Mônica Henrique Carnonha Lima1;
Fernando A. O. Silveira2; Evandro Gama De Oliveira3
Resumo
No Cerrado, a maioria das espécies de plantas não possui adaptações aparentes para dispersão de sementes por formigas. Entretanto, a dispersão secundária por formigas neste ambiente vem sendo relatada recentemente. O objetivo deste estudo foi avaliar o papel das formigas na dispersão secundária de sementes tipicamente ornitocóricas, em espécies de Miconia no Cerrado. Foram realizados experimentos de remoção de diásporos para as espécies M. irwinii, M. alborufescens, M. ferruginata, M. albicans, M. ibaguensis e M.
corallina. A taxa de remoção dos diásporos para as seis espécies foi similar, tanto para o tratamento de exclusão de vertebrados, quanto para o controle aberto. Grande parte dos diásporos presentes nos dois tratamentos foi removida e transportada até o ninho por espécies de Atta, Acromyrmex e Ectatomma. Estes resultados sugerem que a atividade das formigas exerce efeitos importantes e duradouros sobre o destino das sementes de Miconia adaptadas para dispersão por aves.
Palavras-chave: Dispersão de sementes. Interação formiga-planta. Mirmecocoria. Pilha de rejeitos.
1Graduanda de Ciências Biológicas, Centro Universitário UNA, Instituto de Ciências Biológicas, Campus Guajajaras, Belo Horizonte, Minas Gerais. E-mail: mhclima@gmail.com
2 Professor co-orientador, Laboratório de Ecologia Evolutiva & Biodiversidade/ Departamento de Biologia Geral/
ICB/UFMG.
3 Professor orientador, Centro Universitário UNA, Instituto de Ciências Biológicas, Campus Guajajaras, Belo Horizonte, Minas Gerais.
Interactions between ants and non-myrmecochorous diaspores in species of Miconia (Melastomataceae) in the Cerrado
Mônica Henrique Carnonha Lima1;
Fernando A. O. Silveira2; Evandro Gama De Oliveira3
Abstract
In the Cerrado most species have no apparent adaptations for seed dispersal by ants.
However, secondary dispersal by ants in this environment has been reported by some authors. The aim of this study was to evaluate the role of ants in secondary seed dispersal of Miconia species in the Cerrado. Experiments were performed for exclusion of seeds for species M. irwinii, M. alborufescens, M. ferruginata, M. albicans, M. ibaguensis and M.
corallina. The seed removal rate for the six species of Miconia was similar for both treatment of exclusion as to control open. Most seeds in both treatments were removed by species of Atta, Acromyrmex, Ectatomma and Camponotus and carried to the nest. These results suggest therefore that the activity of ants carries important and lasting effects on the fate of Miconia seeds adapted for dispersal by birds.
Key words: Seed dispersal. Ant-plant interaction. Myrmecochory. Refuse pile.
1Graduanda de Ciências Biológicas, Centro Universitário UNA, Instituto de Ciências Biológicas, Campus Guajajaras, Belo Horizonte, Minas Gerais. E-mail: mhclima@gmail.com
2 Professor co-orientador, Laboratório de Ecologia Evolutiva & Biodiversidade/ Departamento de Biologia Geral/
ICB/UFMG.
3 Professor orientador, Centro Universitário UNA, Instituto de Ciências Biológicas, Campus Guajajaras, Belo Horizonte, Minas Gerais.
INTRODUÇÃO
A mirmecocoria ou dispersão de sementes por formigas é uma relação mutualista entre formigas e plantas que ocorre em diferentes hábitats, desde desertos a florestas tropicais úmidas (Hölldobler & Wilson, 1990; Wenny, 2001; Begon et al., 2007). É muito comum em espécies herbáceas de florestas temperadas decíduas da América do Norte e nas vegetações de solos pobres da África do Sul e Austrália, onde esta síndrome de dispersão foi inicialmente identificada e descrita (Hölldobler & Wilson, 1990; Giladi, 2006). É um fenômeno bastante complexo, uma vez que várias espécies de formigas interagem com várias espécies de plantas (Gorb & Gorb, 2003). A distribuição geográfica e taxonômica entre as plantas mirmecocóricas sugere que este fenômeno evoluiu de forma independente muitas vezes, provavelmente como uma resposta a pressões seletivas similares (Westoby et al., 1991).
Sementes de plantas adaptadas para dispersão por formigas possuem uma estrutura rica em lipídios chamada de elaiossomo, presa externamente às sementes. O elaiossomo atrai as formigas que o utilizam como fonte alimentar e como facilitador no transporte das sementes para os ninhos (Hölldobler & Wilson, 1990; Wilson & Traveset, 2000; Wenny, 2001). As sementes transportadas pelas formigas são limpas pelos adultos e larvas sendo descartadas em seguida, geralmente intactas, nas pilhas de rejeitos do lado de fora do ninho (Pizo & Oliveira, 2001; Mayer et al., 2002; Rico-Gray & Oliveira, 2007). De acordo com alguns estudos (ver Rico-Gray & Oliveira, 2007), nos neotrópicos a mirmecocoria tem sido relatada para espécies de plantas das famílias Euphorbiaceae (Passos & Ferreira, 1996;
Leal, 2003), Marantaceae (Horvitz, 1991), Turneraceae (Cuautle et al., 2005) e Gesneriaceae (Lu & Mesler, 1981). Acredita-se que 3.000 espécies de plantas de aproximadamente 90 gêneros estão adaptadas para dispersão de sementes por formigas (Rico-Gray & Oliveira, 2007).
Formigas transportam sementes por curtas distâncias em comparação com a dispersão realizada por vertebrados (Rico-Gray & Oliveira, 2007). Entretanto, tal constatação não invalida a contribuição da dispersão de sementes por formigas, uma vez que esta pode fornecer vários benefícios à planta incluindo: (i) escape de predadores; (ii) diminuição da competição intra-específica com a planta-mãe e outras plântulas crescendo simultaneamente próximo à planta-mãe; (iii) escape ao fogo; e (iv) deposição em solos com maior teor nutricional (Handel, 1978; Wilsson & Traveset, 2000; Giladi, 2006; Rico-Gray &
Oliveira, 2007).
Para explicar os benefícios da mirmecocoria, várias hipóteses são propostas na literatura.
Dentre elas se destacam três principais: (i) hipótese de escape de predador, que prediz que a dispersão e/ou o enterramento das sementes por formigas reduzem a capacidade dos predadores localizarem e consumirem as sementes; (ii) hipótese de estratégias de forrageamento, que prediz que as características dos diásporos influenciam na taxa de remoção por formigas; e (iii) hipótese de dispersão direcionada, que prediz que formigas transportam sementes para locais onde a planta possui maior aptidão (Wilsson & Traveset, 2000; Giladi, 2006; Rico-Gray & Oliveira, 2007). Em revisão recente, Giladi (2006) verificou que existe apoio para estas três hipóteses na literatura. Contudo, a importância relativa de cada um dos possíveis benefícios que as plantas podem obter (evitar predadores, evitar competição intra-específica, transporte para sítio seguro para a germinação das sementes) pode depender das espécies de plantas e de formigas envolvidas nas interações, do ecossistema estudado, além da forma como cada hipótese é definida e testada experimentalmente (Giladi, 2006).
Formigas podem também auxiliar na redução do ataque de fungos aos frutos maduros no chão das florestas úmidas, bem como exercer um papel importante na dispersão secundária de sementes dispersas primariamente por vertebrados, principalmente em ambientes tropicais (Leal & Oliveira, 1998; Vander Wall & Longland, 2004; Passos & Oliveira, 2002;
Pizo et al., 2005; Leal et al., 2007). Neste último caso, as formigas podem contribuir para o aumento da distância de dispersão e conseqüentemente exercer um papel importante no destino das sementes não-mirmecocóricas, influenciando o sucesso reprodutivo das plantas (Nathan & Muller-Landau, 2000; Pizo et al., 2005; Rico-Gray & Oliveira, 2007). Segundo alguns autores (e.g. Kaspari, 1993; Levey & Bayer, 1993), é cada vez mais evidente a importância das formigas como dispersores de sementes não-mirmecocóricas. Entretanto, a maioria dos estudos sobre dispersão de sementes por formigas está relacionada às plantas mirmecocóricas típicas (Rico-Gray & Oliveira, 2007).
No Cerrado, a maioria das plantas não apresenta adaptações aparentes para dispersão de sementes por formigas (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger, 1983). Porém, segundo Leal
& Oliveira (1998), as formigas podem exercer um papel importante no destino das sementes presentes no chão deste ambiente. Em estudo recente, Christianini e colaboradores (2007) verificaram que formigas transportam diásporos por distâncias médias de 18 metros até seus ninhos e que sementes despolpadas por formigas apresentam taxas de germinação maiores que sementes intactas. Além disso, formigas podem também ter um papel bastante relevante na dinâmica populacional de plantas tipicamente ornitocóricas (Christianini &
Oliveira, 2009). Tais observações mostram a importância da dispersão secundária por
formigas para várias espécies de plantas no Cerrado, o que justifica a relevância do presente estudo.
Neste estudo foi avaliado o papel das formigas na remoção de diásporos não mirmecocóricos em espécies do gênero Miconia na Estação Ecológica de Pirapitinga, Três Marias, e na Serra do Cipó, ambas as localidades em Minas Gerais. Os objetivos deste estudo foram: (1) quantificar a taxa de remoção de diásporos por formigas; (2) determinar a distância de dispersão das sementes por formigas; (3) relacionar as características dos diásporos com as taxas de remoção por formigas; (4) verificar o efeito da mirmecocoria na germinação das sementes; e (5) identificar as espécies de formiga envolvidas nas interações com diásporos.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de estudo
Este estudo foi realizado em duas áreas: (1) Estação Ecológica de Pirapitinga (EEP), Três Marias e (2) Serra do Cipó, ambas em Minas Gerais (Figura 1). A EEP, uma ilha artificial formada em 1965 durante a construção do reservatório Três Marias, está localizada a 20’S a 18º 23’S e 45º 17’W a 45º 20’W e possui uma área total com cerca de 1.000 ha. O clima da região é caracterizado por uma marcante sazonalidade, com estação chuvosa e quente entre outubro e abril e uma estação seca e fria entre maio e setembro. A temperatura média varia entre 25,1ºC e 20,9ºC com precipitação média anual de 1.222 mm (Silveira, 2006). Está inserida no bioma Cerrado e apresenta três fisionomias: (i) cerradão, dossel mais ou menos fechado, apresentando árvores com cerca de 8 - 12m de altura; (ii) cerrado sensu stricto, com um estrato arbóreo-arbustivo geralmente em torno de 6 - 7 metros de altura e estrato herbáceo mais ou menos contínuo; e (iii) campo sujo, com estrato herbáceo- arbsutivo dominante, presença de arbustos e pequenas árvores esparsas (Oliveira-Filho &
Ratter, 2002). O solo do Cerrado, independente da fisionomia, é caracterizado por apresentar grande saturação de alumínio (Azevedo et al., 1987).
A Serra do Cipó, situada na porção sul da Cadeia do Espinhaço, está localizada a 19º12'- 19º20'S e 43º30'-43º40'W e se apresenta sob a forma de um conjunto de elevações em torno de 1.200m acima do nível do mar (Giulietti et al., 1987). O clima da região é do tipo mesotérmico (Cwb na classificação de Köppen), com estações seca (maio-setembro) e úmida (outubro-abril), bem definidas. A temperatura média anual varia em torno de 25-30ºC
no verão e 8 -18°C no inverno, com precipitação média anual girando em torno de 1.350mm (Madeira e Fernandes, 1999). A fisionomia predominante é de campo rupestre, com grande número de espécies endêmicas associadas aos afloramentos rochosos (Giulietti et al., 1987;
Oliveira-Filho & Ratter, 2002).
Figura 1: (A) Localização geográfica da Estação Ecológica de Pirapitinga, mostrando as três fisionomias do Cerrado: (B) campo sujo; (C) cerrado sensu stricto; e (D) cerradão. (E) Localização geográfica da Serra do Cipó, mostrando a vegetação de campo rupestre (F).
Espécies estudadas
Neste estudo, foi analisado o comportamento das formigas em relação aos diásporos de Miconia, o gênero de Melastomataceae com maior número de espécies, e com ampla distribuição geográfica no Cerrado brasileiro (Renner, 1993; Goldenberg, 2000). As espécies do gênero produzem pequenas bagas com alto teor de água e carboidratos que são consumidas por pequenas aves que dispersam suas sementes (Stiles & Rosselli, 1993). Seis espécies foram estudadas: (1) Miconia albicans (SW.) Triana; (2) Miconia irwinii Wurdack; (3) Miconia ferruginata DC.; (4) Miconia ibaguensis (Bonpl.) Triana; (5) Miconia alborufescens Naud.; e (6) M. corallina Spring. (Tabela 1 e Figura 2). Os experimentos com a espécie M. ibaguensis foram realizados na fisionomia campo sujo da EEP, e os experimentos com M. albicans foram realizados no campo rupestre da Serra do Cipó e em
A E
B C D F
três fisionomias do Cerrado na EEP. As demais espécies foram estudadas no Campo rupestre da Serra do Cipó.
Tabela 1: Características das espécies de Miconia utilizadas neste estudo.
Espécie Fitofisionomia* Hábito vegetativo* Época de frutificação*
Miconia irwinii Wurdack 1 arvoreta agosto-outubro
Miconia ferruginata DC. 1 árvore setembro-novembro
Miconia alborufescens Naud. 1 arbusto setembro-novembro
Miconia albicans (SW.) Triana 1,2,3,4 arbusto novembro-janeiro
Miconia ibaguensis (Bonpl.) Triana 2,3,4 árvore dezembro-fevereiro
Miconia corallina Spring. 1 arbusto janeiro-abril
(1) Campo rupestre; (2) Campo sujo; (3) Cerrado sensu stricto; (4) Cerradão.
* Dados obtidos através de observações pessoais durante o desenvolvimento do estudo.
Figura 2: Infrutescências das espécies de Miconia (Melastomataceae) estudadas. (A) Miconia irwinii;
(B) Miconia alborufescens; (C) Miconia corallina; (D) Miconia ibaguensis; (E) Miconia ferruginata; e (F) Miconia albicans.
Avaliação da comunidade de formigas e distância de dispersão
Para determinar as espécies de formigas interagindo com frutos de Miconia foram feitas observações e coletas oportunistas nos períodos diurno e noturno durante o período de frutificação de cada espécie. As espécies de formigas envolvidas nas interações e/ou
A B
D E F
C
remoção de diásporos foram coletas (cinco indivíduos de cada espécie) para posterior identificação. Para registrar a distância de dispersão as formigas observadas, removendo diásporos junto aos indivíduos de Miconia, foram seguidas até o ninho ou até desaparecerem na serrapilheira. Neste caso, a distância do deslocamento foi medida com o auxílio de uma trena. Os espécimes de formigas foram gentilmente identificados pelo Dr.
Jacques Hubert Charles Delabie e estão depositados na coleção entomológica da Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC, Bahia).
Experimento de remoção de diásporos
Para verificar a contribuição das formigas na remoção de diásporos, foram realizados experimentos de campo com frutos maduros de seis espécies de Miconia. Para cada espécie, foram montadas 10-20 estações de observação na vizinhança imediata de indivíduos em frutificação. Em cada estação de observação, 10 diásporos marcados com um marcador de tinta permanente (Testors, USA), foram disponibilizados em dois tratamentos:
(i) tratamento de exclusão de vertebrados e (ii) controle aberto. Os vertebrados foram excluídos com gaiolas de arame (17x17x21cm), vedadas nas laterais e na parte superior com malha (1,5 cm) (ver Christianini et al., 2007). A quantidade de diásporos removidos em cada estação foi verificada após 24 e 48 horas. Foi mantida uma distância mínima de dez metros entre as repetições para evitar que estas fossem visitadas pela mesma colônia de formigas. A comparação entre os dois tratamentos (tratamento de exclusão versus controle aberto) foi feita através do teste de Wilcoxon.
O efeito das características dos diásporos na taxa de remoção por formigas
Para verificar o efeito das características dos diásporos na taxa de remoção por formigas, foram investigados os aspectos biométricos e químicos de frutos das espécies de Miconia.
Para a análise da biometria dos frutos, foram utilizados 10 diásporos de seis indivíduos de cada espécie, totalizando um total de 60 diásporos. Após a coleta, os frutos foram trazidos para o laboratório de Botânica do Centro Universitário UNA, onde foi feita a medição da matéria fresca (peso fresco dos frutos). Para obtenção do peso seco os frutos foram acondicionados em envelopes de papel e mantidos na estufa a 70°C por cinco dias. As variáveis analisadas foram: (i) peso seco médio dos frutos; (ii) peso seco médio da polpa;
(iii) peso seco médio do total de sementes por fruto; (iv) razão entre o peso seco do fruto e do total de sementes; e (v) número médio de sementes por fruto.
Para as análises químicas, o número de diásporos variou conforme a disponibilidade de cada espécie. Nesta análise a variável estudada foi o teor de lipídeos, uma vez que a
concentração lipídica talvez seja a principal característica que influencia a taxa de remoção de diásporos por formigas (Pizo & Oliveira, 1998; Christianini et al., 2007). O teor de lipídeos foi analisado de acordo com os métodos descritos por Bligh & Dyer (1959). A umidade dos frutos foi analisada de acordo com métodos descritos pelo Instituto Adolfo Lutz (1985).
O efeito das características dos diásporos sobre a taxa de remoção por parte das formigas no tratamento de exclusão de vertebrados foi analisado por meio de regressão linear. A taxa de remoção (variável y) foi relacionada à porcentagem de lipídeos e todas as variáveis da biometria dos frutos listadas acima.
Efeitos da manipulação dos diásporos pelas formigas na taxa de germinação das sementes
Para verificar o efeito da manipulação de sementes por formigas, foram realizados testes de germinação em placas de Petri sobre papel filtro com as espécies M. irwinii e M. ferruginata.
Para M. irwinii, quatro tratamentos foram utilizados: (i) sementes despolpadas por Cephalotis pusillus na planta mãe; (ii) sementes despolpadas manualmente (sem influência das formigas); (iii) sementes manipuladas por Atta sexdens rubropilosa encontradas na pilha de rejeito; e (iv) sementes encontradas debaixo da planta mãe.
Para M. ferruginata, três tratamentos foram utilizados: (i) sementes despolpadas manualmente (sem influência das formigas); (ii) sementes encontradas debaixo da planta- mãe; e (iii) sementes encontradas em fezes de aves.
Para ambas as espécies, as sementes foram dispostas em placas de Petri contendo folha dupla de papel filtro e mantidas em câmara de germinação a 25°C com fotoperíodo de 12 horas. As placas foram umedecidas uma vez a cada 1-2 dias com solução de nistatina a 2%, solução esta que evita o crescimento de fungos. Foram realizadas quatro repetições de 25 sementes para cada tratamento em delineamento inteiramente casualizado. As sementes foram monitoradas diariamente para contabilização do número de sementes que germinou em cada placa. As sementes foram consideradas como germinadas após apresentarem protrusão da radícula. A comparação entre os tratamentos utilizou o teste de Kruskal-Wallis seguido do teste de Conover para comparações múltiplas (α=0,05).
Efeito do tipo de solo sobre a taxa de germinação das sementes (gradiente de fertilidade do solo)
Para verificar se as sementes plantadas em solo de formigueiro apresentavam taxas de germinação iguais ou maiores às sementes plantadas em solos de locais aleatórios, foram realizados testes de germinação em solo de formigueiro e em solo das três fisionomias do Cerrado encontradas na EEP (cerradão, cerrado sensu stricto e campo sujo). Frutos maduros de Miconia foram coletados de forma aleatória de acordo com a disponibilidade de cada espécie. A polpa dos frutos foram retiradas manualmente deixando apenas as sementes. Estas foram lavadas com água durante cinco minutos, secas à temperatura ambiente e armazenadas a 4°C (ver Carreira & Zaidan, 2007). Este procedimento assegurou a viabilidade das sementes para os experimentos de germinação.
As sementes foram plantadas em sacos plásticos comerciais para mudas (14x7cm) contendo os diferentes tipos de solo. Foram plantadas sementes em solos de formigueiro, em solos de locais aleatórios das diferentes fisionomias do Cerrado e em vermiculita.
Sementes plantadas em vermiculita foram utilizadas como grupo controle. As sementes foram plantadas superficialmente uma vez que são fotoblásticas positivas (precisam de luz para germinar), e mantidas em câmara de germinação à 25°C com fotoperíodo de 12h por um período de 30 dias (ver Carreira & Zaidan, 2007).
Foram utilizadas três repetições de 25 sementes para cada tratamento em delineamento inteiramente casualizado. As sementes foram umedecidas diariamente para contabilização do número de sementes que germinou em cada tratamento. As sementes foram consideradas como germinadas após apresentarem a emissão dos cotilédones. Os tratamentos foram comparados utilizando o teste de Kruskal-Wallis seguido do teste de Conover para comparações múltiplas (α=0,05).
RESULTADOS
Comunidade de formigas interagindo com os diásporos de Miconia
Quinze espécies de formigas em seis sub-famílias foram registradas interagindo com frutos de Miconia no Cerrado (Tabela 2 e Figura 3). A maioria destas espécies (9 de 15) foi observada interagindo e/ou removendo a polpa dos diásporos na própria planta ou no solo logo abaixo dos indivíduos em frutificação. Cephalotes pusillus, Camponotus (Myrmaphaenus) sp., e Camponotus crassus foram as espécies mais frequentemente observadas interagindo com frutos de Miconia. Formigas dos gêneros Atta, Acromyrmex,
Ectatomma e Camponotus foram observadas removendo e também transportando diásporos de Miconia para os ninhos. Atta sexdens rubropilosa foi observada removendo diásporos de cinco das seis espécies estudadas. Cephalotes pusillus, foi observada despolpando frutos de todas as espécies de Miconia estudas, exceto em M. corallina, onde foi registrada interagindo com os frutos.
Tabela 2: Espécies de formigas observadas explorando diásporos no Cerrado.
(C) cortam os frutos; (R1) Transportam frutos por distâncias inferiores ou iguais a 5cm; (R2) Transportam frutos por distâncias superiores a 5cm; (In) interagem com os frutos (coletam líquidos ou despolpam os frutos no local). *( Hölldobler & Wilson, 1990).
Miconia albicans
Espécies de formigas*
Campo
sujo S.s Cerradão
Campo
rupestre M. ferruginata M. alborufescens M. ibaguensis M. irwinii M. corallina Myrmicinae
Acromyrmex niger (Smith) R2C R2C - - R2C - - - -
Atta sexdens rubropilosa (Forel) R2 R2 R2 R2 R2 C R2 R2 R2C -
Cephalotes pusillus (Klug) In In In In In In In In In
Pheidole geraesensis Mayr - - - - In - - - -
Pheidole radoszkowskii Mayr In - - - - - - - -
Trachymyrmex sp. In - - - - - - - R2
Formicinae
Camponotus (Myrmaphaenus) sp. In In In In In In In - -
Camponotus crassus Mayr - - - In In In In In -
Camponotus melanoticus Emery - - - - In - - - -
Camponotus rufipes (Fabricius) - - - - In In In R1 -
Ponerinae
Ectatomma brunneum Smith R2 R2 R2 R2 - - R2In - -
Ectatomma planidens Borgmeier - - - R2C - - - - -
Ecitoninae
Labidus coecus (Latreille) - - In - - - - - -
Dolichoderinae
Linepithema micans (Forel) - - - In In - - - -
Pseudomyrmecinae
Pseudomyrmex termitarius (Smith) - - - - In - - - -
Figura 3: Formigas interagindo com diásporos de Miconia no Cerrado. (A) Ectatomma brunneum transportando frutos de Miconia albicans na Serra do Cipó; (B) Atta sexdens rubropilosa transportando frutos de Miconia albicans na EEP; (C) Acromyrmex niger transportando frutos de Miconia ferruginata; (D) Camponotus rufipes interagindo com frutos de Miconia alborufescens; (E) Cephalotes pusillus interagindo com frutos de Miconia irwinii; (F) Camponotus melanoticus despolpando frutos de Miconia ferruginata abaixo da planta mãe; e (G) Camponotus crassus interagindo com frutos de Miconia ibaguensis na EEP.
A B
C
E F G
D
O comportamento de despolpar foi o mais comum entre as 15 espécies de formigas identificadas neste estudo. Este comportamento foi observado tanto para os frutos caídos no chão quanto para os frutos presentes na própria planta. Das 15 espécies de formigas, somente C. crassus e C. rufipes não foram observadas despolpando frutos de Miconia.
Outro comportamento muito comum, porém observado somente nas espécies de Atta, Acromyrmex e Ectatomma foi o de cortar o fruto para posteriormente transportá-lo. Na maioria dos casos, estas espécies foram observadas executando este comportamento ao longo do caminho para os ninhos. Grande parte dos frutos (pedaços dos frutos) foi perdida pelas formigas durante este percurso. A análise detalhada deste comportamento não foi realizada uma vez que não era o objetivo principal deste trabalho.
Experimento de remoção de diásporos e distância de dispersão
Para as seis espécies testadas, não houve diferença significativa na taxa de remoção dos diásporos entre os dois tratamentos (tratamento de exclusão de vertebrados e controle aberto) (Tabela 3). Em nenhum caso foi observada remoção de diásporos por vertebrados, sendo as formigas o único agente de remoção. As espécies Atta sexdens rubropilosa (M.
alborufescens e M. ferruginata), Acromyrmex niger (M. ferruginata) e Ectatomma brunneum (M. albicans e M. ibaguensis), foram observadas removendo diásporos tanto do tratamento de exclusão de vertebrados, quanto do controle aberto. De forma oportunista Camponotus rufipes foi observada removendo frutos encontrados nas proximidades de indivíduos de M.
irwinii em frutificação. Para as demais espécies de Miconia, C. rufipes foi observada interagindo e/ou coletando líquidos dos frutos.
Através das observações de campo foi possível verificar que as formigas, de modo geral, transportam os diásporos para os ninhos, onde se alimentam da polpa deixando as sementes limpas. Atta sexdens rubropilosa foi observada descartando as sementes de M.
irwinii na pilha de rejeitos do lado de fora do ninho. Indivíduos de A. sexdens rubropilosa foram também observadas coletando frutos de M. ferruginata na própria planta e transportando-os para os ninhos. Já a espécie A. niger foi observada despolpando frutos de M. ferruginata ao longo do percurso para os ninhos.
Formigas foram observadas transportando diásporos por distâncias médias que variaram de 0,56±0,1m (M. irwinii; n=85) a 30,09±12,0m (M. ferruginata; n=12) (Tabela 4). Dentre estas espécies, A. sexdens rubropilosa foi a que transportou maior quantidade de frutos por distâncias maiores (a distância máxima de dispersão medida para esta espécie foi de 45,2m).
O experimento de remoção de diásporos para M. ferruginata e M. alborufescens foi realizado por um período de 24h, uma vez que as condições climáticas durante a frutificação dessas duas espécies, não eram favoráveis à atividade das formigas.
Tabela 3: Resultado do experimento de remoção de diásporos por formigas no Cerrado (média ± DP) após 24 e 48h de observação. (N) se refere ao número de repetições; (W) Valor do teste Wilcoxon;
(ns) indica que a diferença na taxa de remoção entre o tratamento de exclusão e o controle aberto não foi significativa (p>0.05).
Remoção após 24h Remoção após 48h
Espécie de planta N
Tratamento de exclusão
Controle
aberto W P
Tratamento de exclusão
Controle
aberto W P
Miconia albicans (Cd) 10 3,7 ± 3,7 3 ± 3,8 12 ns 7,4 ± 2,2 6,4 ± 3,4 20 ns Miconia albicans (Cr) 10 7,5 ± 3,4 7,2 ± 0 9,5 ns 9,9 ± 0,3 9,7 ± 0,7 3 ns Miconia albicans (Cs) 10 3,6 ± 3,3 2,3 ± 3,1 19,5 ns 6,4 ± 3,2 5,5 ± 2,8 37 ns Miconia albicans (Ss) 10 2,3 ± 3,9 3,6 ± 4,2 17,5 ns 4,5 ± 3,6 4,3 ± 4,2 11,5 ns
Miconia alborufescens 16 3,4 ± 4,4 5,1 ± 4,6 23 ns * * * *
Miconia corallina 10 5,6 ± 2,8 4,2 ± 4,1 31,5 ns 7,0 ± 2,8 5,5 ± 3,8 17,5 ns
Miconia ferruginata 20 2,5 ± 4,1 2,1 ± 4,1 3 ns * * * *
Miconia ibaguensis (Cs) 10 2,4 ± 3,5 2,8 ± 2,6 10 ns 5,1 ± 3,2 5 ± 3,3 19,5 ns Miconia irwinii 15 9,3 ± 2,6 8,3 ± 3,0 13,5 ns 9,5 ± 3,5 8,9 ± 2,6 5 ns
(Cr) Campo rupestre; (Cs) Campo sujo; (Ss) Cerrado sensu stricto; (Cd) Cerradão.
* Experimento não realizado.
Tabela 4: Distância média de dispersão (m) de diásporos de Miconia por formigas na Serra do Cipó e em Três Marias (Minas Gerais).
Espécie de planta Média (m) Amplitude (m) N
Miconia albicans (Cd) 0,15 ± 0 0,15 - 0,15 2
Miconia albicans (Cr) 0,64 ± 0,3 0,34 - 1,05 8
Miconia Albicans (Ss) 2,2 ± 0,7 1,39 - 3,51 8
Miconia alborufescens 12,5 ± 5,9 7,70 - 19,60 3
Miconia corallina 0,3 ± 0,3 0,10 - 0,60 4
Miconia ferruginata 30,09 ± 12,0 3,67 - 45,20 12
Miconia irwinii 0,56 ± 0,1 0,46 - 0,64 85
(Cr) Campo rupestre; (Ss) Cerrado sensu stricto; (Cd) Cerradão
O efeito das características dos diásporos na taxa de remoção por formigas
Através das análises biométricas e lipídicas dos frutos, foi possível verificar que frutos de Miconia possuem características diferentes de acordo com a espécie (Tabela 5 e Figuras 4A e 4B). O tamanho dos diásporos (massa fresca), por exemplo, variou de 0,033g (M.
corallina) a 0,290g (M. ferruginata). O teor de lipídio em 6g de massa seca, por sua vez, variou de 1,9% (M. ferruginata) a 5% (M. albicans - campo sujo) (Figura 5).
Para M. albicans, observou-se uma pequena variação nas características dos frutos de acordo com a fisionomia do Cerrado (Figura 6). O tamanho médio dos frutos aumentou no sentido cerradão – campo sujo.
Tabela 5: Resultados da biometria de frutos (N = 60) de Miconia (média ± DP).
Espécie
Peso fresco do fruto
Peso seco do fruto
Peso seco da polpa
Razão polpa semente
Número de sementes M. albicans (Cd) 0,181 ± 0,05 0,017 ± 0,003 0,011 ± 0,002 2,789 ± 5,44 20 ± 5,82 M. albicans (Cs) 0,193 ± 0,04 0,020 ± 0,004 0,013 ± 0,003 1,712 ± 0,44 27 ± 0,44 M. albicans (Ss) 0,184 ± 0,05 0,021 ± 0,025 0,016 ± 0,025 5,398 ± 14,52 17 ± 7,66 M. alborufescens 0,073 ± 0,01 0,014 ± 0,002 0,010 ± 0,002 4,288 ± 10,11 13 ± 3,48 M. corallina 0,033 ± 0,01 0,008 ± 0,003 0,005 ± 0,002 1,443 ± 0,66 3 ± 2,07 M. ferruginata 0,290 ± 0,06 0,073 ± 0,015 0,051 ± 0,013 2,391 ± 0,78 31 ± 4,25 M. ibaguensis 0,107 ± 0,03 0,017 ± 0,005 0,013 ± 0,004 3,288 ± 1,25 36 ± 15,97 M. irwinii 0,206 ± 0,05 0,060 ± 0,014 0,038 ± 0,013 1,948 ± 1,06 6 ± 8
(Cd) cerradão; (Cs) campo sujo; e (Ss) cerrado sensu stricto.
Figura 4A: Variação inter e intra-específica do peso fresco de diásporos de quatro espécies de Miconia.
Figura 4B: Variação inter e intra-específica do peso seco de diásporos de quatro espécies de Miconia.
Figura 5: Variação inter-específica do teor lipídico (%) e umidade (%) dos frutos de seis espécies de Miconia. * Análise de lipídeo não realizada, devido a não disponibilidade de frutos.
0 1 2 3 4 5 6
M. albicans (Cd)
M. albicans (Cs)
M. albicans (Ss)
M. corallina
M. ferruginata
M. ibaguensis
M. irwinii
M.alborufescens* Espécies
Teor lipídico (%)
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
Umidade (%)
Lipídeo Umidade
Figura 6: Variação do peso fresco (A) e peso seco (B) dos frutos de Miconia albicans de acordo com a fisionomia do cerrado.
O tamanho e o conteúdo lipídico dos diásporos não influenciaram a taxa de remoção (tamanho: r2 = 0,003; p = 0,896; teor lipídico: r2 = 0,03; p = 0,708) e a distância de dispersão por formigas. Entretanto, o teor de umidade dos frutos, que variou de 68% (M. irwinii) a 86%
(M. albicans – cerradão) (Figura 5), foi relacionado negativamente com a taxa de remoção por formigas (r2 = 0,578; p = 0,029) (Figura 7).
Figura 7: Regressão linear entre a umidade dos diásporos e a taxa de remoção de diásporos por formigas.
Efeitos da manipulação dos diásporos pelas formigas na taxa de germinação
A diferença entre os quatro tratamentos (sementes controle, sementes despolpadas por Atta, sementes encontradas debaixo da planta-mãe e sementes despolpadas por C. pusilus) foi significativa em relação à germinabilidade (H = 11,741; p = 0,008; g.l. = 3) e em relação ao tempo médio de germinação (H = 11,773; p = 0,008; g.l. = 3) (Figura 9A). As sementes utilizadas como grupo controle (despolpadas manualmente) apresentaram taxa de germinação bem superior aos demais tratamentos. Já o tempo médio de germinação para as sementes encontradas debaixo da planta-mãe foi menor que o tempo médio de germinação dos demais tratamentos.
Para M. ferruginata, não houve diferença significativa no tempo médio de germinação entre os três tratamentos (sementes manipuladas manualmente, sementes encontradas debaixo da planta-mãe e sementes encontradas em fezes de aves) (H = 0,115; p = 0,944; g.l. = 2) (Figura 9B). Entretanto, pôde-se verificar que tanto sementes encontradas em fezes de aves quanto sementes controle (despolpadas manualmente) mostraram alta germinabilidade (%
de germinação), quando comparadas com aquelas encontradas junto à planta-mãe (H = 5,901; p = 0,052; g.l. = 2).
Figura 8: Germinabilidade (Germ) e tempo médio de germinação (Tmg) das sementes de Miconia irwinii (A) e Miconia ferruginata (B), despolpadas por espécies de Atta e Cephalotes; sementes encontradas em fezes de vertebrados; sementes encontradas debaixo da planta-mãe; e sementes despolpadas manualmente (controle).
Efeito do tipo de solo sobre a germinabilidade e tempo médio de germinação de sementes de Miconia (gradiente de fertilidade do solo)
Entretanto, apesar de ter ocorrido uma variação na germinabilidade e no tempo médio de germinação para todas as espécies de Miconia utilizadas neste estudo, em nenhum caso houve diferença significativa entre os tratamentos (M. ibaguensis: germinabilidade: H = 2,541, p = 0,281; tempo médio de germinação (tmg): H = 3,231, p = 0,199; M. albicans (Ss):
germinabilidade: H = 0,080, p = 0,961; tmg: H = 5,600, p = 0,061; M. albicans (Cd):
germinabilidade: H = 0,081, p = 0,960; tmg: H = 0,000, p = 1,000; M. albicans (Cs):
germinabilidade: H = 5,647, p = 0,059; tmg: H = 5,600, p = 0,061; M. irwinii: germinabilidade:
H = 0,388, p = 0,824; tmg: H = 3,496, p = 0,174; M. ferruginata: germinabilidade: H = 1,165, p = 0,558; tmg: H = 4,356, p = 0,113; M. alborufescens: germinabilidade: H = 0,433, p = 0,805; tmg: H = 5,956, p = 0,051); e M. corallina: germinabilidade: H = 4,500, p = 0,105; tmg:
H = 4,500, p = 0,105) (Figura 9).
Figura 9: Germinabilidade (Germ) e tempo médio de germinação (Tmg) de seis espécies de Miconia em diferentes tipos de solo: solo de formigueiro; solo das fisionomias do cerrado (campo sujo, cerradão, cerrado sensu stricto, campo rupestre); e vermiculita (controle). (A) M. ibaguensis (campo sujo); (B) M. albicans (cerradão); (C) M. albicans (cerrado sensu stricto); (D) M. albicans (campo sujo); (E) M. irwinii (campo rupestre); (F) M. ferruginata (campo rupestre); (G) M. alborufescens (campo rupestre); e (H) M. corallina (campo rupestre). Os pontos claros (M. ibaguensis e M. corallina) representam situações nas quais, nenhuma semente daquele tratamento germinou durante o período de realização do experimento.
DISCUSSÃO
Os resultados obtidos neste estudo sugerem fortemente que as formigas são importantes agentes dispersores de sementes para as espécies de Miconia no Cerrado. Uma vez que, de modo geral, houve alta taxa de remoção de diásporos de Miconia em ambos os tratamentos (controle aberto e gaiola para exclusão de vertebrados), e que não houve diferença significativa entre os tratamentos, podemos inferir que formigas foram os principais agentes responsáveis pela remoção dos diásporos. Esta inferência é reforçada pelo fato de que formigas foram observadas com freqüência removendo frutos de ambos os tratamentos e transportando-os para seus ninhos. Formigas foram também observadas junto aos indivíduos de Miconia retirando a polpa dos frutos e deixando as sementes limpas. Além disso, em nenhuma ocasião foram observados vertebrados (e.g. roedores, lagartos) junto aos frutos de Miconia.
Estes comportamentos das formigas junto aos frutos de Miconia podem aumentar as taxas de sobrevivência da prole, uma vez que diminuem as chances de predação e ataque de patógenos. Além disso, as formigas depositam as sementes em locais ricos em nutrientes (ninhos), favoráveis à germinação das sementes (Leal & Oliveira, 1998; Christianini et al., 2007; Christianini & Oliveira, 2009). Ao transportar as sementes para os ninhos, as formigas podem ainda diminuir a competição intra-específica com a planta-mãe e com plântulas da mesma coorte (Rico-Gray & Oliveira, 2007).
Os resultados obtidos no experimento de exclusão de vertebrados estão de acordo com os resultados de estudos recentes (e.g. Pizo & Oliveira, 1998; Christianini et al., 2007;
Christianini & Oliveira, 2009) que apontam uma série de benefícios potenciais da dispersão secundária de sementes por formigas para várias espécies de plantas neotropicais. Durante o transporte dos diásporos para os ninhos, algumas sementes podem ser perdidas pelas formigas. Este fator, além de permitir o estabelecimento de plântulas em locais distantes da planta-mãe, pode modificar a distribuição das sementes e conseqüentemente afetar a estrutura espacial das populações (Nathan & Muller-Landau, 2000; Rico-Gray & Oliveira, 2007). Alguns indivíduos de Atta sexdens rubropilosa, Acromyrmex niger e Ectatomma brunneum foram freqüentemente observados cortando frutos de Miconia ao longo da trilha para os ninhos. Nestes casos, muitas sementes eram abandonadas nas trilhas.
Outro aspecto importante da dispersão de sementes por formigas é a distância de dispersão. Os relatos existentes na literatura mostram que a distância de dispersão de sementes por formigas é relativamente pequena (Gómez & Espadaler, 1998; Pizo & Oliveira, 2001). Contudo, tal deslocamento de sementes pode ainda fornecer uma série de benefícios
às plantas, como por exemplo, escape de predadores (Leal & Oliveira, 1998; Pizo & Oliveira, 2001) e ter um papel relevante na dinâmica populacional das plantas (Christianini & Oliveira, 2009). Em comparação com dados globais de distância de dispersão de sementes por formigas (Gómez & Espadaler, 1998), os dados obtidos neste estudo mostram valores relativamente altos. Isto também reforça a idéia de que o comportamento das formigas pode influenciar de forma importante o sucesso reprodutivo de Miconia e outras plantas não- mirmecocóricas do Cerrado. Até o momento, a maior distância de dispersão de diásporos não-mirmecocóricos por formigas no Cerrado (25m) havia sido registrada por Christianini e colaboradores (2007). A maior distância de dispersão registrada neste estudo foi de 45,2m (A. sexdens rubropilosa transportando frutos de M. ferruginata).
Lipídeos representam um importante recurso alimentar para as formigas (Beattie, 1985). Em estudo recente realizado na Mata Atlântica, Pizo & Oliveira (2001) mostraram que a taxa de remoção de diásporos não-mirmecocóricos por formigas está relacionada positivamente com o teor de lipídios dos frutos. Christianini e colaboradores (2007) obtiveram resultados semelhantes para plantas do Cerrado. O presente estudo, contudo, não mostrou uma correlação entre o teor lipídico dos frutos e a taxa de remoção por formigas. Uma possível explicação para este fato é que a atividade das formigas, e consequentemente a taxa de remoção de diásporos, foi fortemente influenciada pelas condições climáticas prevalentes na data de coleta dos dados das diferentes espécies de Miconia. Na Serra do Cipó, a atividade das formigas foi de modo geral bastante reduzida em dias chuvosos, quando também a temperatura caía consideravelmente.
De modo geral, espécies de Miconia, incluindo as espécies avaliadas neste estudo (F. A. O.
Silveira, dados não apresentados), apresentam grande variação em relação ao período de frutificação (Poulin et al., 1999). Neste estudo, por exemplo, M. irwinii foi a única espécie que frutificou na estação seca, e foi também a espécie para a qual ocorreu a maior taxa de remoção de diásporos. Possivelmente, durante a seca, frutos desta espécie representam um recurso relativamente mais importante do que os frutos das demais espécies de Miconia durante a estação chuvosa, época na qual a disponibilidade de frutos é maior.
Desta forma, esta maior disponibilidade de frutos de Miconia (e outras espécies) no solo do Cerrado durante a estação das chuvas (ver também Foster, 1982) pode também ter influenciado o comportamento das formigas frente ao experimento de remoção de diásporos. Uma vez que as formigas podiam encontrar grande quantidade de frutos nas proximidades dos seus ninhos, elas deixavam de visitar o local do experimento com a freqüência observada na estação seca. Foi também observado que durante a estação das chuvas as formigas dedicavam tempo considerável na tarefa de reparar os ninhos devido
aos danos causados pelas chuvas. Isto pode, em parte, também explicar a menor visitação das formigas às estações experimentais.
A taxa de remoção de diásporos por formigas também não esteve relacionada com o tamanho dos frutos. Por outro lado, a umidade dos frutos foi negativamente relacionada à taxa de remoção de diásporos por formigas. Estes resultados estão em desacordo com os resultados obtidos em outros estudos (e.g. Pizo & Oliveira, 2000; Pizo & Oliveira, 2001;
Christianini et al., 2007), provavelmente pelos mesmos motivos listados acima (menor atividade das formigas em dias chuvosos e frios).
Outro fator que pareceu influenciar de forma importante a taxa de remoção de diásporos das diferentes espécies de Miconia neste estudo foi a distribuição espacial dos ninhos de formiga no solo do Cerrado. Como observado por Pizo & Oliveira (2001), a distribuição da atividade de forrageio das formigas cria setores mais ou menos propícios ao encontro dos diásporos. Assim, estações experimentais nas proximidades de ninhos de formigas possivelmente foram aquelas nas quais a taxa de remoção foi maior. Neste sentido, estudos futuros deverão levar em consideração também a densidade de ninhos de formigas quando comparando taxas de remoção de diásporos entre diferentes espécies de plantas.
Como observado aqui e em outros estudos, as características de diásporos mirmecocóricos e não-mirmecocóricos podem influenciar o comportamento das formigas. Dentre essas características estão incluídas o tamanho, a porcentagem de lipídeos, proteína, e carboidrato. No caso da interação entre formigas e diásporos de Miconia, estudos futuros deverão avaliar outras características dos diásporos não analisadas no presente estudo (e.g. conteúdo de carboidratos e proteína).
Em relação aos experimentos de germinação realizados em placas de Petri, os resultados obtidos neste estudo sugerem fortemente que a atividade das formigas pode exercer efeitos importantes para a germinação das sementes de Miconia. Sementes despolpadas por Cephalotes, por exemplo, apresentaram menor tempo médio de germinação que as sementes dos demais tratamentos. Tanto para M. irwinii quanto para M. ferruginata, a taxa de germinação de sementes foi relativamente alta para todos os tratamentos. Neste caso, para confirmar os benefícios das formigas na germinação das sementes seria necessário um tratamento utilizando diásporos intactos, uma vez que, diásporos despolpados manualmente e utilizados como grupo controle, simulam a atividade das formigas. Segundo Leal & Oliveira (1998), a remoção da polpa de diásporos não-mirmecocóricos, permite absorção de água necessária para a germinação de sementes. Porém, de forma inconteste, a limpeza das sementes (despolpamento) promovida pelas formigas é uma atividade que
favorece o recrutamento (ver Samuels & Levey, 2005) já que sementes de Melastomataceae são fotoblásticas positivas (Silveira et al., 2004, Carreira & Zaidan, 2007) e não germinam dentro de frutos intactos.
Quanto aos experimentos de germinação realizados em diferentes tipos de solo, apesar de ter ocorrido uma variação na germinabilidade e no tempo médio de germinação, não houve uma diferença significativa entre os tratamentos para as seis espécies de Miconia. Estes resultados diferem dos resultados obtidos em outros estudos (e.g. Leal, 2003; Christianini et al., 2007; Christianini & Oliveira, 2009), os quais mostram que os solos de formigueiro apresentam maiores taxas de germinação que os solos de locais aleatórios. Por outro lado, embora o solo de formigueiro não tenha aumentado a taxa de germinação das sementes, também não interferiu negativamente na germinabilidade e no tempo médio de germinação para todas as espécies de Miconia testadas. Sendo assim, é possível inferir que solos de formigueiro são favoráveis à germinação de sementes de Miconia, uma vez que não diminuem a taxa de germinação destas sementes.
CONCLUSÃO
É provável que a atividade das formigas reduza as chances de predação das sementes e diminua a competição intra-específica com a planta mãe, uma vez que as formigas contribuem aumentando a distância de dispersão. Portanto, os resultados obtidos neste estudo nos permitem sugerir que a dispersão secundária de sementes por formigas no Cerrado exerce efeitos importantes e duradouros sobre o destino das sementes de Miconia adaptadas para dispersão por aves.
AGRADECIMENTOS
Ao Dr. Jaques Hubert Charles Delabie pela identificação das espécies de formiga. Ao Dr.
Geraldo Wilson Fernandes por permitir a realização de parte deste trabalho em áreas de sua propriedade (Serra do Cipó, MG). Ao Instituto Chico Mendes pelo apoio à realização do estudo na Estação Ecológica de Pirapitinga (Três Marias, MG). Ao meu esposo Luciano Ribeiro de Lima e aos colegas Fernanda Beutler e Pedro Máfia pela importante colaboração na coleta de dados de campo e laboratório. Ao colega Vinícius Junqueira pela amizade e sugestões durante elaboração do texto final deste trabalho. Aos técnicos dos laboratórios de Botânica e Química do Centro Universitário UNA pelo apoio prestado a este trabalho. Ao biólogo Tadeu Guerra por fornecer o modelo de gaiola utilizado neste estudo e sugestões para os trabalhos de campo. Ao PIBIC/UNA pelo financiamento do projeto.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Azevedo LG, Barbosa AAA, Oliveira ALC, Gorgonio AS, Bedretchuk AC, Siqueira FB, Rizzo HG, Silva IS, Moura LC, Araújo Filho M, Santos RV. Ensaio metodológico de identificação e avaliação de unidades ambientais – A Estação Ecológica de Pirapitinga, MG. Brasília:
Secretaria Especial do Meio Ambiente, Embrapa-CPAC; 1987.
Beattie JA. The evolutionary ecology of ant–plant mutualisms. England: Cambridge University Press. 177 p.
Begon M, Towsend CR, Harper JL, Melo AS. Ecologia: de indivíduos a ecossistemas. 4 ed.
Porto Alegre: Artmed; 2007. 738 p.
Bligh EG, Dyer WJ. A rapid method for total lipid extraction and purification. Can. J. Biochem.
Physiol. 1959; 37:911-917.
Carreira RC, Zaidan LBP. Germinação de sementes de espécies de Melastomataceae de Cerrado sob condições controladas de luz e temperatura. São Paulo: Hoehnea 2007; 34:
261-69.
Christianini AV, Mayh´e-Nunes AJ, Oliveira PS. The role of ants in the removal of non- myrmecochorous diaspores and seed germination in a neotropical savanna. Journal of Tropical Ecology 2007; 23: 343–51.
Christianini AV, Oliveira PS. The relevance of ants as seed rescuers of a primarily bird- dispersal tree in the Neotropical cerrado savanna. Oecologia 2009.
Cuautle M, Rico-Gray V, Díaz-Castelazo C. Effects of ant behaviour and extrafloral nectaries presence on seed dispersal of the neotropical myrmecochore Turnera ulmifolia L.
(Turneraceae), in a sand dune matorral. Biological Journal of the Linnean Society 2005; 86:
67-77.
Foster, RB. The seasonal rhythm of fruitfall on Barro Colorado Island. In: Leigh EG, Rand AS, Windsor DM (eds). The ecology of a tropical rain forest: seasonal rythms and long-term changes. Washington: Smithsonian Institute Press; 1982. p.151-172.
Giladi I. Choosing benefits or partners: a reiew of the evidence for evolution of myrmecochory. Oikos 2006; 112: 481-92.
Giulietti AM, Menezes NL, Pirani JR, Meguro M, Wanderley MGL. Flora da Serra do Cipó, Minas Gerais: caracterização e lista das espécies. Boletim de Botânica 1987; 9: 1-153.
Goldenberg R. O gênero Miconia Ruiz & Pav. (Melastomataceae): I. Listagens analíticas, II.
Revisão taxonômica da seção Hypoxanthus (Rich. Ex DC.) Hook. F. Campinas; 2000.
Doutorado [Dissertação em Biologia Vegetal]- Universidade Estadual de Campinas.
Gómez C, Espadaler X. Myrmecochorous dispersal distances: a world survey. Journal of Biogeography 1998; 25:573-580.
Gorb E, Gorb S. Seed dispersal by ants in a deciduous forest ecosystem: mechanisms, strategies, adaptations. The Hague: Kluwer; 2003. 242 p.
Gottsberger G, Silberbauer-Gottsberger I. Dispersal and distribution in the Cerrado vegetation of Brazil. Sonderbänd des Naturwissenschaftlichen Vereins in
Hamburg; 1983. v.7. p.315-352.
Handel SN.The competitive relationship of three woodland sedges and its bearing on the evolution of ant-dispersal of Carex pedunculata. Evolution 1978; 32:151-63.
Hölldobler B, Wilson EO . The ants. Cambridge: Harvard University Press; 1990. 732 p.
Horvitz CC. Light environments, stage structure, and dispersal syndromes of Costa Rican Marantaceae. In: Huxley CR, Cutler DF (eds.). Ant-plant interactions. New York: Oxford University Press; 1991. p. 463-85.
Instituto Adolfo Lutz. Normas analíticas do Instituto Adolfo Lutz: Métodos químicos e físicos para análise de alimentos. 3 ed. São Paulo: IMESP; 1985. p. 21-22.
Kaspari M. Removal of seeds from neotropical frugivore droppings: ant responses to seed number. Oecologia 1993; 95: 81-8.
Leal IR, Oliveira PS. Interactions between fungus-growing ants (Attini), fruits, and seeds in cerrado vegetation in sourtheast Brazil. Biotropica 1998; 30:170-78.
Leal IR, Rainer W, Tabarelli M. Seed dispersal by ants in the Semi-arid Caatinga of Noth- east Brasil. Ann.bot. 2007; 99: 885-94.
Leal IR. Dispersão de sementes por formigas na Caatinga. In: Leal IR, Tabarelli M, Silva JMC (eds). Ecologia e conservação da Caatinga. Recife: UFPE; 2003. p. 593-24.
Levey DJ, Byrne MM. Complex ant-plant interactions: rain forest ants as secondary dispersers and post-dispersal seed predators. Ecology 1993; 74: 1802-12.
Lu KL, Mesler MR. Ant dispersal of a neotropical forest floor gesneriad. Biotropica 1981;
13:159-60.
Mayer V, Ölzant S, Fischer RC. Myrmecochorous seed dispersal in temperate regions. In:
Forget PM, Lambert JE, Hulme PE, Vander Wal SB (eds). Seed fate: predation, dispersal and seedling establishment. London: CAB international; 2005. v.10. p.175-95.
Nathan R, Muller-Landau HC. Spatial patterns of seed dispersal, their determinants and consequences for recruitment. TREE 2000; 15: 278-85.
Oliveira-Filho AT, Ratter JA. Vegetation physiognomies and woody flora of the Cerrado biome. In: Oliveira PS, Marquis RJ (eds). The Cerrados of Brazil: ecology and natural history of a neotropical savanna. New York: Columbia University Press; 2002. v. 6. p. 91-120.
Passos L, Ferreira SO. Ants dispersal of Cróton priscus (Euphorbiaceae) seeds in a tropical semidecidous forest in sourtheastern Brazil. Biotropica 1996; 28: 697-700.
Passos L, Oliveira PS. Ants affect the distribution and performance of seedlings of Clusia criuva, a primarily Bird-dispersed rain forest tree. Journal of Ecology 2002; 90:517-528.
Pizo MA, Guimarães JR, Oliveira PS. Seed removal by ants from faeces produced by different vertebrate species. Ecoscience 2005; 12:136-40.
Pizo MA, Oliveira PS. Size and lipid contentof nonmyrmecochorous diaspores: effects on the interaction with litter-foraging ants in the Atlantic rain forest of Brazil. Plant Ecology 2001;
157: 37-52.
Pizo MA, Oliveira PS. The use of fruits and seeds by ants in Atlantic forest of southeast Brazil. Biotropica 2000; 32:851-861.
Renner SS. Phylogeny and classification of the Melastomataceae and Memecylaceae. Nord.
J. Bot. 1993; 13:519-540.
Poulin B, Wright JS, Lefebvre G, Calderón O. Interspecific synchrony and asynchrony in the fruiting phenologies of congeneric bird-dispersed plants in Panama. Journal of Tropical Ecology 1999; 15:213-227.
Rico-Gray V, Oliveira PS. The ecology and evolution of ant-plant interactions. Chicago: The University of Chicago Press; 2007. 320p.
Samuel IA, Levey DJ. Effects of gut passage on seed germination: do experiments answer the questions they ask? Func. Ecology 2005;19:365-368.
Silveira FAO, Negreiros D, Fernandes GW. Influência da luz e da temperatura na germinação de sementes de Marcetia taxifolia (ST. HIL) DC. (Melastomataceae). Acta Botanica Brasílica 2004; 18:847-851.
Silveira FAO. Fenologia e biologia reprodutiva de Bauhinia brevipes Vog. (Fabaceae). Belo Horizonte; 2006. Mestrado [Dissertação em Ecologia Vegetal]- Universidade Federal de Minas Gerais.
Sousa-Souto L, Schoereder JH, Schaefer CEGR, Silva WL. Ant nests and soil nutrient availability: the negative impact of fire. Journal of Tropical ecology. 2008; 24:639-646.
Stiles FG, Rosselli L. Consumption of fruit of the Melastomataceae by birds: how diffuse is coevolution?. Vegetatio. 1993; 107/108: 57-73.
Vander Wall SB, Longland WS. Diplochory: are two seed dispersers bether than one?.
TRENDS in Ecology and Evolution 2004; 19: 155-161.
Wenny DG. Advantages of seed dispersal: A re-evaluation of directed dispersal. Evolutionary Ecology Research 2001; 3: 51-74.
Westoby M, French K, Hugles L, Rice B, Rodgerson L. Why do more plant species use ants for dispersal on infertile compared with fertile soils. Austral Ecology 1991 16: 445-455.
Wilson M, Traveset A. The ecology of seed dispersal. In: Fenner, M. Seeds: The ecology of regeneration in plant communities. Wallingford: CAB International; 2000. v.2. p.85-10.
