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JULIANA DO CARMO PADILHA

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Academic year: 2021

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INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS - RIO CLARO

JULIANA DO CARMO PADILHA

AVALIAÇÃO DA INFLUÊNCIA DO

ENRIQUECIMENTO AMBIENTAL NAS

VARIÁVEIS COMPORTAMENTAIS DE

SAGUIS-DE-CARA-BRANCA (Callithrix geoffroyi) EM

CATIVEIRO

Rio Claro 2012

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JULIANA DO CARMO PADILHA

AVALIAÇÃO DA INFLUÊNCIA DO ENRIQUECIMENTO AMBIENTAL

NAS VARIÁVEIS COMPORTAMENTAIS DE

SAGUIS-DE-CARA-BRANCA (Callithrix geoffroyi) EM CATIVEIRO

Orientador: Profª. Drª. ELEONORE ZULNARA FREIRE SETZ Co-orientador: Drª CRISTIANE SCHILBACH PIZZUTTO

Supervisor: Prof. Dr. MAURO GALETTI RODRIGUES

Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” - Câmpus de Rio Claro, para obtenção do grau de Bacharel e Licenciado em Ciências Biológicas.

Rio Claro

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cativeiro / Juliana do Carmo Padilha. - Rio Claro : [s.n.], 2012 38 f. : il., figs., gráfs., tabs.

Trabalho de conclusão de curso (Ciências Biológicas) - Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências de Rio Claro

Orientador: Eleonore Zulnara Freire Setz

Co-Orientador: Cristiane Schilbach Pizzutto, Mauro Galetti Rodrigues 1. Ecologia animal. 2. Comportamento animal. 3. Bem estar animal. 4. Zoológico. 5. Primatas. I. Título.

Ficha Catalográfica elaborada pela STATI - Biblioteca da UNESP Campus de Rio Claro/SP

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À Eleonore, por ter aceitado mais uma vez me orientar, por toda ajuda, paciência, confiança e principalmente a amizade;

À Cris, por me co-orientar, e dividir comigo seus conhecimentos, por despertar cada vez mais minha paixão por este trabalho e pela amizade;

Ao Prof Mauro Galetti pela supervisão; À Fapesp pela bolsa concedida;

À Thelma e a Amelie, pela presença em minha vida;

À minhas amigas e amigos que tornaram esses anos mais agradáveis;

À diretoria e funcionários do Zoológico Municipal de Piracicaba, em especial à Marianna; Ao Leandro pelo estágio muito enriquecedor no Zoológico de Buenos Aires;

À todos da SOS Fauna, em especial aos envolvidos no projeto “De Volta pra Casa” Camila, Juliana, Jussara, Cris e Marcelo, pelos inesquecíveis dias em Nova Andradina e pela amizade;

A todos os “fuços” que me alegram;

Enfim, agradeço a todas as pessoas que passaram pela minha vida, pois me proporcionaram um momento de crescimento pessoal.

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Em toda a extensão da Mata Atlântica pode-se encontrar seis espécies do Gênero Callithrix, incluindo o sagui-de-cara-branca, Callithrix geoffroyi. O objetivo deste trabalho foi estudar o comportamento de C. geoffroyi em cativeiro, e avaliar algumas técnicas de enriquecimento ambiental. Para tanto estudamos três indivíduos de C. geoffroyi, em cativeiro no Zoológico Municipal de Piracicaba, São Paulo. O recinto com 37 m2 inclui um abrigo de alvenaria, com plataformas de concreto externas no fundo, troncos, um chão de grama e terra, e telado em seus outros três lados. O método de amostragem foi focal por intervalo de tempo com registros a cada 30 segundos em sessões de 30 minutos, totalizando 30 horas para cada animal, igualmente distribuídas na fase de pré-enriquecimento ou linha de base, fase de enriquecimento ambiental e fase pós-enriquecimento (n=3660 registros em cada fase). As doze técnicas de pós-enriquecimento aplicadas foram: de ambiente físico (ramos, mangueiras para poleiros e tecidos para camas e pontos de fuga), cognitivas (radio, espelho, quebra-cabeca alimentar) e alimentares (insetos, flores e ovos escondidos, acondicionados). Inicialmente, para determinar o período de maior atividade dos saguis, investigamos o padrão de atividade durante três dias (das 9:00 às 17:00 hs) consecutivos, em intervalos de 15 minutos, registrando o número de indivíduos ativos e inativos. Os 495 registros sinalizaram uma maior atividade no período da manhã, periodo então selecionado para a realização do presente trabalho. O etograma compreendeu 16 comportamentos. A inatividade foi o comportamento predominante na fase de linha de base e na fase pós-enriquecimento, com diminuicao significativa (h=8,62, p<0,01) na fase de enriquecimento, e aumento significativo na fase pós enriquecimento (h=18,15, p<0,001). O mesmo foi visto para o uso do substrato (grade e solo, vs. Tronco e concreto, h=5,09, p<0,001 e h=3,98 p<0,05). Na fase de enriquecimento os animais passaram mais de 70% do tempo interagindo com os itens introduzidos em seus ambientes. Os resultados mostraram que o enriquecimento ambiental (folhagens e flores, poleiros, pontos de fuga, congelados, espelho, música, quebra cabeça alimentar entre outros) para este grupo possibilitou uma maior demonstração de comportamentos típicos da espécie, com redução da inatividade e aumento de forrageamento e comportamento exploratório. O enriquecimento se mostrou uma prática efetiva para saguis-de-cara-branca, seu baixo custo permite ser incorporado ao cotidiano de uma instituição mantenedora de animais cativos para proporcionar melhores condições de vida para os animais, e assim atingir melhor seus objetivos educacionais.

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Six species of the genus Callithrix can be found across the Atlantic Forest extension, being the Callithrix geoffroyi, Geoffroy`s marmoset, the least studied species. The objective of this study is to investigate the behavioral aspects of the species in captivity, and how the environmental enrichment techniques influence those behaviors. To this end, we have studied three specimens of C. geoffroyi, in captivity at Municipal Zoo of Piracicaba, São Paulo. The enclosure includes a 37m2 with under masonry, concrete platforms with external deep, trunks, a floor of grass and soil, e grid in their other three sides. The sampling method was focal per time interval, with records every 30 seconds in sessions of 30 minutes, totaling 30 hours for each animal, which were distributed in a baseline phase, an environmental enrichment phase and post-enrichment phase (n = 3660 records in each phase). The twelve enrichment techniques were applied: the physical environment (branches for perches and hoses fabrics for bedding and vanishing points), cognitive (radio, mirror, puzzle food) and food (insects, flowers and eggs hidden, wrapped). Initially, to determine the period of greatest activity of marmosets, we investigated the pattern of activity for three days (9:00 am to 17:00 pm) consecutively at intervals of 15 minutes, recording the number of active and inactive individuals. The 495 records signaled greater activity in the morning, then selected period for the completion of this work. The ethogram comprised 16 behaviors. The inactivity was the predominant phase behavior baseline and post-enrichment with a significant decrease (h=8,62, p <0.01) in the enrichment phase, and a significant increase in the post enrichment (h=18,15, p <0.001). The same was seen for the use of substrate (grid and ground vs. Trunk and concrete, h=5,09, p <0.001 and h=3,98, p <0.05). In phase enrichment animals spent over 70% of the time interacting with the items introduced in their environments. The results showed that environmental enrichment (foliage and flowers, perches, vanishing points, frozen, mirror, music, food puzzle among others) for this group provided a further demonstration of species-typical behaviors, reducing downtime and increasing foraging and exploratory behavior. Enrichment proved an effective practice for marmosets-white-faced, their low cost allows it to be incorporated into the daily life of an institution sponsor of captive animals to provide better living conditions for the animals, and thus better achieve their educational goals.

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1.INTRODUÇÃO. . . 5 2.OBJETIVOS. . . .11 3.MATERIAL E MÉTODO. . . .12 3.1.Animais . . . 12 3.2 Delineamento do projeto . . . 12 4.ANÁLISE ESTATÍSTICA. . . 18 5.RESULTADOS. . . .19 6.DISCUSSÃO. . . 27 7.CONCLUSÃO. . . .30 8.REFERÊNCIAS . . . .31

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1. INTRODUÇÃO E JUSTIFICATIVA

O território brasileiro abriga, em toda a sua extensão de Mata Atlântica, seis espécies do Gênero Callithrix (RYLANDS et al., 2000). A elevada diminuição populacional destes animais e o consequente risco de ameaça de extinção de algumas delas empenharam pesquisadores na busca de informações e conhecimentos mais detalhados dos calitriquídeos. A preservação dos habitats é uma importante ação para a conservação de espécies ameaçadas e, da mesma forma, a reprodução das espécies mantidas em cativeiro pode ser uma relevante ferramenta para a conservação (BERCOVITCH; ZIEGLER, 1989). Em alguns casos a reprodução em cativeiro poderá ser a única alternativa, tornando-se importante o desenvolvimento de técnicas apropriadas para obter o sucesso reprodutivo no cativeiro (SNOWDON, 1989).

O sagüi-de-cara-branca, Callithrix geoffroyi (Família: Callitrichidae, Geoffroy in Humboldt, 1812), é a espécie menos estudada do gênero. Existindo apenas estudos de densidade populacional e áreas de ocorrência (CHIARELLO; MELO, 2001) e sobre aspectos ecológicos, como padrão de atividades (PASSAMANI, 1998) e comportamento alimentar (PASSAMANI; RYLANDS 2000a) para animais de vida livre. Sua ocorrência original engloba o estado do Espírito Santo, e nordeste de Minas Gerais, entre os Rios Jequitinhonha e Araçuaí (RYLANDS, et al.; 2009).

São animais de pequeno porte pesando entre 350 a 450g, possuem a coloração do dorso mesclando negro e castanho-avermelhado, com pernas e braços grisalhos e pés e mãos negros. O focinho é nu, a face e a garganta são brancas. A cauda apresenta padrão de coloração anelada, intercalando anéis com pelos claros e escuros, e os tufos pré-auriculares são longos, pretos e em forma de pincel (EISENBERG; REDFORD, 1991; AURICCHIO, 1995). O comprimento da cauda (~305 mm) é maior do que a somatória dos comprimentos da cabeça e corpo (~210 mm), e ajuda no equilíbrio. A cauda não é preênsil, e com exceção do hálux, todos os dedos possuem unhas em forma de garras, o que facilita a captura de insetos em frestas (AURICCHIO, 1995). Altamente adaptados a vida arboricola, suas garras contribuem a locomoção vertical pelos troncos.

Outra característica é a ausência do terceiro molar, tanto na mandíbula quanto na maxila, totalizando 32 dentes. Os incisivos inferiores são estreitos e compridos, como cinzel,

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especializados para a perfuração de casca de árvores, estimulando a saída de exsudatos que lhe servem como alimento, a goma, fonte de carboidratos, cálcio e proteína (AURICCHIO, 1995).

A dieta é onívora predominantemente composta de goma (68,9%), seguida de néctar e frutos (15,1%) e presas animais, invertebrados (14,8%) e pequenos vertebrados (0,8%) (PASSAMANI; RYLANDS 2000a). A espécie despende grande parte do dia em atividades de alimentação (21%), seguida por locomoção (20%), forrageio (14%) e busca de goma (13%), porém permanece em descanso 29%. (PASSAMANI, 1998). O tempo gasto no descanso é diferente na estação úmida (32.1%) e na estação seca (17.8%), mas o inverso ocorre no tempo gasto em forrageio, 9.7% e 20.6% respectivamente para estação úmida e seca (PASSAMANI, 1998). Um grupo de 5 saguis percorreu entre 480m/dia e 1980 m/dia, não apresentando diferença entre as estações do ano e possuindo uma área de vida de aproximadamente 23.3 hectares (PASSAMANI; RYLANDS 2000b).

Não apresentam dimorfismo sexual conspícuo (BURITY, et al.; 2007). Vivem em grupos familiares compostos normalmente por 6 ou 7 indivíduos, podendo alcançar o número de 15. O grupo é geralmente formado por um casal adulto, dois indivíduos subadultos e dois filhotes, uma vez que as fêmeas parem normalmente gêmeos e raramente um único filhote ou trigêmeos (AURICCHIO, 1995). O grupo apresenta uma única fêmea dominante que monopoliza a reprodução e há cuidado cooperativo da prole, particularmente pelos machos adultos (RYLANDS, 1989; PORTER, et al.; 2009). Os indivíduos subadultos esporadicamente migram entre grupos vizinhos, porém o número de indivíduos do grupo permanece relativamente constante (AURICCHIO, 1995).

Os sagüis apresentam um comportamento de marcação de cheiro relacionado à comunicação sociosexual. Estas marcações são realizadas por glândulas especializadas, localizadas na pele na área circungenital, chamadas de glândulas circungenitais, glândulas suprapúbicas, alem das glândulas no esterno e gulares (RYLANDS, 1979; EPPLE; LORENZ, 1967). Os contextos sociais em que os sinais de cheiro estão envolvidos freqüentemente englobam a identificação do período fértil, coesão do grupo, supressão do ciclo reprodutivo em fêmeas subordinadas e comunicação intra e inter-grupos (EPPLE et al., 1993). Os sagüis costumam realizer marcações de cheiro após a extração de exsudatos, esfregando as glândulas circungenitais e às vezes urinando sobre o orifício perfurado (STEVENSON; RYLANDS, 1988).

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Vocalizações ocorrem, quando se tem um restrito contato visual entre os indivíduos do grupo (CUNHA, et al.; 2009) e estes incluem de duas à quatro notas com freqüência em torno de 5 kHz, sendo a mais baixa freqüência entre os calitriquídeos (MENDES, et al.; 2009). Recentemente, foi observado um chamado com função associada a alimentação (KITZMANN; CAINE; 2009), sendo que este é respondido mais rapidamente quando o chamado é de um indivíduo do grupo (KITZMANN; CAINE; 2006). A espécie apresenta reação de alerta quando exposta a vocalização de predadores (SEARCY, CAINE; 2003).

Existem vários estudos em cativeiro com esta espécie, voltados para a análise da relação entre a visão dicromática/tricomática e forrageio (CAINE; MUNDY, 2000; CAINE, et al., 2003; CAINE, et al.; 2010), resposta a modelos de predadores (CAINE, 1998) e a vocalização de predadores (SEARCY, CAINE; 2003), e também lateralidade (BRACCINI, CAINE; 2009).

O cativeiro pode resultar em inúmeros problemas comportamentais para diversas espécies (HEDIGER, 1970), principalmente para animais que apresentam alta inteligência e grande complexidade social, como os primatas (YERKES, 1925). São muitos os fatores que podem causar o insucesso reprodutivo nesta condição. Existe uma variedade de fatores influenciando o comportamento sexual dos mamíferos, como por exemplo, uma redução na ingestão de alimentos, nutrição inadequada, fatores ambientais (temperatura, umidade, luminosidade, entre outros), fatores espaciais e qualidade do recinto (ESTEP; DEWSBURY, 1996). Mesmo comportamentos considerados normais, apresentados pelos animais de maneira atípica, e alterações do ciclo ovariano podem ser resultantes de um ambiente inadequado (CROCKETT, 1998).

A melhora do bem-estar animal e a ausência do estresse crônico são considerados pré-requisitos para o sucesso reprodutivo (MÖSTL; PALM, 2002). Fortalecer o vínculo entre a conservação ex-situ e in-situ exigiu que se reconhecesse que o ambiente cativo afetava o comportamento de animais silvestres (SEIDENSTICKER; FORTHMAN, 1998), o que também implica na importância de se conhecer o comportamento destes animais (REED, 2002).

O enriquecimento ambiental, embora seja uma preocupação antiga, é uma area recente de estudo e de aplicação dos princípios do comportamento animal. E um princípio de manejo animal que busca melhorar a qualidade do cuidado a animais cativos pela identificação e pelo uso dos estímulos ambientais necessários ao seu bem-estar psicológico e fisiológico ótimo (SHEPHERDSON, 1998). Na prática, abrange uma variedade de técnicas originais, criativas e

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engenhosas para manter os animais ocupados através do aumento da gama e diversidade de oportunidades comportamentais e do oferecimento de ambientes mais estimulantes (SHEPHERDSON, 1998). Desta forma melhora a qualidade de vida dos animais, proporcionando condições para as suas necessidades etológicas (BOERE, 2001a).

Ambientes de cativeiro são invariavelmente menos complexos do que o ambiente natural, pois apresentam oportunidades limitadas de exploração (YOUNG; 2003). A baixa complexidade ambiental está associada à alta previsibilidade das situações, o que gera uma situação tediosa e estressante para os indivíduos (BASSET; BUCHANAN-SMITH, 2007).

As atividades proporcionadas em um enriquecimento geram oportunidades para exploração, que é um importante componente da estratégia de vida de muitas espécies, estando intimamente relacionado com o recolhimento de informações do ambiente. Assim, animais necessitam continuamente explorar o ambiente para perceber a disponibilidade de recursos, esconderijos, pontos de fuga, além de alimentos (MENCH, 1998).

As técnicas de enriquecimento ambiental são utilizadas para reduzir o estresse causado pelo cativeiro principalmente em primatas e carnívoros. Este estresse pode ser expresso por comportamentos inadequados e padrões de atividade atípicos para a espécie e, em especial, de comportamentos estereotipados e repetitivos (SHEPHERDSON, 1998; YOUNG, 2003).

Segundo Shepherdson (1998), as estereotipias podem ser quantitativas, como a superatividade ou beber água em excesso, e qualitativas, como comportamentos que o indivíduo não apresentaria na natureza, tais como caminhar sem objetivo. Enfim, são séries de movimentos de todo ou parte do corpo do animal que são repetidos regularmente e que não possuem nenhuma função aparente. Através da repetição, comportamentos funcionais também podem adquirir autonomia do contexto original e alguns hábitos podem ser praticados sem função ou objetivo aparente, como o forrageamento que alguns animais apresentam mesmo depois de serem alimentados (MASON, 1991).

Enriquecimento é sinônimo de aumento de complexidade, portanto o enriquecimento ambiental pode gerar uma melhoria da funcionalidade biológica, incluindo aumento da longevidade e da adaptabilidade, melhora no sucesso reprodutivo, na saúde e no nível de bem-estar (NEWBERRY, 1995). Também cria condições em que a espécie possa expressar, com maior probabilidade, as características típicas envolvidas normalmente na manutenção da sobrevivência (SEIDENSTICKER & DOHERTY, 1996).

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A atuação enriquecedora sobre o ambiente tem de ser efetuada em função das mudanças comportamentais e fisiológicas visadas. O aumento das alternativas de escolha pelo animal, da riqueza de sua vida social, da novidade aceitável que ocorre no recinto, da possibilidade que tenha de executar comportamentos típicos da espécie, são algumas das estrategias de enriquecimento, com ganhos em bem-estar (YOUNG, 2003).

Ambientes que lembram o habitat natural, com características naturalísticas (MAPLE; STINE, 1982), mostram uma maior facilidade de expressão de comportamentos típicos da espécie (PIZZUTTO et al., 2008), e um aumento da reprodução (HEMPHILL; MCGREW, 1998). A base do enriquecimento é a combinação do conhecimento do habitat natural, da fisiologia e do comportamento silvestre, visando sempre aumentar a frequencia de comportamentos naturais, reduzir os níveis de estresse e aumentar as atividades físicas, além de melhorar as condições de saúde e desempenho reprodutivo (CARLSTEAD, 1996; PIZZUTTO, 2003).

Para C. jacchus em gaiolas, o número de poleiros e a sua disposição são importantes no ambiente cativo (CHAMOVE; GOLDSBOROUGH, 2004). Estes animais têm preferência por poleiros horizontais a verticais (PINES, et al., 2005). O bem estar é afetado pelo tamanho e complexidade do ambiente (KITCHEN; MARTIN; 1996), mas não há preferência de substratos no chão da gaiola, entre grade ou serragem, já que se trata de uma espécie arborícola (HARDY, et al., 2004).

A complexidade ambiental do recinto e as novidades introduzidas sao consideradas elementos básicos de enriquecimento para a redução de comportamentos adversos; modificações estruturais simples, mudanças na rotina diária e a própria socialização são medidas suficientes para estimular e melhorar o “status” psicológico e bem-estar (COE, 1985; BOERE, 2001b; YOUNG; 2003).

Segundo Hosey (2005) os efeitos do ambiente de zoológico sobre o comportamento de primatas estão relacionados ao público constante, espaço restrito e pouco complexo e o manejo diário. Enriquecer o ambiente de primatas cativos reduz a quantidade de tempo em que os animais estão inativos. Estimulando-os, reduz o estresse e ajuda a prevenir o desenvolvimento de comportamento anormal (estereotipias e mutilações), e até mesmo que ocorra em uma freqüência, intensidade ou duração anormal de comportamentos naturais, como aliciamento e agressão

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(HONESS; MARIN; 2006). Segundo Boere (2001a) há a necessidade de mais estudo de enriquecimento ambiental para primatas neotropicais.

A espécie, C. geoffroyi, se encontra classificada como “vulnerável” – sujeita a sofrer risco elevado de extinção, segundo a Lista Oficial das Espécies da Fauna Brasileira Ameaçadas de Extinção e a lista vermelha da IUCN (HILTON-TAYLOR et al., 2004; RYLANDS; CHIARELLO, 2003). O fato desta espécie ser utilizada em vários estudos em cativeiro, além da sua presença em jardins zoológicos, a torna uma espécie de eleição para estudos comportamentais que visam o aumento do bem estar destes animais.

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2. OBJETIVOS

- Avaliar o perfil comportamental da espécie e identificar possíveis ocorrências de comportamentos anormais nos animais estudados.

- Avaliar a influência da introdução de técnicas de enriquecimento ambiental no comportamento destes animais.

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3. MATERIAL E MÉTODOS

3.1 Animais

Para a realização deste projeto foi estudado um grupo de seis animais, composto por um casal adulto e dois casais jovens de sagüi-de-cara-branca (Callithrix geoffroyi), mantidos em cativeiro no Zoológico Municipal de Piracicaba, São Paulo. A área total do recinto é de 37 m², que inclui um abrigo de alvenaria de 1,80 m². Todos os animais foram mantidos sob as mesmas condições de alimentação, manejo e variações climáticas. Eles recebiam diariamente, em sua dieta, ração para primatas, frutas, verduras e legumes variados e balanceados pela Instituição mantenedora.

3.2 Delineamento do Projeto

Antes de iniciarmos os registros comportamentais foi investigado o padrão de atividade dos indivíduos. Durante três dias (das 9:00 às 17:00 hs) consecutivos, em intervalos de 15 minutos, registramos o número de indivíduos ativos e inativos. Estes dados foram fundamentais para determinarmos em que momento do dia estes animais apresentavam maior pico de atividades.

O recinto dos animais foi dividido em quatro partes para o registro dos comportamentos e das atividades dos indivíduos, sendo assim:

- Grade - toda parte telada do recinto, tanto lateral quanto superior (Figura 1 e 3),

- Tronco - qualquer componente acima do nível do solo e que fizesse parte da ambientação do recinto, como galhos de árvore, mangueiras ou pedaços de madeiras (Figura 1 e 3),

- Solo - toda a área de chão do recinto, tanto grama quanto terra (Figura 2 e 3), - Concreto - plataformas construídas dentro do recinto (Figura 2).

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Figura 1. Frente do recinto, em destaque os troncos e as grades.

Figura 2. Fundo do recinto, em destaque em azul as áreas consideradas Concreto e o Solo em vermelho.

Figura 3. À esquerda, dois indivíduos inativos na grade lateral (destaque em rosa) e três indivíduos inativos no tronco (destaque em azul); a direita três indivíduos ativos no solo.

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Os registros comportamentais foram realizados pelo método de amostragem focal por intervalo de tempo (ALTMANN, 1974, MARTIN; BATESON, 1983, SETZ, 1991), com registros a cada 30 segundos em sessões de 30 minutos, totalizando 30 horas para cada animal, assim distribuídas:

Linha de Base: 5 horas semanais, totalizando 20 horas mensais ao longo de 3 meses no período de maio a julho de 2011.

Fase de Enriquecimento Ambiental: 5 horas semanais, totalizando 20 horas mensais ao longo de 3 meses no período de agosto a outubro de 2011 – para avaliação da fase de enriquecimento ambiental.

Pós Enriquecimento Ambiental: 5 horas semanais, totalizando 20 horas mensais ao longo de 3 meses no período de novembro de 2011 a janeiro de 2012.

3.2.1 Linha de Base

Foram realizados registros de diferentes comportamentos e a freqüência com que ocorreram, além da identificação de possíveis padrões comportamentais anormais, a fim de podermos determinar um repertório comportamental para esta espécie em cativeiro, tais como locomoção, alimentação, auto-limpeza, coprofagia, entre outros já estabelecidos para algumas espécies de calitriquídeos (SGAI, 2007).

Os registros comportamentais foram feitos no período da manhã, período este de maior atividade comportamental, segundo o padrão de atividade determinado previamente.

3.2.2 Fase de Enriquecimento Ambiental

Na segunda fase do projeto utilizamos técnicas de enriquecimento ambiental aplicadas em quatro condições experimentais: a) enriquecimento do ambiente físico, b) estimulatório/cognitivo, c) alimentar e d) todas as técnicas juntas:

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- Enriquecimento do Ambiente Físico – um ambiente físico adequado é das características mais importantes para o bem estar do animal, aproximando o cativeiro de seu ambiente natural (YOUNG, 2003), para isso foram utilizados itens que possibilitem maior interação do animal com o ambiente, maior estímulo e demonstração de comportamentos típicos, como a colocação de cordas, troncos, pontos de fuga, para que o animal possa se esconder, substratos, redes (OLIVA-PURDY, 1997), entre outros.

Neste trabalho, foram utilizados itens que possibilitassem maior interação do animal com o ambiente, como a colocação de folhagens e flores de hibisco (Hibiscus sp.), e amora (Morus sp.) cordas, poleiros, pontos de fuga, brinquedos, redes infantis, entre outros (Figura 4). Foram introduzidos os seguintes itens:

- Ramos de hibisco e amoreira espalhados pelo recinto; - Camas e pontos de fuga de tecido;

- Cordas e troncos novos;

- Rede de mangueira de bombeiro;

- Estimulatório e Cognitivo – foram utilizados itens que estimulassem o comportamento exploratório nas várias modalidades sensoriais, tais como quebra-cabeça alimentar (BRENT; STONE, 1996), música (HOWELL, et al., 2003) e espelho (BRENT; STONE, 1996) (Figura 5). - Espelho pendurado no recinto;

- Quebra cabeça alimentar- pedaços de madeira, côncavos e inteiros, furados em uma das extremidades, o pedaço inteiro funciona como uma tampa para o pedaço côncavo, onde havia alimento escondido;

- Música

- Alimentar – foram utilizados alimentos com apresentações diferenciadas dos padrões cotidianos pensando em dificultar o acesso à comida, fazendo com que o animal exercesse suas capacidades perceptivas da busca pelo alimento (YOUNG, 2003; PRIST; PIZZUTTO; HASHIMOTO, 2005), tais como a colocação do alimento em caixas, em tubos de papelão (HOLMBERG, 1995), grilos e tenébrios em cubos de gelatina, frutas em garrafas plásticas, em fatias de madeira e falsos cochos espalhados e escondidos por todo o recinto (Figura 6).

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- Cartucho de papel com folhas de hibisco (Hibiscus sp.) e gelatina sem açúcar;

- Cartucho de papel com folhas de hibisco e tenébrio gigante (Zophobas morio, família Tenebrionidae);

- Frutas congeladas

- Picolé de frutas com suco sem açúcar;

- Casca de ovos de galinha com flores de hibisco (Hibiscus sp.);

- Casca de ovos de galinha com tenébrio gigante (Z. morio, família Tenebrionidae); - Caixinha com tenébrio (Z. morio, família Tenebrionidae) em gelatina sem açúcar; - Caixinha com grilos;

- Caixinha com flores, folhas de hibisco (Hibiscus sp.) e tenébrio gigante (Z. morio, família Tenebrionidae)

- Bolinhas de pingue-pongue furadas com bicho da laranja (Hermetia illucens, família Stratiomiydae), penduradas pelo recinto;

- “Embalagens” plásticas com yogurt;

Todos os itens de enriquecimento foram analisados quanto aos aspectos de segurança antes de serem ofertados aos animais, para não apresentarem risco de ingestão e ferimentos. Grande parte da alimentação fornecida nos itens de enriquecimento alimentar era parte integrante da dieta dos animais elaborada pela Instituição mantenedora, os itens que não faziam parte dessa dieta, como a gelatina e os tenébrios, foram escolhidos em conjunto com a equipe veterinária.

3.2.3 Pós Enriquecimento Ambiental

Nesta fase não foram mais ofertados itens de enriquecimento ambiental. Todos os itens de enriquecimento estrutural colocados durante a fase de enriquecimento foram removidos do recinto, onde as condições do ambiente retornaram àquelas da fase inicial (linha de base).

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Figura 4. Itens utilizados como enriquecimento do ambiente físico, A) ramos de hibisco; B) mangueira de bombeiro e C) tecido utilizado para fazer camas e pontos de fuga.

Figura 5. Itens utilizados como enriquecimento cognitivo e estimulatório, A) radio; B) espelho e C) quebra cabeça alimentar.

Figura 6. Itens utilizados como enriquecimento alimentar, A) bolinhas de pingue-pongue furadas com bicho de laranja; B) cartucho de papel com folhas de hibisco e gelatina sem açúcar, “embalagens”plásticas com yogurt diet, e ovos de codorna cru, C) casca de ovos de galinha com tenébrio, D) caixinha com tenébrio em gelatina sem açúcar, E) casca de ovos de galinha com flores de hibisco, escondidos em ramos de hibisco (F).

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4. ANÁLISE ESTATÍSTICA

As médias das ocorrências comportamentais foram comparadas através da análise de variância, ANOVA. Quando as variâncias foram homogêneas foi utilizado o teste ANOVA de medidas repetidas no tempo e, nos casos que se mostraram heterogêneas, foi utilizado um método não-paramétrico, o teste de Kruskall-Wallis. Da mesma forma, os coeficientes de correlação de Pearson ou Spearman foram calculados de acordo. O nível de significância utilizado foi de p < 0,05.

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5. RESULTADOS

Ao término dos três dias de registros para o padrão de atividade totalizamos 495 registros que sinalizaram uma maior atividade no período da manhã, já que em 26% dos registros os animais estavam ativos neste período e apenas 6,26% estavam ativos no período da tarde. Mesmo considerando o período da manhã o de maior atividade, o número de registros de animais inativos neste período foi alto, sendo 24,64% dos registros e 66, 9% do total dos registros (Figura 7 e Tabela 1). Nestes registros podemos observar também, que 8,48% destes ocorreram no solo, o que não é um comportamento natural da espécie, já que a mesma é arborícola.

Tabela 1. Número de indivíduos ativos e não ativos durante os registros de padrão de atividades.

Não Ativo Ativo

Tronco Grade Solo Concreto Total Tronco Grade Solo Concreto Total

Manhã 69 28 8 17 122 85 23 9 16 133

Tarde 136 34 19 20 209 13 4 6 8 31

Figura 7. Número total de indivíduos ativos ou inativos nos três dias consecutivos de observação (n=15, cinco animais em três dias).

Ao término das observações do padrão de atividade demos início aos etogramas. Para o etograma, identificamos dezessete comportamentos (Tabela 2).

Durante a execução deste trabalho, três indivíduos vieram a óbito em decorrência de problemas clínicos. Um óbito ocorreu durante a fase do padrão de atividade e os demais, respectivamente ao final da linha de base e ao final da fase de enriquecimento. Nos três casos não tivemos acesso a causa “mortis”, mas nos foi informado pela equipe de veterinária responsável que o terceiro óbito não havia ocorrido em função de acidentes com os itens de

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enriquecimento colocados, deixando, assim, o grupo de estudo com apenas 3 animais. O etograma da linha de base, enriquecimento e pós-enriquecimento foi realizado respectivamente com 5, 4 e 3 animais; com isso para comparação entre as etapas do projeto, apenas utilizaremos os dados dos indivíduos restantes.

Tabela 2. Descrição dos comportamentos registrados para os indivíduos de C. geoffroyi. Sigla Comportamento Descrição do comportamento

at ativo quando o animal está exercendo qualquer tipo de atividade física in inativo quando o animal está parado ou dormindo

au coçar quando o animal se coça utilizando as patas dianteiras e/ou traseiras e/ou com os dentes

gr grooming/catação quando o animal recebe ou faz limpeza dos pêlos com os dedos e/ou com os dentes e a boca, no próprio corpo ou de outro indivíduo do grupo

al alimentação quando o animal está ingerindo algum item alimentar

ro roer quando o animal roe os troncos do recintos com a boca relacionado a busca de goma

lp limpeza quando o animal se coça com os dentes e em seguida se lambe e/ou simplismente se lambe

br brincadeira quando dois animais interagem com outro membro do grupo

de deitar quando o animal está deitado com o dorso apoiado em alguma superfície do recinto

bb beber quando o animal bebe água

V vocalizar quando o animal emite sons com a boca

M esfregar os

testículos

quando o macho, com as patas traseiras voltadas para trás, esfrega seu testículo em alguma superfície do recinto

es esfregrar a face quando o animal esfrega a região das bochechas nos troncos,

ca caminhar quando o animal se locomove alternando as patas de apoio, em baixa velocidade

S saltar quando o animal se locomove com o impulso das patas traseiros, que leva a um salto

cr correr quando o animal se locomove alternando as patas de apoio, em maior velocidade

co monta/ cópula quando o animal macho se posiciona sobre a fêmea, teno contato da região genital de ambos os indivíduos, como tentativa de copula

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A porcentagem de ocorrência do registro de inatividade e atividade nas três fases, (fase de linha de base, fase de enquecimento ambiental, fase pós enriquecimento) podem ser vistas para cada animal na figura 8. Na fase de linha de base foi possível observar que, mesmo no período do dia em que os animais estavam mais ativos, houve uma alta prevalência da categoria inativo, para os animais, no tronco, o que repetiu na fase pós enriquecimento. Na fase de enriquecimento ambiental a alta prevalência da categoria ativido, está relacionada a interação dos animais com os intens de enriquecimento (Tabela 3).

Tabela 3. Categorias de maior prevalência nas três fases para cada animal.

Inatividade no tronco (fase de linha de base)

Interação com o item (fase de enriquecimento) Inatividade no tronco (fase pós enriquecimento) Animal 1 22,5% 70,4% 35,3% Animal 4 25,8% 79% 46,2% Animal 5 26,3 78,1% 47,6%

O aumento da inatividade na fase de pós enriquecimento em relação a fase de enriquecimento foi significativo (p<0,001) para os três animais. Na fase pós enriquecimento houve um aumento signficativo na categoria inativo no tronco em relação a fase de linha de base (Animal 1 p<0,05, Animal 4 e 5 p<0,001)

As frequências de ocorrência dos comportamentos para os Animais 1, 4 e 5 durante as três fases, podem ser observadas na figura 9. Os comportamentos que não aparecem no gráfico tiveram frequência de ocorrência 0 (zero).

O grau de interação com os itens de enriquecimento para os animais 1, 4 e 5 são respectivamente 70%; 79%; 78%. O menor tempo de interação foi observado para o Animal 1, durante o primeiro dia de enriquecimento (53%) e o máximo de interação se deu para o Animal 5 (86%) no segundo e quinto dias de enriquecimento (Figura 9).

O uso da grade durante a fase de enriquecimento se deu exclusivamente quando os visitantes estimulavam os animais, diminuindo significativamente (p<0,001) em relação a fase da linha de base, para os três animais (Figuras 10), essa diminuição significativa também foi observada para o uso do solo e do concreto (p<0,001). Durante a fase de enriquecimento ambiental tivemos um aumento significativo (p<0,001) na categoria ativo para os três animais, devido a interação com o item de enriquecimento.

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Figura 8. Porcentagem de ocorrência de atividade e inatividade nas diferentes fases para cada animal (n=1220).

Figura 9. Tempo de interação com os dias de enriquecimentos para o Animal 1, 4 e 5.\

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Figura 10. Frequência de ocorrência, em porcentagem, dos comportamentos para os três animais durante as três fases (n=3660, 10 horas de observação x 3 indivíduos x 122 registros/hora).

Ainda durante a fase de enriquecimento tivemos uma diminuição significativa da categoria alimentação no concreto e solo (p<0,001), que foram comportamentos considerados inadequados para a espécie. Com a introdução dos itens alimentares a categoria alimentação

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diminuiu nos quatros substratos, observou se que os animais interagiram com os enriquecimentos em busca do alimento, ao invês de adquiri-los nas bandejas como de costume.

Os animais interagiram diferentemente diante de cada item de enriquecimento, o tempo dispendido pelos animais 1, 4 e 5, com interação nos itens de enriquecimentos oferecidos, podem ser observados na figura 9. Os animais se interessaram por diferentes itens de enriquecimento. O Animal 5 se interessou pelos enriquecimentos cognitivos, que havia necessidade de manuseio para obtenção do alimento (Figura 11), já os Animais 1 e 4, mostraram mais interesse pelos enriquecimentos físicos (Figura 12).

Os animais interagiram com os itens de enriquecimento estrutural colocados no recinto, como camas, pontos de fuga e redes confeccionadas com mangueira de bombeiro (Figuras 12, 13 e 14). Mesmo quando estes itens foram trocados de lugar no recinto, continuaram sendo explorados pelos animais, como pode ser visto na figura 13 A e B, em que a rede de mangueira está em duas posições diferentes.

Outro enriquecimento que foi muito explorado, foi a vegetação introduzida, como as folhas e flores de Hibisco, este se mostrou um enriquecimento de baixo custo e eficaz, já que os animais não somente o utilizaram como item alimentar, mas também manusearam e exploraram o item (Figura 14 A, B e C). Alguns itens de enriquecimento foram colocados combinados, como ovos de codorna e flores de Hibisco escondidos em pontos de fuga (Figura 14B, 15 E e F).

O uso do solo foi zero durante a fase de enriquecimento, os animais apenas desciam para este em busca de algum item de enriquecimento que havia caído (Figura 15 B e D). Alguns itens de enriquecimento se mostraram pouco atrativos, como o quebra cabeça alimentar e a música.

Os comportamentos como, vocalização, coçar, “grooming”, roer, limpeza, deitar, beber, esfregar os testículos, esfregar a face ou os de locomoção (caminhar, saltar, correr) não foram abordados na discussão, tiveram baixa frequência de ocorrência e, portanto não apresentaram diferença significativa entre as três fases.

O comportamento de cópula e brincadeira, que também não foram abordados na discussão, ocorreram respectivamente quando o Animal 3, o macho dominante, e o Animal 6, macho filhote, estavam presentes, estes comportamentos não se repetiram nas fases seguintes pois estes indivíduos vieram a óbito no decorrer do trabalho.

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Figura 11: Animal 5 interage com o espelho introduzido no recinto.

Figura 12: Em A Animal na cama de tecido e em B animal interagindo com ramos escondidos no ponto de fuga.

Figura 13: Animais interagem com a rede feita de mangueira de bombeiro na primeira posição em que foi posta em A, e em B na segunda posição, animais em detaque.

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Figura 14: A) Recinto com itens de enriquecimento; B) e C) animais interagindo com a vegetção introduzida no recinto, D) animal interagindo com cama introduzida no recinto e E) e F) animais interagindo com pontos de fuga em diferentes locais do recinto.

Figura 15: Animais interagindo com enriquecimentos alimentares, em A comendo ovo de codorna cru, em B “embalagem” plástica com danone, em C caixa com tenébrios e gelatinas e em D caixa com grilos.

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6. DISCUSSÃO

Na fase de linha de base foi possível observar que, mesmo no período do dia em que os animais estavam mais ativos, houve uma alta prevalência da categoria inativo. Acreditamos que estes valores estejam muito elevados para a espécie, uma vez que, que em vida livre, estes animais gastam em média 34% do seu tempo com locomoção e forrageamento, e apenas 29% do tempo diário em descanso, enquanto para estes animais encontramos 66,9% do tempo diário destinado ao descanso (inatividade) (PASSAMANI; RYLANDS 1998) e chegam a percorrer distâncias entre 480m/dia e 1980 m/dia (PASSAMANI; RYLANDS 2000b).

A inatividade foi um dos comportamentos mais marcantes para estes animais; podemos notar sua elevada frequência de ocorrência na fase de linha de base e na fase pós-enriquecimento. Sua redução mostrou-se significativa na fase de enriquecimento, uma vez que os animais passaram a interagir e manipular os itens ofertados; este fato vem de encontro ao trabalho de JACOBSEN, et al. (2010) para Sapajus (Cebus) apella, onde ocorre diminuição da inatividade na presença de enriquecimento. A redução da inatividade também pode estar relacionada ao conceito de YERKES (1925),afirmando que se o animal cativo não puder ter a oportunidade de “trabalhar” para sobreviver, ele deve ao menos, ter a chance de exercitar diferentes reações diante das invenções e aparatos colocados em seus ambientes. Sabemos que enriquecimento é sinônimo de aumento de complexidade, portanto o enriquecimento ambiental pode gerar uma melhoria da funcionalidade biológica (NEWBERRY, 1995), além do desenvolvimento da flexibilidade comportamental em resposta a ambientes dinâmicos (SNOWDON; SAVAGE, 1989; SHEPHERDSON, 1994; RUMBAUGH; WASHBURN; SAVAGE-RUMBAUGH, 1989).

Com a introdução dos enriquecimentos, os animais passaram mais de 70% do tempo interagindo com os itens de novidade (entre 53% e 86%). Estas informações mostram-se importantes, e vem de encontro a Breland e Breland (1961), que afirmaram que o comportamento do animal cativo é passível de mudanças e pode, de alguma maneira, ser direcionado para demonstrações típicas da espécie. Ambientes que lembram o habitat natural, com características naturalísticas (MAPLE; STINE, 1982), mostram uma maior facilidade de expressão de comportamentos típicos da espécie (PIZZUTTO et al, 2008).

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Geralmente, no ambiente cativo, os Callitriquideos são alimentados em porções, dentro de uma rotina, e oferecidos em comedouros (bandejas) de fácil acesso (BJONE, et al. 2006).

Durante a fase de enriquecimento o uso do solo foi praticamente nulo, ocorrendo apenas quando da busca de algum item de enriquecimento. Mesmo na fase do enriquecimento, parte da alimentação fornecida pela instituição era ofertada em bandejas, no concreto do recinto, porém os itens de enriquecimento alimentar eram colocados em pontos mais altos do recinto, tentando respeitar a característica arborícola da espécie(STEVENSON; RYLANDS, 1988). A frequência de observação dos animais no solo e no concreto diminuiu muito, uma vez que os animais preferiam os desafios de buscar alimentos em pontos de maior dificuldade de acesso, fato este, que pode estar diretamente relacionado com a dificuldade de acesso (NEWBERRY, 1995; MAPLE, 1996) e oportunidades de escolha (MAPLE, 1996), além da previsibilidade da alimentação favorecer a inatividade e comportamentos anormais (BLOOMSMITH; LAMBETH, 1995). Para Sgai (2007), a introdução das técnicas de enriquecimento alimentar, também proporcionou um aumento do comportamento exploratório e do forrageamento em C. jacchus.

Apesar de não ter sido objetivo do trabalho, uma análise de preferência dos itens de enriquecimento utilizados, pudemos notar que os animais demonstraram uma variação individual de resposta frente às novidades. Alguns itens de enriquecimento se mostraram pouco atrativos, como o quebra cabeça alimentar que se mostrou eficiente para C. jacchus aumentando significativamente o tempo gasto na procura e exploração do alimento (ROSA et al.; 2003), não foi observada mudança no comportamento quando foi oferecida música aos animais, como o visto para chimpanzés (HOWELL, et al. 2003). Esta ausência de resposta em relação a música pode ter sido causada pelo uso de uma faixa de frequência inapropriada para essa espécie (SNOWDON, 2012)

Os troncos horizontais foram colocados próximos a grade superior do recinto, abrangendo uma ampla área e sempre interligados; para Chamove e Goldsborough (2004) e Vitale e Manciocco (2004), quando os troncos são dispostos desta forma, acabam sendo mais utilizados por calitriquideos. Nossos animais também fizeram grande uso dos troncos na fase do enriquecimento, além das redes de mangueira (Figura 19). Já o quebra cabeça alimentar não teve grande sucesso, como o visto em C. jacchus (VITALE; MANCIOCCO, 2004), os animais se interessaram, porém não despenderam muito tempo nele, perdendo logo o interesse.

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A complexidade ambiental do recinto e as novidades introduzidas são consideradas elementos básicos de enriquecimento para a redução de comportamentos adversos; modificações estruturais simples, mudanças na rotina diária e a própria socialização são medidas suficientes para estimular e melhorar o “status” psicológico e bem-estar (BOERE, 2001b; COE, 1985).

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7. CONCLUSÃO:

Nossos resultados mostraram que a introdução de itens de enriquecimento ambiental para este grupo de Callithrix geoffroyi possibilitou uma maior demonstração de comportamentos típicos da espécie, como aumento do comportamento exploratório, do forrageamento, com redução da inatividad, possibilitando uma maior variabilidade comportamental, com hábitos comportamentais semelhantes ao encontrado em vida livre.

Diante disto podemos concluir que o enriquecimento é uma prática de manejo de baixo custo que pode ser incorporada ao cotidiano de uma instituição mantenedora de animais cativos na tentativa de proporcionar melhores condições e qualidade de vida para os animais.

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Referências

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