Ocorrência de Ithyoclinostomum Sp. e Eustrongylides Sp., parasitos de Hoplias
aff. malabaricus Bloch, 1794 (Characiformes: Erythrinidae), no litoral de Santa
Catarina, Brasil
Occurrence of Ithyoclinostomum Sp. and Eustrongylides Sp. parasites of Hoplias
aff. malabaricus Bloch, 1794 (Characiformes: Erythrinidae) on the coast of
Santa Catarina, Brazil
DOI:10.34117/bjdv6n4-359
Recebimento dos originais: 20/03/2020 Aceitação para publicação: 28/04/2020
Juliano Santos Gueretz
Doutor em Ciência Animal pela Universidade do Estado de Santa Catarina Instituição: Instituto Federal Catarinense, Campus Araquari.
Endereço: BR 280, km 27 - Bairro Colégio Agrícola, Araquari - SC, Brasil e-mail:juliano.gueretz@ifc.edu.br
Simone Brito Senger Médica Veterinária
Companhia Integrada de Desenvolvimento Agrícola de Santa Catarina – CIDASC Unidade Veterinária Local de Barra Velha - SC, Brasil
e-mail: simonebrito@cidasc.sc.gov.br Marlise Pompeo Claus
Doutora em Ciência Animal pela Universidade Estadual de Londrina Instituição: Instituto Federal Catarinense, Campus Araquari.
Endereço: BR 280, km 27 - Bairro Colégio Agrícola, Araquari - SC, Brasil e-mail: marlise.claus@ifc.edu.br
RESUMO
Hoplias malabaricus conhecida popularmente como “traíra”, é um peixe piscívoro, de ampla distribuição nas Américas, exceto nas regiões de temperatura mais amena. Estes peixes apresentam um parasitofauna diversificada, incluindo fases intermediárias de Ithyoclinostomum sp. e Eustrongylides sp. O estudo teve o objetivo de descrever a ocorrência de Ithyoclinostomum sp. e Eustrongylides sp. parasitando H. malabaricus no litoral Norte Catarinense, Brasil. Foram examinados 20 exemplares de H. malabaricus para a biometria dos peixes e prospecção dos parasitos. Foram encontrados 35,00% dos peixes examinados parasitados, sendo que a intensidade parasitária foi de 5,29 (2-18) parasitos por peixe parasitado e a abundância parasitária foi de 1,84 parasitos por peixe examinado.
Palavras-Chave: Digenéticos, Ictioparasitologia, Nematoda, Trematoda, Zoonoses.
ABSTRACT
Hoplias malabaricus popularly known as "traíra", is a piscivorous fish, of wide distribution in the American, except in the regions of more pleasant temperature. These fish have a parasitic diversity, including intermediate stages of Ithyoclinostomum sp. and Eustrongylides sp. The objective of this study was to describe the occurrence of Ithyoclinostomum sp. and Eustrongylides sp. parasitizing H. malabaricus on the north coast of Santa Catarina, Brazil. Twenty specimens of H. malabaricus were examined for fish biometry and parasite prospection. A total of 35.00% of the parasitized fish
were found. The parasite intensity was 5.29 (2-18) parasites per parasite fish and parasite abundance was 1.84 parasites per examined fish.
Keywords: Digenetic, Ichthyoparasitology, Nematoda, Trematoda, Zoonosis.
1 INTRODUÇÃO
Hoplias malabaricus (Bloch 1794) conhecida popularmente como “traíra”, é um peixe carnívoro, piscívoro, possui ampla distribuição na América Central e do Sul, exceto na região dos Andes e nos rios da Patagônia. Ocorre preferencialmente em ambientes lênticos e apresenta elevada capacidade adaptativa, sendo comum em diversos habitats com condições ambientais bastante diferenciadas. Tem hábitos noturnos, tolera baixas concentrações de oxigênio dissolvido e sua abundância está correlacionada com a vegetação aquática e águas rasas. Estes peixes apresentam um parasitofauna diversificada (BELEI et al. 2013, VIEIRA et al. 2015, BERNARDINO et al. 2016).
Ithyoclinostomum sp. é um trematódeo digenético que tem um ciclo de vida complexo, com vários hospedeiros, em suas diversas fases de vida, tais como moluscos, peixes e aves. O parasitismo por metacercárias de Ithyoclinostomum sp. pode resultar em uma rejeição do consumo do pescado decorrente da aparência repugnante dos cistos contendo a fase de metacercária do parasito. Metacercárias de Ithyoclinostomum sp. foram encontrados em H. malabaricus de diferentes bacias brasileiras (COSTA et al. 2015).
Eustrongylides sp. de coloração avermelhada, pode alcançar até 10 cm de comprimento. As aves abrigam o parasito adulto no proventrículo ou fígado, daí são liberados ovos com larvas em estágio L1, que são ingeridas por anelídeos aquáticos, onde se desenvolvem em larvas L3 infectantes. O peixe ingerindo o anelídeo infecta-se, originando larvas L4 que permanecerão encistadas à espera de que sejam ingeridas por aves (ONAKA & MORAES 2008).
As aves, peixes, anfíbios e répteis são hospedeiros de nematódeos do gênero Eustrongylides, sendo que as aves são hospedeiros definitivos e os outros são hospedeiros intermediários ou paratênicos. Estes helmintos têm potencial zoonótico. As larvas podem estar localizadas em tecidos subcutâneos, fígado, mesentério e entre fibras musculares (MELO et al. 2016).
O objetivo do estudo foi descrever a ocorrência de Eustrongylides sp. e Ithyoclinostomum sp. em Hoplias malabaricus no litoral Norte catarinense, Brasil.
2 MATERIAL E MÉTODOS
Os peixes foram adquiridos de pescadores, no município de Barra Velha SC, provenientes de dois locais, sendo um nas coordenadas Latitude 26º39’14” S 48º43’48” O e outro 26º39'17" S 48º42'43" O, distantes 1.800 m entre si. Foram examinados 11 peixes do primeiro local, todos de
sexo indeterminado e nove do segundo local, sendo três fêmeas e seis de sexo indeterminado. Foi realizada a identificação e biometria dos espécimes, medidas de comprimento total (CT), comprimento padrão (CP) em centímetros e determinação da massa, em quilogramas (kg).
Os descritores parasitários foram os propostos e revisados por BUSH et al. (1997). Sendo a taxa de ocorrência o quociente entre os peixes parasitados e os peixes examinados, expresso em porcentagem. A abundância parasitária expressa o quociente entre o número de parasitos encontrados e o número de peixes examinados. A intensidade parasitária refere-se ao quociente entre o número de parasitos, de uma determinada espécie, e o número de peixes parasitados por esta espécie de parasito.
As necropsias dos peixes seguiram recomendações de EIRAS et al. (2006), JERÔNIMO et al. (2012) e EIRAS et al. (2013). Os peixes foram identificados segundo OYKAWA & MATTOX (2009), BAUMGARTNER et al. (2012) e VIEIRA et al. (2015). Os parasitos foram identificados de acordo com BELEI et al. (2013), BENIGNO (2014), COSTA et al. (2015) e MELO et al. (2016). Os dados de biometria e preditores parasitários foram submetidos à estatística descritiva, análise de variância – ANOVA e teste t de Student em planilha Libre Office Calc.
3 RESULTADOS
Foram examinados 20 exemplares de H. malabaricus, que mediram 30,20±4,54 cm no seu comprimento total e pesaram 333,15±164,17 g. Os peixes parasitados, sete exemplares, todos do local 02, mediram 32,70±5,81 cm e pesaram 429,71±211,60 g. Os exemplares não parasitados mediram 28,85±3,19 cm e pesaram 281,15±109,17 g. Não houve diferença significativa (p>0,05), nos dados de biometria, entre o grupo dos peixes parasitados e não parasitados, bem como entre o sexo dos peixes parasitados. Sete peixes (35,0%), estavam parasitados por cistos contendo metacercárias de Ithyoclinostomum sp. (Figura 1), cuja distribuição está demonstrada na Tabela 1. Um peixe, além de seis cistos contendo metacercárias de Ithyoclinostomum sp., aderidos na musculatura próxima à inserção das nadadeiras ventrais, também estava parasitado por uma larva de Eustrongylides sp. (Figura 2), desincistada, localizada no fígado. A intensidade parasitária foi de 5,29, a amplitude foi de dois a 18 parasitos por peixe e a abundância parasitária foi de 1,84.
Tabela 1. Ocorrência e distribuição por sítio anatômico de Ithyoclinostomum sp. em Hoplias aff. malabaricus Bloch, 1794 (Characiformes: Erythrinidae), capturados no litoral de Santa Catarina, Brasil, 2019.
Peixe Boca Brânquia s Cavidade celomática Esôfago Fígad o Musculatura da nadadeira ventral Opércul o Subtota l 7* 6 6 8 4 4 9 3 3 10 3 1 4 12 1 8 2 1 12 13 1 1 1 2 5 17 1 1 2 Total 1 9 1 3 2 17 3 36
*este espécime também estava parasitado por uma larva de Eustrongylides sp., no fígado.
3 DISCUSSÃO
No Rio São Francisco, no Estado de Minas Gerais, Brasil, foram encontradas prevalência de 5,81%, intensidade média de 2,00 (1-6) e abundância média 0,11 de parasitismo por Ithyoclinostomum sp. em H. malabaricus (COSTA et al. 2015). No presente estudo os peixes parasitados representaram 35,00% (7/20) dos peixes examinados, com uma intensidade média de 5,14 (2-12) e abundância média de 1,8. Resultados bem acima dos encontrados no Rio São Francisco, porém há que ressaltar que são ambientes distintos. Neste mesmo Rio São Francisco, foi constatado 34,5% das traíras examinadas parasitadas por Ithyoclinostomum dimorphum, inclusive, nos olhos. A prevalência foi de 3,4%, com intensidade média de 1,0 e abundância média de 1,0. A metacercária encontrada no globo ocular direito estava alojada entre a córnea e a íris. O baixo parasitismo não afetou os índices de biometria, dos peixes (SOUZA et al. 2018). No presente estudo, apesar das medidas de tendência central e dispersão aparentarem, não houve diferença estatística (p<0,05) na relação entre comprimento e massa dos peixes parasitados e não parasitados.
Há que destacar, como afirmado acima, os índices discrepantes entre os dois estudos no mesmo rio, São Francisco, porém as variações espaço temporais, possivelmente interferindo nos preditores parasitários, necessitariam ser melhores investigadas, fato também observado no presente estudo. Num dos locais da amostragem não houve parasitismo e o que diferencia um local do outro, além da distância de 1.800 m., é a presença de vegetação aquática e aves silvestres no ambiente dos peixes parasitados e intensa visitação no outro local, pois este último é um local aberto do tipo “pesque pague”.
Figura 1. Ithyoclinostomum sp. parasito de Hoplias malabaricus.
Paraguassú & Luque (2007), encontraram 30,8 % de prevalência de Ithyoclinostomum dimorphum em H. malabaricus capturadas no Reservatório de Lages, Estado do Rio de Janeiro. Benigno et al. (2014) encontraram metacercárias de I. dimorphum na musculatura de um espécime de H. malabaricus, com 0,96% de prevalência, com intensidade de infecção de 2 parasitos e 0,02 de abundância, na Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil. Costa et al. (2015) encontraram 5,81% de prevalência, 2% de intensidade média e 0,11% de abundância média de larvas de Ithyoclinostomum sp. em H. malabaricus, no alto rio São Francisco, Brasil. A ocorrência de metacercárias de I. dimorphum em traíras em diversas partes do Brasil foram dispares, tais como 71,43% (5/7), em peixes provenientes do Parque Estadual do Rio Doce, MG, onde foram encontradas 12 metacercárias de I. dimorphum encistadas na cavidade peritoneal de cinco traíras (BELEI et al.
2013). Neste último estudo, a maceração de metacercárias de I. dimorphum revelou a presença de ovos nestes parasitos. A justificativa pela presença de ovos em macerado de metacercárias foi a possível ausência de hospedeiro definitivo, onde o parasito encurta seu ciclo de vida. Estes resultados corroboram a importância de estudos referente ao ciclo de vida destes parasitos.
A epidemiologia do digenético Ithyoclinostomum sp necessita ser melhor investigada, para saber, por exemplo, qual a prevalência do parasito e quais são os hospedeiros definitivos, na região. Pois, possivelmente, a prevalência parasitária, nestes hospedeiros definitivos, interfira nos descritores das fases intermediárias do parasito. Tal hipótese é justificada pelos resultados encontrados por GALLIO et al. (2007), onde relataram Ithyoclinostomum sp parasitando H. malabaricus no Rio Grande do Sul e creditaram a sua presença às aves migratórias, hospedeiros
definitivos do parasito. Adicionalmente, foi relatado o trematódeo em aves ciconiformes na região Centro-Oeste do Brasil (PINTO et al. 2004). I. dimorphum é relatado em aves, Ardea cocoi Linnaeus, 1766, na planície de inundação da Bacia do Alto Rio Paraná, Brasil (DIAS et al. 2003). Ainda, adultos de I. dimorphum foram relatados em A. cocoi nos estados do Pará, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, em Nycticorax nycticorax no Mato Grosso e São Paulo e Rio Grande do Sul e, Tigrisoma lineatum no Mato Grosso do Sul.
Foi monitorado durante dez anos, na região do presente estudo, a ocorrência de aves piscívoras, com potencial de hospedeiro definitivo para o digenético acima descrito, como a família Ardeidae por exemplo, classificadas, naquele estudo, como de ocorrência regular, com flutuações sazonais (BRANCO, 2007). Corroborando, mais uma vez, a importância de se esclarecer o ciclo de vida do Ithyoclinostomum sp, na região.
Metacercárias de I. dimorphum em H. malabaricus foram relatadas nos estados de Espirito Santo, Minas Gerais, Pará, Paraná, Rio de Janeiro, Rio Grande do Sul e Tocantins (PINTO et al. 2004, BRIOSIO-AGUILAR et al. 2018), porém na revisão da literatura não foi encontrada relatos no estado de Santa Catarina.
Meneguetti at al. (2013) estudaram o parasitismo de Eustrongylides sp. em H. malabaricus, no município de Buritis, Rondônia (RO), de 30 peixes examinados, 28 (93,33%) estavam parasitados pelo helminto, com uma intensidade 1,47 parasitos por peixe. Os autores discutem a possibilidade da relação entre a ingestão de peixes sem cocção e o risco zoonótico, dado a hábitos culturais locais. H. malabaricus comercializados em São Bento, Maranhão (MA) apresentaram potencial zoonótico, sugerindo risco para a população regional consumidora. Foi constatado, nestes peixes, a presença de Eustrongylides sp. encistados no mesentério da cavidade abdominal (RODRIGUES et al. 2017). Pode-se inferir que o risco zoonótico, sugerido pelos autores, também está presente na região do litoral Norte Catarinense, haja vista a ocorrência de Eustrongylides sp.
nesta região, apesar da ocorrência de 5% (1/20) e intensidade de um parasito, conforme demonstrado neste estudo.
Figura 2. Eustrongylides sp. parasito de Hoplias malabaricus.
No estudo em São Bento, MA (RODRIGUES et al. 2017), os autores verificaram a presença de Eustrongylides spp. encistados no mesentério da cavidade abdominal de H. malabaricus. Também foi constatado, que o tamanho dos peixes influencia, quando considerada a prevalência de Eustrongylides. Martins et al. (2009) encontraram prevalência de 20,0 a 72,7% de larvas de Eustrongylides sp., com uma intensidade de infecção de quatro larvas e uma abundância média de 2,6 larvas em H. malabaricus pesando de 150 a 1.650 g, no Rio Paraná, no município de Presidente Epitácio, no estado de São Paulo. Sendo que a taxa de prevalência foi proporcional ao peso dos peixes. No presente estudo, apesar da média entre tamanho e massa dos peixes parasitados ser aparentemente maior que os peixes não parasitados, não foi observado diferença significativa entre a biometria e a ocorrência de parasitos. Inclusive, o peixe parasitado por Eustrongylides sp., avaliado neste estudo, foi o maior e mais pesado entre os peixes examinados. Porém, como foi o único espécime parasitado não é possível inferir, que nestas condições, a biometria tem relação com índices parasitários. Ainda, considerando-se a importância de Eustrongylides sp. em infecções zoonóticas de pacientes humanos, os resultados apresentados, neste e nos estudos apontados, sugerem risco para a população regional consumidora.
Foi observado em European perch, parasitados por Eustrongylides sp., lesões nos locais de parasitismo, tais como no tecido muscular, no qual, o parasito estava circundado por uma cápsula e uma resposta inflamatória aguda evidente. Ainda, nos locais de infecção, o músculo hospedeiro era necrótico e em estado de degeneração (DEZFULI et al. 2015). No presente estudo não foi possível avaliar as lesões do parasito, no fígado do peixe, pois o órgão já estava em processo de autólise, possivelmente pelo tempo de armazenamento do peixe em condições impróprias, pelo pescador.
Larvas de Eustrongylides sp. e cistos contendo metacercárias de Ithyoclinostomum sp., pelas suas dimensões, são visíveis a olho nu. Sendo assim, a ocorrência destas fases parasitárias intermediárias em peixes, como H. malabaricus, possivelmente causam rejeição pelo consumidor. O que, de certa forma interfere, positivamente, na profilaxia de um possível risco zoonótico, provocado pela ingestão, em condições impróprias, de peixes parasitados.
4 CONCLUSÃO
Vale ressaltar que este é o primeiro relato da ocorrência de Eustrongylides sp. e de Ithyoclinostomum sp. parasitando Hoplias malabaricus na região estudada, ainda que outras pesquisas sejam necessárias, visando a identificação, de forma cada vez mais abrangente da ictioparasitofauna presente nos diferentes ambientes e regiões.
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