UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ CENTRO DE CIÊNCAS AGRÁRIAS DEPARTAMENTO DE ZOOTECNIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOTECNIA
JOSÉ ELTON DE MELO NASCIMENTO
VARIAÇÃO TEMPORAL NA PRODUÇÃO E VALOR NUTRICIONAL DO PÓLEN USADO NA DIETA DE APIS MELLIFERA L. EM FLORESTA ESTACIONAL
SEMIDECIDUAL
JOSÉ ELTON DE MELO NASCIMENTO
Zootecnista
VARIAÇÃO TEMPORAL NA PRODUÇÃO E VALOR NUTRICIONAL DO PÓLEN USADO NA DIETA DE APIS MELLIFERA L. EM FLORESTA ESTACIONAL
SEMIDECIDUAL
Dissertação submetida à Coordenação do Curso de Pós-Graduação em Zootecnia, da Universidade Federal do Ceará, como requisito parcial para obtenção do grau de Mestre em Zootecnia.
Área de concentração: Produção e Melhoramento Animal.
Orientador: Profa. Dra. Cláudia Inês da Silva.
À Deus, por estar sempre ao meu lado me dando forças.
Aos meus pais, irmãos, professores e amigos, por todo o apoio e motivação dado na busca dos meus objetivos.
“As mãos que ajudam são mais sagradas que os lábios que rezam”
AGRADECIMENTOS
À Deus, razão da minha existência, esperança, fonte de sabedoria, amor e salvação. Presença constante e evidente em minha vida. Sem ele, não teria nenhuma palavra aqui escrita.
Aos meus pais José Avelino do Nascimento e Maria Aparecida de Melo Nascimento, que fruto desse amor nasceram 15 filhos (Elizabete, Emerson, Edivaldo, Elizene, Ednaldo, Ednardo, Elionardo, Elanea, Lainha, Edilene e Tiago), e que mesmo diante das dificuldades enfrentadas, sempre nos ensinaram a trabalhar e estudar, e acima de tudo nos repassaram valores que levarei comigo por toda vida.
Aos meus cunhados (a) Janiele, Gleizer, Reginaldo, Lochaider, e Valter, Zeneide, Kescia.
A minha avó Raimunda Mota, que me acolheu em sua residência durante o curso de graduação, foi uma das apoiadoras desse projeto, me presenteando com as 10 colônias, as quais foram usadas nesse estudo.
Ao Grupo de Pesquisas com Abelhas e Polinização (GPAP) no qual foi dado inicio esse trabalho e esteve a disposição a me ajudar: Patrícia Matias, Talícia Marinho, Marcela Sheila, Getulho, Rithele, Fernando Aguiar, Yan Igor, Jéssica Clemente, Brena Kelly, Paulo Michael, João Paulo Pereira e Agrimaldo Santana, Linda Helen.
À Universidade Federal do Ceará e ao Programa de Pós-Graduação em Zootecnia pela oportunidade de cursar a Pós-Graduação.
À minha Orientadora professora Dra. Claudia Inês da Silva, pela orientação e por ser uma excelente pessoa e profissional, a quem sou imensamente grato por acreditar em mim, e por ter acolhido esse projeto sempre com muito boa vontade e disponibilidade.
Ao professor Dr. José Everton Alves, que despertou em mim o desejo de trabalhar com abelhas ainda durante a graduação. O qual instigou a elaboração deste projeto de pesquisar sobre o potencial da Serra da Meruoca para a apicultura. Durante todo o desenvolvimento do projeto esteve presente e colaborando, sempre pronto a ajudar, não importando o momento, e sendo acima de tudo muito amigo.
Ao amigo Dr. José Alípio José de Sousa Pacheco-filho, pela colaboração com as análises estatísticas do trabalho e sua incansável ajuda em todas as horas durante todo o trabalho.
Ao Herbário Professor Francisco José de Abreu Matos – HUVA na Universidade Estadual Vale do Acaraú (UVA), na pessoa da professora Drª. Marlene Feliciano professor Dr. Elnatan Sousa e o biólogo Francisco Diego. Além de estagiários que também contribuíram na identificação das espécies botânicas coletados na serra da Meruoca.
Aos amigos que sempre pude contar, Jânio Ângelo Felix que ainda na graduação me ajudou instalar o apiário e como maneja as colônias e por sua amizade sincera acima de tudo, Irailde Lima, Anderson Vieira e Leonardo dos Santos, Camila lemos, pela parceria e compartilhamento dos desafios.
A todos os amigos do Grupo de Pesquisas com Abelhas da UFC que sempre estiveram à disposição para ajudar a minha gratidão: Antonio Diego de Melo, Epifânia Rocha, Gercy Pinto, Ariane Cavalcante, Ângela Gomes, Hiara Marques, Rafael Ramalho.
Aos estagiários Emanuel Sousa e Bruno pela colaboração na realização desse trabalho.
A empresa Bayer CropScience e a RCPol (Rede de Catálogos Polínico online)
pelo apoio técnico e financeiro na construção do Catálogo Polínico da Serra da Meruoca. Ao colegas, Jefferson Nunes, Elisa Queiroz, Bruno Nunes pela auxilio na elaboração do terceiro capítulo.
A professora Elzânia Pereira, coordenadora do Laboratório de Nutrição Animal (LANA-DZO-CFU), por me permitir realizar as análises bromatológicas e a professora Arlete coordenadora do Laboratório de Anatomia Vegetal, por permitir a utilização do microscópio para a captura de imagens dos grãos de pólen.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) que me concedeu uma bolsa de estudos (processo nº. 131596/2014-4) durante o mestrado, possibilitando a obtenção do título de mestre em Zootecnia.
VARIAÇÃO TEMPORAL NA PRODUÇÃO E VALOR NUTRICIONAL DO PÓLEN USADO NA DIETA DE APIS MELLIFERA L. EM FLORESTA ESTACIONAL
SEMIDECIDUAL
RESUMO GERAL
O pólen apícola é um produto das abelhas Apis mellifera que possui alto valor nutricional,
indispensável para a manutenção de suas colônias. Além disso, representa uma importante fonte de renda para apicultores de diversos países. Mas, a falta de conhecimento sobre a flora polinífera e sua contribuição no valor nutricional ainda são entraves para a expansão da produção do pólen apícola. Nesse sentido, o presente estudo teve como objetivo analisar o potencial da produção, a variação temporal, a origem botânica e o valor nutricional do pólen apícola produzido por A. mellifera em Floresta Estacional Semidecidual na Serra da Meruoca
(FESSM). Para isso foram coletadas 15 amostras de pólen mensalmente em cada colônia (n=10), durante 12 meses. Cada amostra foi dividida em duas partes, sendo uma destinada à análise bromatológia e a outra à análise da origem botânica. A dieta de A. mellifera na
FESSM foi composta por 74 tipos polínicos distribuídos em 58 gêneros e 27 famílias. As famílias botânicas mais representativas em número de espécies foram Leguminosae (n= 16), Asteraceae (11) e Rubiaceae (6). O gênero Mimosa (Leguminosae) apresentou o maior
número de espécie (n=7) em floração durante o período de estudo. Ao longo do ano dois picos produtivos de pólen apícola foram encontrados, um no período seco e outro no período chuvoso, com valores mais elevados no período chuvoso. A análise do valor nutricional considerando, proteína bruta, carboidratos, extrato etéreo e matéria mineral variaram ao longo do período estudado. Sendo a matéria seca influenciada pela precipitação. Alguns grupos taxonômicos apresentaram relação positiva com os nutrientes. Embora a dieta do A. mellifera
seja amplamente diversificada, essa espécie de abelha direciona a maior parte de seu esforço no forrageamento de pólen em espécies do gênero Mimosa e em Attalea speciosa. Este estudo
mostra que a FESSM apresenta espécies de plantas altamente nutritivas e um elevado potencial para a produção de pólen apícola.
TEMPORAL VARIATION IN PRODUCTION AND NUTRITIONAL VALUE OF POLLEN USED IN THE DIET OF APIS MELLIFERA L. IN A SEASONAL
SEMIDECIDUOUS FOREST
GENERAL ABSTRACT
Bee pollen is a product of Apis mellifera with high nutritional value, indispensable for the
maintenance of its colonies. It is also an important source of income for beekeepers in different countries. However, the lack of knowledge about the polliniferous flora and its contribution to the nutritional value is an obstacle to increase the production of bee pollen. In this sense, this study analyzed the potential of production, the temporal variation, the botanical origin and the nutritional value of bee pollen produced by A. mellifera in a seasonal
semideciduous forest at Serra da Meruoca (FESSM). Once in a month, we collected 15 pollen samples in each colony (n= 10) over a period of 12 months. Each sample was divided into two parts, one for chemical analysis and another for botanical origin analysis. The diet of A. mellifera consisted of 74 pollen types distributed in 58 genera and 27 families. The botanical
families Leguminosae (n= 16), Asteraceae (11) and Rubiaceae (6) were the most representative in number of species. Mimosa (Leguminosae) had the highest number of
species (n= 7) contributing pollen during the study period. As for the production of bee pollen, we found two production peaks, with higher values in the rainy season. Results of the nutritional value considering crude protein, carbohydrates, lipids and mineral matter indicated changes over the study period, with influence of rainfall on the dry matter content. Some taxonomic groups showed a positive relationship with nutrients. Although the diet of A. mellifera is broadly diversified, this species uses most of its pollen foraging effort in the
genus Mimosa and the species Attalea speciosa. This study shows that FESSM presents
species of highly nutritious plants and a high potential for the pollen production.
LISTA DE TABELAS
Tabela 1- Percentual médio nutricional do pólen apícola em diferentes países no mundo. (*pólen fresco)
...
17Tabela 2-Percentual médio nutricional do pólen apícola brasileiro representado por pesquisadores em todas as regiões do país. Tipo de Vegetação: Vegetação urbana (VB), Floresta Estacional Semidecidual (FES) Mata Atlântica (MA) Sem informação (SI)...18
Tabela 3-Variação temporal na dieta de Apis mellifera em Floresta Estacional Semidecidual
no Estado do Ceará no período de novembro de 2012 a outubro de 2013...38-41
Tabela 4.- Resultados dos modelos lineares generalizados (GLM) de fatores que influenciam as variáveis bromatológicas do pólen apícola produzido por Apis mellifera em Floresta
Estacional Semidecidual no Estado do Ceará no período de novembro de 2012 a outubro de 2013. ...44
Tabela 5.- Correlação dos grupos taxonômicos com as variáveis bromatológicas do pólen apícola produzido por Apis mellifera em Floresta Estacional Semidecidual no Estado do Ceará
no período de novembro de 2012 a outubro de 2013
LISTA DE FIGURAS
Figure 1- Localização da área de estudo (A-C). A área de proteção ambiental da Serra da Meruoca está delimitada pela linha em vermelho. Em amarelo o local do estudo (3°35'40.63"S; 40°24'11.91"O; D: Precipitação no Município de Meruoca durante o período de estudo. Fonte: (Araujo, 2013), com adaptações...33
Figura 2- Dendrograma de similaridade (índice de Bray-Curtis e algoritmo grupo pareado) na composição do pólen amostrados nas colônias de Apis mellifera em Floresta Estacional
Semidecidual no Estado do Ceará no período de novembro de 2012 a outubro de 2013...42.
Figura 3- Variação temporal na produção de pólen apícola usado na dieta de Apis mellifera e
no seu valor nutricional. (a): Produção anual de pólen apícola (b): Proteínas totais (c): Carboidratos totais (d ): Extrato etéreo. (e): Matéria mineral. (f): Matéria seca. O símbolo + representa a média de cada mês. Meses em cor de cinza representa o período chuvoso,
enquanto que os meses em branco representam o período
seco...43
Figura 4- Correlação de Spearman entre variáveis dependentes. (a): Produção anual de pólen apícola e precipitação. (b): Extrato etéreo e número de tipos polínicos. (c): Matéria mineral e tipos polínicos. D: Matéria seca e precipitação...45
SUMÁRIO
CAPITULO I ...14
REFERENCIAL TEÓRICO ...14
1. A produção e a comercialização do pólen no mundo e no Brasil ...15
1.1. Definição de pólen e pólen apícola ...16
1.2. Propriedades nutricionais do pólen apícola para a colônia ...17
1.3. Uso do pólen na medicina e na alimentação humana ...19
1.4. Pasto apícola: importância, manejo e qualidade dos produtos. ...21
REFERÊNCIAS ...21
CAPITULO II ...31
VARIAÇÃO TEMPORAL NA PRODUÇÃO E VALOR NUTRICIONAL DO PÓLEN USADO NA DIETA DE APIS MELLIFERA L. EM FLORESTA ESTACIONAL SEMIDECIDUAL ...31
1.INTRODUÇÃO ...32
2. MATERIAL E MÉTODOS ...33
2.1 Área de estudo ...33
2.2 Composição florística e pasto apícola ...33
2.3 Preparação da coleção de pólen ...34
2.4 Coleta do pólen nas colônias de Apis mellifera...34
2.5 Análise do pólen ...34
2.5.1 Análise bromatológica ...35
2.5.2 Análise da origem botânica do pólen ...35
2.6 Análises dos dados ...36
3. RESULTADOS ...36
4. DISCUSSÃO ...45
5. CONCLUSÃO ...47
CAPITULO III...52
CATÁLOGO POLÍNICO DAS PLANTAS USADAS POR APIS MELLIFERA EM FLORESTA ESTACIONAL SEMIDECIDUAL NA SERRA DA MERUOCA-CE...52
APRESENTAÇÃO...53
1. CARACTERIZAÇÃO DO MACIÇO DA MERUOCA...54
2.SOBRE A APICULTURA...56
3.MATERIAL E MÉTODOS...58
3.1. Área de estudo...58
3.2 Composição florística e pasto apícola...59
3.3. Preparação da coleta de pólen...60
CATÁLOGO POLÍNICO...61
CAPITULO I
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1. A produção e a comercialização do pólen no mundo e no Brasil
A produção comercial de pólen tem ganhado a atenção dos apicultores em vários países com potencial apícola. Isso ocorre principalmente em razão do aumento da procura de produtos naturais em países onde tradicionalmente a população consome o pólen apícola (YANG et al., 2013).
Atualmente, países como a China, EUA, Japão e a União Europeia (Alemanha, França e Reino Unido) são os principais países importadores e consumidores de pólen apícola. A Espanha destacava-se como o maior produtor mundial até o ano de 2013, seguida pela China, Austrália e Argentina. Juntos esses países apresentavam uma produção de aproximadamente 1500 toneladas por ano (ESTEVINHO et al., 2012). No entanto, segundo Valdéz (2014) esse cenário mudou entre 2012 e 2013, e a Espanha reduziu em 60% sua produção devido a instabilidade na precipitação pluvial no país. Segundo o autor, atualmente entre os países que mais produzem o pólen apícola estão, a Austrália, Argentina, Brasil, China, Espanha e Vietnam.
Diante de seu extenso território e diversidade vegetacional e climática, o Brasil apresenta-se como um potencial produtor de pólen apícola. Contudo, somente na década de 80, o país passou a despertar interesse pela produção desse pólen (BARRETO et al., 2006; NEVES et al. 2009). Atualmente todos os estados brasileiros produzem pólen apícola, com oscilações na produção dependendo da região do país (BARRETO et al., 2005). A produção de pólen no Brasil está concentrada em dois importantes polos, Santa Catarina e Bahia, que podem chegar a produzir entre 900 a 4.000g por colônia/mês (BARRETO et al., 2006; NEVES et al., 2009).
O Estado do Ceará é um dos promissores para a produção de pólen apícola orgânico e do tipo exportação. Contudo, esse produto ainda é pouco explorado. A maior produção de pólen apícola neste Estado ocorre durante o período chuvoso, variando entre 28,12 até 700 g/colmeia/mês (LIMA, 1995).
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Diferentemente da produção de mel, a produção de pólen apícola ainda é um produto pouco explorado e sua produção é ínfima diante do seu potencial de produção.
1.1.Definição de pólen e pólen apícola
O termo pólen se refere a estrutura reprodutiva da plantas, também conhecido por micrósporo, que produz e transporta o gameta masculino (RAVEN et al., 2007). O micrósporo é formado no interior das anteras, sendo este gerado por meio de meiose a partir de células mãe de micrósporo, originando tétrades de células haplóides (LABOURIAU, 1973; RAVEN et al., 2007). Geralmente os grãos de pólen são microscópicos e podem apresentar diferentes tamanhos, sendo classificados como muito pequenos (<10µm), pequenos (10-25µm), grandes (50-100µm) e gigantes (>200µm) (SILVA, et al., 2010). O tamanho diminuto do pólen facilita o seu transporte até o estigma das flores. O grão de pólen apresenta uma parede, formada por duas camadas protetoras, a exina e intina. A exina é constituída por uma substância altamente resistente denominada esporopolenina (ZETSCHE, 1932). O pólen pode apresentar formas, cores e estruturas morfológicas diferentes de acordo com a espécie vegetal de origem (ERDTMAN, 1960; MORRE: WEBB, 1978; MIRANDA; ANDRADE, 1990; MORETI, 2002; SILVA, 2010, SILVA et al., 2012).
Para que a dieta das abelhas seja atendida é preciso que haja plantas disponíveis que forneçam o néctar, denominadas de plantas nectaríferas e plantas que disponibilizam grandes quantidades de pólen, denominadas de plantas poliníferas. Porém, existe diferença entre o pólen produzido pelas plantas e o pólen apícola.
A relação entre flor e visitante é estabelecida na maioria das vezes, por meio de algum tipo de recurso floral disponível (AGOSTINI; LOPES; MACHADO, 2014). Apesar disso, a procura por alimentos e os mecanismos que regulam a sua quantidade e qualidade são peculiaridades ecológicas importantes na evolução de todos os organismos (PANKIW et al., 1998). As abelhas utilizam em sua dieta principalmente dois recursos florais, néctar e pólen para a manutenção de adultos e imaturos (MICHENER, 2007).
O termo pólen apícola é resultado da aglutinação do pólen das flores que recebe pequenas quantidades de néctar e outras substâncias salivares das abelhas Apis mellifera
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al., 2011; ARRUDA et al., 2013). A natureza química do pólen apícola o torna um dos alimentos mais completos da natureza, com propriedades nutricionais e terapêuticas (bioativas) de interesse também na alimentação humana (KOMOSINSKA-VASSEV et al. 2015).
1.2.Propriedades nutricionais do pólen apícola para a colônia
Na composição do pólen apícola, são encontradas mais de 200 substâncias (KOMOSINSKA-VASSEV et al., 2015), tendo como principais constituintes proteínas (globulinas, prolaminas, glutaminas, e albuminas), aminoácidos (asparagina, serina, glutaminas, glicina, histidina, arginina, treonina, alanina, prolina, cisteína, tirosina, valina, metionina, lisina, isoleucina, fenilalanina, aspartato, leucina) e lipídios. Dentre as proteínas, as globulinas, prolaminas, gluteminas e albuminas são as mais representativas. Seu valor protéico tem ampla variação que vai de 2,5 a 61% (ROULSTON et al., 2000). Além disso, o pólen possui ainda fibras, enzimas, sais minerais, açúcares e vitaminas A, B, C, D, E (MARCHINI et al., 2006; FEÁS et al., 2012; ARRUDA et al., 2013; SILVA et al., 2014; AVNI et al., 2014; BOGDANOV, 2015; SATTLE et al., 2015).
A constituição físico-química do pólen pode variar de acordo a localidade (Tabela 1), espécie vegetal, condições ambientais, idade e estado nutricional da planta, estádio de desenvolvimento do pólen, estações do ano e diferentes anos (ROULSTON et al., 2000; SZCZESNA et al., 2002; NOGUEIRA et al., 2012). O valor nutricional do pólen apícola brasileiro foi estudado também em várias as regiões (Tabela 2)
Tabela 1. Percentual médio nutricional do pólen apícola em diferentes países no mundo. (*pólen fresco)
Propriedades do pólen
apícola
Países
BRA PER CHN ARG ESP POR CHI SRB VEN ISR SAU Proteína 22,53 15,3 21,6 24,03 18,4 21,8 35,4 19,49 34,74 39,8 17,4 Umidade *22,61 11,6 - 5,82 7,6 0,39 - 9,67 15,43 - 9,7 Lipídeos 3,72 0,16 3,5 4,55 3,0 5,2 3,46 2,69 3,12 - 3,7 Cinzas 2,66 2,7 3,1 3,04 1,8 2,9 - 2,38 2,00 - 2,9 Carboidratos 70,68 - 70 76,6 67,7 30,76 75,41 - - - Fibra bruta - - - 0,97 - - - 0,8
Açucares - 43,2 35,2 - - - - -
Energia (kcal) - - 404,4 407,5 404,3 - 376,05 - - -
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Fonte: BRA, ver Tabela 2. ARANEDA et al., 2015 (Chile-CHI), SAAVEDRA et al., 2013 (Lambayeque-Perú), YANG et al., 2013 (Pólen adquiridos de 12 regiões China-CHN), TAHA, 2015 (King Faisal University, Al-Ahsa, Arábia Saudita-SAU), AVNI et al., 2014 (Mediterrâneo oriental, Israel-ISR), FEÁS et al., 2012( Portugal-POR), NOGUEIRA et al., 2012 (pólen comercial, Espanha-ESP), CORONEL et al., 2004 ( pólen comercial, Argentina-ARG), SANTIAGO, 2008 (estado Mérida, Venezuela-VEN), KOSTIC et al., 2015( Região central e norte da Servia-SRB).
Tabela 2. Percentual médio nutricional do pólen apícola brasileiro representado por pesquisadores em todas as regiões do país. Tipo de Vegetação: Vegetação urbana (VB), floresta estacional semidecidual (FES) Mata Atlântica (MA) Sem informação (SI).
Fonte: (1) FUNARI et al., 2003 (Botucatu – SP) ; (2) BARRETO et al., 2005 (várias regiões do Brasil); (3) MARCHINI et al., 2006 (Piracicaba – SP); (4) MODRO 2007 (Viçosa e Paula Cândido –MG); (5) RIBEIRO; SILVA, 2007 (Teresina- PI); (6) MODRO, 2009 (Viçosa - MG); (7) MELO et al., 2009 (Vale do Ribeira SP); (8) MARTINS et al., 2011 (12 estados brasileiros); (9) ARRUDA et al., 2013 (Pariquera-Açu- SP); (10) NEGRÃO et al., 2014 ( Botucatu – SP); (11) SATTLE et al., 2015 (Paraná, Santa Catarina e Rio Grande do Sul); (12) Presente trabalho (floresta estacional semidecidual- Município de Meruoca-Ce ).
Todos os nutrientes presentes no pólen têm um valor inquestionável, e deles dependem as abelhas para manutenção de suas colônias. Para o bom funcionamento da colônia, as abelhas necessitam que o pólen tenha em torno de 20% de proteínas. Da mesma
Regiões Vegetação Tipos de Fonte
Propriedades do pólen apícola
Proteína Umidade Lipídeos Cinzas Carboidratos
SE AU (1) 26,2 24,1 5,1 2,6 -
NE, CO, S, SE SI (2) 15,78 3,96 3,82 2,89 -
SE AU (3) 21,4 23,6 3,6 2,9 -
SE FES (4) 26,00 27,47 2,44 2,92 68,63
NE AU (5) 22,96 4,55 3,99 2,35 -
SE FES (6) 26.2 15,3 3.6 2.1 68.1
SE MA (7) 23,59 2,34 4,97 3,08 -
S, SE, CO, NE SI (8) 19.12 5.41 2.56 2.56 -
SE AU (9) 23.38 3.47 5.39 2.98 -
SE AU (10) 21,7 - 3,22 2,45 -
S SI (11) 19.8 3.4 3.4 2.0 -
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forma entre os aminoácidos existentes, 10 são essenciais: arginina, histidina, lisina, triptofano, feninalanina, metionina, treonina, leucina, isoleucina e valina. Dentre os aminoácidos essenciais há uma necessidade maior de leucina, isoleucina e valina, sendo esses limitantes em sua dieta, e a sua falta comprometem o desenvolvimento da colônia (MACHINE et al., 2006; BRODSCHNEIDER; CRAILSHEIM, 2010; PASCOAL et al., 2014).
Outros nutrientes importantes são as vitaminas, minerais e os lipídios, que desempenham um papel biológico importante no organismo dos insetos, sendo responsáveis por garantir o crescimento regular e manutenção das funções biológicas de cada indivíduo. Os minerais agem no balanço iônico e permeabilidade das membranas nos insetos, atuando também como ativador enzimático e fazendo parte da estrutura de alguns pigmentos (PEREIRA et al., 2011; ARRUDA et al., 2013; AGOSTINI; LOPES; MACHADO, 2014).
O pólen armazenado no interior da colônia é denominado “pão de abelha” o qual é adicionado mel e secreções glandulares e posteriormente é compactado nos alvéolos dos favos. A partir desse momento, ocorre a fermentação lática e o desenvolvimento de microorganismos que ajudam na conservação e digestibilidade, aumentando o valor nutricional deste alimento (WINSTON, 2003; WIESE, 2005; BARRETO et al., 2006; MILFONT et al., 2011).
No “pão de abelha”, as concentrações de aminoácidos essenciais, como leucina e treonina aumentam cerca de 60%. Os açúcares também apresentam níveis mais elevados, quando comparado ao pólen apícola (GRANDI-HOFFMAN; ECKHOLM; HUANG, 2013). Assim como o mel e a própolis, o pólen também é fonte de ácidos fenólicos, responsáveis por combater o estresse oxidativo nas células. Geralmente no pólen apícola são encontrados flavonóides e carotenóides que incluem vários compostos. Estes possuem importantes propriedades antioxidantes que agem na inibição e redução das lesões causadas pelos radicais livres, prejudiciais assim na saúde à saúde das abelhas (NEVES et al., 2009; NAKAJIMA et al., 2009; MATOS et al., 2014; PASCOAL et al., 2014; VULIĆ et al., 2015; SATTLE et al., 2015).
1.3.Uso do pólen na medicina e na alimentação humana
20
2000; ESTEVINHO et al., 2012; PASCOAL et al., 2014; KOMOSINSKA-VASSEV et al., 2015).
Nas últimas décadas vários estudos foram desenvolvidos (SUZUKI et al., 1992; LINSKENS; JORDE, 1997; RUGENDORFF et al., 1993; BUCK; REES, 1989; ELIST, 2006; SHAPLYGIN; SIVAKOV, 2006; WAGENLEHNER et al., 2009; CAI et al., 2014) com intuito de descobrir outras aplicações terapêuticas ao pólen, em especial no tratamento de problemas prostáticos, doença que atinge muitos homens há partir dos 50 anos.
O uso de extrato de pólen no combate a prostatite crônica revelou melhoras significativas após seis messes de tratamento, em vários sintomas como, aumento da libido, diminuição de disfunções erétil e ejaculação precoce e/ou retardada, quando comparado ao placebo (ELIST, 2006). Em outro estudo utilizando extrato de pólen associado às vitaminas do complexo B, em homens com prostatite e síndrome de dor pélvica crônica, mostrou eficaz (75,6%) com tratamento aplicado, e sintomas totais das doenças (disfunção erétil, ejaculação precoce, disúria) diminuíram, melhorando a qualidade de vida desses pacientes e sem efeitos colaterais, em comparação ao outro tratamento utilizando a partir de ibuprofeno (CAI, et al.,2014).
Um problema mundial que atinge milhares de mulheres todo ano é o câncer de mama, doença grave e que traz consigo vários sintomas. Dentre os quais, os mais frequentes entre pacientes em tratamento anti-hormonal são suores noturnos, dor durante a relação sexual, perda de cabelo, esquecimento, depressão e distúrbios do sono. O estudo feito por MÜNSTEDT et al. (2015) com mulheres com câncer, mostrou que as pacientes que consumiram durante o tratamento, o mel e o pólen apícola, sentiram melhoras significativas nesses sintomas (68,3% e 70,9%, respectivamente).
O pólen apícola também apresenta substâncias bioativas que podem atuar como inibidor de tirosinase, que é enzima responsável pela síntese de melanina (ZHANG et al., 2015). Aumenta a captação de glicose, induzida por insulina, sugerindo potenciais utilizações do extrato de pólen, ou compostos derivados, contra diabetes tipo 2 e síndrome metabólica (FENG et al., 2012). Além disso, desempenha importante papel no organismo, equilibrando a flora intestinal e melhorando o desempenho físico de idosos e atletas. Sendo recomendado como um suplemento dietético natural e apiterapeutico, podendo ser adicionado às refeições diariamente (RZEPECKA-STOJKO, 2012; FEÁS et al., 2012).
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um elevado nível de aceitação pela população (SHOSKES, 2002). Devendo ser levado em conta que as propriedades fitoterápicas podem ser influenciadas no produto final dependendo da escolha da área para a sua produção, que envolve fatores edáficos e climáticos, manejo das colméias e a flora apícola local disponível.
1.4.Pasto apícola: importância, manejo e qualidade dos produtos.
Entende-se por pasto apícola, um campo floral ou vegetação, constituída por plantas fornecedora de recursos florais como o néctar, pólen e resina, necessários para o suprimento e desenvolvimento da colônia e para produção de mel e pólen apícola (WIESE, 2000; PEREIRA, 2006; VIDAL, 2008). O “pasto apícola” pode ser natural, formado a partir de plantas nativas ou resultante de paisagens agrícolas. Assim, o conhecimento das espécies-chave encontradas em áreas naturais ou cultivadas é fundamental para formar uma base sólida no desenvolvimento, bem sucedido, de planos de manejo e conservação das abelhas (MAIA-SILVAet al., 2014).
Dessa forma, torna-se importante conhecer a flora apícola de uma determinada região. Esse conhecimento permite a identificação de fontes de alimento usadas pelas abelhas na alimentação dos adultos e dos imaturos (SILVA et al., 2010; FARIA et al., 2012; ALEIXO et al., 2013; ALEIXO et al., 2014; SILVA et al., 2014). Além disso, favorece subsídios para a construção de calendários apícolas que auxiliam o apicultor no manejo das colônias para atingir a máxima produção (MARCHINI et al., 2001; ALVES; SANTOS et al., 2014).
A espécie Apis mellifera utiliza uma diversidade de plantas apícolas para a coleta
dos recursos florais usados na dieta dos adultos e imaturos, o que a torna uma espécie polilética (FREITAS, 1991; NOVAIS et al., 2009; OLIVEIRA et al., 2010; NOVAIS, et al., 2010; DÓREA et al., 2010; PACHECO FILHO et al., 2014). Com objetivo de conhecer a flora apícola de algumas regiões, vários estudos têm sido feito de forma a colaborar com os apicultores e com a comunidade científica. As espécies botânicas que são usadas como fontes de alimento por A. mellifera, identificadas por meio do pólen presente nos produtos das
abelhas, podem mudar de acordo com produto apícola analisado. As abelhas fazem uma seleção de espécies de plantas ao escolher o recurso a ser extraído, podendo o produto apícola ser monofloral ou multifloral.
22
de espécies de plantas, correspondendo às famílias botânicas, Rosaceae, Cistaceae, Boraginaceae, Asteraceae, Fagaceae, Ericaceae, Myrtaceae, Boraginaceae, Fabaceae (MORAIS et al., 2011). Esses autores destacaram as famílias Agavaceae e Myrtaceae como as mais dominantes.
O Brasil apresenta uma das maiores diversidades florísticas do mundo, cerca de 10% a 20% do numero total de espécies do planeta (SILVA, et al., 2012), representada atualmente por 46.097 espécies (Lista de espécies da flora do Brasil 2015). Dentre os seis biomas continentais brasileiros, a Caatinga ocupa aproximadamente 11% de todo território nacional (IBGE, 2015). Esse bioma é composto por uma paisagem muito diversificada, que vai desde áreas desérticas e de vegetação escassa até aquelas onde a cobertura vegetal é formada por densa camada de vegetação arbórea, que a torna potencialmente importante para a apicultura (ARAUJO FILHO, 2013). Amostras oriundas de várias regiões do Brasil indicam o pólen apícola como heterofloral e predominantemente representado pelas famílias botânicas, Asteraceae, Brassicaceae, Myrtaceae, Arecaceae, Euphorbiaceae, Anacardiaceae, Rosaceae, Leguminosae, Sapindaceae, Loranthaceae (CARPES et al., 2008). No Brasil o principal polo de produção de pólen apícola é no Estado da Bahia, onde 11 tipos polínicos já foram identificados, sendo os mais representativos aqueles dos gêneros Cecropia, Eucalyptus, Elaeis, Mimosa, Eupatorium, e Scoparia (FREIRE et al., 2012).
As espécies ou táxons encontrados nos produtos apícolas podem ter alta correlação com alguns compostos ou nutrientes, como por exemplo, a vitamina C, encontrada na família Myrtaceae, o β-caroteno em Arecaceae e Urticaceae e os lipídeos em Fabaceae e Arecaceae. Enquanto que outras amostras apresentaram correlação negativa com β-caroteno, como, por exemplo, quando predomina o pólen de Mimosa caesalpiniifolia e Poaceae. Da
mesma forma, ocorre com as proteínas em amostras com predomínio de espécies da família Arecaceae e com lipídeos quando presente o pólen de M. caesalpiniifolia (MELO et al.,
2009).
No estado de São Paulo, os gêneros Cecropia, Cestrum, Eucalyptus, Ilex, Myrcia, Piper, Vernonia e Trema são bem mais frequentes e servem como indicação da qualidade
nutricional e valor comercial do pólen apícola nessa região (ARRUDA et al., 2013).
23
Arecaceae, representada por Cocus nucifera. Espécies dessas famílias encontram-semais bem
representadas na dieta de A. mellifera no nordeste brasileiro (ALVES; SANTOS, 2014).
Entretanto, é salutar lembrar que a diversidade de espécies botânicas pode influenciar a qualidade final do pólen apícola. Por isso, o conhecimento e a escolha da área para a implementação de apiários pode ser um ponto determinante no sucesso da sua produção. O pólen apícola vem crescendo nos últimos anos e ganhado mercado em vários países e dado a sua importância, nesse trabalho nós pretendemos contribuir para o conhecimento da flora apícola que o constitui, bem como compreender a dinâmica de sua produção por A. mellifera.
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31
CAPITULO II
VARIAÇÃO TEMPORAL NA PRODUÇÃO E VALOR NUTRICIONAL DO PÓLEN
USADO NA DIETA DE APIS MELLIFERA L. EM FLORESTA ESTACIONAL
32
1.INTRODUÇÃO
O pólen apícola é resultado da aglutinação do pólen das flores que recebe pequenas quantidades de néctar e outras substâncias salivares das abelhas Apis mellifera
(VILLANUEVA et al., 2002). Esse processo de aglutinação é feito pelas abelhas forrageiras para facilitar a aderência do pólen nas suas corbículas e o seu transporte até a colônia. No pólen apícola geralmente são encontradas mais de 200 substâncias (KOMOSINSKA-VASSEV et al., 2015), sendo constituído principalmente por proteínas, aminoácidos, lipídios, fibras, enzimas, sais minerais, açúcares e vitaminas (MARCHINI et al., 2006; FEÁS et al., 2012; ARRUDA et al., 2013; AVNI et al., 2014; BOGDANOV, 2015; SATTLE et al., 2015). Esta constituição do pólen o torna essencial para a alimentação das crias e manutenção das colônias de A. mellifera (MACHINE et al., 2006).
O pólen apícola representa uma importante fonte de renda para apicultores de diversos países.Globalmente, a produção de pólen é de aproximadamente 1500 t/ano, sendo a Espanha e China os dois principais produtores (ESTEVINHO et al., 2012; YANG et al., 2013). No entanto, a produção global de pólen apícola tem se concentrado em países e regiões de clima temperado e pouco se sabe do potencial de produção em áreas tropicais e subtropicais do planeta (ESTEVINHO et al., 2012). Nessas regiões, a apicultura tem apresentado grande crescimento nos últimos anos, mas com o foco na produção de mel (FAO).
No Brasil, por exemplo, grande parte da produção de pólen apícola ocorre em regiões sob clima semiárido (BARRETO, et al., 2006), onde existem desde áreas desérticas, com vegetação escassa, até aquelas onde a cobertura vegetal é formada por densa camada de árvores (ARAUJO-FILHO, 2013). Apesar disso, a produção de pólen apícola na região é limitada, especialmente pela falta de conhecimento sobre a identidade de plantas poliníferas com potencial para sustentar a atividade ao longo do ano (MILFONT, et al., 2011).
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2. MATERIAL E MÉTODOS 2.1 Área de estudo
O estudo foi desenvolvido no período de novembro de 2012 a outubro de 2013 em Floresta Estacional Semidecidual, localizada em Área de Proteção Ambiental no município de Meruoca (3°35'40.63"O S e 40°24'11.91"O), Ceará, Brasil (Figura 1). O tipo climático corresponde ao Aw’, caracterizado como quente, úmido e com chuvas no verão (KÖPPEN, 1948). A média pluviométrica anual do município é de 1530,3 mm. A estação chuvosa é concentrada nos meses de janeiro a abril, estendendo-se até junho e com média anual de 1194,3 mm (CARVALHO, 2013). Nesse tipo de formação geomorfológica, ocorre o acúmulo de água no solo que favorece o estabelecimento de espécies arbóreas. Na área estudada predominava originalmente a vegetação do domínio Mata Atlântica, mas atualmente, além das áreas naturais, também ocorrem na paisagem cultivos agrícolas de subsistência e uma apicultura pouco desenvolvida.
Figure 1. Localização da área de estudo (A-C). A área de proteção ambiental da Serra da Meruoca está delimitada pela linha em vermelho. Em amarelo o local do estudo (3°35'40.63"S; 40°24'11.91"O; D: Precipitação no Município de Meruoca durante o período de estudo. Fonte: (ARAUJO, 2013), com adaptações.
2.2 Composição florística e pasto apícola
Foi usado o método de raio de aproximadamente 1000 metros para avaliar a composição florística na área estudada (KREBS, 1999), tomando o apiário como ponto central. Mensalmente, a área de estudo foi percorrida e nesta identificadas as espécies de plantas em floração. Neste estudo foi considerada toda a estratificação vertical, como sugerido por SILVA et al. (2012), sem incluir espécies de Poaceae. Foram retiradas três amostras de cada espécie de planta em floração para a preparação das exsicatas e posterior identificação
D
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das espécies por especialistas. Os vouchers encontram-se depositados no Herbário Professor
Francisco José de Abreu Matos – HUVA na Universidade Estadual Vale do Acaraú (UVA).
2.3 Preparação da coleção de pólen
Para todas as espécies de plantas em floração, foram amostradas as anteras e essas mantidas em álcool 70% por 24 horas (SILVA et al., 2014). Após esse período, as anteras foram maceradas e submetidas ao processo de acetólise proposto por ERDTMAN (1960). Após esse procedimento, o material polínico foi mantido em glicerina 50%. Para cada espécie de planta foram preparadas três lâminas usando gelatina de Kisser e lutadas com parafina (ver SILVA et al., 2014). As lâminas foram devidamente etiquetadas de acordo com SILVA et al., (2010) e encontram-se incorporadas na Palinoteca do Laboratório de Abelhas do Departamento de Zootecnia da Universidade Federal do Ceará-UFC. Os grãos de pólen das plantas foram fotografados com o auxílio de uma câmera digital acoplada à um microscópio trilocular. A partir das imagens foram feitas as medidas dos grãos de pólen para as descrições morfológicas. Posteriormente, foi organizado o Catálogo Polínico que foi usado para identificar, por meio de comparação, o pólen coletado pelas operárias forrageiras de A. mellifera (ver Capítulo III).
2.4 Coleta do pólen nas colônias de Apis mellifera
Foram instalados coletores de pólen do tipo frontal para amostrar o pólen apícola em dez colmeias Langstroth, padronizadas quanto ao número de abelhas, número de favos e idade da rainha. Esses coletores exigem que as abelhas adentrem a colméia por pequenos orifícios que raspam parte do pólen da corbícula das abelhas. Foram feitas coletas de pólen em dias alternados, sempre ao final da tarde, totalizando 15 coletas mensais para cada colônia. O pólen fresco foi limpo, retirando-se as sujidades inerentes ao pólen (abelhas mortas, larvas de abelhas, própolis) e pesado em uma balança de precisão de 0,1 g e em seguida refrigerado em freezer a - 4ºC.
2.5 Análise do pólen
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sobre a composição das plantas na vegetação e sobre os valores nutricionais da dieta de A. mellifera.
2.5.1 Análise bromatológica
As análises químicas foram realizadas no Laboratório de Nutrição Animal (LANA-DZO-CFU) no Departamento de Ciências Animais da Universidade Federal do Ceará. O pólen apícola coletado foi mantido em tubos falcon de 15 ml e congelado até o momento da análise nutricional. As amostras de pólen foram descongeladas e levadas a uma mufla com circulação de ar forçado a 55 °C, durante 72 horas. Transcorrido esse tempo, a amostra foi moída para passar através de uma peneira de 1 mm (Wiley Mill, Arthur H. Thomas, Philadelphia, PA, EUA). Todas as amostras citadas foram analisadas para matéria seca (MS; AOAC, 1990; método número 930,15), cinzas (AOAC, 1990; método número 924,05), proteína bruta (PB; AOAC, 1990; método número 984,13) e extrato etéreo (EE; AOAC, 1990; método número 920,39). O teor total de hidratos de carbono (TC) foi calculada de acordo com SNIFFEN et al. (1992): TC (%) = 100 - (% PB +% + EE% de cinzas).
2.5.2 Análise da origem botânica do pólen
Para a identificação da origem botânica do pólen, as amostras foram mantidas em álcool 70% por 24horas. Em seguida o material polínico foi centrifugado e o álcool descartado. Ao material polínico foi então adicionado 4 mL de ácido acético glacial e mantido por 24 horas (SILVA et al., 2014). Posteriormente o material foi acetolisado seguindo o método proposto por ERDTMAN (1960). Após a acetólise o material foi mantido em glicerina 50%. Para cada amostra foram preparadas três lâminas usando gelatina Kisser e lutadas com verniz transparente.
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(1970, 1978): pólen dominante (>45% do total de grãos de pólen presentes na lâmina), pólen acessório (de 15 a 45%), pólen isolado importante (3 a 15%) e pólen isolado ocasional (<3%).
2.6 Análises dos dados
A partir das análises qualitativas e quantitativas dos grãos de pólen das amostras, foram analisadas a composição, a diversidade, a equitatividade e a dominância das espécies de plantas que compuseram a dieta de A. mellifera. Para avaliar a composição foi analisada a
riqueza de espécies (S), calculando o número de tipos encontrados nas amostras. Para avaliar
a diversidade de plantas que compuseram a dieta foi usado índice de diversidade de Shannon-Wiener (H’). Para avaliar a distribuição e contribuição de cada espécie de planta na dieta foi calculado o índice de equitatividade de Pielou (J’) e para verificar a dominância de alguma espécie na dieta, foi usado o índice de dominância de Berger-Parker (D) (MAGURRAN,
2003)
Foram utilizados modelos lineares generalizados para estudar a relação do número de tipos polínicos e da precipitação (mm) sobre a produção de pólen (g/mês) e sobre as variáveis bromatológicas (proteína bruta, carboidratos totais, extrato etéreo, matéria mineral e matéria seca). Assumiu-se uma distribuição normal das variáveis de resposta e uma função de ligação de identidade. Testes de diagnóstico foram feitos para verificar aptidão dos modelos (tais como a normalidade residual e a influência de outliers). Foi feita uma
correlação de Spearman (rs) para verificar se o domínio de alguns grupos botânicos (famílias ou gêneros) está relacionado com as variáveis químicas. Este é um teste não-paramétrico utilizado em casos de falta de distribuição normal dos dados. Para verificar se as plantas usadas por A. mellifera são os mesmas entre as colônias, foi utilizado o índice de similaridade
de Bray-Curtis e apresentaram-se os dados em um dendrograma, utilizando o algoritmo grupo emparelhado. Testou-se ainda se havia consistência do padrão de agrupamento por meio de correlação cofenética, em que valores próximos à unidade indicam boa representatividade. As análises foram realizadas utilizando 2.13.1 R (R Development Core Team, 2011).
3. RESULTADOS
A dieta de A. mellifera ao longo do período estudado foi composta por 74 tipos
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O gênero Mimosa (Leguminosae) apresentou o maior número de espécie (n= 7) em floração
durante o período de estudo.
Em relação à abundância dos tipos polínicos nas amostras no período chuvoso (Tabela 5), as espécies mais bem representadas em janeiro foram Mimosa tenuiflora (34,88%
= PA) e Psidium cattleianum (22,23% = PA). Nos meses de fevereiro, março e abril, a espécie Mimosa caesalpiniifolia foi dominante (47,38%, 74,75% e 72,88% = PD). Somente em março
teve uma pequena representação de Wedelia calycina (16,25% = PA). Em maio, o pólen de Leucaena leucocephala (37,78%=PA) e Mimosa niomarlei (28,00% = PA) foram
classificados como acessório. Da mesma forma, em junho o pólen de Baccharis trinervis
(44,93 = PA) foi acessório, mas, muito próximo de dominante.
No período seco, o número de tipos polínicos foi menor quando comparada ao
chuvoso (Tabela 3). No mês de julho, que corresponde ao período de transição entre a estação chuvosa e seca, as abelhas forrageiras concentraram a coleta de pólen em Mimosa tenuiflora
(78,90 = PD). Em agosto, Attalea speciosa (46,38% = PD), Borreira spinosa (23,88% = PA) e Mimosa tenuiflora (17,60 = PA) tiveram a maior representatividade nas amostras. Em
setembro a dieta foi caracterizada como monofloral, sendo representada quase que exclusivamente por Myracrodrum urundeuva (95% = PD). Em outubro e novembro Cecropia pachystachya (57,53% = PD; 32,68 = PA, respectivamente) e A. speciosa (20,03% = PA;
53,80 = PD) se destacaram em relação as demais espécies usadas por A. mellifera. Por fim,
em dezembro A. speciosa foi a espécie dominante na dieta das abelhas (64,85%).
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Tabela 3. Variação temporal na dieta de Apis mellifera em Floresta Estacional Semidecidual da Serra da Meruoca, Ceará, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013. As colunas em cinza representam o período chuvoso.
Família Espécies/Tipos polínicos Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out
Acanthaceae Ruellia asperula Lindau. 0,05 0,10
Amaranthaceae Alternanthera brasiliana (L.) O. Kuntze 0,08
Alternanthera tenella Colla 0,15 0,20 1,45 0,05 0,73
Anacardiaceae Anacardium occidentale L. 9,13 2,70 0,08 0,05 0,18 0,95
Myracrodrum urundeuva Allemão 0,20 1,35 95,33 13,00
Arecaceae Attalea speciosa (Mart.) Barb. Rodr. 53,80 64,85 7,78 4,18 0,85 0,45 0,08 6,23 2,83 46,38 2,88 20,03
Asteraceae Acanthospermum hispidum DC. 0,03
Baccharis trinervis Pers. 2,88 5,05 0,38 6,90 44,93 0,70 0,18 0,40
Bidens subalternans DC. 0,08
Emilia sonchifolia (L.) DC. ex Wight 0,23 0,20 0,03
Melanthera latifolia (Gardner) Cabrera 0,65 4,65 0,15
Pithecoseris pacourinoides Mart. 5,30 0,55 0,10
Stilpnopappus tomentosus Mart. ex DC. 0,03 0,03
Trichogonia salviifolia Gardner 0,10 0,05
Tridax procumbens L. 0,10 2,00 4,60 0,13 2,60
Vernonanthura brasiliana (L.) H. Rob. 0,08 0,08 1,03 0,28 0,05
Wedelia calycina Rich. 4,15 9,35 8,60 16,25 11,40 3,60 4,68 0,05
Boraginaceae Cordia trichotoma (Vell.) Arrab 0,70 0,93 0,15 0,68 1,28 1,15 Commelinaceae Aneilema brasiliense C.B. Clarke 0,05 0,53 0,05
Commelina benghalensis L. 0,15 3,50 0,80 3,55 0,65
Commelina diffusa Burmf. 0,15 0,05 0,33 0,03
Convolvulaceae Ipomoea piurensis O´Donell 0,03
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Família Espécies/Tipos polínicos Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out
Convolvulaceae sp1 0,03 0,03
Turbina cordata Choisy 0,03
Euphorbiaceae Croton floribundus Spreng 0,25 0,03
Croton jacobinensis Baill 0,30 0,08
Croton microcalyx Mull. Arg. 0,10 0,08
Lamiaceae Hyptis pectinata (L.) Poit. 0,03 1,78
Hyptis suaveolens (L.) Poit 0,30 6,70 4,05
Ocimum gratissimum L. 0,03 0,10 0,18 0,40 0,38 0,48 0,10
Leguminosae Anadenanthera columbrina (Vell) 0,15 2,83 0,50 0,33 0,25
Bauhinia cheilantha (Bong) Steud. 0,03 0,05 0,35 0,05
Bauhinia unguiculata Baker 0,05
Delonix regia (Bojer ex hook.) Raf. 0,53 0,55 0,30 0,10 0,25
Dioclea grandiflora Mart ex Benth 0,08
Indigofera suffruticosa Mill. 0,30
Leucaena leucocephala Wit. 37,78 2,78 0,05
Mimosa caesalpiniifolia Benth 1,55 47,38 74,75 72,88 3,05 0,08
Mimosa candolei R. Grether 0,33 0,45
Mimosa invisa Mart 0,18 2,35 2,68
Mimosa niomarlei Afr. Fer. 0,40 28,00 1,85
Mimosa sensitiva L. 0,08 0,55 0,95
Mimosa setosa Benth 0,23 1,50 0,28 0,58
Mimosa tenuiflora (Willd) Poir. 4,18 5,30 34,88 0,28 0,80 4,65 2,20 78,90 17,60 6,50
Piptadenia stipulacea (Benth.) Ducke 0,13
Senna splendida (Vogel) H.S.I 0,38
40
Família Espécies/Tipos polínicos Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out
Malvaceae Guazuma ulmifolia Lam 6,80 0,50 0,05 0,03
Sida spinosa L. 0,03 0,08 0,03
Triumfetta rhomboidea Jacq 0,03 0,45
Melastomataceae sp1 0,10
Meliaceae Azadirachta indica A. Juss. 5,30 0,05
Cedrela odorata L. 4,13
Myrtaceae Eucalyptus citriodora Hook 0,08 0,18 1,08 0,33 0,18
Eugenia uniflora L. 0,13
Psidium cattleianum Sabine 22,23 28,08 0,78 0,10
Psidium guajava var. pomifera L. 7,00 6,35 0,03 0,33 0,25 1,28
Nyctaginaceae Boerhavia difusa L. 0,08 0,25 0,25
Onagraceae Ludwigia octovalvis (Jacq.) P.M 0,08
Passifloraceae Passiflora cincinnata Mast. 0,15 0,03 0,10 0,10 0,03 0,03 0,28
Poaceae Zea mays L. 0,03 0,65 1,33 0,03
Rubiaceae Borreria latifolia (Aubl.) K. Schum 2,10
Borreria spinosa (L.) Cham 3,93 3,08 13,08 23,88
Diodella apiculata Delpret. 0,03 0,05 0,05
Manettia cordifolia Mart. 0,05 0,20 0,05 0,03
Spermacoce sp. 0,05
Spermacoce verticillata L 1,10
Rutaceae Citrus limonia Osbeck 1,28 0,68 0,13
Sapindaceae Cardiospermum corindum L. 0,08 0,03 0,10 0,10 0,18
Solanaceae Brugmansia suaveolens (Humb) 0,03
Turneraceae Turnera sp. 0,05 0,28 0,03 0,03 0,03
41
Família Espécies/Tipos polínicos Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out
Verbenaceae Lantana camara L. 0,33
Taxa (S) 6 14 14 18 20 27 30 38 26 31 9 12
