Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Escola Nacional de Botânica Tropical
Programa de Pós-graduação
Tese de doutorado
Algicultura de espécies nativas: alternativas ao uso da
espécie exótica Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex
P.C.Silva (Rhodophyta, Solieriaceae) em áreas de alto risco
de invasão no Brasil
Beatriz Castelar Duque Estrada
Rio de Janeiro
2014
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Escola Nacional de Botânica Tropical
Programa de Pós-graduação
Algicultura de espécies nativas: alternativas ao uso da
espécie exótica Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex
P.C.Silva (Rhodophyta, Solieriaceae) em áreas de alto risco
de invasão no Brasil
Beatriz Castelar Duque Estrada
Tese apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Botânica, Escola Nacional de Botânica Tropical, do Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários para a obtenção do título de Doutor em Botânica.
Orientador: Renata Perpetuo Reis
Rio de Janeiro
2014
Algicultura de espécies nativas: alternativas ao uso da espécie
exótica Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex P.C.Silva
(Rhodophyta, Solieriaceae) em áreas de alto risco de invasão no
Brasil
Beatriz Castelar Duque Estrada
Tese submetida ao corpo docente da Escola Nacional de Botânica
Tropical, Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro - JBRJ,
como parte dos requisitos necessários para a obtenção do grau de Doutor
Aprovado por:
Prof. Dra. Renata Perpetuo Reis (orientador)___________________________
Prof. Dra. Estela Plastino __________________________
Prof. Dra. Gleyci Aparecida Oliveira Moser ___________________________
Prof. Dra. Leila Hayashi ___________________________
Prof. Dra. Yocie Yoneshigue Valentin ____________________________
Em 04/02/2014
Rio de Janeiro
2014
Estrada, Beatriz Castelar Duque.
E82a Algicultura de espécies nativas: alternativas ao uso da espécie exótica Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex P.C.Silva (Rhodophyta, Solieriaceae) em áreas de alto risco de invasão no Brasil / Beatriz Castelar Duque Estrada. – Rio de Janeiro, 2014.
ix, 117 f. : il. ; 28 cm.
Tese (doutorado) – Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro / Escola Nacional de Botânica Tropical, 2014.
Orientadora: Renata Perpétuo Reis. Bibliografia.
1. Algae. 2. Algicultura. 3. Macroalgas. 4. Cultivo. 5. Análise de risco. 6. Espécie exótica. 7. Ulva flexuosa. 8. Gracilaria birdiae. 9. Hypnea musciformis. I. Título. II. Escola Nacional de Botânica Tropical.
Resumo
A única macroalga cultivada em larga escala no Brasil é a exótica Kappaphycus
alvarezii, para produção de carragenana. Diversas espécies nativas possuem potencial para
algicultura, contudo, é necessário o desenvolvimento de tecnologias de cultivo adequadas. O objetivo deste estudo foi gerar alternativas ao uso da espécie exótica, principalmente, onde seu cultivo seja de alto risco ambiental. No capítulo 1 é apresentada uma análise de risco ambiental do cultivo de K. alvarezii no litoral brasileiro, baseada em modelos de adequabilidade, presença de recifes de coral e probabilidade de herbivoria. Maior adequabilidade foi registrada em regiões com baixas amplitude térmica e disponibilidade de nitrato e altas irradiância e salinidade. Foram identificadas três categorias de risco de invasão: alto – no litoral nordeste e leste; médio – principalmente, no litoral norte e; baixo – no litoral sudeste. No capítulo 2, foi avaliado o potencial de algicultura de Ulva sp.. Obteve-se elevado recrutamento (8x103 esporos m-1) com altas concentrações de nutrientes. U. flexuosa cresceu satisfatoriamente no mar, em cordas inoculadas artificialmente, com ciclo de produção de 15 dias (20,1±1,8 % dia-1) e em tanques (27,9±4,4 % dia-1). O bom crescimento e o elevado rendimento de ulvana (17,7%) indicam o potencial de cultivo desta espécie. No capítulo 3, foi avaliado o crescimento da agrófita
Gracilaria birdiae no sudeste do país e comparado seu crescimento com o de K. alvarezii,
além de realizadas tentativas de incremento de biomassa desta espécie in vitro. No mar, o crescimento G. birdiae em saco rede (3,8±1,5 % dia-1) foi satisfatório, mas seu cultivo ainda é inviável no sudeste do Brasil pela ausência de bancos naturais e pela ineficência dos métodos de incremento de biomassa in vitro. No capítulo 4, o crescimento e o rendimento de carragenana de Hypnea musciformis foram avaliados in vitro e no mar e comparados com os de K. alvarezii. In vitro, a nativa apresentou crescimento superior (10,8±0,6 % dia-1) e elevado rendimento de carragenana (62,3±0,15 %) extraída com NaOH. Ambas espécies cresceram mais em meio eutrofizado e foram eficientes na remoção de nutrientes da água (30% amônia, 18% nitrito e 2,4% fosfato). No mar, H.
musciformis não obteve sucesso, mesmo quando cultivada em consórcio com a exótica.
Portanto, o cultivo da alga nativa não é uma alternativa ao cultivo da exótica no mar, no sudeste brasileiro, mas pode ser cultivada como fonte complementar de carragenana ou como alternativa para produção de bioativos e como filtrobiológico em tanques. De maneira geral, observou-se que as algas nativas estudadas apresentam potencial de cultivo e podem ser utilizadas como complemento ou alternativa ao uso da espécie exótica e que maiores esforços devem ser feitos para a implementação destas algiculturas, em especial nas regiões de alto risco ambiental para o cultivo da espécie exótica.
Palavras chave: Aquicultura, cultivo de macroalgas, Ulva flexuosa, Gracilaria birdiae,
Abstract
Kappaphycus alvarezii introduced in Brazil is the only cultivated seaweed on a
large-scale in this country. Several Brazilian native species are potentially cultivable, but it is first necessary to develop appropriate cultivation methods. The aim of this study was to generate alternatives to the use of K. alvarezii, especially in Brazilian coastal regions where its cultivation has a high risk of invasion. An environmental risk analysis based on suitability models, occurrence of coral reefs, and herbivory probability is presented in Chapter 1. The highest suitability was recorded in regions with low temperature ranges and nitrate availability and high irradiance and salinity. Three categories of invasion risk were established. The cultivation feasibility of Ulva lactuca and U. flexuosa has been reported in Chapter 2. The highest recruitment (8x103 esporos m-1) was obtained with a high concentration of nutrients. U. flexuosa was grown by artificial seeding on ropes in the sea (20,1±1,8 % dia-1) with a production cycle of 15 days, and in tanks (27,9±4,4 % dia-1). The high daily growth rates and biomass yield and satisfactory ulvan yield (17,7%) indicated the great potential of U. flexuosa production. The growth of the native agarophyte Gracilaria in the sea was compared to that of K. alvarezii in Chapter 3. Experiments to increase the biomass of the native species were performed in vitro. The daily growth rates of Gracilaria were satisfactory in bag nets (3,8±1,5 % dia-1) in the sea; however, its cultivation on southeastern is impracticable yet because natural beds are absent and methods of increase biomass were inefficient. The growth and carrageenan yield of Hypnea cultivated in vitro and in the sea were evaluated and compared with those of K. alvarezii in Chapter 4. The growth of the native species was the highest in vitro (10,8±0,6 % dia-1), and a high carrageenan yield (62,3±0,15 %) was obtained using NaOH extraction. Native and exotic species grew better in a eutrophicated medium, and the nutrient uptake of both species was efficient (30% ammonium, 18% nitrite e 2,4% phosphate). The native species was not successful in the sea, even when co-cultivated with
K. alvarezii. Thus, the cultivation of H. musciformis is not an alternative to the cultivation
of the exotic species in the sea, at Southeastern region, but it can be produced as complementary source of carrageenan or as source of bioactive compounds and biological filters in controled systems. In general, studied native species present potential for cultivation and are able to be used as complement or alternative of K. alvarezii production. More efforts on farming Brazilian native seaweeds must be done mainly where K. alvarezii has a high risk of invasion.
Key words: Aquaculture, seaweed cultivation, Ulva flexuosa, Gracilaria birdiae, Hypnea
Em memória de meu pai, Gilmar A. Castelar, meu grande amigo e maior incentivador.
Agradecimentos
Durante os quatro anos de execução deste trabalho muitas surpresas profissionais e pessoais ocorreram e que interferiram diretamente no produto final: a tese. Muitas pessoas estiveram ao meu lado nestes momentos, a me apoiar, incentivar ou mesmo consolar. Pessoas especiais, que fazem parte da minha história e às quais eu sou eternamente grata.
Em primeiro lugar aos meus familiares pelo suporte emocional que me deram. Em especial ao Gustavo, meu marido, parceiro, amigo e maior crítico, agradeço pelas incontáveis horas do seu próprio trabalho a mim concedidas, ao apoio às idas a campo, às noites em claro com o Teo para eu poder trabalhar. Aos meus filhos, Isabella e Teo, pela compreensão com mãe ausente. Às minhas mães, Maria José e Ivone, e aos meus pais, Gilmar e Fernando, pela incansável torcida e, claro, pelo suporte logístico principalemnte com os filhos.
À Renata, minha orientadora e amiga, nem sei como agradecer e nem sei se serei capaz de retribuir tudo o que fez e faz por mim. Obrigada, Renata, pelo apoio e amizade, pelos ensinamentos científicos e da vida, por confiar em mim. Obrigada até pelos “puxões de orelha”, sempre dados com muito carinho e respeito.
Aos meus colegas do Laboratório de Algas de Interesse Comercial (LAlgIC) – Pedro, Gian, Marroig, Guillermo, Loureiro, Flávia – agradeço pela ajuda nos trabalhos de campo e de laboratório e pelos ótimos momentos de descontração e risadas. Mas agradeço especialmente às “minhas meninas” Carol, Hanna e Iris, pessoas iluminadas, amigas leais, que vieram para aprender e acabaram por me ensinar muito mais. Meninas, muito obrigada por estarem ao meu lado todo o tempo. Sem vocês, tudo seria muito mais difícil!
Ao Henrique, meu grande amigo, agradeço pelos incontáveis “quebra galhos”, pelas essenciais e deliciosas estadias em Paraty, pela parceria pessoal e profissional.
Agradeço às minhas amigas Quel e Marinowski pelo carinho e apoio nos momentos mais difíceis e pela felicidade compartilhada nos momentos de sucesso.
Agradeço sempre ao Miguel, à Diva e sua linda família, por sempre me receberem tão bem em seu lar e me ajudarem na coleta de G. birdiae na Ilha de Itaparica.
Agradeço aos meus colegas de trabalho da Fundação Instituto de Pesca do Estado do Rio de Janeiro (FIPERJ), em especial aos amigos: Marina, pelo entusiasmo e incentivo; Marcelo, pela simplicidade e infinita boa vontade e bom humor, sempre disposto a ajudar; ao Philipe, pela ajuda e parceria nos últimos campos e experimentos no laboratório e muito especialmente, à Wanessa, pela amizade e parceria, pelo incentivo e pelas críticas, pelas
leituras e correções quase instantâneas dos meus textos, sempre com todo cuidado e carinho, por acreditar em mim mais do que eu mesma.
Agradeço à Marinez pela enorme boa vontade e disponibilidade para me ensinar um pouquinho do seu mundo de adequabilidades e à Tapia pelas poucas mas ótimas horas de R e trocas culturais.
Ao Instituto de Eco-Desenvolvimento da Baía da Ilha Grande (IEDBIG), Zaganelli e sua equipe, principalmente, Renan, Renatos e Marcelo agradeço pelo fantástico apoio logístico em campo, pela concessão da área de cultivo e pelos litros e litros de água do mar filtrada, foi um grande prazer trabalhar com vocês.
À ALGAMAR Ltda., em especial ao Henrique e ao Dinho, pelo suporte nos campos em Paraty e pela disponibilização das balsas de cultivo e mudas de Kappaphycus alvarezii para realização dos experimentos.
À Cláudia, Cássia, Letícia, Michele e Hélen, do Laboratório de Geoquímica Orgânica Marinha (LAGOM/ UERJ) mais do que pelo auxílio nas análises de qualidade da água, mas pelo carinho com que me receberam e pela disposição nos mutirões. Agradeço também ao Ricardo, técnico de laboratório da FIPERJ, pela a ajuda na realização destas análises e das incontáveis lavagens de tanques e baldes de água do mar.
Aos funcionários do JBRJ, que sempre me foram solícitos e atenciosos, especialmemte nas maiores urgências.
À instituição à qual estou filiada, FIPERJ, agradeço por me permitir e incentivar a finalizar o doutorado.
À CAPES pelos primeiros e ao CNPq pelos últimos anos de bolsa. À FAPERJ pelo financiamento desta pesquisa realizada via edital “Prioridade Rio 2010”.
Ao Jardim Botânico do Rio de Janeiro e sua incrível estrutura agradeço pelos excelentes anos de acolhimento e suporte à minha formação profissional.
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO GERAL ... 3
OBJETIVO GERAL ... 6
ÁREA DE ESTUDO ... 7
CAPÍTULO 1 - ANÁLISE DE RISCO AMBIENTAL DO CULTIVO DA ALGA EXÓTICA KAPPAPHYCUS ALVAREZII NO BRASIL... 9
Resumo ... 10 Introdução ... 11 Material e métodos ... 12 Resultados ... 15 Discussão ... 17 Conclusões ... 22 Referências bibliográficas ... 23 Tabelas ... 30 Figuras ... 31
CAPÍTULO 2 – ALGICULTURA DE ULVA LACTUCA E U. FLEXUOSA (CHLOROPHYTA, ULVOPHYCEAE) EM ÁGUAS TROPICAIS: RECRUTAMENTO, CRESCIMENTO E RENDIMENTO DE ULVANA ... 36 Resumo ... 37 Introdução ... 38 Material e métodos ... 39 Resultados ... 43 Discussão ... 45 Conclusão ... 49 Agradecimentos ... 49 Referências bibliográficas ... 50 Tabelas ... 55 Figuras ... 61
CAPÍTULO 3: INCREMENTO DE BIOMASSA E CULTIVO DE GRACILARIA BIRDIAE (RHODOPHYTA, GRACILARIACEAE) NO SUDESTE BRASILEIRO ... 63
Resumo ... 64
Introdução ... 65
Resultados ... 68 Conclusão ... 71 Agradecimentos ... 71 Referências bibliográficas ... 72 Tabelas ... 77 Figuras ... 78
CAPÍTULO 4: ALGICULTURA DE HYPNEA MUSCIFORMIS: ALTERNATIVA OU COMPLEMENTO À PRODUÇÃO DE KAPPAPHYCUS ALVAREZII NO SUDESTE DO BRASIL? ... 81 Resumo ... 82 Introdução ... 83 Material e métodos ... 84 Resultados ... 88 Discussão ... 90 Conclusão ... 93 Agradecimentos ... 94 Referências bibliográficas ... 95 Tabelas ... 100 Figuras ... 105 CONCLUSÕES GERAIS ... 112
INTRODUÇÃO GERAL
As macroalgas apresentam grande importância ecológica no meio marinho, sendo uma das principais responsáveis pela produtividade primária na zona litorânea (Ramus 1992). Além disso, comunidades algáceas formam ambientes propícios para alimentação, refúgio e reprodução de diversos outros organismos (Lüning 1990).
As algas também apresentam relevante importância econômica, pois sintetizam compostos bioativos, proteínas, vitaminas, minerais, carotenóides e ácidos graxos com altos valores nutricionais e potenciais para produção de fármacos (Kumar et al. 2008). Assim, muitas espécies são mundialmente utilizadas de forma direta na alimentação e de forma indireta em diversos setores produtivos (McHugh 2003; Bixler & Porse 2010). Além disso, tem-se discutido a possibilidade de produção de biomassa de macroalgas para a produção de biocombustíveis, mais especificamente etanol, uma vez que sintetizam carboidratos com eficiência (Horn et al. 2000; Bruton et al. 2009; Cabral 2009).
De fato, em relação às macroalgas, muitas espécies nativas são produtoras de substâncias de interesse comercial. Algas da família Dyctyotaceae (Ochrophyta), por exemplo, são ricas em dipertenos com atividades antifúngicas, antivirais e atitumorais comprovadas (Pereira et al. 2004; Moura et al. 2011; Paula et al. 2011). Ulva spp. mostrou-se eficiente tanto nos controles microbianos e virais quanto na produção de aditivos agrícolas (Paulert et al. 2007; Araújo et al. 2008; Paulert et al. 2009; Mendes et al. 2010). Diversas espécies da família Gracilariaceae (Rhodophyta) produzem metabólitos com atividade antibacteriana, antiviral, antifungica, antiprotozoária, contra hipertensão, antioxidante, antinflamatória, analgésica e até mesmo contraceptiva (Almeida et al. 2011).
Além das aplicações citadas, várias espécies de macroalgas vêm sendo estudadas mundialmente como potenciais fontes de matéria prima para produção de biocombustíveis, por apresentarem elevadas taxas de crescimento e de síntese de carboidratos (Horn et al. 2000; Bruton et al. 2009; Cabral 2009). No que se refere à produção de biocombustíveis, ainda não existem estudos nacionais que avaliem a viabilidade de produção de biomassa em cultivos in situ de macroalgas nativas com este fim. Porém foi já verificada a possibilidade de produção de etanol a partir da espécie Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex P. C. Silva (Cabral 2009) introduzida no Brasil. A produção de biocombustíveis a partir de uma espécie exótica estimulará ainda mais seu cultivo e, consequentemente, aumentará o risco ambiental de sua introdução. Segundo Cabral (2009) as macroalgas produtoras de polissacarídeos gelatinizantes e espessantes, como o agar e a carragenana, são as principais
espécies de Ulva (Bruton et al. 2009; Brunh et al. 2011) que possuem relevante teor de carboidratos, altas taxas de assimilação de nitrogênio e de fósforo, além de elevadas taxas de crescimento em ambientes eutrofizados (Copertino et al. 2009).
Tanto rodofíceas produtoras de colóides gelatinizantes, quanto clorofíceas como
Ulva sp., possuem carboidratos como produto de reserva, sendo que as primeiras estocam
amido-florídeo, enquanto Chlorophyta, além de amido, são capazes de estocar lipídeos (Hoek et al. 1995). Os ficocolóides também são carboidratos (polissacarídeos), constituem a fração coloidal da parede celular e atuam como defesa física no talo das macroalgas, como na ação contra desidratação ou congelamento através do controle osmótico e para evitar a quebra do talo em situações de alta hidrodinâmica através do aumento da maleabilidade estrutural (Craigie 1990). A síntese de compostos químicos (biossíntese), bem como as performances fotossintetizantes e consequentemente a produtividade primária líquida, podem variar entre as macroalgas em função de características genéticas intrínsecas a cada espécie (Craigie 1990; Lüning 1990; Figueroa et al. 2009). Além disso, alterações no metabolismo e no crescimento de uma determinada espécie são esperadas quando esta é submetida a variações dos fatores abióticos e bióticos (Hay 1984; Lobban et
al. 1985; Taylor et al. 2001; Marinho-Soriano et al. 2006; Wang et al. 2007; Reis et al.
2008).
A algicultura, cultivo de algas, é uma maneira eficiente de fornecer matéria prima para a produção de derivados de algas sem prejudicar os estoques naturais (Pickering et al. 2007, Pellizzari & Reis 2011). As principais algiculturas mundiais foram estabelecidas a partir do sucesso de pesquisas científicas que permitiram estabelecer as tecnologias de cultivo destas espécies (Santelices 1999; Wikfors & Ohno 2001; Ask & Azanza 2002; Pellizzari & Reis 2011). Algumas dessas espécies, cujas tecnologias de cultivo estão estabelecidas são, com frequência, intencionalmente introduzidas para fins de aquicultura (Pickering et al. 2007).
Apesar da introdução de espécies ser considerada uma das principais causas da perda da biodiversidade no ambiente marinho (Schaffelke et al. 2006), a aquicultura brasileira é baseada na produção de espécies exóticas. A tilápia do Nilo (Oreochromis
niloticus); o camarão cinza (Litopenaeus vannamei) natural do leste do Pacífico; a ostra do
Pacífico (Crassostrea gigas) e a macroalga Kappaphycus alvarezii são exemplos de organismos exóticos que são cultivados no país, cujas introduções foram justificadas, em parte, por já possuírem tecnologias de cultivo bem estabelecidas em outras regiões (Roubach et al. 2003).
Por outro lado, o desenvolvimento da produção de espécies nativas com aplicações diversas é uma medida conservacionista eficiente, uma vez que se criam alternativas à produção de espécies exóticas. Além disso, o Brasil ainda apresenta baixo índice de produção aquícola, tanto em quantidade de pescado quanto em geração de renda pela aquicultura (FAO 2012). Uma das formas mais eficientes na exploração dos recursos marinhos e no incremento da maricultura é através da diversificação do cultivo de espécies nativas com múltiplas aplicações.
Um dos maiores desafios para a algicultura das espécies nativas, além do desenvolvimento de tecnologias adequadas para cada espécie e local, é a obtenção de biomassa inicial para prover os cultivos comerciais. Sendo assim, é essencial um melhor entendimento do efeito de fatores abióticos e bióticos na biossíntese na produtividade destas macroalgas, de modo a contribuir para a produção de biomassa e para a escolha adequada de técnicas, períodos e locais ideais para o cultivo de cada espécie. Além disso, para subsidiar políticas públicas, é imprescindível a identificação dos locais vulneráveis à introdução da espécie exótica K. alvarezii no litoral brasileiro.
Kappaphycus alvarezii, Rhodophyta natural do Indo-Pacífico tropical, teve sua
tecnologia de cultivo desenvolvida na década de 60 nas Filipinas. A partir dos anos 70 foi introduzida em diversos locais no mundo, inclusive no Brasil, sendo atualmente a principal fonte mundial de matéria prima para produção de carragenana (Paula et al. 1999; Ask & Azanza 2002; Pickering et al. 2007) e a macroalga com a maior produção mundial em biomassa, 5,5 milhões de toneladas anuais (FAO 2013).
Por outro lado, poucas espécies nativas de interesse comercial possuem técnicas de cultivo estabelecidas no Brasil (Hayashi et al. 2013). A Rhodophyta Gracilaria é a única alga nativa que possui técnica de cultivo estabelecida, algumas espécies são cultivadas por pequenos produtores no nordeste e sua aplicação comercial se limita à extração de agar (Marinho-Soriano 2005; Hayashi et al. 2013). Testes com a carragenófita (produtora de carragenana) nativa Hypnea musciformis (Wulfen) J. V. Lamouroux, cultivada com a mesma tecnologia utilizada no Brasil para K. alvarezii (exótica), apresentou resultados satisfatórios nos estados do Espírito Santo (Henrique Geromel de Góes, comunicação pessoal) e do Ceará (Walner et al., 1992). Todavia, a algicultura ainda é incipiente no país (Pellizzari & Reis 2011; Hayashi et al. 2013).
As espécies nativas escolhidas para este estudo foram Ulva flexuosa, Ulva lactuca,
possível a aplicação dos resultados obtidos em diversos locais onde haja interesse e condições ambientais propícias para a algicultura. Segundo, porque estas espécies são produtoras de ficocolóides de interesse comercial e possuem aplicações comprovadas em diversos setores industriais (McHugh 2003; Bixler & Porse 2010) e agrícolas (Paulert et al. 2009). Embora o cultivo destas espécies ainda não ocorra ou seja incipiente no Brasil, Ulva sp., Gracilaria sp. e H. musciformis são cultivadas em outras regiões tropicais e sub-tropicais do mundo, o que reforça o potencial dessas algiculturas no país.
OBJETIVO GERAL
Gerar alternativas ao uso da espécie exótica Kappaphycus alvarezii principalmente onde seu cultivo seja de potencial risco ambiental no Brasil, visando a diversificação de fontes de matéria prima e de produtos derivados de algas nativas no país.
Objetivos específicos
Para atingir o objetivo geral são propostos os seguintes objetivos específicos: a) Identificar as áreas no litoral brasileiro onde o cultivo de K. alvarezii pode oferecer risco ambiental;
b) Desenvolver métodos de recrutamento de esporos U. lactuca e U. flexuosa para inoculação de cordas de cultivo;
c) Quantificar o crescimento de U. lactuca e U. flexuosa e o rendimento de ulvana em espécimes cultivados;
d) Promover o incremento de biomassa de G. birdiae e confrontar o crescimento desta alga no mar com o crescimento de K. alvarezii e
e) Comparar o potencial produtivo das carragenófitas H. musciformis (nativa) e K.
alvarezii (exótica) em condições ambientais diversas.
Desta maneira, o presente trabalho foi organizado em quatro capítulos, associados aos objetivos específicos e apresentados em formato de artigos, cujas formatações seguem as normas dos respectivos periódicos para os quais foram ou serão submetidos.
No primeiro capítulo foi analisado o risco ambiental do cultivo de K. alvarezii no litoral brasileiro, visando subsidiar políticas públicas e, assim, minimizar riscos de acidentes ambientais associados à atividade aquícola. Como alternativa ao cultivo da espécie exótica, especialmente para os locais onde seu cultivo é de maior risco ambiental, foram desenvolvidos os estudos apresentados nos capítulos seguintes.
No capítulo 2, foi avaliada a viabilidade da algicultura de U. flexuosa e de U.
lactuca através da avaliação de métodos de inoculação natural e artificial de esporos,
produção no mar e em tanques outdoor e do rendimento de ulvana de espécimes cultivados.
No capítulo 3, visando o incremento de biomassa de G. birdiae, foram testados três meios (Enriched Seawater; extrato comercial de Ascophylum nodosum – AMPEP/ Acadian Seaplants e; fertilizante bruto de Ulva flexuosa) em diferentes concentrações, em cultivo in
vitro. Além disso, o crescimento no mar desta agarófita nativa foi comparado com o da
carragenófita exótica K. alvarezii.
No capítulo 4, o crescimento e o rendimento de carragenana de H. musciformis foram avaliados in vitro e no mar e comparados com o de K. alvarezii, no intuito de avaliar o potencial de cultivo da espécie nativa como complemento ou como alternativa direta à produção da exótica no país.
ÁREA DE ESTUDO
Os experimentos no mar foram realizados em três sítios no litoral sul fluminense (Figura 1): (1) na baía de Sepetiba, no município de Mangaratiba, Ilha de Itacuruçá, na Prainha (22°57'15,84" S, 43°54'29.63"O), na fazenda marinha de K. alvarezii da empresa Ondas Biomar Ltda. onde a alga é cultivada desde 2006; (2) na porção leste da baía da Ilha Grande, no município de Angra dos Reis, na praia da Vila da Petrobrás (23º00'62" S, 44º14'33" O), na fazenda de cultivo de vieiras (Nodipecten nodosus), do Instituto Ecodesenvolvimento da Baía da Ilha Grande (IEDBIG) onde foi instalada uma balsa exprimental com 10 módulos (3 x 5 m cada) e; (3) na porção oeste da baía da Ilha Grande, no município de Paraty, em Paraty-Mirim (23°14'12" S e 44°37'23" O), na fazenda marinha da empresa Algamar Ltda. onde K. alvrezii é cultivada comercialmente desde 2008.
Figura 1: (I) Mapa da América do Sul com destaque para o Brasil em cinza claro e indicação do estado do Rio de Janeiro em cinza escuro; (II) Mapa do estado do Rio de Janeiro com destaque para o litoral sul fluminense (III) onde se localizam os sítios amostrais: (1) Prainha, Ilha de Itacuruçá, município de Mangaratiba, na baía de Sepetiba; (2) Praia da vila da Petrobrás, município de Angra dos Reis, na porção leste da baía da Ilha Grande e; (3) Paraty-Mirim, município de Paraty, na porção oeste da baía da Ilha Grande.
I
II
CAPÍTULO 1 - Análise de risco ambiental do cultivo da alga exótica Kappaphycus
alvarezii no Brasil
Beatriz Castelar1,2, Marinez F. de Siqueira1, Andrea Sánchez-Tapia1, Renata P. Reis1
1
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, Rua Pacheco Leão, 915, Rio de Janeiro, RJ, Brazil, CEP 22460-030
2
Fundação Instituto de Pesca do Estado do Rio de Janeiro, Av das Américas, 31501, Rio de Janeiro, RJ, Brazil, CEP 23032-050
Email (corresponding author): beatrixcastelar@gmail.com
Resumo
Kappaphycus alvarezii, nativa do indo-pacífico tropical, vem sendo introduzida em
diversos países, por ser a principal fonte de matéria prima de carragenana no mundo. No Brasil seu cultivo é permitido apenas em uma extensão de 250 km no sudeste do país. O objetivo deste estudo foi analisar o risco de invasão desta espécie no litoral brasileiro, visando subsidiar políticas públicas e minimizar riscos de acidentes ambientais associados à aquicultura. Um mapa de análise de risco (RAM) foi formulado com base: na adequabilidade ambiental de K. alvarezii (Ksu), na presença de recifes de coral (Rpr), substrato preferencial para o seu estabelecimento e na probabilidade de ocorrência de nove espécies de herbívoros (Hpr), potenciais consumidores. Um índice de invasibilidade (Iid) foi formulado com base nestes parâmetos e experimentos em campo foram utilizados para calibração. Os valores máximos de Ksu corresponderam a regiões de baixas amplitude térmica e disponibilidade de nitrato e altas irradiância e salinidade. No RAM foram identificadas três categorias de risco de invasão: (1) alto, concentrada no nordeste e leste, onde estão as principais formações recifais do Atlântico, áreas prioritárias para conservação com alto endemismo de espécies. Nesta região a introdução não é recomendada e o cultivo de espécies nativas deve ser priorizado; (2) médio, concentrada principalmente no litoral norte, onde experimentos pretéritos à introdução são recomendados; (3) baixo, concentrada no litoral sudeste, onde o cultivo comercial de K.
alvarezii ocorre há mais de dez anos sem indícios de invasão. Sugere-se a revisão da
legislação ambiental no país para o cultivo de K. alvarezii. Contudo, pela alta capacidade de aclimatação desta espécie, recomenda-se o monitoramento permanente, mesmo nas áreas inseridas na categoria de baixo risco de invasão.
Palavras-chave: Risco de invasão; gestão costeira; modelos de adequabilidade; aquicultura sustentável; GARP; MAXENT
1. Introdução
Kappaphycus alvarezii é a principal fonte de matéria prima para produção de
carragenana no mundo e devido a sua alta produtividade, relativa facilidade de cultivo e técnicas de produção bem estabelecidas, vem sendo introduzida em diversos países, em regiões tropicais e subtropicais (Pickering et al. 2007, Bixler and Porse 2010).
No Brasil, o cultivo experimental desta espécie iniciou-se na década de 1990, no estado de São Paulo (Paula et al.,1999) e em 1998 o cultivo comercial foi iniciado no estado do Rio de Janeiro, na baía da Ilha Grande (Castelar et al., 2009a, Hayashi and Reis, 2012). Em 2004, a atividade expandiu-se para a baía de Sepetiba, sendo a segunda principal atividade de maricultura do sul fluminense, depois da mitilicultura (MPA 2013).
Em 2009, Castelar et al. (2009 a,b) verificaram baixo potencial invasivo de K.
alvarezii para o sul fluminense e, por medida de precaução, sugeriram que o
monitoramento ambiental da atividade fosse permanente e que a introdução desta espécie fosse evitada no nordeste do país, onde as condições ambientais podem ser favoráveis à invasão. Atualmente, a legislação ambiental brasileira (Instrução Normativa n° 185 de 23 de julho de 2008/IBAMA/MMA) permite o cultivo desta espécie em parte do sudeste brasileiro. Ainda assim, novas introduções vêm ocorrendo de forma irregular (Oliveira Filho, 2005) e a sua utilização para produção de etanol (Cabral, 2009) estimulará ainda mais o seu uso, aumentando o risco de invasão no Brasil.
Invasões por espécies de Eucheuma e Kappaphycus foram relatadas para o Havaí, Venezuela e Índia (Conklin and Smith, 2005; Barrios et al,. 2007; Chandrasekaran et al., 2008), em regiões tropicais, mais de 10 anos após a introdução e associadas a recifes de coral. Nem sempre uma espécie introduzida fora dos seus limites de ocorrência natural (exótica), seja acidental ou propositalmente, apresenta comportamento invasivo ou pode ser classificada como invasora (Pickering et al., 2007; Willians and Smith, 2007; Simberloff and Rejmánek 2011).
K. alvarezii foi introduzida em mais de 20 países, inclusive no sudeste brasileiro,
sem relatos de invasão (Ask et al., 2003). Contudo, previsões sobre o potencial invasivo de espécies introduzidas ainda são incertas, pois requerem análises das interações de uma série de fatores, tais como a similaridade entre os ambientes de introdução e de origem, a presença de competidores e consumidores da espécie introduzida e a suscetibilidade do ambiente receptor (Boudouresque and Verlaque, 2002; Schaffelke et al., 2006; Pickering et
exóticas é bastante citado na literatura (Peterson, 2003, Peterson et al., 2003a, b, Thuiller et
al., 2005) e vem sendo amplamente utilizada como ferramenta para gestão costeira.
O objetivo deste estudo foi identificar as áreas mais suscetíveis à invasão por K.
alvarezii no litoral brasileiro com o intuito de subsidiar políticas públicas e
consequentemente minimizar riscos ambientais associados à atividade aquícola, bem como indicar áreas mais adequadas para o cultivo desta espécie e estimular o uso deste modelo em outros países tropicais.
2. Material e métodos
O potencial invasivo de K. alvarezii ao longo da costa brasileira foi avaliado através de um mapa de análise de risco baseado em (1) modelos de adequabilidade desta alga, (2) um mapa dos recifes coralíneos da costa brasileira (substrato preferencial da espécie) e (3) na probabilidade de ocorrência de potenciais herbívoros desta espécie.
2.1. Modelos de adequabilidade de K. alvarezii
Para a geração dos modelos de distribuição potencial foram utilizados 22 registros de ocorrência nativa (no Indo-Pacífico tropical) de K. alvarezii obtidos de publicações (Doty 1985; Silva et al. 1987; Silva et al. 1996; Paula et al. 1999; Zucarello et al. 2006) como pontos de treino. Para validar os modelos, quatro registros de introdução seguidos de invasão (Conklin and Smith, 2005; Barrios et al., 2007; Chandrasekaran et al., 2008) foram utilizados como pontos de teste.
As bases de dados abióticos utilizadas foram Bio-Oracle, com camadas ambientais em resolução espacial de 5’ (Tyberghein et al., 2012) e Aquamaps, com resolução espacial de 30’ (Kaschner et al., 2008). Para equiparar a resolução das camadas ambientais das bases e possibilitar os cálculos matriciais, as camadas do Aquamaps foram convertidas de 30’ para 5’, sem acréscimo de informação. A escolha das variáveis preditoras utilizadas nos modelos foi feita, inicialmente, a partir de uma pré-seleção com base na biologia da espécie. Posteriormente, foi usada uma Análise de Componentes Principais (PCA), a partir da geração de 3000 pontos aleatórios no mapa mundial intertropical, visando eliminar as variáveis altamente correlacionadas (p>0,8). Desta forma, as variáveis ambientais utilizadas para a geração dos modelos foram: temperatura superficial média da água do mar (°C), amplitude térmica da superfície da água do mar (°C), profundidade máxima (m), irradiância média (Photosynthetic Active Range - PAR; µmol fotons m-2s-1), salinidade (Practical Salinity Scale - PSS), concentração de nitrato (µmolL-1) e pH. As camadas
ambientais selecionadas foram cortadas entre as latitudes 45°N e 45°S (intertropical). Os algoritmos utilizados foram Máxima Entropia e GARP, que são compatíveis com baixo número de informações disponíveis sobre a ocorrência natural da espécie, são da mesma família de algoritmos, de aprendizagem de máquina e que, dentre os nove algorítmos testados, foram os que apresentaram valores aceitáveis de acurácia (>70%), AUC (>0,7), sensitividade e taxa de acerto (>0,7) e taxa de omissão (< 0,3). Os modelos foram gerados com auxílio dos programas OpenModeller - http://openmodeller.sourceforge.net/ (Muñoz
et al., 2009) e Maxent - http://www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent/ (Phillips et al.,
2006). A linha de corte (threshold) utilizada foi o valor da presença mínima.
Um índice de adequabilidade de K. alvarezii no litoral brasileiro foi gerado a partir do ensemble dos modelos. Para isso os modelos foram somados e divididos pelo maior valor de adequabilidade, gerando um mapa com valores de 0 a 1, onde os maiores valores indicam a maior adequabilidade de K. alvarezii.
2.2. Mapa de probabilidade de herbivoria sobre K. alvarezii
Um mapa de probabilidade de herbivoria foi gerado com oito espécies de peixes herbívoros nativos, das famílias Acanthuridae (Acanthurus bahianus e A. coeruleus) e Scaridae (Scarus coeletinus, Sparisoma axilare, S. chrysopterum, S. frondosum, S. radians
e S. viridae) e com a tartaruga Chelonya mydas. Peixes destas duas famílias são
considerados os herbívoros mais abundantes em recifes de corais (Tolentino-Pablico et al., 2007) e segundo Ask and Azanza (2002) são os principais consumidores de K. alvarezii. Além disso, seis das oito espécies de peixes consideradas no presente estudo foram registradas por Carvalho (2011) consumindo mudas de K. alvarezii cultivadas no Rio de Janeiro (Carvalho, 2011), assim como C. mydas por Costa (2008) e por Castelar et
al.(2009b). O mapa de probabilidade de herbivoria foi construído através da soma dos
mapas de adequabilidade de cada espécie (disponíveis em aquamaps.org) dividido pelo maior valor de adequabilidade, o que gerou valores entre 0 e 1 em que os maiores valores indicam maior probabilidade de herbivoria sobre K. alvarezii.
2.3. Mapa dos recifes coralíneos da costa brasileira
No entorno dos recifes de corais do litoral brasileiro (mapa cedido pelo Ministério do Meio Ambiente), foi criada uma zona de amortecimento de 20 km, visando maior proteção para esses ecossistemas. Com estas informações foi gerado um mapa binário de ocorrência
2.4. Índice de invasibilidade
Um índice de invasibilidade (Iid) foi criado com base no mapa de adequabilidade de
K. alvarezii (Ksu), no mapa de probabilidade de herbívoros (Hpr) e no mapa de recifes de
corais do litoral brasileiro (Rpr). O método Analytic Hierarchy Process (Saaty 2008) foi aplicado para auxiliar na atribuição de pesos aos fatores. Desta forma, Rpr foi classificado como de importância moderadamente superior a Ksu (classe 3 de Saaty 2008) e ambas (Rpr e Ksu) classificadas como de forte importância sobre Hpr (classe 5 de Saaty, 2008), o que gerou a fórmula: Iid = Ksu*0.378+Rpr*0.578+(1-Hpr)*0.084 . Foi atribuída maior relevância a Rpr por dois motivos, por ser de fato um substrato de fácil colonização por K.
alvarezii e por ser um ecossistema com requerimentos ambientais que se sobrepõem aos da
alga exótica, ou seja, se existe a formação de recifes de corais é porque as condições ambientais são favoráveis para a alga, embora o contrário não seja verdade. Optou-se por diminuir a importância de Hpr em comparação com os demais fatores, pois a alta probabilidade de ocorrência das espécies de herbívoros não garante alta taxa de consumo sobre K. alvarezii.
2.5. Mapa de análise de risco
A partir do Iid foi construído o mapa de análise de risco (RAM), classificado em três categorias baseadas nos valores do índice: baixo, moderado e alto risco de invasão de K.
alvarezii. As áreas com valores de Iid iguais ou inferiores aos máximos obtidos no litoral
sul do estado do Rio de Janeiro (RJ), onde a alga exótica foi introduzida há 15 anos e até o momento não apresentou invasão (Figueiredo and Tâmega, 2007; Castelar et al., 2009b) e onde o seu cultivo é legalizado desde 2008, foram classificadas como de baixa invasibilidade; aquelas cujos valores de Iid foram superiores ou iguais ao valor mínimo de Iid observado em áreas com corais foram consideradas de alta invasibilidade e aquelas áreas cujos valores ficaram entre estes foram consideradas de risco intermediário de invasão. Como as introduções de K. alvarezii são intencionais, associadas à aquicultura, a análise de risco foi concentrada na zona costeira e portanto o RAM foi cortado para até 50 km de distância da costa. A divisão do litoral brasileiro para a projeção dos mapas foi baseada no conceito de ecorregiões (Spalding et al. 2007), adaptada de Leão et al. (2003) e não de acordo com a divisão geopolítica do país.
2.6. Análises estatísticas
Para melhor compreensão da relação entre Ksu e as variáveis ambientais, foi realizada uma PCA dos valores ambientais em 1616 pontos distribuídos na faixa de 50 km do litoral brasileiro. Para detectar semelhanças ambientais entre as condições de origem e as condições presentes no litoral brasileiro, foram incluídos os 22 pontos de origem usados para treinar os modelos e os 4 pontos de invasão usados para validação, totalizando 1642 pontos. Antes da PCA, a matriz de variáveis foi padronizada, para eliminar diferenças de escala e analisada, visando eliminar as variáveis altamente relacionadas (r2 > 0,8). Como resultado deste passo, a temperatura média da superfície do mar foi excluída.
A relação entre cada variável ambiental e Ksu foi analisada ajustando modelos não lineares (curvas de Lowess, que usam locally-weighted polynomial regression) para todos os pontos do background (n=1616) e separadamente para o litoral Norte (latitude inferior a 5° S) e o Nordeste/Leste (latitude entre 5° e 18,3° S), com o intuito de detectar diferenças regionais na importância das variáveis. Além disso, diferenças nas variáveis ambientais entre as classes de risco de invasão (baixo, médio e alto) foram testadas através do teste de Kruskal-Wallis e testes post-hoc.
Os mapas e análises geográficas foram feitos com auxílio do ArcMaps 9.3 e as análises estatísticas foram executadas no ambiente estatístico R (R Core Development Team 2013). A seleção de variáveis não correlacionadas foi realizada usando a função FindCorrelation do pacote caret e a padronização das variáveis e a PCA foram realizadas usando o pacote vegan (Oksanen et al., 2013). As análises de Kruskal Wallis e os testes
post-hoc foram realizadas usando a função kruskal.mc do pacote pgirmess (Giraudoux,
2012).
3. Resultados
3.1. Índice de adequabilidade de K. alvarezii
A variabilidade dos dados ambientais associados aos pontos de ocorrência natural de
K. alvarezii está apresentada na tabela 1.1. Os modelos de adequabilidade ambiental
gerados para o litoral brasileiro com base nestas variáveis preditoras pelos algoritmos GARP (Fig. 1.1a) e MaxEnt (Fig. 1.1b) apresentaram respostas similares entre si e compuseram o índice de adequabilidade de K. alvarezii na costa brasileira (Ksu) gerado pelo ensemble dos modelos (Fig. 1.1c). Em geral, os valores mais altos de Ksu se concentraram em baixas latitudes, nos litorais norte, nordeste e leste do país, com exceção
de áreas sob influência da pluma do Rio Amazonas e diminuíram em direção ao sudeste do litoral e em direção off shore, onde se concentraram os valores mais baixos.
No litoral brasileiro, recifes de corais ocorrem ao longo do litoral norte, nordeste e leste desde 0° até 18°S, com exceção das áreas com grande influência de água doce (Leão
et al. 2003). Na figura 1.1d estão representados os recifes de corais e a margem de 20km
em torno dos recifes, considerada neste trabalho, por medida de precaução, como zona de amortecimento destes ecossistemas (Rpr).
3.2. Probabilidade de herbivoria
Quanto à probabilidade de herbivoria (Hpr), também foram observados maiores valores em latitudes mais baixas (Fig. 1.1e), indicando maior probabilidade de consumo de
K. alvarezii entre o leste do Maranhão (MA) e o litoral norte do Rio Grande do Norte (RN)
e menor probabilidade de consumo em direção à foz do Amazonas e ao sul do país, com exceção do litoral sudeste, entre o sul do Espírito Santo (ES) e o Norte de São Paulo (SP), onde os valores de Hpr variaram entre 0.25 e 0.50.
3.3. Índice de invasibilidade de K. alvarezii
Quando calculado o índice de invasibilidade de K. alvarezii no litoral brasileiro (Iid; Fig. 1.1f), baseado nestes três parâmetros (Ksu, Rpr e Hpr) foi possível observar que os maiores valores de Iid (> 0,63) ficaram restritos às latitudes mais baixas, em regiões com presença de corais, mesmo com probabilidade de herbivoria superior a 0.5. Valores intermediários (0,15 < Iid < 0,63) se concentraram em baixas latitudes, em regiões sem presença de corais e com alta pressão por herbivoria, ou ainda em latitudes altas, onde a baixa adequabilidade e a ausência de corais foram compensadas pela baixa probabilidade de herbivoria. Finalmente, valores baixos de Iid (< 0,15) se concentraram em latitudes intermediárias, onde não há formação de recifes coralíneos e os valores de Ksu e de Rpr foram intermediários, e ainda em áreas mais afastadas da costa, fora da zona de amortecimento de recifes de corais. Estas informações foram sumarizadas no RAM em três classes: baixo, médio e alto risco de invasão, conforme apresentado na figura 1.2.
3.4. Análises estatísticas
Quanto à variabilidade ambiental na costa brasileira e a sua relação com Ksu, de acordo com a PCA (Fig. 1.3), os dois primeiros eixos juntos explicaram 80% da variabilidade dos dados (eixo 1: 45.5%, eixo 2: 34.4%). Os valores máximos de Ksu
corresponderam a regiões com valores baixos de amplitude térmica e de disponibilidade de nitrato e altos de radiação fotossinteticamente ativa e de salinidade. A PCA revelou dois gradientes principais no litoral brasileiro, que convergem na área de maior adequabilidade. O primeiro deles, relacionado com níveis crescentes de nitrato e níveis descrescentes de pH e de salinidade, com alta PAR e baixa variação de temperatura. O segundo, relacionado com profundidade e PAR decrescentes, e com amplitude térmica crescente. Foi possível observar ainda que as condições ambientais nas áreas de ocorrência natural da espécie bem como as dos casos de invasão, são similares às de áreas com maior valor de Ksu.
Quando avaliadas isoladamente (Fig. 1.4), foi possível observar que as variáveis seguiram os dois gradientes encontrados na PCA e que estes correspondem, de maneira geral, à variação nas condições ambientais ao longo do litoral Norte (latitude superior a 5ºS) e ao longo do litoral Nordeste e Leste (latitude entre 5ºS e 18.3ºS), em direção à região sudeste (que não foi mostrada na figura por apresentar valores médios a baixos de Ksu). Apesar da alta variabilidade das condições ambientais ao longo do litoral brasileiro, os valores mais altos de Ksu apresentaram baixa dispersão, correspondente a valores ótimos para a sobrevivência da alga (Fig. 1.4).
No que diz respeito ao risco de invasão, foram observadas diferenças significativas em todas as variáveis entre as classes de baixo, médio e alto risco de invasão (Fig. 1.5) com exceção da PAR entre as classes de baixa e média invasibilidade.
4. Discussão
A variabilidade ambiental dos pontos de ocorrência natural de K. alvarezii, bem como a alta adequabilidade de K. alvarezii em baixas latitudes indicada nos modelos e no
Ksu, corrobora o encontrado na literatura para a espécie. K. alvarezii é uma espécie
tropical, cuja distribuição natural está restrita às latitudes 20°N e 20°S, em regiões protegidas por recifes de corais, de águas transparentes, oligotróficas, sem influência de água doce (Mshigeni, 1979; Doty, 1987; Trono, 1993; Hayashi et al., 2010). A única variável ambiental que deve ser interpretada com cautela é a profundidade máxima, pois ela não indica os valores de profundidade de ocorrência da espécie no seu ambiente natural, tampouco a de sua maior adequabilidade ambiental. De fato, a ocorrência natural de K. alvarezii é restrita ao do infralitoral raso. Os altos valores de profundidade máxima associados aos registros de ocorrência natural da alga são explicados pelo fato da região indo-pacífica ser caracterizada por uma geologia complexa, de grande atividade tectônica e
estreitas, ou seja, grandes profundidades (centenas de metros) a poucas milhas da costa. Como a resolução espacial desta camada ambiental é originalmente de 30’, aproximadamente 50 Km (Aquamaps), a amplitude da profundidade dentro de cada pixel é alta, dando a falsa impressão de que K. alvarezii possui alta adequabilidade em grandes profundidades. Embora o litoral brasileiro seja caracterizado por uma margem continental passiva, o nordeste do país possui uma plataforma continental estreita, onde a amplitude da profundidade por pixel também é elevada. Esta semelhança foi detectada em ambos os modelos (Fig. 1.1a e 1.1b).
Os setores norte, nordeste e leste do litoral brasileiro apresentam condições ambientais que se assemelham com as da origem da espécie e que também são propícias para a formação de recifes de corais (Spaldin et al., 2001). Nesta região, estão os maiores e mais contínuos recifes coralíneos do Atlântico, com características singulares, dentre elas o alto endemismo (Leão et al., 2003). Por este motivo, o noroeste do Altântico Sul é considerado como uma das regiões prioritárias para conservação biológica no mundo (Olson and Denerstein, 2002) e onde se encontram pelo menos quatro importantes unidades de conservação marinhas brasileiras: Parque Nacional Marinho dos Abrolhos (17.7°S, 39°W), na Bahia; Área de Proteção Ambiental Costa dos Corais (9.2°S, 35.2°W), de Pernambuco a Alagoas, Parque Nacional Marinho Fernando de Noronha (3.8°S, 32.4°W), em Pernambuco e Área de Proteção Ambiental Recifes de Coral (5.3°S, 35.3°W), no Rio Grande do Norte (Ferreira and Maida, 2006).
Este cenário, ainda que associado com valores de probabilidade de herbivoria superior a 0,5, conferiu a classificação de alto risco de invasão por K. alvarezii aos setores nordeste e leste incluindo o entorno das Ilhas de São Pedro e São Paulo e de Fernando de Noronha e mais o Parcel de Manuel Luís, no setor norte do país.
Estes resultados contradizem estudos de campo realizados na Paraíba (PB), litoral nordeste brasileiro, os quais indicaram baixo potencial invasivo desta espécie na região (Araújo 2013). Nestes estudos, foi observada dispersão de talos restrita às praias do entorno do cultivo, não foram encontradas estruturas reprodutivas nos talos de algas arribadas e o baixo risco de invasão foi ainda atribuído ao fato da linhagem cultivada no Brasil apresentar semelhança genética com as linhagens comerciais consideradas de baixa invasividade no mundo (Araujo et al. 2013). Contudo, os cultivos irregulares do nordeste brasileiro ocorrem em escala artesanal e foram instalados a partir dos anos 2000, sendo, portanto, o risco de invasão uma questão de escala tanto espacial quanto temporal. Espacial, pois com a legalização da atividade o tamanho e o número de empreendimentos
aumentarão significativamente na região. E temporal, pois, é comum em processos invasivos que haja um espaço de tempo entre a introdução e o início da invasão (lag time) (Sakai et al., 2001) que no caso de macroalgas é comum entre 5 e 10 anos (Lyons and Scheibling, 2009). No caso de K. alvarezii este período foi de mais de 10 anos para os três casos conhecidos de invasão (Conklin and Smith, 2005; Barrios et al., 2007; Chandrasekaran et al., 2008).
Além disso, os processos invasivos associados a macroalgas não dependem apenas da invasividade da espécie, mas da interação entre diversos fatores abióticos (ex. força e direção de correntes costeiras) e bióticos (ex. diversidade local de algas e herbívoros e a condição do ambiente recptor) (Boudouresque and Verlaque, 2002; Schaffelke et al., 2006; Lyons and Scheibling, 2009). Segundo Pickering et al. (2007), a invasão por K. alvarezii no Hawaii se limitou a recifes coralíneos da baía urbanizada de Kaneohe, fragilizados pela eutrofização. Embora boa parte dos recifes de corais da costa brasileira esteja dentro de áreas de proteção ambiental, casos de branqueamento associados a anomalias térmicas da superfície do mar já foram registrados (Castro and Pires 1999; Leão et al., 2008) e pressões antrópicas de outras naturezas como pesca com explosivos (observação pessoal), ocupação desordenada do litoral e desmatamento especialmente de manguezais (Spalding et al., 2001) também contribuem para o aumento da vulnerabilidade deste ecossistema.
De acordo com Lyons & Scheibling (2009) intervenções antropogêncas também têm grande influência no sucesso das invasões e fatores como a jurisdição acerca do desenvolvimento costeiro, navegação, pesca e aquicultura pode ser determinante. Sendo assim, de acordo com a sugestão de Castelar et al. (2009b), a introdução de K. alvarezii nesta região não é recomendada e o desenvolvimento da algicultura de espécies nativas deve ser incentivado.
Bons resultados foram obtidos com a agarófita nativa Gracilaria birdiae (Marinho-Soriano, 2005; Bezerra and Marinho-Soriano 2010) e a carragenófita nativa Hypnea
musciformis (Câmara-Neto, 1987; Masih-Neto, 2009) em cultivos no litoral norte e
nordeste brasileiro. Contudo, em função da falta de incentivo ao desenvolvimento de tecnologias de produção para espécies nativas de interesse comercial e pela falta de políticas públicas efetivas no que tange o cultivo de espécies exóticas no Brasil, a algicultura de espécies nativas continua incipiente e introduções irregulares de K. alvarezii continuam a ocorrer.
Soriano 2010; Braga et al., 2011), a produção de organismos aquáticos no país ainda é liderada por espécies exóticas (Roubach et al., 2003).
As áreas classificadas como de risco intermediário de invasão se concentraram em praticamente todo o litoral norte, trechos do litoral leste fora das zonas de amortecimento dos recifes de corais, no norte do litoral sudeste e no extremo sul do país. Nos litorais norte e leste, foi possível observar que, apesar da alta adequabilidade ambiental, a alta probabilidade de herbívoros, especialmente entre o leste do Maranhão e o Rio Grande do Norte, e a ausência de recifes de corais em alguns setores promoveram valores intermediários de Iid. De maneira contrária, no extremo sul do país, incluindo a Lagoa dos Patos (RS), a ausência das espécies de herbívoros consideradas neste estudo contribuiu para valores intermediários de Iid, mesmo com baixos valores de Ksu e ausência de recifes de corais.
Ressalta-se que Hpr indica a probabilidade de ocorrência de herbívoros considerados potenciais limitadores do crescimento de K. alvarezii e, portanto, sugere a probabilidade de consumo desta espécie. Estudos ecológicos recentes têm apontado que existe uma relação positiva entre a abundância e a adequabilidade na distribuição das espécies (Kulhanek et
al., 2011; Weber and Grelle, 2012; Tôrres et al., 2012), desta forma, é razoável supor que
quanto maior a abundância de herbívoros em uma região, maior a probabilidade de consumo da alga. Contudo, Hpr não pode ser compreendido como indicação de taxa de consumo sobre K. alvarezii, pois os estudos que quantificam a pressão da herbivoria de espécies nativas sobre a alga exótica e os dados populacionais destes herbívoros ainda são escassos no Brasil (Carvalho, 2011).
O risco intermediário de invasão registrado no norte do litoral sudeste (ES e extremo leste do RJ) foi determinado por valores intermediários tanto de Ksu quanto de Hpr, embora recifes de corais não estejam presentes nestas áreas. Dentre as regiões da classe de risco intermediário, esta deve receber maior atenção quanto à tomada de decisão sobre a introdução de K. alvarezii. Tanto o ES quanto a região de Cabo Frio, no leste do RJ, são consideradas as regiões de maior diversidade de macroalgas do litoral brasileiro (Horta et
al., 2001; Brasileiro et al., 2009). Embora ambientes mais diversos sejam menos
suscetíveis a invasões (Kennedy et al. 2002), na região de Cabo Frio há registros de espécies de algas endêmicas (Brasileiro et al. 2009) e portanto a introdução não é recomendada.
De maneira geral, nas demais áreas classificadas como de risco intermediário de invasão recomenda-se que sejam conduzidos estudos locais prévios à introdução, como o
levantamento de dados ambientais, de possíveis consumidores e da estrutura da comunidade bentônica da região; que a introdução seja feita a priori em escala demonstrativa em que os protocolos de monitoramento sejam realizados e que, mesmo que comprovado o baixo potencial invasivo, o monitoramento seja permanente. Castelar et. al. (2009a) sugeriram um protocolo de monitoramento para K. alvarezii para o litoral brasileiro que consiste na avaliação da ocorrência e estabelecimento de estruturas reprodutivas e da dispersão e sobrevivência de fragmentos de talos fora dos sistemas de cultivo. Tal protocolo obteve boa receptividade tanto pelo órgão ambiental nacional (IBAMA) quanto pelos produtores. Atualmente, a legislação que permite o cultivo de K.
alvarezii entre o sul do estado do Rio de Janeiro e o norte do estado de São Paulo, exige
que o monitoramento ambiental seja permanente e de responsabilidade dos produtores. Os pontos associados aos maiores valores de Ksu e, portanto, às classes de alto e de médio risco de invasão foram correlacionados positivamente com a profundidade máxima, com a PAR e a salinidade e negativamente com a disponibilidade de nitrato. De fato, K. alvarezii é uma espécie tropical, cujo crescimento ocorre em salinidade tipicamente marinha (Reis et
al., 2011) e apresenta baixos requerimentos de nitrogênio (Lopes et al., 2009).
Quanto às áreas classificadas como de baixo risco ambiental, estas apresentaram valor de Iid iguais ou menores que os das áreas onde K. alvarezii é cultivada em escala comercial há mais de 10 anos e que, em trabalhos de monitoramento, foi observado que a alga não colonizou os substratos naturais e portanto não foi detectado risco de invasão (Figueiredo and Tâmega, 2007; Castelar et al., 2009b). Estas características se concentraram no litoral sudeste entre as latitudes 20° e 30° S, com exceção da região de Cabo Frio (leste do RJ). No sudeste brasileiro, onde não há formação de recifes de corais, os valores de Ksu foram baixos e a amplitude dos valores de Hpr foi grande (0 a 0,7). De acordo com a PCA, os pontos desta classe foram correlacionados positivamente com a profundidade máxima, mas a interpretação desta correlação está associada ao fato de a plataforma continental no litoral sudeste ser extensa, portanto, os valores de profundidade máxima incidiram em áreas rasas e não sobre o talude, como no nordeste. Nesta região, Ksu foi correlacionada negativamente com a amplitude térmica e com a PAR, mostrando que as condições subtropicais, sazonais, não são propícias para a alga. Nesta classe, o cultivo de K. alvarezii não apresenta risco ao meio ambiente, contudo, é recomendado o monitoramento permanente.
necessário avaliar o potencial de cultivo da espécie em escala local através de experimentos-piloto. No litoral fluminense, as taxas de crescimento de K. alvarezii foram acima de 3,5%.dia-1 (Góes and Reis, 2012) o que viabiliza sua produção. Mais ao sul, no estado de Santa Catarina (SC) as baixas temperaturas no inverno têm dificultado a produção durante a estação (Hayashi et al., 2011).
K. alvarezii é descrita como uma espécie com baixos requerimentos específicos, mas
os resultados da análise ambiental para o litoral brasileiro apontam para a existência de intervalos estreitos para uma maior adequabilidade da espécie. No espaço geográfico, estas condições ótimas se encontram no ponto de convergência entre as condições prevalescentes no litoral norte, muito influenciado pela pluma do Rio Amazonas, e o litoral Atlântico Leste e Nordeste, influenciado pela latitude /sazonalidade e a limitação na PAR. Estes valores ótimos na região tropical explicam parcialmente a baixa invasibilidae da espécie na região sudeste e reforçam a importância de não se extrapolar as conclusões sobre o risco de invasão entre áreas com condições ambientais diferentes. Por outro lado, as diferenças ambientais observadas entre as classes de risco de invasão, reforçam a eficiência da classificação e possibilitam a interpretação dos limites ambientais de cada classe, quando as variáveis são avaliadas em conjunto.
5. Conclusões
Foram identificadas três categorias de rico de invasão por K. alvarezii no litoral brasileiro: (1) alto risco, no litoral nordeste e leste, onde estão as principais formações recifais do Atlântico, áreas prioritárias para conservação com alto endemismo de espécies. Nesta região, a introdução não é recomendada e o cultivo de espécies nativas deve ser priorizado; (2) médio risco, concentrada principalmente no litoral norte, onde experimentos pretéritos à introdução são recomendados; (3) baixo, concentrada no litoral sudeste, onde o cultivo comercial de K. alvarezii ocorre há mais de dez anos sem indícios de invasão. Sugere-se a revisão da legislação ambiental brasileira para o cultivo de K. alvarezii. Os resultados deste estudo apontam ainda para a necessidade de reavaliação da legislação brasileira sobre o cultivo de K. alvarezii, com expansão da área de cultivo no sudeste do Brasil, limitação da introdução no nordeste e leste do Brasil, onde estudos em escala local devem ser conduzidos e definição de normas para avaliações caso a caso sugeridas para a classe de risco intermediário de invasão. Contudo, pela alta capacidade de aclimatação desta espécie, recomenda-se o monitoramento permanente, mesmo nas áreas inseridas na categoria de baixo risco de invasão. Avaliações como estas são de extrema importância
para a gestão sustentável da aquicultura em países tropicais, uma vez que inserem definitivamente as questões ambientais nas tomadas de decisão sobre o cultivo de espécies exóticas e auxiliam na diminuição dos riscos ambientais associados à atividade aquícola.
Agradecimentos
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e Fundação Carlos Chagas Filho de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ) pelo finaciamento da pesquisa. À Dra. Ana Paula Prates (Ministério do Meio Ambiente) pelo mapa de recifes coralíneos do Brasil.
Referências bibliográficas
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