Análise morfológica comparativa das glândulas cutâneas de cheiro do sagüi de tufo-branco ( Callithrix jacchus ) e do sagüi de tufo-preto
( Callithrix kuhlii ) (Callithrichidae, Primates)
Gerlane de Medeiros Costa1*
André Luis Rezende Franciolli1 Celina Almeida Furlanetto Mançanares2
Mendelson Guerreiro de Lima4 Carlos Eduardo Ambrósio3
Maria Angélica Miglino3 José Roberto Kfoury Jr.3
Simone Porfirio5 Ana Flávia de Carvalho2
1PPG da FMVZ – USP, Departamento de Anatomia dos Animais Domésticos e Silvestres Av. São Remo, 491, apto 101A – Vila Butantã, CEP 05360-901, São Paulo – SP, Brasil 2Departamento de Morfologia – Centro Universitário da Fundação de Ensino Octávio Bastos
São João da Boa Vista – SP, Brasil
3Departamento de Anatomia dos Animais Domésticos e Silvestres, FMVZ – USP 3Departamento de Anatomia dos Animais Domésticos e Silvestres
4Departamento de Zoologia – UNEMAT 5Departamento de Biologia – UEPB
*Autora para correspondência gerlanemcosta@yahoo.com.br
Submetido em 31/07/2006 Aceito para publicação em 06/03/2007
Resumo
O objetivo deste trabalho foi descrever e comparar morfologicamente as glândulas cutâneas de cheiro de Callithrix jacchus e C. khulii. Foram utilizados três animais de cada espécie, previamente fixados em formaldeído 10%. As áreas glandulares foram comparadas macroscópica e microscopicamente entre as duas espécies.
Macroscopicamente, as glândulas das regiões púbicas e anais apresentavam-se mais desenvolvidas que as da região esternal nas duas espécies. Microscopicamente, a epiderme mostrou-se delgada, com uma ou duas cama- das de células pavimentosas e uma fina camada de queratina. A derme apresentou tecido conjuntivo denso não modelado com folículos pilosos. Foram encontradas glândulas sudoríparas e glândulas sebáceas associadas ou não a folículos pilosos. Nas regiões púbicas de machos e fêmeas, estas glândulas sebáceas apresentaram arranjos histológicos em formato de “rosas” (multiacinares) muito desenvolvidas e em maior quantidade do que nas demais regiões analisadas. Dentro deste contexto, infere-se que a epiderme delgada poderia estar relaciona- da à facilitação da eliminação de secreção glandular que pode substituir a queratina local, além de produção de substâncias que auxiliam no reconhecimento de cada indivíduo.
Unitermos: Callithrichidae, histologia, glândula de cheiro
Abstract
Morphological analysis of cutaneous smell gland of Callithrix jacchus compared to Callithrix kuhlii (Callithrichidae, Primates). The objective of this work was to be describe the morphological characteristics of theCallithrix jacchus and C. khulii cutaneous smells glands. Three animals of each species, previously fixed in formaldehyde 10%, were used. The glandular areas were analyzed macroscopically and microscopically between the two species. Macroscopically, the glands of the pubic and anal regions were more developed than they were in the esternal region. Microscopically, the epidermis was thin, constituted by one or two layers of squamous epithelium with a fine layer of keratin. The dermis was composed of a dense, irregular collagenous connective tissue with a pillous follicle. Sudoriparous and sebaceous glands were sometimes found associated with pillous follicles. In the pubic regions of both males and females, these sebaceous glands presented histological arrangements in “rose” format (multiacinar), very developed and in greater quantity than other areas. It was thus inferred that the thin epidermis could be related to the facilitation of the glandular secretion that can substitute the keratin in this region, beyond the substance production that assists in the recognition of each specimen.
Key words: Callithrichidae, histology, smell gland
Introdução
O Callithrix jacchus e o Callithrix kuhlii são primatas da família Callithrichidae, medem cerca de 30cm de corpo e mais 17cm de cauda, que não é preênsil. Seu peso varia de 230 a 420g, sua gestação é de 140 a 148 dias, com de 1 a 3 filhotes/parto. Vivem aproximada- mente 10 anos na natureza e 16 anos em cativeiro. Ali- mentam-se de frutos, insetos, ovos de aves, aranhas, pequenos répteis, brotos de folhas e exsudatos (goma) de árvores. Sua ocorrência vai desde o Ceará até a Bahia (Hershkovitz, 1977).
São sociais, vivendo em grupos familiares forma- dos por 3 a 13 indivíduos. Existe um casal dominante no grupo com apenas uma fêmea reprodutora. Esta fêmea inibe as demais em idade reprodutiva, que ocorre a par- tir dos 18 meses de vida, através de comportamentos agressivos e liberação de hormônios ou sinais químicos (Stevenson e Rylands, 1988).
Possuem hábitos diurnos, são territoriais e demar- cam seus territórios utilizando substâncias odoríferas produzidas por órgãos especializados, as glândulas cutâneas de cheiro, e a urina em alguns processos (Alonso, 1984).
Em algumas espécies de primatas, a comunicação entre os indivíduos de um grupo com o grupo rival é feita por meio de sinais químicos, além de outros meios de comunicação, como a vocalização. Estes sinais infor- mam os limites territoriais (Charles-Dominique, 1977;
Mertl-Millhollen, 1986; Bartecki and Heymann, 1990), dominância (Schilling e Perret, 1987), estado reprodutivo (Clark, 1982; Epple et al., 1982; Epple, 1986) e posição social do indivíduo no grupo (Epple et al., 1979 e 1982;
Epple, 1986; Walraven e Van Elsacker, 1992).
A comunicação por meio de sinais químicos é um comportamento que ocorre aparentemente em resposta a estímulos auditivos, visuais e olfativos provenientes do meio ambiente (Rylands, 1990). Ela ocorre durante en- contros sexuais, enfrentamentos entre grupos rivais e em resposta a objetos novos colocados no seu meio ambiente (Epple, 1970). Estes sinais químicos são pro- venientes de substâncias secretadas por glândulas cutâneas de cheiro, que se diferenciam macrosco- picamente por mostrarem um aglomerado de pequenas glândulas. Estão localizadas em duas áreas do corpo: na região esternal, na porção ventral-medial do tórax, logo abaixo do pescoço, e na região circungenital, que envol- ve a região do escroto, lábio pudendo, suprapúbica e perianal, sob a pele (Hershkovitz, 1977).
Nos primatas da família Callithrichidae, de acordo com a composição química do material depositado, ani- mais coespecíficos podem obter informações do indiví- duo depositor (Epple, 1970 e 1978).
Quando há formação de novos grupos por indiví- duos desconhecidos entre si, há um elevado índice de marcação de cheiro, até que se forme um casal reprodutor e se estabeleça a dominância sobre o grupo (Abbott, 1984).
Já se observou em algumas espécies, que mesmo depois de estabelecida a dominância, a marcação de cheiro é mantida. Nos indivíduos subordinados ao casal, este comportamento tem uma freqüência menor, haven- do um reconhecimento individual dos membros do mes- mo grupo pela marcação de cheiro (French e Snowdon, 1981).
A marcação de cheiro por fêmeas dominantes au- menta durante o período de estro, havendo, quando grá- vidas, um aumento da freqüência de marcação até um mês antes do nascimento dos filhotes, sugerindo algum controle hormonal nas demais fêmeas durante a gesta- ção (French e Snowdon, 1981; Epple, 1986). Este tipo de marcação foi estudado do ponto de vista comportamental em C. jacchus (Epple, 1986), C.
argentata (Rylands, 1990), e Saguinus geoffroyi (Moynihan, 1970).
Foi realizado o estudo histológico dessas glândulas em fêmeas de S. oedipus e S. fuscicolis por Wislocki (1930), Perkins (1969) e Epple et al. (1993), que de- monstraram uma diferenciação na composição histológica das glândulas entre essas espécies. Epple et al. (1986) destacam que há diferenças entre as espécies nas características histológicas e histoquímicas das glân- dulas, bem como no tamanho e morfologia, havendo ain- da pouca informação sobre elas.
Sob este ponto de vista, o objetivo deste trabalho foi descrever e comparar a morfologia dessas glândulas em C. jacchus e C. khulli, tentando observar alguma relação da morfologia com o comportamento de marca- ção.
Material e Métodos
Foram utilizados três animais da espécie C. jacchus (dois machos e uma fêmea) e dois animais da espécie C. kuhlii (um macho e uma fêmea), originários da cole- ção de mamíferos do Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba, Campus I, João Pessoa, Paraíba. O estudo foi realizado no Labo- ratório de Anatomia e Microscopia, do Setor de Histologia da UNIfeob (Centro Universitário da Fundação de En- sino Octávio Bastos), São João da Boa Vista/SP.
Análise Macroscópica
Os animais utilizados para as pesquisas já se en- contravam mortos e devidamente fixados em formaldeído a 10% no laboratório de origem. Para análise macroscópica, os animais foram dissecados na região esternal, púbica e anal (local onde se localizam as glân- dulas de demarcação de território). Após a abertura da pele e seu rebatimento, foram identificadas as áreas correspondentes e realizada a documentação fotográfi- ca. As glândulas foram retiradas guardando-se as devi- das posições “in situ”.
Análise Microscópica
As glândulas foram pós-fixadas em solução de paraformaldeído 4% em PBS (Dulbecco’s phosfate buffer saline-DPBS, Gibco Co., USA). O material foi desidratado em uma série de etanol em concentrações crescentes (de 70 a 100%), diafanizado em xilol, segui- do de inclusão em similar de parafina (Histosec®) (Behmer et al., 1976).
Foram obtidos cortes com 5ìm de espessura, se- guidos de coloração em Hematoxilina-Eosina (HE), azul de toluidina, além de reações histoquímicas de PAS (Áci- do Periódico de Shiff), tricrômico de Masson (Behmer et al., 1976) e picrosírius (Junqueira et al., 1979).
Resultados
Macroscopia das regiões glandulares de Callithrix jacchus e Callithrix kuhlii
OC. jacchus apresenta glândulas odoríferas (ou de cheiro) nas três regiões analisadas, independente do sexo. Machos e fêmeas apresentam as mesmas carac- terísticas macroscópicas, mudando apenas na região da genitália externa.
Macroscopicamente, foi observada predominância das glândulas odoríferas na região esternal, pubiana e anal em todos os animais analisados (Figura1A). A re- gião esternal apresenta uma fissura mediana, localizada exatamente na rafe ventral entre os dois membros torácicos. Esta fissura, de aproximadamente 3cm, re- presenta a região de secreção glandular (Figura1B).
FIGURA 1: Fotografias das regiões esternal, púbica e anal de Callithrix jacchus e Callithrix kuhlii. 1A) Fissura característica da região esternal (seta) e glândulas odoríferas da região púbica (cabeça de seta (fêmea C. jacchus). 1B) Na fissura mediana, observar a glândula odorífera esternal entre os dois membros torácicos (seta) C. jacchus. 1C) Glândula odorífera da região púbica com presença de papilas dérmicas (•) sobre a pele da genitália externa (círculo), próxima à região perianal (pa) de C. jacchus (fêmea). 1D) Região perianal e púbica do C. jacchus (fêmea). Observar as papilas dérmicas da região perianal (seta) bem menos evidentes que as pubianas (•), e os pêlos táteis (cabeça de seta). 1E) Observar a fissura mediana (seta) na região esternal. Nota-se a glândula menos evidente nesta espécie (C. kuhlii). 1F) Região pubiana e perianal. Observar as papilas dérmicas características, semelhantes ao C. jacchus (macho) (seta).
Na região púbica, as glândulas odoríferas são mui- to mais evidentes, apresentando papilas dérmicas (protusões epidérmicas) dispersas sobre a pele. A re- gião anal também apresentou esta mesma característi- ca; porém menos evidente que a região púbica (Figuras 1C e 1D).
No estudo macroscópico foi observada a presença de pêlos diferenciados nessas regiões, ligeiramente mais eriçados do que os pêlos do restante do corpo. (Figura 1D).
Já o Callithrix kuhlii, apresentou-se mais robusto que o C. jacchus, porém em geral são muitos seme- lhantes uns aos outros, incluindo o comportamento de marcação utilizando as glândulas odoríferas. Ele apre- sentou as mesmas glândulas odoríferas do C. jacchus;
porém, na região esternal, a fissura mediana se mostrou menos evidente (Figura 1E). As glândulas odoríferas
pubianas são semelhantes e se localizam na mesma re- gião (Figura 1F).
Microscopia das regiões glandulares de Callithrix jacchus e Callithrix kuhlii
As estruturas microscópicas encontradas foram semelhantes nas duas espécies estudadas. As descri- ções desenvolveram-se em conjunto, e as diferenças encontradas foram relatadas quando necessário.
Microscopicamente, as glândulas de todas as regi- ões estudadas apresentaram dois tipos glandulares (se- báceas e sudoríparas) com as mesmas características histológicas. A região esternal apresentou glândulas se- báceas logo abaixo da epiderme (Figura 2A). Estas tam- bém foram observadas nas regiões anal, genital e pubiana, inseridas na derme.
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FIGURA 2: Fotomicrografias das regiões esternal, púbica e perianal de Callithrix jacchus e Callithrix kuhlii. 2A) Panorâmica da região esternal deC. jacchus (macho). Notar o formato das glândulas holócrinas (sebáceas) (gs) inseridas na derme (d) e glândulas sudoríparas (setas). Picrosírius. 2B) Região pubiana de C. jacchus (macho). Observar o formato em “rosa” das glândulas sebáceas holócrinas (gs) não associadas a folículos pilosos e a formação de papilas dérmicas (setas). HE. 2C) Região esternal de C. jacchus (macho).
Notar detalhe da secreção apócrina das glândulas sudoríparas (seta preta), células mioepiteliais (seta branca) e algumas fibras musculares lisas (m). Picrosírius. 2D) Região perianal de C. kuhlii. Observar glândulas sebáceas eliminando o produto de secreção (seta) e epitélio biestratificado (ep). HE. Barra: A e B: 90ìm; C: 11ìm; e D: 20ìm.
A região esternal apresentou uma maior concen- tração de glândulas tubulares enoveladas que sebáceas.
Nessa região, observa-se a presença de pêlos diferenci- ados, possivelmente para que o produto da secreção, relacionado à gordura, seja mais bem distribuído pelo substrato (Figura 2A).
As regiões púbicas e perianais apresentaram uma quantidade equilibrada dos componentes glandulares; en- tretanto, o que se observou foram glândulas sebáceas altamente desenvolvidas, podendo ser observadas macroscopicamente como protusões, denominadas papilas dérmicas. Estas apresentavam formato de “rosa”
com um ponto central (ducto excretor), e estavam asso- ciadas ou não a folículos pilosos (Figuras 2B).
As glândulas sudoríferas (apócrinas) desta região possuíam muita secreção na luz dos túbulos e no ápice celular, indicando grande atividade glandular (Figuras 2C).
As glândulas sudoríferas apresentaram uma delgada camada muscular lisa ao redor dos túbulos secretores, e estes estavam rodeados por tecido conjuntivo ricamente vascularizado. Foram encontrados mastócitos circundan- do as glândulas sudoríparas tubulares enoveladas na re- gião do tecido conjuntivo circundante (Figura 2C).
As três regiões analisadas apresentaram um epitélio biestratificado pavimentoso levemente queratinizado, apresentando em algumas regiões, cristas dérmicas, onde o epitélio se torna estratificado (Figuras 2D).
Discussão
Segundo Hershkovitz (1977), as glândulas esternais de calitriquídeos são maiores nos machos que nas fême- as e já aparecem na fase fetal avançada, atingindo o seu desenvolvimento máximo quando adultos. A distribuição dos campos ou concentrações glandulares é desigual.
Nas regiões mais craniais do corpo, essas glândulas ten- dem a ser maiores e mais desenvolvidas que nas regiões mais caudais, onde podem ser minúsculas ou mesmo ausentes em algumas espécies. Nas nossas observações, pudemos constatar que não há diferença característica entre machos e fêmeas de C. jacchus e C kuhlii. As glândulas de cheiro mostraram-se claramente mais de- senvolvidas na região pubiana que na região esternal,
tanto para machos quanto para fêmeas, contrariando os achados de Hershkovitz (1977).
Em algumas espécies, nenhuma das glândulas é evidente a uma inspeção rápida (Wislocki e Schultz, 1925). Porém, nesse estudo se constatou que em C.
jacchus e C. kuhlii apenas a glândula de cheiro da re- gião esternal era pouco evidente.
Os pêlos associados às glândulas da região esternal retêm e espalham as secreções oleosas sobre o substrato.
Eles têm função tátil e são mais rígidos e grossos que aqueles que recobrem a maior parte do corpo, que são muito finos, longos, sedosos e soltos (Hershkovitz, 1977), tendo sido este fato confirmado pelas observações nas duas espécies estudadas. Estes pêlos, mais evidentes na região das glândulas esternais, poderiam ter a função de distribuir melhor o produto de secreção sobre o substrato.
Os pêlos da região pubiana e perianal são mais grossos, rígidos e em menor concentração, como descritos por Gabe (1967).
Russel e Zuckerman (1935) e Wislock (1930), des- creveram que cada folículo piloso de primatas possui uma unidade de pêlo envolto por uma série de glândulas sebáceas ou ácinos holócrinos, que se localizam próxi- mos à superfície da pele, ou agrupados ao redor da has- te do pêlo. Este estudo mostrou que, principalmente na região púbica, as glândulas holócrinas de C. jacchus e C. kuhlii nem sempre se apresentavam associadas a folículos pilosos, tendo um formato de “rosa” peculiar, cujo centro era constituído pelo ducto excretor.
Sutcliffe e Poole (1978) estudaram a morfologia da pele da região esternal de C. jacchus, e observaram glândulas sebáceas multiacinares hipertrofiadas, circun- dadas por uma cápsula de tecido conjuntivo, coincidindo com as observações do presente estudo. As glândulas holócrinas (sebáceas) têm seu produto de secreção li- berado em um ducto, após o rompimento da membrana citoplasmática da célula, que se torna produto de secre- ção. Neste processo, as células descamam continuamen- te, havendo a necessidade de células fontes para que haja a reposição das células perdidas. Estas se locali- zam na região basal da glândula, o que mostra sua capa- cidade de gerar continuamente células sucessoras (Junqueira e Carneiro, 2004).
Bal (1988) também relata que essas glândulas são formadas por uma camada de células a partir de células mioepiteliais, funcionalmente contráteis, havendo uma lâmina basal externamente nessas células. As células secretoras podem ter um único núcleo, grande e arre- dondado, ou serem binucleadas (Bal, 1988; Banks, 1991) Neste estudo, as células secretoras observadas em C.
jacchus apresentavam um único núcleo, não tendo sido observada células binucleadas. Apresentaram também células mioepiteliais circundando os túbulos secretores das glândulas sudoríparas nas duas espécies estudadas.
Segundo Banks (1991), as glândulas com secreção apócrina (sudoríparas) liberam seu produto de secreção envolto em cápsulas formadas a partir da membrana citoplasmática da célula e uma pequena porção de citoplasma, não havendo reposição celular. Esta caracte- rística foi confirmada nas duas espécies analisadas. No ápice das células colunares dos túbulos secretores das glândulas, observou-se a liberação de cápsulas contendo produto de secreção. Estas glândulas apresentavam luz bem desenvolvida quando comparadas às dos humanos, e seus ductos não mostraram ter ligação com canais pilosos, como descrito por Santos et al. (1976). Estes autores tam- bém descreveram o epitélio que constitui os ductos secretores, como epitélio cúbico simples, e externamente a estes, células mioepiteliais circundadas por arteríolas e fibras nervosas, confirmado no presente estudo.
Foram observados mastócitos no tecido conjuntivo ao redor das glândulas sudoríferas das duas espécies estudadas. Os mastócitos são as maiores células fixas do conjuntivo, medindo de 20 a 30ìm de diâmetro, com núcleo esférico e central, possuindo numerosos grânu- los de histamina e heparina no citoplasma. Esses grânu- los apresentam função vasodilatadora e anticoagulante (Banks, 1991; Gartner e Hiatt, 1999). Este fato pode estar relacionado ao aumento da vascularização local por ocasião de épocas de acasalamento.
Moraes (2004) descreveu, em três espécies de Calitriquídeo do gênero Leontopithecus,a epiderme da região esternal, e esta se apresentava pouco queratinizada e bastante delgada se comparada aos humanos. Foram identificadas apenas duas ou três camadas celulares, sendo a camada basal composta por células cúbicas e as camadas mais superficiais por células poliédricas e
planas. Não foram observadas cristas epidérmicas típi- cas, normalmente descritas nos estudos da pele, apenas em locais em que a epiderme apresentava-se mais es- pessa, onde se observou um maior grau de queratinização. As mesmas características foram obser- vadas em C. jacchus e C. kuhlii com relação à epiderme e às cristas dérmicas desta região. Porém, não foi observado nenhum aumento na quantidade de queratina nesses locais.
Na região supra-púbica, independente do sexo e da espécie, a epiderme apresentou as mesmas caracte- rísticas. Na região genital, a espessura da pele do escroto e da parede da vulva mostrou-se ligeiramente aumenta- da, podendo atingir até cinco camadas de células (Moraes, 2004). Em C. jacchus e C. kuhlii, este aumento foi menor, possuindo no máximo três camadas de células, apenas na região anal. Nas demais regiões, mantive- ram-se as mesmas características descritas para a re- gião esternal.
Assim, os primatas Callithrix jacchus e C. kuhlii apresentam uma epiderme delgada com uma fina ca- mada de queratina. Logo abaixo dessa epiderme, en- contram-se glândulas sebáceas bem desenvolvidas, em especial na região genital, e glândulas sudoríparas logo abaixo da derme.
A epiderme delgada provavelmente auxilia na eli- minação de substâncias odoríferas produzidas pelas glân- dulas sudoríparas.
As glândulas sebáceas bem desenvolvidas e em maiores concentrações podem estar atuando como pro- dutoras de substâncias que substituem a queratina, além de produzir substâncias que auxiliam no reconhecimen- to territorial e de indivíduos.
Agradecimentos
Agradecemos o apoio financeiro da Fapesp (Fun- dação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo);
aos técnicos laboratoriais da UNIfeob; ao Alexandre Percequillo, do Departamento de Sistemática e Ecolo- gia da Universidade Federal da Paraíba, Campus I, João Pessoa (Paraíba), pela doação dos animais para pesqui- sa; à Profa. Celina Almeida Furlanetto Mançanares, ao
Prof. Dr. Alfredo Languth, à Profa. Dra. Carmem Alonso e à Prof. Dra. Simone Porfírio pela colaboração.
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