CAPÍTULO 1
Principais espécies de nematoides do algodoeiro no Brasil
Rafael Galbieri
IMA - Primavera do Leste/MT
Guilherme L. Asmus
Embrapa Agropecuária Oeste - Dourados/MS
1. Introdução
Os ¿ tonem atoides causam à produção agrícola intern acional perdas anuais estim adas entre US$ 10 0 bilhões e US$ 157 bilhões (Singh et a l., 20 13). De acordo com Nicol et a l. (20 11), a porcen - tagem de dano, e, consequen tem ente, de perdas de produção por esses parasitas, é m ais elevada em condições de clim as tropicais e subtropicais (14,6%), com parativam ente com regiões de cli- m as tem perados (8 ,8%). Para a cultura do algodoeiro nos Esta- dos Unidos, existem trabalhos en volvendo o histórico de perda anual causada por nem atoides que apontam para valores entre 4% e 5% da produção total (Weaver, 20 15). Esse núm ero é ex- pressivo, pois aquele país é o terceiro m aior produtor m undial de algodão, com aproxim adam en te 3 m ilhões de toneladas de ¿ bra produzidas an ualm ente (Abrapa, 20 16). Em m eados da década de 1980 , a perda era de 2%. Acredita-se que o aum ento observado ocorra pelos seguintes fatores: m elhor con hecim ento dos produ-
tores sobre n em atoides, realização m ais intensa de am ostragem e quan ti¿ cação de nem atoides no cam po, m elhoria na m etodologia de estim ativa da perda de produção, falta de rotação de culturas com o ferram en ta de m an ejo e com pleta ausência de cultivares com resistência genética a nem atoides (Starr et a l., 20 0 7).
No Brasil, não há inform ações sobre as perdas anuais causadas por nem atoides, m uito m enos um histórico de dados passíveis de an álise. O que há são inform ações pon tuais, obtidas em ensaios experim entais realizados em áreas sabidam ente infestadas por determ inados nem atoides. Além disso, há o agravante de que a área da produção de algodão vem se deslocando em diferentes regiões do país. Em m enos de 40 anos, foi do Nordeste para o Sudeste/ Sul, e, m ais recentem ente, para regiões do Cerrado, no Cen tro-Oeste brasileiro (Conab, 20 16). As perdas causadas por nem atoides são in signi¿ cantes em ár eas de exploração agrícola recente. Trabalhos relatam que oito anos de atividade agrícola com algodoeiro con ¿ guram -se tem po r azoável para que sejam de- tectados problem as com ¿ tonem atoides. Esses fatores som ados di¿ cultam um histórico preciso de per das de produção causadas por nem atoides no algodoeiro a nível n acional. No entanto, m es- m o com essa falta de inform ação, acr edita-se que os valores de perdas sejam superiores aos veri¿ cados nos Estados Unidos, já que, nas condições do Cerrado, tanto o clim a com o m odelo de produção favorecem a dissem inação e a m ultiplicação de nem a- toides.
H á m ais de 4.10 0 espécies de nem atoides parasitas de plan- tas descritas (Decraem er & H unt, 20 0 6). Dessas, cin co são ti- das com o causadoras de danos expressivos à produção m un dial de algodão: Meloidogyne incogn ita , Rotylenchulus r enifor m is, Pr a tylenchus br a chyur us, H oplola im us colum bus e Belonola i- m us lon gica uda tus (Bridge, 1992; Star r, 1998; Starr et a l., 20 0 7).
No Brasil, som ente as três prim eiras espécies se fazem presentes nas regiões produtoras, com ocorrência variada (para o Estado de Mato Grosso, essa distribuição pode ser observada com detalhes no Ca pítulo 2 deste livro). No geral, M. incognita , R. r enifor m is e P. br a chyur us ocorrem em 24,4%, 12,8 % e 96,2% das áreas do Estado, respectivam ente.
Essas três espécies de ¿ tonem atoides estão entre as dez de m aior im portân cia em todo o m un do (J on es et a l., 20 13), com ca-
pacidade de parasitar tam bém a cultura da soja, torn ando-se um grande desa¿ o m anter suas populações abaixo do nível de dan o n os sistem as de produção vigentes no Brasil.
O presente capítulo tem com o objetivo prin cipal descrever es- sas três espécies de parasitas do algodoeiro, n o sentido de in tro- duzir con hecim entos básicos que ajudarão n o entendim ento dos assun tos posteriores apresentados nesta obra.
2. Meloidogyne incognita
O gênero Meloidogyne é considerado o m ais im portan te entre os nem atoides parasitas de plan tas cultivadas (J ones et a l., 20 13), vulgarm en te con hecido por nem atoides-das-galhas. Segundo Sasser (198 0 ), o parasitism o das culturas por esses nem atoides é um dos m aiores obstáculos à produção de alim en tos e ¿ bras n o m undo. Em bora tenham sido descritas cerca de cem espécies de Meloidogyne até o m om en to (J ones et a l., 20 13; Noe, 20 10 ), ape- n as quatro delas são respon sáveis por aproxim adam ente 95% dos prejuízos causados à agricultura no m undo: M. in cognita , M. ja - va nica , M. a r en a r ia e M. ha pla (Moura, 1996; Noe, 20 10 ).
Duas espécies de Meloidogyne são parasitas do algodoeiro, M. incognita e M. a cr on ea . Por ém , apenas a prim eira apresen - ta im portân cia global, com ocorr ência em praticam en te todas as regiões produtoras e causando danos relevantes à produção m un - dial de ¿ bra (Bridge, 1992; Starr, 1998 ). M. a cr onea tem ocorrên - cia pontual som ente no sul do Mali e em regiões sem iáridas da África do Sul (Bridge, 1992; Starr et a l., 20 0 5).
2.1 Biologia
Por m eio de hospedeiros diferenciadores, é possível separar quatro raças em M. incognita (raças 1, 2, 3 e 4). As raças 3 e 4 são patogênicas ao algodoeiro; têm distribuição m undial e, aparente- m en te, nível sim ilar de agressividade (Starr, 1998 ). A raça 3, po- rém , é a m ais com um em algodoais no Brasil (Asm us et a l., 20 15).
O nem atoide-das-galhas apresenta as fases de ovo, quatro es- tádios juvenis e a fase adulta; seu ciclo biológico é in uenciado por diferen tes fatores, com o tem peratura, um idade, plantas hos-
pedeiras, entre outros. De m odo geral, atinge a últim a fase entre três e quatro sem anas (Ferraz & Mon teiro, 1995). Durante o ciclo, ocorrem quatro trocas de cutículas, ou ecdises, sendo os perío- dos entre duas trocas seguidas den om inados estádios larvais ou juven is (J 1, J 2, J 3 e J 4). Com a quarta ecdise, term in a o quarto estádio juvenil e o nem atoide en tra na fase adulta. Norm alm en- te, por m eio de estím ulos extern os, com o exsudados radiculares, tem per atura, um idade, etc., os nem atoides eclodem dos ovos. Na falta de tais estím ulos, sobrevive duran te certo período dentro do ovo, com baixo nível de m etabolism o.
Os juvenis de prim eiro estádio passam por um a ecdise ainda dentro do ovo. Os J 2, verm iform es, eclodem usando seus estiletes para quebrar a casca dura dos ovos (Noe, 20 10 ). Essa é a ún ica fase m igradora e infectiva do nem atoide, com grande im portância biológica. A m ovim entação do J 2 no solo é in uenciada, dentre outros fatores, pela estrutura do solo e pela distribuição de poros (Fujim oto et a l., 20 10 ). Norm alm ente, este estádio é en contrado no solo, ao con trário dos outros (J 3 e J 4) e das fêm eas adultas, que são encontrados n ecessariam ente nas raízes, con¿ gurando sua con dição de nem atoide endoparasita sedentário. O juvenil infectivo (J 2) pen etra nas extrem idades das raízes, próxim o à re- gião apical, e m igra no córtex até alcan çar o estelo, onde inicia o parasitism o; incita a form ação de quatr o a oito células nutridoras, hipertr o¿ adas (células gigantes), com citoplasm a den so, de onde obtém o alim ento. As células gigantes funcionam com o um gran- de dren o biológico, desvian do o uxo descendente dos n utrientes do oem a para a alim entação do nem atoide (Noe, 20 10 ). Em con- dições favoráveis, o tem po necessário para com pletar o estádio J 2 é, em m édia, 14 dias, en quanto que o período com binado entre os estádios J 3 e J 4 é de 4-6 dias (Moens et a l., 20 0 9).
As fêm eas adultas, ao atin girem a m aturidade, tornam -se obe- sas, com form ato de pera ou abacate, e, n orm alm ente, ¿ cam com a região posterior do corpo exposta n a superfície radicular (Fi- gur a 1B-C). Sob condições ideais de ilum inação e isolam ento, é possível a visualização das fêm eas a olho n u, quan do retiradas do interior das raízes parasitadas (Figur a 1D). Produzem um com - plexo de substâncias gelatinosas que são expelidas pelo ânus, e que ¿ cam ¿ xadas sobre a região perineal. Form a-se então um a m assa gelatinosa arredondada, clara e transparente, em que são
depositados os ovos, m otivo pelo qual tam bém é con hecida com o m assa de ovos. Após alguns dias, essa m assa torna-se am arela e cr em osa, passan do para m arrom escura (Moura, 1996); ela pro- tege os ovos da dessecação e pode ter ação antim icrobian a (Starr , 1998). A visualização dessas m assas é facilitada com a utilização de corantes especí¿ cos, que reagem com as substâncias que as com põem (Figur a 1A). Cada fêm ea pode colocar de 20 0 a 1.0 0 0 ovos, em m édia 40 0 (Asm us et a l., 20 15).
Figura 1. Ampliação de raiz de algodoeiro parasitada por Meloidogyne incognita evidencian- do massas de ovos coradas de vermelho pela ação da Àoxina B. Destaque para os sintomas de galhas, as massas de ovos e a fêmea do nematoide. (A): galha e massa de ovos (em vermelho); (B e C): remoção/deslocamento das massas de ovos e possível visualização de parte posterior da fêmea (estrutura de coloração branco-leitosa). (D): visualização total do corpo da fêmea removida do interior da galha. Fonte: Rafael Galbieri.
A B
C D
M. incognita se reproduz por partenogênese m itótica obriga- tória. Os m achos, quando presen tes, possuem vida efêm era e cedo abandonam o hospedeiro, são verm iform es e n ão há evidências de que se alim entem (Moens et a l., 20 0 9). Em situações norm ais e em condições adequadas ao parasitism o, há predom ín io de fê- m eas. J á sob estresse para o parasitism o — plantas m ás hospe- deiras, alta com petitividade por alim entos no sistem a radicular, plantas altam ente parasitadas, debilitadas ou velhas —, pode ha- ver aum ento do núm ero de m achos em relação às fêm eas (Moura, 1996; J ones et a l., 20 13).
2.2 Ecologia
A ocorrência de meloidoginose está quase sempre associada a cli- ma quente, comum em regiões tropicais e subtropicais, apresentan- do faixa ideal de temperatura para seu desenvolvimento entre 25° C e 30° C. Outro fator importante que in uencia a ocorrência de M. in- cognita é a textura do solo. Diferentes trabalhos mostram que o ne- matoide-das-galhas apresenta grande preferência por solos arenosos e médio-argilosos (Starr, 1998; Asmus, 20 04; Asmus et a l., 2015).
Uma característica importante do nematoide-das-galhas é sua capacidade de sobreviver no ambiente na ausência da planta hos- pedeira principal; diferentes plantas daninhas podem servir como hospedeiras alternativas durante a entressafra da cultura (Davis &
Webster, 20 05). Também plantas de cobertura, normalmente uti- lizadas para supressão de plantas daninhas e aumento de matéria orgânica no solo, podem ser hospedeiras do nematoide (Asmus et a l., 20 0 5). Além disso, por conta da alta taxa de multiplicação de M.
incognita durante a safra, a população pode persistir para a safra se- guinte mesmo ocorrendo grande mortalidade de ovos e juvenis de segundo estádio. Por outro lado, existem situações em que a persis- tência do nematoide no solo depende de sua sobrevivência na ausên- cia de alimentação, ou na habilidade de resistir a adversidades am- bientais, como temperaturas extremas e dessecação (Evans & Perry, 2009). Na ausência de plantas hospedeiras, o nematoide das galhas pode sobreviver de seis a 12 meses (Starr, 1998; Asmus et a l., 20 15).
O solo é um sistem a biológico com plexo, e as atividades da m aioria de seus habitantes afetam outros organism os presentes. J á foram relatadas inúm eras interações envolvendo nem atoide-das-
-galhas, algodoeiro e fungos de solo (Starr, 1998). O com plexo mais conhecido é o que ocorre entre M. incognita e o patógeno causador da m urcha de Fusa r ium (Fusa r ium oxyspor um f. sp. va sinfectum).
A in uência de nematoides na ocorrência da m urcha de Fusa r ium é tão im portante que o controle tem de ser sim ultâneo, m esm o que se cultivem variedades resistentes ao fungo. O efeito do nem atoide n ão é o de sim plesm ente facilitar a penetração, m as tam bém o de predispor ¿ siologicam ente o hospedeiro à atuação do fungo (De- vay et a l.,1970 ; Cia & Salgado, 20 0 5). No capitulo 2o deste livro, é apresentada, do ponto de vista prático, essa forte relação, quando analisada a incidência da m urcha de Fusa r ium no Estado de Mato Grosso, em áreas de ocorrência de nem atoide-das-galhas. Outras in terações conhecidas são as que ocorrem entre M. incognita e o aum ento de severidade de doenças em plântulas causadas por Py- thim spp. e Rhizoctonia sola ni (Brodie & Cooper, 1964; Cauquil &
Shepherd, 1970 ; Al-Hazmi & Al-Nadary, 20 15).
2.3 Sintomas e danos ao algodoeiro
Com o já m encionado, os nem atoides-das-galhas são endopara- sitas sedentários. Induzem a form ação de sítio de alim entação na região do estelo, causando modi¿ cações celulares, com o o aum en- to da divisão e da m ultiplicação celular no córtex da raiz, próxim o do sítio de alim entação, resultando em galhas, principalm ente nas raízes laterais. O parasitism o resulta em sistem a radicular m enor, com poucas raízes laterais. O gênero Meloidogyne é um dos poucos que perm item diagnóstico positivo pelo exam e visual das raízes, o que pode ser uma das razões por que ele parece ser o nem atoide parasita de plantas m ais comum (Noe, 20 10 ). Além de auxiliar na diagnose, o sintoma de galha pode ser utilizado para, facilm ente, caracterizar ou selecionar genótipos de algodoeiro para resistên- cia ao nem atoide. Por m ais que não seja um a regra, existe correla- ção entre a quantidade do sistem a radicular da planta tom ada por galhas e a m ultiplicação do nem atoide (Hussey & J anssen, 20 0 2), fato esse que pode ser explorado, prelim inarm ente, em programas de m elhoramento genético do algodoeiro. A Figur a 2 ilustra esque- m aticam ente o índice de galhas representado por notas de 0 a 5, enquanto que, na Figur a 3, um a avaliação real em condições de casa de vegetação, utilizando o referido índice.
Figura 2. Esquema representativo do índice de galhas, em que 0 = sem galha no sistema radicular, 1 = apenas sinais de infecção com pequeno número de galhas, 2 = < 25% das raízes com galha, 3 = 25-50%, 4 = 51-75%, e 5 = > 75% das raízes com galha (adaptado de Hussey & Janssen, 2002).
Figura 3. Sintomas (galhas) causados por M. incognita raça 3 em dois genótipos de algodoeiro inoculados em casa de vegetação (cem dias após a inoculação). À esquerda, o genótipo M240 (resistente, com índice de galha = 0 a 1); à direita, o genótipo FM 966LL (suscetível, índice de galha = 4 a 5). Fonte: Rafael Galbieri.
O parasitism o de M. incognita inibe ou bloqueia a translocação de água e nutrientes, bem com o resulta em m enor desenvolvim en- to radicular. Com o re exo, plantas apresentam sintom as não es- pecí¿ cos, que se assem elham aos de de¿ ciência nutricional e/ ou hídrica. É com um observar folhas com m osqueado de coloração amarelada, em contraste com o verde norm al, sintom a conhecido com o “carijó”. Por vezes, em casos particulares, o m osqueam ento pode tam bém ser de coloração averm elhada. Plantas com sistem a radicular parasitado pelo nem atoide tonam -se m ais intolerantes ao estresse hídrico (Bartlen et a l., 20 14).
Para exam inar raízes de plantas com sintom as, é muito im por- tante retirá-las cuidadosam ente do solo, de preferência quando este n ão estiver m uito seco, usando-se de um a pá ou ferram entas equi- valentes. Quando as plantas são arrancadas sem o devido cuidado, pode haver quebra das raízes laterais, que ¿ cam no solo, parte em que as galhas são m ais evidentes. Neste caso, o índice de galha pode ser subestim ado (Starr et a l., 20 0 5).
3. Rotylenchulus reniformis
Das dez espécies descritas de Rotylenchulus, apenas R. r eni- for m is e R. pa r vus parasitam o algodoeiro (Robinson et a l., 1997;
Starr, 1998). R. r enifor m is, conhecido com um ente como nem atoi- de reniform e, está am plam ente distribuído nas regiões tropicais e subtropicais, enquanto que R. pa r vus tem sido encontrado somen- te na África (Bridge, 1992; Starr, 1998). R. r enifor m is é considera- do um dos principais problem as ¿ tossanitários do algodoeiro; sua im portância vem crescendo m undialm ente, sobretudo nos últim os 15 anos (Asm us et a l., 20 15). No Brasil, são visíveis o aum ento po- pulacional e os danos causados pelo nem atoide, principalmente n as condições do Cerrado, nas áreas cultivadas com soja e algodoei- ro (item abordado no Ca pítulo 2).
3.1 Biologia
O nem atoide reniform e é caracterizado com o sem iendoparasita sedentário. De form a sem elhante ao nem atoide-das-galhas, apre- senta tam bém quatro estádios juvenis. A prim eira ecdise ocorre
ainda no interior do ovo e, após a eclosão dos J 2, ele passa por m ais duas fases no solo até tornar-se um adulto im aturo. Durante essas fases do pré-parasitism o, o nem atoide não se alim enta. As fêm eas im aturas, vermiform es, constituem -se no único estágio infectivo, e não o J 2, com o é o caso de M. incognita (Bridge, 1992); elas pene- tram nas raízes das plantas, inserindo aproxim adam ente um terço da parte anterior de seu corpo, estabelecendo os sítios de alim enta- ção nas células da região da endoderm e, no periciclo e nos tecidos do oem a de raízes jovens (J ones et a l., 20 13). Diferentem ente de M. incognita , a infecção por reniform es não tem restrição quanto ao posicionam ento da infecção nas raízes; eles podem alim entar-se em qualquer ponto ao longo de seu com prim ento (Starr, 1998). O nem atoide tam bém induz o estabelecim ento do sítio de alim enta- ção a partir de um a célula da endoderm e, que aum enta de tam anho e incorpora células do periciclo, do parênquim a vascular e do oe- m a, em um núm ero m áxim o de 20 0 células da planta, um a vez que causa a dissolução das paredes celulares adjacentes (Noe, 20 10 ).
Após estabelecer o sítio de alim entação, progressivam ente, a por- ção posterior do corpo da fêm ea, posicionada externam ente, na raiz, aum enta em volum e, resultando n a form a de rim (Figur a 4).
As fêm eas adultas tornam -se seden tárias logo após o início da alimentação, e os m achos perm anecem m óveis no solo. R. r enifor - m is é um a espécie an¿ m ítica; os m achos são atraídos pelas fêm eas logo após estas atingirem a m aturidade. A produção de ovos co- m eça entre cinco e sete dias após a infecção das raízes das plantas.
Sem elhantem ente ao nem atoide-das-galhas, os ovos de R. r enifor - m is são depositados em um a m atriz gelatinosa, norm almente em núm ero de até cem ovos (Figur a 4), produzida por glândulas vagi- nais, em contraste com M. incognita , que a produz por glândulas retais (Robinson et a l., 1997). Todo o ciclo de vida do nem atoide é com pletado em 24-30 dias, e a tem peratura tem grande in uência nesse período.
Figura 4. Ampliação de raízes de algodoeiro parasitadas por R. reniformis. (A): Parte poste- rior das fêmeas do nematoide (estrutura de coloração branco-leitosa em forma de rim); (B e C): massas de ovos em azul, pela ação do corante Trypan Blue. Fonte: Rafael Galbieri.
A
B C
3.2 Ecologia
Uma das características relevantes, que faz do nematoide renifor- me um dos principais parasitas de plantas cultivadas mundialmente, é sua capacidade de adaptar-se às diferentes condições ambientais/
edá¿ cas. O nematoide pode ser encontrado em diversos tipos de solo, porém apresenta tendência para solos de textura ¿ na, siltosos ou argilosos (Robinson et a l., 1997; Asm us, 200 4). A espécie apre- senta grande capacidade de sobrevivência na ausência do algodoei- ro, não somente por ser uma espécie polífaga (mais de 300 espécies de plantas hospedeiras), mas, sobretudo, em função da presença de diferentes mecanismos. Por exemplo, em condições de baixa umi- dade, o nematoide entra em estado de anidrobiose, suportando a dessecação melhor que outras espécies. Além disso, o nematoide pode ter populações elevadas em profundidades maiores, como em 40 -120 cm (Robinson et a l., 20 05; Asm us & Ishimi, 20 09), ¿ cando menos sujeito a variações ambientais, principalmente em período de estiagem . Na ausência de plantas hospedeiras, o nematoide pode so- breviver por até dois anos (Asmus et a l., 20 15).
De forma semelhante a M. incognita , o nematoide reniforme apresenta interação com os fungos causadores das murchas de Fu- sa r ium e Ver ticillium, doenças favorecidas em áreas infestadas com o nematoide. Além disso, o parasitismo de R. r enifor mis favorece a ocorrência de doenças em plântulas causadas, principalmente, por R. sola ni e diferentes espécies de Fusa r ium (Palmateer et a l., 20 04).
3.3 Sintomas e danos ao algodoeiro
No Brasil, a cultura do algodoeiro é, sem dúvida, a que so- fre m ais prejuízos em função do nem atoide reniform e (Ferraz &
Monteiro, 1995). Cam pos infestados pelo parasita não apresentam plantas com sintom as re exos tão expressivos com o os provocados pelo nem atoide-das-galhas; perdas na produção podem ocorrer sem qualquer tipo de sintomas expressivos. Em cam pos com alto nível de infestação, as plantas podem apresentar sistem a radicular com m enor volum e e aspecto m ais sujo m esm o após lavagem em água corrente. Isso ocorre pela aderência de partículas de solo nas m assas de ovos do nem atoide (Starr et a l., 20 0 5). As plantas ataca-
das têm desenvolvim ento inferior ao considerado norm al, com re- boleiras norm almente m aiores que aquelas provocadas por outros n em atoides (Figur a 5). Som ente com alta densidade populacional do nematoide no solo é possível visualizar sintom as de “carijó” nas folhas de algodoeiro (Figur a 5). As condições clim áticas, bem com o o estado nutricional das plantas, podem in uenciar a agressividade dos sintomas provocados pelo nem atoide.
Figura 5. Sintomas reÀexos causados por Rotylenchulus reniformis. (A): reboleira no campo.
(B e C): sintomas de “carijó” nas folhas, em área com alta infestação em Mato Grosso (4.500 espécimes por 200 cm3 de solo). Fontes: (A) Guilherme L. Asmus; (B e C) Rafael Galbieri.
A
B C
4. Pratylenchus brachyurus
O gênero Pr a tylenchus é considerado com o o segundo (Goulart, 20 0 8) ou terceiro (J ones et a l., 20 13) m ais im portante pelos im - pactos econômicos m undiais que causa às culturas agrícolas, supe- rado som ente pelo nem atoide-das-galhas e de cisto (Heter oder a e Globoder a ).
A espécie Pr a tylenchus br a chyur us, conhecida como nem a- toide das lesões radiculares, é o de m aior ocorrência em área de produção de algodão no Brasil, principalm ente nas condições do Cerrado brasileiro (item abordado no Ca pítulo 2). No entanto, os danos e, consequentem ente, as perdas de produção de algodão no país não são m uito evidentes, indicando que, por m ais que o algo- doeiro seja hospedeiro ao nem atoide, apresenta também boa tole- rância (Inom oto et a l., 20 0 1; Machado et a l., 20 0 6). É possível que, com alta população e de form a indireta, associado a outros fatores, com o estresse hídrico, compactação, de¿ ciência nutricional etc., os danos sejam m ais expressivos.
4.1 Biologia
As fêm eas depositam cerca de 30 ovos ao longo de suas vidas, normalm ente dentro das raízes ou no solo próxim o à superfície (postura isolada, sem form ação de m assas de ovos); o macho é raro, sendo a reprodução partenogênica (Asm us et a l., 20 15). O nem atoide tem hábito endoparasita m igrador. A prim eira ecdise ocorre ainda dentro do ovo, e todos os estádios subsequentes (juve- nis e adulto) são m óveis e infectivos; não ocorre o sítio perm anente de alim entação. O nem atoide m ove-se na região do córtex da raiz, onde se alim enta e se reproduz, m as não ataca a região da endo- derm e. Tanto a penetração com o a migração no interior das raízes são facilitadas por um a combinação de ações: m ecânicas (uso do estilete e movimentação de todo o corpo) e tóxica (degradação en- zim ática das paredes celulares da planta) (Goulart, 20 0 8). Com o estilete, o nem atoide absorve o m aterial pré-digerido pelo processo de digestão pré-oral do conteúdo citoplasm ático. Seu ciclo de vida varia m uito, m as dura entre três e oito sem anas, dependendo das condições am bientais (Agrios, 20 0 4), podendo com pletar-se den-
tro das raízes em condições favoráveis ao parasitism o. Quando as condições são adversas, como, por exem plo, a falta de alim ento por conta da senescência da planta ou o excesso de parasitismo, o ne- m atoide terá que m igrar para o solo e procurar novas raízes.
4.2 Ecologia
A ocorrência de P. br a chyur us é favorecida por tem peraturas em torno de 30 °C e solos com textura m édia de 15% a 25% de ar- gila (Asm us et a l., 20 15). O nem atoide tem grande capacidade de sobrevivência na ausência da cultura principal. Prim eiro, porque é um a espécie polífaga, com ampla gam a de hospedeiros, incluindo inúm eras plantas daninhas e diferentes espécies de gram íneas cul- tivadas (m uito usadas em cobertura de solo no sistem a de plantio direto no Brasil Central). Segundo, pelo fato de os ovos apresen- tarem resistência considerável, podendo sobreviver no cam po por determ inado período. Tanto os ovos quanto os juvenis apresentam os seguintes m ecanism os de sobrevivência: criobiose (dorm ên- cia em baixas tem peraturas), anidrobiose (dorm ência em baixas condições de umidade). Este últim o fator é m uito im portante n o período seco, na entressafra no Cerrado brasileiro. Há relatos de sobrevivência do nematoide por até 21 m eses em solo sem qual- quer planta hospedeira e sem irrigação, em condições controladas (Goulart, 20 0 8).
A patogenicidade de Pr a tylenchus pode ser in uenciada pela interação com outros patógenos, principalm ente fungos habitantes do solo. As interações sinérgicas m ais frequentes relatadas são com os fungos causadores de m urchas, dos gêneros Fusa r ium e Ver ticil- lium (J ones & Fosu-Nyarko, 20 14).
4.3 Sintomas e danos ao algodoeiro
Com o endoparasitas m igradores, os nem atoides das lesões radi- culares destroem tecidos das raízes, causando rom pim ento super-
¿ cial e destruição interna, predispondo-os a infecções secundárias por fungos e bactérias. Os danos às plantas hospedeiras são resul- tados das seguintes ações: espoliadora (alim entação e consum o do conteúdo de células vegetais), m ecânica e tóxica (enzim a e toxinas).
Os sintomas são inespecí¿ cos e podem passar facilm ente desperce-
bidos ou serem confundidos com os causados por outros patóge- nos, de¿ ciências nutricionais ou estresse hídrico (Goulart, 20 0 8).
Na Figur a 6, é possível veri¿ car o escurecim ento do sistem a radi- cular provocado por P. br a chyur us e ações de diversos m icrorga- nism os em plantas inoculadas em condições de casa de vegetação.
Figura 6. Sintomas causados por nematoides em raízes de algodoeiro. (A): escurecimento do sistema radicular inoculado com P. brachyurus. (B): à esquerda, raízes necrosadas pelo parasitismo de P. brachyurus; à direita, galhas provocadas por Meloidogyne incognita (plan- tas com 80 dias após a inoculação). Fonte: Rafael Galbieri.
A
B
5. QuantiÄcações de nematoides
Nem atoides parasitas de plantas são parasitas obrigatórios, o que signi¿ ca que podem alim entar-se som ente de células vegetais vivas, e não de plantas m ortas em decom posição, bactérias ou fun- gos. Existe especi¿ cidade em relação ao hospedeiro, e as reações das plantas aos ataques de nem atoides diferem signi¿ cativam ente de acordo com a espécie e a cultivar. Os danos que os nem atoides podem causar a um a cultura dependem de sua densidade popu- lacional no solo (Greco & Di Vito, 20 0 9); há diversos trabalhos m ostrando essa relação na cultura do algodoeiro (Starr, 1998). No geral, a população de dano estabelecida para nematoide-das-galhas é baixa, ao redor de cem indivíduos (em 20 0 cm3 de solo). Para o n em atoide reniform e, esse valor está em torno de 60 0 espécim es (em 20 0 cm3 de solo). No caso do nem atoide das lesões, ainda não se de¿ niu a população de dano. Acredita-se, porém , que seja rela- tivam ente alta.
Para um sistema de manejo de nem atoides e¿ ciente, é funda- m ental saber quais espécies estão presentes no solo de determ inada gleba, talhão ou propriedade, bem com o suas densidades popula- cionais. Há diferentes estratégias para am ostragem e quanti¿ cação de nem atoides no cam po. Por exemplo, o procedim ento pode ser realizado antes do plantio do algodoeiro, com os inconvenientes de que, nesse período, a população do nem atoide estará mais baixa e não haverá plantas e raízes disponíveis para auxílio na diagno- se com base em sintom as no cam po (reboleiras, folhas “carijó”, galhas etc.). Por outro lado, há a vantagem de se poder cam inhar facilm ente, sem obstáculos, pela área de am ostragem , permitindo, in clusive, o uso de veículos apropriados para o procedim ento. Ou- tra estratégia consiste em proceder à am ostragem durante a safra, quando a cultura está em seu desenvolvim ento, entre 60 e 120 dias após o plantio, visando à im plem entação de m edidas de m anejo para a safra posterior. Neste caso, o objetivo é quanti¿ car o nem a- toide quando a população está em seu auge, com possibilidade da quanti¿ cação tam bém nas raízes do algodoeiro. Ambos os m étodos têm suas vantagens; é necessário padronizar os procedim entos no tem po, ou, em um cenário ideal, proceder das duas form as, para possibilitar com parações na área, com objetivo de m anejo. Outra
m edida importante é nunca coletar na entressafra com solo exces- sivam ente seco, principalm ente nas condições do Cerrado brasilei- ro (agosto-setem bro).
Segundo Galbieri et a l. (20 15), o cam inham ento para coleta em determ inado talhão pode ser efetuado em zigue-zague, em função de a distribuição de nem atoides no cam po não ser uniform e, com form ação de agregados (reboleiras). Devem -se coletar as amostras na linha de plantio, na região da rizosfera das plantas. Os nematoi- des vão permanecer preferencialm ente onde houver m aior quan- tidade de raiz; assim , recom enda-se a coleta na profundidade de 0 -25 cm . No caso de R. r enifor m is, observam -se populações m ais elevadas em profundidade m aior, na faixa de 20 -40 cm , em deter- m inados períodos do ano, o que justi¿ ca fazer esse procedim ento em áreas com suspeita do nem atoide. Coletar entre 20 e 25 suba- m ostras a cada, no m áxim o, 10 ha. Deve-se evitar fazer a am ostra- gem no centro das reboleiras, pois, nesse local, possivelm ente as plantas/ raízes já se encontram m uito dani¿ cadas, podendo a popu- lação de ¿ tonem atoides apresentar baixa densidade. Nessas condi- ções, recom enda-se am ostrar as plantas/ raízes nas bordas de áreas com plantas sadias. Form ar um a amostra com posta de, no m ínim o, 50 0 cm3 de solo e 20 g de raízes por área am ostrada. Lem brar-se de que as m aiores quantidades de nematoides estão nas raízes laterais e radicelas, e não na raiz pivotante. O m aterial coletado, solo ou raiz, tem de ser devidam ente hom ogeneizado, identi¿ cado, acon- dicionado e transportado para análise em laboratório (Figur a 7).
No Brasil, existem diferentes laboratórios que prestam serviços de análise nem atológica. Antes do procedim ento, é conveniente in- form ar-se com os técnicos do laboratório sobre orientações para as coletas. É im portante atentar-se que diferentes laboratórios podem expressar resultados em proporções diferentes em seus laudos, vis- to não haver um padrão o¿ cial no Brasil ou m esm o no m undo. Para solo, as m ais utilizadas no Brasil expressam o núm ero de nematoi- des em 20 0 cm3 ou 10 0 cm3 e, para raízes, em 5 g ou 10 g.
Para interpretação m ais cuidadosa dos laudos de análise nem a- tológica, é im portante o conhecim ento da biologia das espécies e suas relações com o hospedeiro. Na Figur a 8, é possível ver um esquem a diagram ático do posicionam ento do parasitism o em rela- ção à anatom ia radicular dos três diferentes gêneros de nem atoides parasitas do algodoeiro. Observa-se que no gênero Rotylenchulus
Figura 7.
Esquema de amostragem, homogeneização, acondicionamen-
to, identi¿cação e transporte de amostras de solo e raiz na cultura do algodoeiro para quanti¿ca- ção de nematoi- des (Galbieri et
al., 2015).
Figura 8. Representação diagramática do posicionamento do parasitismo de três diferentes gêneros de nematoides em relação à anatomia radicular (adaptado de Hunt et al., 2005;
Gheysen & Jones, 2006).
a deposição dos ovos pela fêm ea acontece m ais externamente nas raízes (sem iendoparasita). Para Meloidogyne, parte da colocação dos ovos acontece na superfície radicular (endoparasita). J á para o gênero Pr a tylenchus, a postura é isolada, principalm ente dentro do sistem a radicular, na região do córtex.
O posicionam ento do nematoide em relação ao sistem a radicu- lar, associado ao núm ero m édio de ovos produzidos por fêm ea, tem in uência na evolução do núm ero de espécim es de nematoide no
decorrer da cultura. Na Figur a 9, é possível observar a relação en- tre o núm ero de indivíduos dos referidos nem atoides no solo com o núm ero no sistem a radicular. Essa relação foi obtida a partir de dados de 1.799 am ostras coletadas na cultura do algodoeiro no Es- tado de Mato Grosso. No entanto, para a com posição da relação solo-raiz, foram consideradas som ente as m édias em que o nem a- toide ocorreu, ou seja, 439 am ostras com M. incognita , 230 com R.
r enifor m is e 1.730 com P. br a chyur us. Foram consideradas uni- dades de 20 0 cm3 de solo e 5 g de raiz, em coletas realizadas entre 60 e 120 dias após o plantio da cultura do algodoeiro. É possível observar m aior quantidade de nematoides reniform es no solo do que no interior das raízes, com parativam ente a P. br a chyur us, que apresentou relação no sentido oposto, ou seja, m aior núm ero de n em atoides no interior das raízes em com paração às duas outras espécies. Por esse motivo, a am ostragem de raízes torna-se funda- m ental para a quanti¿ cação de P. br a chyur us.
Figura 9. Relação entre o número médio de espécimes de nematoides no solo/raiz (solo = 200 cm3 e raiz = 5 g). Amostras coletadas em 60-120 dias após o plantio em 1.799 talhões com algodoeiro nas safras de 2011 a 2015, no Estado de Mato Grosso. Relação solo-raiz feita por médias populacionais a partir das amostras em que o nematoide ocorreu.
6. Considerações Änais
Este capítulo teve por objetivo apresentar informações básicas da biologia geral das principais espécies de nematoides ¿ toparasi- tas que incidem sobre a cultura do algodoeiro, com o introdução aos dem ais capítulos, voltados para os m étodos de m anejo nas condi- ções do Cerrado brasileiro.
Há diferenças expressivas entre a biologia, a ecologia e os sinto- m as provocados pelas três principais espécies de ¿ tonem atoides do algodoeiro no Brasil (M. incognita , R. r enifor m is e P. br a chyur us).
É desejável que técnicos envolvidos com a produção de algodão co- nheçam essas particularidades, visando o aprim oram ento do pro- cesso decisório sobre medidas de m anejo.
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