), uma das mais antigas e bem sucedidas linhagens de peixes cartilaginosos, compreende cerca de 1200 espécies de raias e tubarões (Carrier, Musick e Heithaus, 2010). Os tubarões são importantes predadores de topo nas cadeias tróficas marinhas e oceânicas, principalmente por equilibrarem populações de níveis tróficos inferiores através de relações ecológicas complexas (Roff et al., 2016). Em geral, esses animais são longevos, vivendo décadas; apresentam baixa fecundidade (de 2 a 100 filhotes por gestação); longas gestações, podendo levar até 12 meses para o completo desenvolvimento embrionário; e maturação sexual tardia, com algumas espécies levando anos para copular (Compagno, 1984). Essas características biológicas tornam os tubarões vulneráveis a ações antrópicas, como as pescarias insustentáveis (Dulvy et al., 2014).
Nas últimas décadas, estudos têm apontado declínio nos estoques populacionais de tubarões decorrentes de pescarias insustentáveis, com populações reduzidas em 50% até próximas à extinção (Worm et al., 2013). Entre as modalidades de pescarias de maior impacto sobre os tubarões, está o “finning”, que consiste no aproveitamento e comercialização apenas das barbatanas e descarte do corpo do animal (Amaral et al., 2017; Worm et al., 2013). As barbatanas são muito apreciadas e, por muitas vezes, consideradas iguarias em países asiáticos, que atribuem elevado valor ao comércio desse subproduto e consequentemente, estimulam o finning (Jaiteh et al., 2016). Estima-se que a mortalidade de tubarões em 2010 por finning foi de 887 mil toneladas e que desde então esse comércio tem movimentado entre 306 e 409 milhões de dólares por ano (Worm et al., 2013).
No Brasil, o comércio de carne e subprodutos de tubarões colocou o país como o maior importador do mundo, com mais de 20 mil toneladas em 2010 (Barreto et al., 2017). As principais causas para esse cenário se deve à ineficiência de políticas governamentais voltadas para regulamentação e fiscalização das capturas e comércio; além da precária conscientização dos consumidores, que frequentemente desconhecem a procedência do que consomem (Bornatowski, Braga e Barreto, 2018). Exemplo disso é o Plano de Ação Nacional para a Conservação dos Tubarões e Raias Marinhos Ameaçados de Extinção (PAN-tubarões) aprovado em 2014, em concordância com a Portaria de n°445 de 2014 do Ministério do Meio Ambiente (MMA), que regulamenta a proteção de 12 espécies de elasmobrânquios ameaçados de extinção, além de oito espécies sobreexplotadas e outras 35 que foram reconhecidas como ameaçadas pelo Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio) (Brasil, 2014). Os resultados anuais de monitoramento do PAN-tubarões para o ano de 2017 revelam
que apenas 4% dos objetivos foram cumpridos e que a grande parcela restante não foi iniciada ou apresenta dificuldades na execução (ICMBio, 2018).
No Brasil, para o ano de 2011, as capturas de tubarões totalizaram 11.750,0 toneladas ou 2,43% da produção nacional de peixes marinhos (MPA, 2011). Anteriormente a essa data, os boletins estatísticos apresentavam maior refinamento de informações, discriminando pescarias artesanais e industriais. Por exemplo, em 2007 (ano de último registro para dados por modalidade de pesca), foram capturadas 11.237,7 toneladas de tubarões (industrial: 5.083 ton.; artesanal: 6.154,7 ton.), o equivalente a 2,36% da produção nacional de peixes nesse ano. Ainda em 2007, na região Nordeste foram registradas 2.309 toneladas (industrial: 1.168 ton.; artesanal: 1.141 ton.), com destaque para o Estado do Rio Grande do Norte (RN), que foi responsável por aproximadamente 54% das capturas de tubarões no Nordeste para aquele ano (IBAMA, 2007).
No RN, em 2006 (último ano de maior refinamento de dados pesqueiros por município), as capturas de tubarões renderam 945,6 toneladas ao longo da costa litorânea [litoral leste (Rio do Fogo - Baía Formosa): 878,1 ton.; litoral norte (Tibau - Touros: 67,5 ton.], equivalente a 5,91 % do total de pescados registrados para aquele ano. Com exceção do Município de Natal, que mais contribuiu nas capturas de tubarões (87,35%) através de modalidade industrial, os demais municípios contribuíram por meio de pescarias artesanais (IBAMA, 2008). Em primeira instância, as capturas de tubarões aparentam pouco representativas frente às capturas comerciais totais em cenário nacional e regional. Contudo, vale salientar que esses percentuais podem ser alarmantes dadas às características biológicas e história de vida desses animais (Bornatowski, Braga e Vitule, 2014).
O histórico de capturas de tubarões e atual defasagem nas informações pesqueiras no RN, como consequência da descontinuidade de programas governamentais de monitoramento nacional (Barreto et al., 2017), agravam as condições de conservação desses recursos pesqueiros. Outro fator ainda a ser considerado, é a precária identificação dos tubarões desembarcados. Em geral, os boletins estatísticos agrupavam variadas espécies na categoria “cação”, raramente distinguindo as diferentes espécies capturadas. Nesse contexto, a correta identificação nas capturas é requisito mínimo essencial para definir a composição das espécies em pescarias, identificar capturas acessórias (bycatch), avaliar o estado de estoques populacionais e permitir o delineamento de medidas de conservação e gestão (Bornatowski, Braga e Vitule, 2014; Merwe e Gledhill, 2015). Portanto, é evidente a necessidade de acompanhamento e geração de informações atualizadas, que permitam traduzir o estado de
conservação dos estoques populacionais, subsidiando medidas normativas para
Nos últimos anos, vários estudos vêm somando esforços para prover informações a cerca da diversidade (Rosa, Bismarck e Gadig, 2014), capturas e comercialização de carne e subprodutos de tubarões no Brasil (Almerón-Souza et al., 2018; Barreto et al., 2017; Feitosa
et al., 2018). Nesse sentido, diferentes abordagens complementam-se contribuindo para a
compreensão desses animais e subsidiam ações com vistas à conservação.
Abordagem etnotaxonômica
Estudos etnobiológicos junto às comunidades tradicionais proporcionam o estreitamento das relações entre sociedade e natureza, dando base para ações de conscientização e manejo sustentável dos recursos naturais para as presentes e futuras gerações (Diegues, 2001). De maneira ampla, essas abordagens se revelam valiosas na geração de conhecimento, além de serem vantajosas por utilizarem de métodos de baixo custo e não necessitar de técnicas letais para obtenção de dados biológicos (Lima et al., 2017; Silvano e Valbo-Jørgensen, 2008).
Nessa perspectiva, a etnoictiologia, que estuda as interações humanas com os peixes; constitui um importante meio para a compreensão das relações entre o homem e a pesca, possibilitando acompanhamento do estado de conservação de recursos pesqueiros e desenvolvimento de planos estratégicos para pescarias mais sustentáveis (Begossi, 2013). Estudos etnoictiológicos em comunidades de pescadores artesanais revelaram conhecimentos de hábito alimentar, comportamental, uso de habitat e noções espaço-temporais para diferentes espécies capturadas na costa brasileira (Barbosa-Filho et al., 2014; Lima et al., 2017; Silvano e Begossi, 2012).
No campo etnoictiológico, a abordagem etnotaxonômica ou sistemática etnobiológica, refere-se aos princípios de classificação e nomenclaturas atribuídas às espécies de peixes pelo homem, refletindo a percepção desses recursos em diferentes contextos sociais (Begossi et al., 2008). Para tanto, pescadores utilizam inúmeros atributos morfológicos, comportamentais e ecológicos para nomear e categorizar as espécies. Por essa razão, a etnotaxonomia, em caráter multidisciplinar, exibe complexidade pela nomenclatura e classificação popular (Begossi et al., 2008; Ramires, Clauzet e Begossi, 2012).
Abordagem para aspectos reprodutivos
A biologia reprodutiva constitui uma das principais bases para compreender o ciclo de vida de tubarões, auxiliando no desenvolvimento de medidas voltadas para o manejo sustentável desses recursos pesqueiros a médio e longo prazo (Dulvy et al., 2014). Inúmeras espécies de interesse comercial tiveram seus aspectos reprodutivos estudados ao longo dos anos (Regina et al., 2013; Brown, 2015; Galván-tirado, Galván-magana e Ochoa-báez, 2015). Essas espécies, em sua maioria de grande porte e interesse econômico, são provenientes de pescarias de média e grande escala, enquanto que espécies de menor porte, capturadas como fauna acompanhante (bycatch) em pescarias de pequena escala, são comumente ignoradas nos registros pesqueiros (Dent e Clarke, 2015).
As pescarias de pequena escala geralmente são responsáveis por mais de 60% das capturas de espécies costeiras (Dent e Clarke, 2015). O gênero Rhizoprionodon compreende tubarões costeiros de pequeno porte com distribuição tropical, comumente comercializado em mercados locais no mundo (Dulvy et al., 2014). Ao longo da costa brasileira, as espécies
Rhizoprionodon lalandii (Müller & Henle, 1839) e R. porosus (Poey 1861) estão entre as
capturas bycatch mais comuns de pescarias comerciais de pequena escala (Motta et al., 2005). Por não se tratarem de espécie-alvo, registos estatísticos de captura atualizados para esse gênero são escassos (Barreto et al., 2017; Lessa et al., 2008).
Ambas as espécies ocorrem em abundância na costa brasileira e desempenham papéis importantes nas cadeias tróficas marinhas, como predadores de topo, além de participarem das pescarias de pequena escala (Mendonça, F. F. et al., 2009; Mendonça, Fernando Fernandes et
al., 2009). A carência de informações na composição das capturas de pequena escala e a
dependência de zonas costeiras coloca o gênero Rhizoprionodon entre os mais vulneráveis à sobrepesca em seus locais de ocorrência (Mendonça, F. F. et al., 2009; Yokota e Lessa, 2006). Apesar da importância socioeconômica e ecológica do gênero, estudos abordando aspectos reprodutivos para o R. porosus nas águas costeiras do Estado do Rio Grande do Norte são escassos (Yokota e Lessa, 2006).
Diante da problemática apresentada, este estudo teve como objetivo identificar as espécies de tubarões capturados em pescarias de pequena escala no Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste brasileiro, através de abordagem etnotaxonômica; e apresentar aspectos reprodutivos da espécie Rhizoprionodon porosus, visando subsidiar planos de gestão e manejo desses recursos pesqueiros. Os objetivos específicos contemplaram investigar a etnotaxonomia dos principais tubarões capturadas em pescarias de pequena escala no RN,
relacionando com a forma de captura e comercialização desses recursos pesqueiros (Capítulo 1); e descrever aspectos reprodutivos de R. porosus capturado em pescarias de pequena escala em águas costeiras do RN (Capítulo 2).
Em atendimento aos objetivos e conforme padronização estabelecida pelo Programa, esta Dissertação se encontra composta por esta Introdução geral; Caracterização Geral da Área de Estudo; Metodologia Geral empregada para o conjunto da obra (dissertação); e por dois capítulos que correspondem a artigos científicos submetidos à publicação. O Cap. 1, intitulado: “Ethnotaxonomy of sharks from tropical waters of Brazil” está submetido ao periódico Journal of Ethnobiology and Ethnomedicine e, portanto, está formatado conforme esse periódico (Normas no site https://ethnobiomed.biomedcentral.com/submission-guidelines); O Cap. 2, intitulado: “Reproductive aspects of the Caribbean Sharpnose shark
Rhizoprionodon Porosus (Poey, 1861) (Elasmobranchii: Carcharhinidae) captured by
small-scale fisheries from tropical waters of Brazil” , foi submetido ao periódico Scientia Marina e,
portanto, está formatado conforme esse periódico (Normas no site
CARACTERIZAÇÃO GERAL DA ÁREA DE ESTUDO
A Plataforma do Rio Grande do Norte, banhada pelo Oceano Atlântico, está inserida na Bacia Potiguar, sendo considerada estreita por possuir 63 km de largura e quebra de 60 m de profundidade (Vital et al., 2010). A costa do Estado possui 410 km de extensão, subdividida em litoral norte, entre os municípios de Tibau e Touros; e litoral leste, entre Rio do Fogo e Baía Formosa (IBGE, 2016) (Figura 1). No litoral norte, o clima tropical quente demarca a região, com temperaturas médias anuais de 26,5°C e período chuvoso entre março e abril. No litoral leste, tem-se o predomínio do clima tropical chuvoso, com médias de temperaturas anuais acima de 25,6°C e período chuvoso de janeiro a agosto (IDEMA, 2008a). Em geral, a pesca artesanal constitui uma atividade tradicional e rentável para todo o Estado, com destaque para os municípios de Caiçara do Norte (litoral norte), Natal e Baía Formosa (ambos litoral leste), que estão entre os principais produtores de pescado na região (IBAMA, 2008).
Figura 1. Localização geográfica do Estado do Rio Grande do Norte com destaque para os municípios de Caiçara do Norte, Natal e Baía Formosa (Fonte: Elaborado pelo autor).
O Município de Caiçara do Norte (Lat. 5º03’52” S.; Long. 35º03’21” O.) está localizado na porção norte do Estado do Rio Grande do Norte, distando 150 km da capital Natal. No município, a pesca constitui uma atividade importante, envolvendo de forma direta e indireta pelo menos 25% de seus 6.317 habitantes (IDEMA, 2008a). Estima-se que no ano
de 2015, aproximadamente 586 pescadores de pequena escala encontravam-se ativos na região (IBAMA, 2015).
O Município de Natal (Lat. 5º47’42”S.; Long.: 35º12’34”O.) conta com 1,2 mil pescadores cadastrados, que realizam pescarias comerciais diversificadas, atuando em regiões costeiras, com embarcações simples como paquetes e canoas; até regiões oceânicas, utilizando grandes embarcações industriais (IBAMA, 2007). Apesar da participação da pesca industrial do estado estar centrada na capital, a pesca de pequena escala é responsável pela maior parcela de contribuição nas pescarias nos últimos anos, gerando renda para muitas comunidades locais (Gurgel et al., 2014; Oliveira et al., 2015).
O Município de Baía Formosa (Lat. 6º22’10” S.; Long. 35º00’28” O.), a 90 km de
Natal, Microrregião Sul do Estado, conta com nove mil habitantes (IBGE, 2016). Na região, estão cadastrados cerca de mil pescadores (Govindin e Miller, 2015), com pescarias expressivas na captura de albacora (Thunnus albacares) e lagosta vermelha (Panulirus argus) (IDEMA, 2008b).
METODOLOGIA GERAL
Os dados obtidos neste estudo foram gerados a partir de levantamento bibliográfico de trabalhos pretéritos, entrevistas com os pescadores locais e coleta de material biológico proveniente de pescarias de pequena escala nos municípios de Caiçara do Norte, Natal e Baía Formosa.
Entrevistas com pescadores locais
As entrevistas foram realizadas em três etapas em cada município estudado,
envolvendo: perguntas abertas; formulário semiestruturado; e estruturado (Projeto aprovado
pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Universidade Federal do Rio Grande do Norte; CAAE: 80014117.4.0000.5537; parecer n°: 2.448.527). Nas entrevistas envolvendo perguntas abertas, foram feitos questionamentos simplificados e exploratórios para verificar as frequências nas pescarias, ocorrência de espécies e possíveis pescadores com experiência na captura de tubarões. A partir dessa etapa, constatou-se que praticamente não há pescarias direcionadas para esse grupo de peixes nesses municípios, sendo a captura incidental. Devido à carência de especialistas na captura de tubarões, na segunda etapa, foi aplicado um formulário (Consultar Apêndice, página 55) com perguntas semiestruturadas aos pescadores de pequena escala
ativos e aposentados, que atuam nas regiões costeiras do Estado em embarcações de até 15 metros de comprimento há pelo menos 15 anos.
O formulário foi composto por perguntas relacionadas à pesca na região e aspectos específicos da captura de tubarões, como principais tipos capturados; artes de pesca; sazonalidade; comercialização; e conhecimento dos pescadores quanto à importância das espécies capturadas. Para identificação etnotaxonômica de tubarões, foram apresentadas fotografias de 20 espécies pertencentes a três ordens (16-Carcharhiniformes; 2-Lamniformes; e 2-Orectolobiformis), seis famílias (13- Carcharhinidae; 3- Sphyrnidae; 1-Alopiidae; 1- Ginglymostomatidae; 1-Lamnidae; e 1-Rhincodontidae;) e dez gêneros (8-Carcharhinus; 3-
Sphyrna; 2- Rhizoprionodon; 1- Alopias; 1- Isurus; 1-Negaprion; 1-Prionace; 1- Galeocerdo;
1- Rhincodon; e 1- Ginglymostoma) de ocorrência registrada para o nordeste brasileiro de acordo com a literatura revisada (Rosa, Bismarck e Gadig, 2014;Garcia-Jr, Nobrega e Oliveira-Lins, 2015).
Todas as fotografias foram numeradas ao acaso e exibidas na mesma sequência para todos os entrevistados. Nessa abordagem, foram selecionadas duas espécies como controle, as quais se permitiu verificar a confiabilidade das respostas fornecidas pelos pescadores (Begossi
et al., 2008; Silvano e Begossi, 2012). Para cada fotografia exibida, foram registrados os
etnonomes citados e os principais critérios morfológicos utilizados pelos pescadores para identificação e caracterização.
A última etapa consistiu na aplicação de um segundo formulário (Formulário 2, Apêndice), específico para compreender a classificação dos tubarões com base em critérios descritos pelos pescadores previamente. Para tanto, foram selecionados 30 pescadores (dez de cada município) para participar desta etapa. O formulário foi composto por perguntas fechadas em formato binário (0/1) para critérios morfológicos (tamanho; formato; coloração); e ecológicos (alimentação e habitat) relatados na etapa anterior pelos pescadores. No entanto, devido à inconsistência e ao baixo número de respostas na terceira etapa para os critérios ecológicos, as análises foram restritas para dados morfológicos.
Dados biológicos - Rhizoprionodon porosus
Os exemplares inteiros de R. porosus obtidos durante as coletas foram classificados em neonatos, juvenis e adultos (Machado, Silva e Castro, 2001). Os peixes foram numerados, pesados (Peso total e eviscerado; g) e medidos (comprimento total e padrão; cm), com precisão de duas casas decimais. Em seguida, foram calculados: Estrutura populacional e relação peso-comprimento, Proporção sexual, Comprimento da primeira maturação gonadal
(L50), estádios de maturação e Índice gonadossomático (IGS), segundo metodologia descrita no Capítulo 2. Por fim, buscou-se correlacionar esses dados com a sazonalidade regional.
Análise de dados
Os dados originados neste estudo foram tabulados em planilha eletrônica e analisados qualitativa e quantitativamente em softwares: PAST 3.17, XLSTAT 19.7; e R studio 3.3.1. Para verificar a normalidade e distribuição dos dados foram utilizados os testes de Shapiro-Wilk-W e Anderson-Darling A. Para dados não paramétricos foram utilizados os testes de Cluster (Índice de dissimilaridade de Bray-Curtis); Kruskal-Wallis; Mann-Whitney; Chi-quadrado; e Análise de Correspondência Múltipla (ACM) para verificar possíveis associações entre variáveis categóricas. Considerou-se como nível de significância o valor de α= 0,05 para todos os testes utilizados neste estudo.
CAPÍTULO 2
1 2
Reproductive aspects of the Caribbean Sharpnose shark Rhizoprionodon porosus (Poey,
3
1861) (Elasmobranchii: Carcharhinidae) captured by small-scale fisheries from tropical
4
waters of Brazil
5
Marcelo Moreira de Carvalho1, Mônica Rocha de Oliveira1, Louise Thuane Barreto de
6
Lima1, Marcelo Francisco Nóbrega1, Bruno Mattos Silva Wanderley1 and Jorge Eduardo Lins
7
Oliveira1
8 9
1
Departament of Oceanography and Limnology, Center of Biosciences, Universidade Federal
10
do Rio Grande do Norte-UFRN, Via Costeira Senador Dinarte Medeiros Mariz, Mãe Luíza,
11
s/n, CEP: 59014-002, Natal, RN, Brazil.
12
(MMC) (Corresponding author) E-mail: oaketal@outlook.com; ORCID ID:
0000-0003-2173-13
6968
14
(MRO) E-mail: monicaufrn@yahoo.com.br; ORCID ID:0000-0003-3004-3493
15
(LTBL) E-mail: louise_thuane@hotmail.com; ORCID ID: 0000-0002-9712-4143
16
(MFN) E-mail: marnobrega@hotmail.com; ORCID ID: 0000-0002-3815-9979
17
(BMSW) E-mail: brunobiomed.ufrn@gmail.com; ORCID ID: 0000-0001-5492-6990
18
(JELO) E-mail: jorgelins@ufrnet.br; ORCID ID: 0000-0002-2841-7102
19 20 21
ABSTRACT: This study verifies the reproductive aspects of Rhizoprionodon porosus (Poey,
22
1861) captured by small-scale fisheries on coastal waters from Northeastern of Brazil.
23
Samples were obtained during the dry and rainy seasons between the years 2015 and 2016.
24
Specimens were sexed, measured (cm ± sd), weighted (g ± sd), eviscerated and had their
25
maturity stages verified. A total of 169 (103 male and 66 females) was sampled between 4
26
and 30 m depth. It was confirmed three maturity stages: neonate (37.95 ± 3.59 cm Total
Length (Lt); 230.02 ± 72.90g Eviscerated Weight (We), juvenile (47.10 ± 2.91 cm Lt; 436.7 ±
28
79.60g We), and adults (69.15 ±12.29 cm Lt; 1556.08 ± 831.40g We). Males were
29
predominant over females along the year. The negative allometric coefficient for adults
30
suggests an adaptation strategy to reach larger sizes faster, avoiding predation. The size for
31
first sexual maturation was estimated in 57.5 cm Lt. However, over 60% of total samplings
32
corresponded to neonates. The period of reproduction seems to occur continuously with
33
females migrating to shallow waters during the dry season to give birth. The abundance of
34
neonates and some females at late maturity stages indicate fisheries are operating within
35
nursery areas, which might affect recruits in the stock.
36
Running title:Reproduction of Caribbean Sharpnose shark from Brazil
37
Keywords: coastal shark migration; size at first maturity; nursery areas.
38 39
INTRODUCTION
40
Elasmobranch species belonging to the Carchahinidae family comprise small to large
41
sized sharks, mostly in marine tropical and subtropical waters (Carpenter, 2002; Yokota and
42
Lessa, 2006). There are about twelve known genera, among them, the genus Rhizoprionodon,
43
which corresponds to small sharks found within coastal shallow waters. From the seven
44
known species, only Rhizoprionodon lalandii (Müller and Henle, 1839) and R. porosus (Poey,
45
1861) are found in the Brazilian coast (Mattos et al. 2002; Lessa et al. 2008) and together,
46
they represent 50 to 60% of total coastal sharks caught by the artisanal fisheries along the
47
Brazilian coast (Motta et al. 2005).
48
The Caribbean sharpnose shark R. porosus, occurs in shallow waters (usually within
49
100 m depth) along the western Atlantic Coast, from Honduras, in Central America, to South
50
of Uruguay, in South America (Compagno, 1984; Rosa, Bismarck and Gadig, 2014). The
51
species has a socioeconomic importance as it is regionally commercialized through its fresh,
52
salted and frozen meat, additionally to some byproducts such as skin, cartilage and liver oil
(Carpenter, 2002). In Brazil, R. porosus is mainly caught as a by-catch from high value target
54
species fisheries and despite being one of the most abundant coastal shark species in Brazil
55
(Mattos et al. 2001), fisheries and degradation on inshore habitats imposes the main threats to
56
the species along their geographical distribution (Yokota and Lessa, 2006; Mendonça et al.
57
2011).
58
Rhizoprionodon porosus is a placental viviparous species (Compagno, 1984), 59
producing 1 to 6 pups in an estimated pregnancy of 10-11 months (Mattos et al. 2001),
60
making it particularly susceptible to overfishing (Yokota and Lessa, 2006). Such
61
susceptibility is even more aggravated due to its dependency of coastal zones for nursery
62
purposes, which are under intense fisheries activities (Machado, Silva and Castro, 2001).
63
Alongside Brazilian coast it has been reported at least two nursery areas for R.
64
porosus, one of them in the southeastern coast, São Paulo state (Motta et al. 2005); and 65
another in the northeastern coast, in Rio Grande do Norte state (Yokota and Lessa, 2006).
66
Besides the nursery sites, evidences for the existence of two distinct populations stocks for R.
67
porosus have been observed, and moreover, possible differentiation within populations in the 68
Northeast coast of Brazil (Mendonça et al. 2011).
69
The comprehension on basic aspects such as population structure and reproductive
70
period allows better understanding of conservation status and therefore the development of
71
management plans for the species. Despite the relevance, few studies on reproductive aspects
72
have been reported to Northeast Brazil (Mattos et al. 2001; Rosa, Bismarck and Gadig, 2014).
73
In this context, the present study describes the reproductive aspects of R. porosus caught by
74
artisanal fisheries in coastal waters of Rio Grande do Norte, Northeast of Brazil.
75 76 77 78 79
MATERIALS AND METHODS
80
Specimens were obtained monthly from September, 2015 to August, 2016 along 20km
81
stretch in the coastal waters (from 3 to 30m depth) of the state of Rio Grande do Norte (Fig.
82
1) with the assistance of local small-scale fishers who used bottom gillnets (mesh size of 40
83
and 50 mm) on motor boats ranging from 7 to 10 m length.
84
The species identification was conducted according to (Gomes et al. 2010; FAO,
85
2016). Each specimen was numbered, weighted (g ± sd) and measured (cm± sd) with
86
precision up to two decimal places. The sex and maturity stages were analyzed considering
87
the regional seasonality, assuming dry season from September 2015 to February 2016 and
88
rainy season from March 2016 to August 2016 for the state of Rio Grande do Norte,
89
Northeastern coast of Brazil (Rao et al. 2016).
90
--Insert Fig 1
91
Sampling structure, maturity stage and sex ratio
92
The sampling structure range for total length (Lt) and total eviscerated weight (We)
93
were verified and discriminated on a bean plot chart. Sex and maturity stages identification
94
for both sexes follows (Machado, Silva and Castro, 2001). In addition, clasper size and its
95
flexibility were used as complementary information to support previous sex and maturity
96
stages determination for males (Mattos et al. 2001; Motta et al. 2007). Sex ratio was
97
calculated considering the relative frequency of males and females by dry and rainy season;
98
and by maturity stages. Kruskal-Wallis (W), Mann-Whitney (U) and Chi-square (χ2) tests
99
were performed assuming an alpha level equal to 0.05.
100
Length-weight relationship
101
The length-weight relationships were calculated considering total length Lt (cm) and
102
eviscerated weight We (g) values for neonates, juveniles, adults and general (grouped data) in
103
plotted in chart, adjusting the fitting curves to potential equation type: We= a.Lt b, where “a” is
the intercept; and “b” the allometric coefficient of growth (b=3 isometric; b<3 allometric
105
negative; and b>3 allometric positive) (Mattos and Pereira, 2002; Hoffmayer et al. 2013).
106
Size at first maturity (L50)
107
The first maturity of the species was determined by the relative frequency distribution
108
of maturing and mature individuals in Lt classes (Mattos and Pereira, 2002; Hoffmayer et al.
109
2013). For this calculation, immature individuals were not included in the analysis. The curve
110
was then adjusted to logistic type according to (Corro-Espinosa, Márquez-Farías and
Muhlia-111
Melo, 2011).
112
Gonadossomatic Index (GSI) and period of reproduction
113
The Gonadossomatic Index was calculated by the percentage relation: GSI= (Gonad
114
weight/ eviscerated weight) * 100. The Kruskal-Wallis (W) and Mann-Whitney (U) tests were
115
performed in order to compare GSI values among the maturity stages and also between the
116
rainy and dry seasons. The period of reproduction was inferred based on the medians of
117
maturity stages by the seasonality (Motta et al. 2007; Hoffmayer et al. 2013).
118 119
RESULTS
120 121
Sampling structure, maturity stage and sex ratio
122
A total of 169 R. porosus sharks was sampled (103 males and 66 females). The total
123
length (Lt) ranged from 32.7 to 85.5 cm (mean 46.72 ± 13.47) for males and from 24 to 91 cm
124
(mean 45.46 ± 14.82) for females. Whereas for the eviscerated weight (We) it was recorded a
125
variation from 90.5 g to 3103 g (mean 550.11 ± 627.04) for males and from 102 to 3183 g
126
(mean 547.74 ± 703.67) for females. There were no significant differences for Lt (t test=
127
0.5701; p= 0.5696; d. f. =167) and We (t test= 0.0228; p= 0.9818; d.f. =167) between sexes.
128
The overall sex ratio differed from the expected 1:1 (d.f.= 1; p<0.05) with predominance of
male by 1.30 M: 1F (χ2=17.967) and 1.67 M: 1F (χ2
=28.914) for the rainy and dry seasons,
130
respectively.
131
In this study it was verified three maturity stages for R. porosus: 1) neonates–
132
immature individuals (37.95 ± 3.59 cm Lt; 230.02 ± 72.90g We) with prominent umbilical
133
scars; filiform and transparent gonads, males with short and flexible clasper; 2) juveniles–
134
maturing individuals (47.10± 2.91 cm Lt; 436.7 ±79.60g We) with no umbilical scars;
135
enlarged, reddish and vascularized gonads, males with elongated and semi-rigid clasper; and
136
3) adults– mature individuals (69.15 ± 12.29 cm Lt; 1556.08 ± 831.40g We) with enlarged
137
vascularized gonads (female occasionally presenting oocytes; and males presenting large,
138
rigid clasper). There was a high predominance of neonates sampled in this study (61% from
139
the total). In general, neonates, juveniles and adults presented significant demarked Lt and We
140
range (Wsize = 132.8; p= 4.389E-23; Wweight = 111.4; p= 2.811E-19), moreover Mann-Whitney
141
tests indicated both Lt and We ranges differed among sex and seasons (Full Figure 2).
142
When considering the regional seasonality, there was a general predominance in
143
captures of neonates (73.17%) during the dry season (September to February) (χ2= 36.082;
144
d.f.= 2; p=1.4621E-08). Total length and eviscerated weight distribution indicated males were
145
slightly larger and heavier than females at neonate and juvenile stages, whereas most of
146
female adults had larger length and weight range at both dry and rainy seasons. For maturity
147
stages the sex ratio differed from the expected by 1.51 M: 1F for neonates (χ2
= 46.487); 1.5
148
M: 1F for juveniles (χ2= 12.949); and 1.77M: 1F for adults (χ2
= 9.1144) (χ2 test for each; d.f.=
149
1; p<0.05).
150
--Insert Fig. 2
151
The capture of neonates, juveniles and adults of R. porosus along the year presented a
152
pattern of stratification by water depth. During the dry season, neonates were captured
153
predominantly in shallow waters within 10m depth, whereas individuals at older maturity
154
stages were found between15 and 30m water depth, exception for some female adults
sampled within 4m. Despite fewer samplings (46 individuals in total), a similar stratification
156
pattern between maturity stages and water depth was observed during the rainy season (Fig.
157
3A).
158
Based on the frequencies of capture, adults may migrate from deep to shallow waters
159
for giving birth at the end of dry season, returning afterwards. As the neonates increase in size
160
and maturate they tend to migrate to deeper waters, where they reach sexual maturity. After
161
copulation and gestation of one year round, female adults return to shallow waters for giving
162
birth, which renews the species life-history inshore the state of Rio Grande do Norte (Fig.
163
3B).
164
--Insert Fig.3
165
Length-weight relationship and size at first maturity
166
From the generated equations, adults presented negative allometric growth coefficient
167
(b<3), indicating R. porosus at this maturity stage gets larger by length than weight. Neonates
168
and juveniles, however, presented isometric coefficients (b~3), translated by a proportional
169
growth by length and weight at those stages of development. The overall equation for the
170
species regardless its maturity stages presented an isometric growth (Fig.4). The size of
171
maturity estimated for juveniles and adults of R. porosus regardless the sex ranged from 43.7
172
to 91 cm Lt, with 50% of the individuals reaching maturity at 57.5 cm Lt.
173
--Insert Fig. 4
174
Gonadossomatic Index (GSI) and period of reproduction
175
The Gonadossomatic index range differed between neonates, juveniles and adults (W=
176
37.88; p=3.987E-07), confirming distinct gonadal development among maturity stages (Fig.
177
5). Although the highest GSI value during the rainy season (4.92) may suggest a reproductive
178
peak, the Mann-Whitney test failed to detect significant differences for GSI values between
179
rainy and dry season for each maturity stage: neonates (U=129; p =0.0546), juveniles (U=28;
180
p =0.8708) and adults (U=83; p =0.2739). Therefore, considering maturity stages overlap and
higher GSI values for neonates, juveniles and adults at both seasons, these results indicate the
182
reproduction of R. porosus occurs along the year.
183 --Insert Fig. 5 184 185 DISCUSSION 186
Studies targeting the Genus Rhizoprionodon have evidenced females present size and
187
weight ranges greater than those from males (Motta et al. 2007; Taylor, Harry and Bennett,
188
2016; Sen et al. 2018). In the Northeastern of Brazil, the same trend has been registered for R.
189
porosus, presenting females significantly larger than males by size and weight (Mattos et al. 190
2001). The current study, the ranges were lower (24.0-90.5 cm Lt and 90.5- 3183g We) and
191
similar to both sexes. This variation may result from fishing gear selectivity (mainly caught
192
by bottom gillnets at 15 m depth), which might have generated low quantification of adults
193
(21% from the total sampling).
194
Sex ratio of Rhizoprionodon species may fluctuate by their geographic distribution and
195
seasonality. On the Southeastern coast of Brazil, sex ratio for R. lalandii has been reported as
196
proportional (Motta et al. 2007; Macedo, Sousa and Batista, 2012). Although, partial
197
predominance has also been reported for males from April to July (rainy season) and females
198
during November, middle of dry season (Motta et al. 2005). On the Northeastern coast, R.
199
porosus females were more abundant throughout the year but immature and maturing males 200
(33-70 cm Lt) were predominant in comparison to females at the same size range, suggesting
201
sexual segregation by size (Mattos et al. 2001). In this study, R. porosus sex ratios were
male-202
biased during rainy and dry seasons for all sampling size range. From this result it is
203
considerable to suppose either males might be abundant in the stock or sampling restriction by
204
fishing gear selectivity.
205
Coastal zones play important roles on the life-history of shark species. On the coast of
206
the state of Rio Grande do Norte at least four shark species, including R. porosus, use inshore
waters as nursery areas during their first developmental stages (Yokota and Lessa, 2006). In
208
this study, neonates were captured in shallow waters throughout the year (mostly during the
209
dry season) and accounted for over 60% of total sampling. Such scenario may affect the
210
populations by decreasing the recruitment. Maturing and mature individuals were also
211
sampled within 5m depth, the majority however over 15m depth. This may suggest the
212
species migrates to deep waters as it matures, returning at the end of dry season (about first
213
maturity size) for giving birth. A similar pattern of migration has been observed for R.
214
lalandii on the Southeastern coast of Brazil (Motta et al. 2005). 215
The length-weight relationship for Rhizoprionodon species may vary between sexes
216
and environmental conditions. On the northeastern coast of Brazil, it was verified isometric
217
growth to R. porosus for both sexes (Mattos et al. 2001) and also negative and positive
218
allometric growth for males and females, respectively (Mattos and Pereira, 2002). In this
219
study, despite neonates and juveniles followed an isometric growth trend, adults expressed a
220
negative allometric growth. These results suggest the species tends to grow faster by size at
221
late juvenile stage, requiring suitable environmental conditions to reach maturity.
Fast-222
growing patterns for Rhizoprionodon have been inferred as a life-history strategy to avoid
223
predation by larger shark species in nurseries zones (Yokota and Lessa, 2006; Carlson et al.
224
2008). Therefore R. porosus’ life-history inshore the state of Rio Grande do Norte may be
225
strictly dependent on nursery environmental conditions.
226
The sizes at first maturity (L50) for Rhizoprionodon sharks seem to be affected by the
227
species latitude distribution along the Brazilian coast. The L50 for R. lalandii has been
228
estimated at 55 cm Lt on the Northern (Lessa, Santana and Almeida, 2009), 65 cm Lt on the
229
Northeastern (Macedo, Sousa and Batista, 2012) and 62 cm Lt on the Southeastern coast of
230
Brazil (Motta et al. 2007). Assuming water temperature at different latitudes may affect L50
231
in sharks (Lombardi-Carlson et al. 2003), it seems there is a trend to reach sexual maturity by
232
smaller sizes at warmer coast zones in Brazil (North coast ~ 27-30°C; Southeastern coast ~
15-18°C).
234
Despite the similar range of temperature between Northern and Northeastern coast (~
235
25-35°C), in this study, the L50 estimated was 57.5 cm Lt, smaller than ~65 cm Lt previously
236
verified to R. porosus within that range (Machado, Silva and Castro, 2001; Mattos et al.
237
2001). Thus, it is reasonable to account some alternatives (like: fishing gear selectivity or
238
oceanographic conditions) which are contributing to early sexual maturity for R. porosus.
239
Further studies may be necessary.
240
The reproductive period for Rhizoprionodon porosus has been marked by high values
241
of GSI due to the abundance of late mature adults generally before the rainy period on the
242
Western South Atlantic coast. From Colombian to the Northeastern Brazilian coast, high
243
values of GSI have been verified anticipating the rainy season for R. porosus (Machado,
244
Silva and Castro, 2001; Mattos et al. 2001; Dallos, Álvarez and Acero, 2012). During the
245
rainy season, availability of nutrients increase in nursery areas at tropical zones, therefore,
246
sharks tend approximate for optimizing reproduction and offspring survival (Yokota and
247
Lessa, 2006). In this study, the highest GSI values were prominent for adults at both seasons,
248
indicating R. porosus reproduces throughout the year. Moreover, the predominance of
249
neonates during the dry season suggests females return for giving birth before rainy season,
250
corroborating with previous patterns observed for the species on the Northeastern coast of
251
Brazil (Mattos et al. 2001).
252
This study has provided fundamental information concerning current population
253
structure and reproductive aspects of R. porosus captured by small-scale fisheries from the
254
state of Rio Grande do Norte, Northeastern of Brazil. Despite the indications of a constant
255
reproductive period throughout the year, the high abundance of neonates captured at nursery
256
zones reflects the main area of fisheries operation and therefore, may affect the species
life-257
history by decreasing the recruitment in the stock.
258 259
ACKNOWLEDGEMENTS
260
The authors thank all the fishers who collaborated generously providing the specimens
261
during the fieldwork. Special Thanks to Arnaldo and Wanezia for the fieldwork support. The
262
authors are also thankful to CAPES (Coordination for the Improvement of Higher Education
263
Personnel) which funded this study by a Master’s Degree grant to MMC (Ciências do Mar II-
264 Program Announcement: 43/2013). 265 266 267 REFERENCES 268
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Fig 1. Geographical location of the state of Rio Grande do Norte, Northeastern of Brazil.
339
Dashed line near the coast represents the sampling zone.
341
Fig 2. Sampling distribution for A. Total length (cm) and B. Eviscerated weight (g) of adults
342
(n= M:23; F:13), juveniles (n= M:18; F:12) and neonates (n= M:62; F:41) of Rhizoprionodon
343
porosus caught by small-scale fisheries from the state of Rio Grande do Norte, Northeastern 344
of Brazil. D-dry season (September 2015 to February 2016) and R- rainy (March 2016 to
345
August 2016). Different letters represent significant differences (paired-wise comparisons by
346
Mann-Whitneytest, p < 0.05).* indicates data deficient (n<5).
348
Fig 3. A. sampling frequency by water depth (m) and B. estimated migration of R. porosus
349
(neonates, juveniles and adults) captured by small-scale fisheries from the state of Rio Grande
350
do Norte, Northeastern of Brazil at dry (September 2015 to February 2016) and rainy (March
351
2016 to August 2016) seasons.
353
Fig 4. Growth estimate by length-weight relationship for neonates, juveniles, adults and
354
pooled data (n= neonates: 100; juveniles: 30; adults: 36) of R. porosus caught by small-scale
355
fisheries from the state of Rio Grande do Norte, Northeastern of Brazil.
356 357 358 359 360 361 50 550 1050 1550 2050 2550 3050 20 30 40 50 60 70 80 90 100 ev is ce ra ted w eig h t (g ) total length (cm) adult neonate juvenile We= 0.0017Lt3.1907; R2= 0.9727 We= 0.0108Lt2.7266; R2= 0.8572 We= 0.0013Lt3.2762; R2= 0.8307
362
Fig 5. Gonadossomatic Index (%) distribution for neonate, juvenile and adults of R. porosus
363
captured by small-scale fisheries from the state of Rio Grande do Norte, Northeastern of
364
Brazil, at dry (September 2015 to February 2016) and rainy (March 2016 to August 2016)
365
seasons. Different letters represent significant differences among maturity stages
(Kruskal-366
Wallis; paired-wise comparisons by Mann-Whitney test; p < 0.05).
