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Modelagem de corredores para Callicebus Coimbrai e Callicebus Barbarabrownae, primatas ameaçados no Nordeste brasileiro

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Academic year: 2021

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

MODELAGEM DE CORREDORES PARA CALLICEBUS COIMBRAI

E CALLICEBUS BARBARABROWNAE, PRIMATAS AMEAÇADOS NO NORDESTE BRASILEIRO.

NATAL - RN 2018

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GIESTA KRISHNA DE SAINT GEORGE

MODELAGEM DE CORREDORES PARA CALLICEBUS COIMBRAI

E CALLICEBUS BARBARABROWNAE, PRIMATAS AMEAÇADOS NO NORDESTE BRASILEIRO.

Dissertação apresentada ao programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Ecologia.

Orientadora: Prof.ª. Drª. Adriana Monteiro de Almeida

NATAL - RN 2018

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Saint George, Giesta Krishna de.

Modelagem de corredores para Callicebus Coimbrai e Callicebus Barbarabrownae, primatas ameaçados no Nordeste brasileiro / Giesta Krishna de Saint George. - Natal, 2018.

58 f.: il.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em

Ecologia.

Orientadora: Profa. Dra. Adriana Monteiro de Almeida.

1. Primatas - Giguó - Dissertação. 2. Fragmentação -

Dissertação. 3. Corredores ecológicos - Dissertação. I. Almeida, Adriana Monteiro de. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 599.8

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GIESTA KRISHNA DE SAINT GEORGE

MODELAGEM DE CORREDORES PARA CALLICEBUS COIMBRAI

E CALLICEBUS BARBARABROWNAE, PRIMATAS AMEAÇADOS NO NORDESTE BRASILEIRO.

Dissertação apresentada ao programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Ecologia.

PARECER:

BANCA EXAMINADORA

Profa. Dra. Adriana Monteiro de Almeida (Orientadora) Universidade Federal do Rio Grande do Norte

Prof. Dr. Eduardo Martins Venticinque (Titular) Universidade Federal do Rio Grande do Norte

Dr. Leandro Jerusalinsky (Titular) Universidade Federal do Rio Grande do Norte

NATAL – RN 2018

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DEDICATÓRIA

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AGRADECIMENTOS

Agradeço a minha mãe por todos os momentos a meu lado, sem ela eu não teria forças. Ao meu pai por todos os aconselhamentos e apoio. Ao meu irmão por me distrair sempre que precisei. Ao meu filho por me motivar a lutar. Agradeço ao meu companheiro pela paciência e incentivo.

A Adriana Monteiro de Almeida pela orientação neste trabalho e nas nossas reuniões de leitura de artigo regadas a café e chocolates, junto dos colegas de laboratório: Maryanne Ferreira, Rosselini Evilly Vagner Vasquez e Alexandre Ribeiro. Ao Felipe Martello e Milton Ribeiro pela disciplina Sensoriamento Remoto e SIG aplicado a Ecologia na UNESP, e a disponibilidade para tirar dúvidas. As queridas Laura Kyoko e Lorena Egídio pela estadia em Rio Claro. A Adriana Rosa Carvalho pelo apoio e conversas nos corredores do Departamento.

Ao grupo Bacardí: Adriana Lima, Louize Freyre, Nadia Zamboni, Marília Teixeira, Andressa Meireles, Isabela Leitão, Maiara Menezes e Milena Cordeiro. Por estarem sempre presentes, apoiando umas às outras nos diversos problemas. Amo vocês.

Ao Los Mal Paridos: Creiçinho, Paulete e Rogério (Cleto, Paulo e Mauricio), Lara, Andressa Scabin e Poliana. Foi ótimo estar juntos dividindo as agonias das atividades de Populações, as traduções compartilhadas de Comunidade e Ecossistemas. A disciplina de Ecologia de Campo Aquática proporcionando aquela tarde linda na praia, e Campo Terreste a me perder com Ewaldo Leitão em Açú. Nunca me senti tão próxima a vocês como naqueles dias. Entre uma correção e uma apresentação sempre havia um tempinho para uma conversa e um café. Nunca vou esquecer de vocês!

Ao Grupo Ofidiário: Luan Fonseca, Clara Medeiros, Samara Medeiros, Zuleide e Anita. E ao Grupo 24/06 do ensino médio: Sedir, Lelê, Zozó, Vini, Popoto, Fifi, Gordinho e Neji. Ao Bruno Gomes de Noronha pelos encontros, discussões sobre o futuro e apoio.

À Carlos Fonseca e Marília Lion pelas contribuições em minha qualificação. À Eduardo Martins Venticinque e Leandro Jerusalinsky por aceitarem compor a banca de minha defesa de mestrado. Ao PAN Primatas do Nordeste (PAN PriNE) por todo apoio dado tanto com dados, tanto com reuniões. Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da UFRN pelo ingresso no curso de mestrado. À CAPES pela concessão da bolsa de estudos.

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SUMÁRIO Dedicatória...5 Agradecimentos ... 6 Resumo...8 Abstract ... 9 Introdução ... 10 Callicebus coimbrai ... 12 Callicebus barbarabrownae ... 13 Objetivo ... 15 Hipóteses ... 16 Material e Métodos ... 16

Identificação dos pontos de ocorrência... 17

Áreas Prioritárias para Conservação... 17

Classificação de uso do solo ... 19

Reclassificação do uso de solo ... 19

Modelagem de corredores ... 22

Análise dos dados ... 23

Resultados ... 24

Callicebus coimbrai ... 25

Callicebus barbarabrownae ... 26

Callicebus coimbrai e Callicebus barbarabrownae... 34

Discussão ... 37

Callicebus coimbrai ... 38

Callicebus barbarabrownae ... 40

Comparação entre corredores para as duas espécies... 41

Conclusão ... 42

Referências Bibliográficas ... 43

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RESUMO

A fragmentação e a perda de habitat associadas a atividades antrópicas são as causas mais citadas de perda de diversidade biológica. A redução de habitats de florestas resulta no isolamento de populações e no maior risco de extinção. Primatas arbóreos estão ameaçados, principalmente pela fragmentação e perda de habitat. No presente estudo abordamos duas espécies de primatas: Callicebus coimbrai (Primates, Pitheciidae) é endêmico da Mata Atlântica nordestina, enquanto Callicebus barbarabrownae endêmico da Caatinga. Ambas vivem em paisagens fragmentadas e com alto grau de isolamento, nos estados de Sergipe e Bahia, nordeste brasileiro. O objetivo deste trabalho foi identificar possíveis rotas de conexão entre remanescentes florestais ocupados pelas espécies, simulando corredores ecológicos em áreas prioritárias previamente definidas para conservação de Callicebus coimbrai (Mata Atlântica) e Callicebus barbarabrownae (Caatinga). Foi feito um levantamento bibliográfico (2000-2016) em teses, dissertações e bases para obtenção de pontos de ocorrência dos primatas e seleção de fragmentos para conexão. Usamos um algoritmo de menor custo para simulação de corredores. Conexões com base nestes algoritmos nunca foram simuladas para essas duas espécies. Para tal, foram usadas imagens classificadas quanto ao uso de solo (MapBiomas 2016), sobre as quais criamos superfícies de resistência para os primatas. Corredores foram simulados para 12 áreas prioritárias para Mata Atlântica e sete para Caatinga. Ao todo, simulamos 570 corredores, com 30 réplicas para cada área prioritária. Foram definidos 74 fragmentos para conexão em áreas prioritárias de C. coimbrai e 36 em áreas prioritárias de C. barbarabrownae. A maior cobertura de uso do solo nas áreas prioritárias na Mata Atlântica foi de Agricultura ou Pasto (60,37%), enquanto na Caatinga foi Floresta Aberta (52,16%). Polígonos de áreas prioritárias na Caatinga são maiores que os em Mata Atlântica, assim como o número de fragmentos de Floresta arbórea em cada uma. No entanto, a densidade de fragmentos de floresta foi maior na Mata Atlântica, indicando alta fragmentação. Corredores ecológicos tiveram comprimento e custos semelhantes na Caatinga e Mata Atlântica. Mesmo assim, paisagens na Caatinga são em geral mais permeáveis à travessia das espécies estudadas, pois apresentam maior proporção de cobertura por Floresta Aberta, em relação à Mata Atlântica que apresenta maior proporção de Agricultura ou Pasto, que é menos permeável. Recomendamos ações de conservação prioritariamente para a espécie C. barbarabrownae, que é classificado como

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“criticamente em perigo” de extinção. Para Callicebus coimbrai recomendamos a implantação de stepping stones para diminuir os problemas relacionados à pouca permeabilidade da matriz a qual está inserido.

Palavras-chave: Guigó, fragmentação, perda de habitat, corredores ecológicos, Algoritmo de menor custo.

ABSTRACT

Fragmentation and habitat loss combined with anthropic activities are the most cited causes of biological diversity loss. The reduction of forest habitats results in population’s isolation and a greater extinction risk. Arboreal primates are threatened mainly by fragmentation and habitat loss. We studied two arboreal primate species: Callicebus coimbrai (Primates, Pitheciidae) is endemic to the Northeastern Atlantic Forest Biome, while Callicebus barbarabrownae is endemic to the Caatinga Biome, northeastern Brazil. Both species live in highly isolated fragmented landscapes, occurring in Sergipe and Bahia states. Priority areas had been previously defined by specialists for Callicebus coimbrai (12 areas in Atlantic Forest) and Callicebus barbarabrownae (7 areas in Caatinga). The preset study had as objective to identify possible connection routes, simulating corridors among forest remnants occupied by both species within priority areas. We developed a bibliographic survey (2000-2016) in thesis, dissertations and internet bases to obtain the species’ occurrence points. To simulate corridors, we used a least cost route algorithm. Connections based on these algorithms have never been simulated for these two species. Corridors were simulated on resistance surfaces created on land-use classified images (MapBiomas 2016). Corridors were simulated in all available priority areas. In sum, we simulated 570 corridors (30 replicates for each priority area). A total of 74 fragments were identified for connection in priority areas of C. coimbrai and 36 in priority areas of C. barbarabrownae. The largest land use cover in priority areas in the Atlantic Forest was Agriculture or Pasture (60.37%), while in Caatinga it was Open Forest (52.16%). Priority areas in Caatinga are larger than those in Atlantic Forest. There are more forest fragments in Caatinga than in Mata Atlântica. On the other hand, the Atlantic Forest showed a higher density of forest remnant, indicating higher fragmentation. Ecological corridors had similar length and costs both in Caatinga and Mata Atlântica. In general, Caatinga landscapes are more permeable to the studied species, presenting a larger cover Open Forest. In the Atlantic Forest there is a larger

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cover of Agriculture or Pasture, which is less permeable. We recommend conservation actions primarily for C. barbarabrownae, which is classified as "critically endangered". For C. coimbrai we recommend stepping stones implementation to the matrix low permeability in which it is inserted.

Key words: Guigó, fragmentation, habitat loss, ecological corridors, Least cost path

INTRODUÇÃO

A fragmentação e perda do habitat são associadas às atividades humanas e ao uso da terra em muitas regiões do planeta (Turner, 2005), resultando em uma das mais citadas causas da extinção de espécies e perda da diversidade biológica em estudos de Biologia da Conservação (D´Eon et al. 2002). Como consequência, a fragmentação e perda de habitat afetam negativamente a dispersão de espécies, sucesso reprodutivo, interrupção do fluxo gênico entre outros fatores (Bélisle et al; 2001, Donovan et al; 1995), alterando a riqueza, distribuição e abundância de espécies (Forero-Medina e Vieira, 2007), aumentando a propensão à extinção (Fischer & Lindenmayer, 2007).

A conexão de fragmentos de floresta através de corredores ecológicos, ou corredores de biodiversidade, representam uma estratégia eficaz para a conservação em biomas altamente fragmentados (Ruiz-Esparza, 2014, Santos et al; 2016). Corredores possibilitam a dispersão de animais, a comunicação entre manchas de florestas melhorando significativamente a persistência de metapopulações (Lees & Peres, 2007).

Diversos trabalhos têm demostrado a eficiência de corredores ecológicos para conservação. Anderson (1997) em um estudo sobre o uso de corredores e ecologia alimentar de ursos negros, no Texas (EUA) indicou que estes preferiram usar manchas florestais e corredores, em relação a matriz. No estudo, a área de estudo continha manchas florestais cercadas por campos agrícolas de milho, soja, algodão, trigo, e outros grãos, sendo pouco “amigável” à espécie estudada. Damschen e colaboradores (2006) observaram, entre os anos de 2001 a 2005 em Savannah River Site na Carolina do Sul (EUA), o efeito dos corredores sobre a diversidade de espécies de plantas, estudando seis paisagens experimentais com 50ha, contendo manchas isoladas e manchas conectadas. O aumento da diversidade de espécies de pinheiros de folha longa e deposição de sementes nas manchas conectadas, foi mais alto logo no primeiro ano de experimento.

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Primatas também se beneficiam de corredores. Um estudo feito na Reserva de la Biosfera Los Tuxtlas, México, mostrou que Corredores de vegetação podem melhorar significativamente a persistência de metapopulações de primatas de Alouatta palliata mexicana (Escobedo-Morales e Mandujano, 2007). Luckett e colaboradores (2009) demonstraram, em um estudo sobre influência de corredores em primatas (Cebus capucinus, Ateles geoffroyi, Alouatta palliata), na Zota Biological Field Station, Costa Rica, em que a introdução de espécies de plantas não-nativas ao habitat aumentou as fontes alimentares nos corredores durante períodos de escassez de frutos nativos, aumentando as taxas de nascimento e sobrevivência.

No Brasil, a região Nordeste possui dois grandes Biomas fortemente afetados pela perda de habitat e fragmentação. A Mata Atlântica, bioma formado por floresta úmida, é um dos hotspots mais fragmentados do mundo, possui aproximadamente 11,4% a 16% de sua área original (considerando apenas fragmentos acima de 3 hectares), se estendendo do Piauí ao Rio Grande do Sul (Ribeiro et al; 2009, SOS Mata Atlântica, 2015). É um hotspot de Biodiversidade devido ao grande número de espécies endêmicas, apresentando 2,7% das espécies de plantas e 2,1% de espécies de vertebrados do mundo (Myers et al. 2000).

A Caatinga, bioma formado por ambiente semiárido, tem sofrido crescente fragmentação, com 62,77% de cobertura vegetal remanescente (MMA, 2016), este bioma está presente nos Estados do Piauí, Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco, Alagoas, Sergipe, Bahia e em parte do Nordeste de Minas Gerais. É um bioma com alta densidade populacional, com aproximadamente 15% da população brasileira vivendo nela (Lundgren et al; 2015). A presença humana está associada a queimadas, cultivo de algodão, criação de gado e exploração de lenha, que alteraram a composição e estrutura da vegetação, deterioram o solo, podendo levar à desertificação (Costa et al; 2009).

No presente trabalho iremos estudar duas espécies de primatas do Gênero Callicebus. Callicebus coimbrai (Kobayashi & Langguth, 1999) é endêmico da Mata Atlântica e considerado “em perigo” de extinção (EN) (MMA, 2014; IUCN, 2017), e Callicebus barbarabrownae (Hershkovitz, 1988) é endêmico da Caatinga e é classificado como “criticamente em perigo” de extinção (CR) (MMA,2014; IUCN, 2017).

São animais de hábito arbóreo com reduzido tamanho populacional, tendo distribuição restrita a escassos remanescentes florestais, onde são encontrados em pequenas subpopulações isoladas, sendo alvo de caça ou uso como animais de estimação (IUCN, 2017). O risco de morte entre os jovens é intensificado pois apresentam dispersão

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ao chegar à maturidade sexual, e com frequência são obrigados a dispersar entre fragmentos isolados (Ferrari et al; 2013). Casos de dispersão através da matriz antropizada têm sido reportados e parece haver maior mortalidade nesta fase da vida, quando comparado à dispersão de juvenis em floresta contínua (Ferrari et al; 2013).

Como tentativa de conservação de espécies de primatas no nordeste brasileiro, um workshop acontecido em 2016 sugeriu 12 polígonos de áreas prioritárias para Callicebus coimbrai e cinco polígonos de áreas prioritárias para Callicebus barbarabrownae (ver tópico “Áreas Prioritárias para Conservação” em Material e Métodos para detalhes). A definição de áreas prioritárias de ação governamental é relativa à “qualidade e equilíbrio ecológico, que atendam aos interesses da União, dos Estados, do Distrito Federal, dos Territórios e dos Municípios” (Brasil, 1981). As áreas prioritárias definidas no workshop, são áreas com ocorrência atual e com potencial para conservação das espécies, contendo ainda remanescentes florestais.

Callicebus coimbrai

Callicebus coimbrai (Figura 1), é endêmico da Mata Atlântica. Pode pesar pouco mais de 1 kg e medir até 85 cm. Forma grupos de 2 a 6 indivíduos, que inclui um casal monogâmico e seus filhotes. Existe dispersão ao chegar à maturidade sexual, tanto para machos e fêmeas (Jerusalinsky, 2013). São predominantemente frugívoros. A estimativa populacional atual varia entre 500 a 1.000 indivíduos (IUCN, 2017). Há registro de ocorrência em Unidades de Conservação de Proteção Integral e Uso Sustentável: Refúgio da Vida Silvestre Mata do Junco-SE, Área de Proteção Ambiental Litoral Sul de Sergipe. Também ocorre em áreas Privadas: Reserva Particular do Patrimônio Natural Tapera e Bom Jardim-SE, RPPN Marinheiro e Pedra da Urca-SE (PAN, 2012).

Callicebus coimbrai é limitado aos estados de Sergipe e Bahia, com distribuição geográfica limitada pelo Rio São Francisco na parte setentrional, ao sul pelo Rio Paraguaçu e a oeste pela região de transição entre Biomas, denominada “Agreste” (Figura 2) (Jerusalinsky, 2013).

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Figura 1: Indivíduo de Callicebus coimbrai (Kobayashi & Langguth, 1999), endêmico da Mata Atlântica. Fotografia de Eduardo Lacerda.

Figura 2: Área de distribuição de Callicebus coimbrai limitado ao norte pelo Rio São Francisco e ao sul pelo Rio Paraguaçu.

Callicebus barbarabrownae

Callicebus barbarabrownae (Figura 3) mede aproximadamente 80 cm e pode pesar pouco mais de 1 kg. Formam bandos de poucos indivíduos, um casal monogâmico e seus filhotes. Machos e fêmeas dispersam com a maturidade sexual (Jerusalinsky, 2013). Têm preferência alimentar por frutos, mas também comem folhas e invertebrados.

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Há uma estimativa populacional de cerca de 260 indivíduos em sua área de distribuição, e não há ocorrência confirmada em unidades de conservação, apesar de ter sido registrada ocorrência na Terra Indígena Kiriri (municípios de Banzaê e Quijingue, Bahia), onde aparentemente há potencial para sua conservação (PAN, 2012; IUCN, 2017).

Callicebus barbarabrownae se estende para o norte ao longo do Rio São Francisco e a oeste da Chapada Diamantina (Figura 4) (Gouveia, 2016).

Figura 3: Indivíduo de Callicebus barbarabrownnae (Hershkovitz, 1988), endêmico da Caatinga. Fotografia de André Chien Alonso.

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Figura 4: Área de distribuição de Callicebus barbarabrownae. A área está localizada na floresta sazonalmente seca Caatinga nos estados de Sergipe e Bahia, limitada pelo Rio São Francisco na parte setentrional, ao sul pelo Rio Paraguaçu e a oeste pela Chapada Diamantina.

Para ambas as espécies estudadas, a implantação de corredores ecológicos entre fragmentos florestais pode reduzir o isolamento e possibilitar a dispersão de jovens adultos para outras áreas de habitat. Esta dispersão será fundamental para a manutenção das duas espécies, que se encontram ameaçadas de extinção.

Diante do que foi exposto, o objetivo do presente estudo é identificar fragmentos com potencial de conexão para a simulação de corredores ecológicos, dentro de áreas prioritárias para ambas as espécies de primatas estudadas. Foi usado um algoritmo que identifica o percurso de menor custo entre dois ou mais fragmentos. Conexões com base nestes algoritmos nunca foram simuladas para essas duas espécies.

Com as informações geradas neste trabalho, espera-se dar suporte ao “Plano de Ação Nacional Para a Conservação dos Primatas do Nordeste”, do Ministério do Meio Ambiente, que tem como um de seus objetivos o aumento da área e a conectividade dos habitats de espécies ameaçadas para garantir a viabilidade populacional.

OBJETIVO

Simular corredores ecológicos para primatas em risco de extinção, Callicebus coimbrai (Mata Atlântica) e Callicebus barbarabrownae (Caatinga), em áreas prioritárias para conservação.

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Objetivos específicos

• Atribuir valores para os componentes da paisagem (por exemplo Floresta ou Estrada) para simulação de travessia dos primatas, criando uma matriz de resistência;

• Selecionar fragmentos, dentro de áreas prioritárias, para conexão através de corredores;

• Simular corredores por meio de um algoritmo de Menor Custo.

HIPÓTESES

I – Corredores simulados em áreas de Mata Atlântica serão mais curtos que corredores simulados em áreas de Caatinga. Tendo a Caatinga uma fisionomia com cobertura arbustiva ou arbórea mais espaçada em relação à Mata Atlântica, a conexão de fragmentos bons para primatas demandará corredores mais longos.

II – Corredores simulados em áreas de Mata Atlântica terão menor custo que os simulados em áreas de Caatinga. Sendo mais curtos, corredores na Mata Atlântica provavelmente terão menos custo.

MATERIAL E MÉTODOS

• Caracterização dos Biomas

A Mata Atlântica é uma floresta tropical úmida, composta predominantemente por florestas tropicais sazonais úmidas e secas, campos tropicais e subtropicais, savanas e florestas de mangue. Possui índices de precipitação que chegam a 4000mm ao ano em áreas costeiras e 1000mm em florestas do interior (Ribeiro, 2009). É caracterizada pela alta biodiversidade e endemismo de espécies. Está altamente fragmentada, com 80% dos fragmentos com áreas menores que 50ha (Ribeiro et al., 2009). O histórico de exploração neste Bioma tem início com a colonização e exploração de recursos naturais ao longo da costa brasileira. Com o pau-brasil, cana-de-açúcar, cacau, café e posteriormente com o crescimento populacional no século XX e a industrialização (Pereira & Alves 2007, Jerusalinky, 2013). Neste Bioma ocorre a espécie endêmica de primata C. coimbrai que está ameaçada de extinção (EN, IUCN 2017).

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A Caatinga é uma floresta sazonalmente seca que ocorre na região semiárida do Brasil, conhecida pelo período de estiagem severo e com baixos índices de precipitação (500-750 mm ao ano). As chuvas são irregularmente e distribuídas ao longo de janeiro e maio enquanto as temperaturas variam entre 23 e 27°C (Prado, 2003). A Caatinga é uma floresta xerófita arbóreo-arbustiva, que perde suas folhas sazonalmente. Cactos, plantas com caules grossos, arbustos espinhosos e gramíneas adaptadas ao ambiente árido compõem sua vegetação. A exploração de madeira ilegal, principalmente para comercialização, assim como abertura de áreas para plantio é comum neste Bioma. Por este motivo a caatinga arbórea é rara, esparsa e fragmentada, sendo encontrada apenas em manchas de solos ricos em nutrientes, tornando a paisagem dominada por uma vegetação arbustiva e não mais arbórea (Lundgren et al; 2015). Na Caatinga ocorre a espécie endêmica de primata criticamente ameaçada de extinção C. barbarabrownae (CR, IUCN 2017).

• Identificação dos pontos de ocorrência

Foi feito levantamento bibliográfico a fim de identificar pontos de ocorrência para as duas espécies em teses e dissertações, assim como nas bases: Web of Science, Scielo, Google scholar e na revista Neotropical Primates. Na revista Neotropical Primates revisamos todos os volumes entre 2000 a 2016. As palavras chave foram os nomes das duas espécies abordadas no trabalho: Callicebus barbarabrownae e Callicebus coimbrai.

De posse dos pontos de ocorrência, foi feita a sobreposição destes em imagens recentes do software Google Earth®. Com este procedimento foi possível remover pontos em fragmentos que não existem mais, corrigir pontos de ocorrência com coordenadas erradas. Ao final do processo, foram considerados neste estudo 116 pontos de ocorrência, sendo 64 pontos para C. coimbrai (Mata Atlântica) e 52 para C. barbarabrownae (Caatinga). Não há nenhum registro de co-ocorrência entre C. barbarabrownae e C. coimbrai.

• Áreas Prioritárias para Conservação

Todo o presente estudo foi desenvolvido em polígonos de áreas prioritárias para as duas espécies estudadas. As áreas prioritárias utilizadas foram resultado da “Reunião para definição de Áreas Importantes para a conservação de Callicebus coimbrai, Callicebus barbarabrownae e Sapajus xanthosternos”, ocorrida de 05 a

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07 de outubro de 2016 no Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Primatas Brasileiros, em João Pessoa, PB, Brasil. Na definição das áreas prioritárias foram levadas em consideração principalmente a presença das espécies em fragmentos florestais, assim como fragmentos florestais de boa qualidade com potencial para recolonização. O workshop definiu 12 polígonos de áreas prioritárias para C. coimbrai e cinco para C. barbarabrownae.

Com a sobreposição dos pontos de ocorrência nos polígonos de áreas prioritárias, detectamos que poucos pontos de ocorrência de C. barbarabrownae (apenas cinco) estavam incluídos nos polígonos definidos como áreas prioritárias. Desta forma, sugerimos mais dois polígonos para C. barbarabrownae: Áreas B1 e B2 (Figura 5), que englobam mais cinco pontos de ocorrência para esta espécie.

Como os polígonos de áreas prioritárias definidos para C. coimbrai incluíram 30 pontos de ocorrência desta espécie, não foi necessária a sugestão de novos polígonos.

Desta forma, no presente estudo temos 12 polígonos de áreas prioritárias para C. coimbrai e sete polígonos para C. Barbarabrownae (Figura 5).

Figura 5: Disposição de Áreas prioritárias para duas espécies de primatas no nordeste brasileiro. Os polígonos em amarelo são referentes a espécie C. coimbrai, endêmico da Mata Atlântica. Os polígonos em vermelho são áreas prioritárias da espécie C. barbarabrownae.

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• Classificação de uso do solo

Foram utilizadas imagens dos Biomas Mata Atlântica e Caatinga do Projeto de Mapeamento Anual da Cobertura e Uso do Solo no Brasil (MapBiomas, 2015). As imagens são do ano de 2016 (nível 2), estão no formato tif com resolução espacial de 30m. Tratam-se de imagens Landsat 5, 7 e 8 classificadas com algoritmo Randon Forest, em 27 classes de uso do solo para o Brasil (ver anexo 1 para classes) (MapBiomas, 2015). De posse das imagens classificadas, foram feitos os cortes dos 19 polígonos de áreas prioritárias (12 para C. Coimbrai e sete para C. barbarabrownae), no Programa QGIS Desktop 2.14.18®.

• Reclassificação do uso de solo

Devido ao grande número de classes de uso do solo encontrados nos polígonos de áreas prioritárias estudados (23 classes para a Mata Atlântica e 22 para a Caatinga) foi decidido agrupar classes semelhantes para simplificar o processamento de dados. Desta forma, as classes originais foram reduzidas a sete classes mais abrangentes (Ver Anexo 1 para tabela com classes).

A classe Floresta Densa foi unida às classes de Floresta e Formações Florestais Naturais, pois é a de maior interesse para conexão dos corredores, sendo a mais importante para os primatas estudados. Estas classes foram agrupadas com o nome de Floresta Densa neste estudo (Classe 1). As classes Floresta Aberta e Mangue foram agrupadas em Floresta Aberta (Classe 2). Tal classe agrupa formações vegetais naturais abertas, ou arbórea espaçadas, com maior permeabilidade que outras classes de cobertura para os primatas, como pastagens ou áreas de agricultura. Rios e lagos foram agrupados em Água (Classe 3). Cidades e Rodovias foram agrupadas como Infraestrutura Urbana (Classe 4). Uso agropecuário foi agrupado na classe Agricultura ou Pastagem (Classe 5), englobando oito classes de uso, que nas áreas de estudo, não estavam bem definidas na classificação usada. As classes Formações naturais não florestais, Áreas úmidas naturais não florestais, Vegetação campestre (Campos) foram agrupadas em Campos (Classe 6). Áreas não vegetadas, Praias e dunas e Outras áreas não vegetadas foram agrupadas em Outras áreas não vegetadas (Classe 7) (Anexo 1).

Devido a resolução das imagens produzidas pelo projeto MapBiomas (2015) (com pixel de 30m), nas imagens classificadas não foi possível detectar a presença de rodovias e rios, sendo preciso anexa-las a posteriori. Informação de Rodovias na forma de shapefile (Rodovias Federais, Federais delegadas, Estaduais e Municipais) foram obtidas no sítio

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Ministério Do Meio Ambiente (MMA, 2010). Rios foram obtidos no sítio de rios do Brasil (compreendendo todas as massas d'água do país, naturais e artificiais e de domínio Federal e Estadual) obtidas no sítio Agência Nacional de Águas (ANA, 2012). Rios e rodovias foram sobrepostos a todos os polígonos estudados. Devido ao formato de linha destes shapefiles foi adicionado buffer de 30 metros a seus pixels. Então foram classificados respectivamente como Água (Classe 3) e Infraestrutura Urbana (Classe 4), respectivamente.

Ao final da reclassificação, obtivemos as mesmas sete classes tanto para a Mata Atlântica quanto para a Caatinga. As imagens reclassificadas foram usadas para gerar mapas de resistência (ver tópico abaixo “Modelagem de Corredores”), que serviram de base para conectar fragmentos (Tabela 1).

Tabela 1: Classes de Uso de Solo para os Biomas Mata Atlântica e Caatinga, criadas após reagrupamento de 23 classes do Projeto MapBiomas (ver anexo 1 para tabela completa com classes), seguidas dos novos valores de pixels e seus respectivos valores de resistência. Quanto mais baixos os valores de resistência, mais permeáveis são as classes para primatas arbóreos.

Classe Novos Valores de Pixel Valor de Resistência

Floresta Densa 1 1.1* Floresta Aberta 2 20 Água 3 200 Infraestrutura Urbana 4 100 Agricultura ou Pastagem Campos

Outras áreas não vegetadas

5 6 7 50 40 80

* O valor de 1.1 foi usado pois o algoritmo não permite que o valor de resistência seja igual ao valor do pixel original.

Para validação das imagens classificadas foram criados 50 pontos aleatórios dentro de cada área prioritária. A validação foi feita verificando a classe atribuída a cada ponto sorteado, se coincidia com as imagens do Google Earth ®. Foram consideradas imagens do Google Earth ® com boa qualidade. Sendo mais recentes quando possível, e sem nuvens e com boa resolução espacial. Do total de pontos, 555 pontos na Mata Atlântica e 303 na Caatinga foram conferidos. Não puderam ser conferidos 45 pontos na Mata Atlântica e 47 na Caatinga pois não tinham boas imagens disponíveis, seja por cobertura de nuvem (maioria na Mata Atlântica) ou por ser imagem antiga (maioria na Caatinga).

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Com a verificação, foi calculada a matriz de confusão e calculado o índice Kappa (Tabela 2), pela fórmula abaixo (Landis e Koch, 1977):

Índice Kappa = Observado – Esperado

1 – Esperado

A Mata Atlântica obteve índice Kappa = 0,492 que é considerado um valor Moderado (“Moderate”). Já a Caatinga obteve índice Kappa= 0.393, considerado Justo (“Fair”), aceitável para trabalhos em escala regional mais ampla (Landis e Koch, 1977). Um dos fatores que pode ter contribuído para este valor foi a pouca disponibilidade de imagens atuais da Caatinga no Google Earth ®, outro fator pode ter sido o uso de sete classes de cobertura do solo, que tornou a validação mais complexa.

Tabela 2: Matriz de confusão das coberturas de solo classificadas da Mata Atlântica e Caatinga, com os valores de frequência observados da imagem classificada e das Imagens de satélite do Google Earth ®.

Matriz de Confusão Mata Atlântica Imagens de Satélite Im ag em C las si fi cad

a Fl_Densa Fl_aberta Campos Agri_Pas Outras Inf_Urb Água Total

Fl_Densa 76 44 2 16 0 1 0 139 Fl_aberta 0 19 1 1 0 0 0 21 Campos 0 0 0 0 0 0 0 0 Agri_Pas 36 79 42 198 0 14 5 374 Outras 0 0 0 1 0 0 0 1 Inf_Urb 0 0 0 0 0 1 0 1 Água 0 0 0 1 0 0 18 19 Total 112 142 45 217 0 16 23 555 Caatinga Imagens de Satélite Im ag em C las si fi cad

a Fl_Densa Fl_aberta Campos Agri_Pas Outras Inf_Urb Água Total

Fl_Densa 36 8 4 0 0 0 0 48 Fl_aberta 49 57 19 9 0 1 0 135 Campos 2 7 7 3 0 0 0 19 Agri_Pas 7 40 4 47 0 2 0 100 Outras 0 0 0 0 0 0 0 0 Inf_Urb 0 0 1 0 0 0 0 1 Água 0 0 0 0 0 0 0 0 Total 94 112 35 59 0 3 0 303

O projeto MapBiomas também avaliou a acurácia de cada classe cobertura de solo entre os anos de 2000 e 2016. Na avaliação de pixels foi considerado válido somente

(22)

quando dois ou três técnicos concordaram quanto à classe observada no pixel. A avaliação da acurácia é feita usando métricas que comparam o pixel classificado com o pixel (classe) avaliado. A acurácia geral para o Bioma Mata Atlântica foi 84,1%, enquanto que para o bioma Caatinga foi de 63,8%.

• Modelagem de corredores

Para simulações de corredores, utilizamos um algoritmo de menor custo, metodologia que tem sido usada como estratégia em conservação (Adriaensen et al, 2003). Algoritmos de menor custo têm origem na Teoria de Grafos, a qual simula a conexão entre um conjunto de nós (Tambosi et al, 2014). Na presente representação, os nós são os fragmentos que serão conectados por corredores.

Corredores frequentemente consideram a capacidade de movimento de organismos em paisagens heterogêneas. É possível simular este ambiente em mapas de superfície de resistência, nos quais pixels com altos valores correspondem a baixa probabilidade de movimento ou baixa permeabilidade, e valores mais baixos, maior permeabilidade (Ribeiro et al; 2017).

No algoritmo de menor custo, a cada unidade de paisagem (pixel) é atribuída um valor de acordo com seus efeitos facilitadores ou inibidores no processo de deslocamento (Ribeiro et al; 2017). Os valores dos pixels simulam características da paisagem (manchas de habitat, matrizes, barreiras dentre outros). Esse valor é usado para calcular a conectividade entre uma célula de origem e uma célula de destino (Adriaensen et al, 2003).

Para a simulação de corredores, primeiramente foi gerada uma imagem apenas com os fragmentos de floresta (classe 1), tendo como produto uma imagem raster só com manchas de floresta, em cada área prioritária. Então foi gerada uma identificação de cada fragmento para definir quais seriam conectados ("fonte" e "alvo"), priorizando fragmentos primeiramente com presença das espécies. Alguns fragmentos grandes a partir de 1ha, na ausência destes, usamos os quatro maiores fragmentos do raster, com potencial para reintrodução de indivíduos de ambas as espécies, também foram incluídos como possíveis alvos em algumas áreas prioritárias.

Os mapas de resistência foram criados atribuindo valores maiores para as classes menos permeáveis (Ver Tabela 1, Acima). Para atribuição dos valores de resistência,

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usamos como referência um estudo anterior com Leontopithecus rosalia em Mata Atlântica no RJ (Ribeiro et al; 2017).

Para a simulação de corredores foi usado um script (Martello, 2016) no programa RStudio 1.1.38. O algoritmo calcula rotas após a definição das manchas de fonte e alvo. Para cada corredor gerado, é possível calcular a distância euclidiana entre manchas a partir de seus centroides, o comprimento do corredor (em metros), a partir de um ponto aleatório de cada fragmento e o custo de deslocamento sobre a Matriz de Resistência.

O valor de custo representa a medida de menor esforço (ou menor custo) calculado de borda para borda entre as manchas selecionadas. Os valores de custo são convertidos em uma medida de distância, multiplicando o custo pelo tamanho da célula (Martello, 2016). A cada simulação de corredor, é gerada uma rota cujo ponto de partida e chegada são pontos diferentes e aleatórios dentro do fragmento. Como a distância entre machas é sempre a distância euclidiana entre seus centroides, pode ocorrer de o comprimento do corredor ser menor que a distância euclidiana em algumas simulações.

Para conexão entre manchas da classe Floresta Densa nos 19 polígonos estudados, foram definidos um mínimo de quatro fragmentos para cada polígono. Os fragmentos foram selecionados considerando primeiramente a ocorrência de primatas e área do fragmento (a partir de 1 hectare). Em seguida, foram simuladas 30 réplicas (corredores) para cada polígono (ver sequência dos processos na Figura 6).

Com os resultados obtidos, calculamos para cada espécie a densidade de manchas por hectare para revelar a disponibilidade de fragmentos arbóreos para os primatas, o comprimento e o custo de cada corredor criado, assim como a relação entre custo por comprimento, para perceber quais rotas são as melhores para a conexão futura. Foi calculada a relação entre custo por comprimento de cada corredor para demonstrar a viabilidade dos corredores propostos em diferentes Biomas.

• Análise dos dados

Durante a análise exploratória, observamos que as variáveis não apresentaram distribuições de dados paramétricos. Desta forma, comparamos variáveis entre as espécies através do teste não-paramétrico de Mann-Whitney, no software Systat 12.0 (Wilkinson, 1998). As variáveis comparadas foram: área dos polígonos de áreas prioritárias, número e densidade de manchas de Floresta Densa por polígono,

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comprimento do corredor, custo do corredor e relação entre custo por comprimento por polígono. Para evitarmos uso de réplicas nas análises estatísticas, para cada área prioritária foi usada a mediana do valor.

Figura 6: Sequência de processos para a execução desde trabalho.

RESULTADOS

Para o primata C. coimbrai, endêmico de Mata Atlântica, foram analisados 12 polígonos de áreas prioritárias. Algumas unidades de conservação encontram-se inseridas, total ou parcialmente nestas áreas prioritárias. São elas: C3 – Refúgio da Vida Silvestre da Mata do Junco, C5 – Reserva Particular Do Patrimônio Natural Do Caju, C10 - Reserva Natural Do Patrimônio Particular de Jequitibá, C11 - Reserva Natural Do Patrimônio Natural Curió, Reserva Natural do Patrimônio Natural Olho De Fogo Rendado, Reserva Natural Do Patrimônio Natural Mata Do Guigó. C12 – Reserva Extrativista Marinha da Baía de Iguapé e Área de Proteção Ambiental Baía de Todos os Santos.

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Os polígonos de áreas prioritárias de C. barbarabrownae, apesar de menos numerosos ocuparam maior área total (ver Tabela 3, abaixo). Destas, as que possuem Unidades de Conservação são: B1 – Terra Indígena Kiriri, Terra indígena de Massacará, BR – Parque Nacional Chapada Diamantina, B3 - Parque Estatual das Sete Passagens, B7 - Área de Proteção Ambiental Lagoa de Itaparica.

Ao todo, simulamos 570 corredores, sendo 30 para cada área prioritária. Foram selecionados 74 fragmentos para conexão em áreas prioritárias de C. coimbrai e 36 em áreas prioritárias de C. barbarabrownae.

Callicebus coimbrai

Todas as ocorrências de C. coimbrai estão inseridas no Bioma Mata Atlântica. No total, tivemos 12 polígonos de áreas prioritárias, com área total de 499.246,7 hectares. A cobertura dominante nas áreas prioritárias no Bioma Mata Atlântica foi Agricultura ou Pastagem com 301404,4ha (60,37%), seguidos por Floresta Densa com 144735ha (28,99%) e Água com 27204,48ha (5,44%) (Tabela 3). A área C10 é a maior delas (120669,21 ha) e C8 a menor (2197,71ha). A área C10 também apresentou maior proporção de Floresta Densa em relação às demais (47,20%) enquanto a com menor proporção foi C2 (12,59%) (Figura 7A; Tabela 3).

O Número de Fragmentos de Floresta Densa, dentro das áreas prioritárias de Mata Atlântica, variou de 141 a 4336, com Média Aritmética 1866,41 e Mediana de 1530 (Tabela 4). Já a densidade de fragmentos variou de 0,032 a 0,079 (fragmentos por hectare), com Média Aritmética 0,052 e Mediana de 0,50 (Tabela 4).

Na Mata Atlântica, área de ocorrencia de C. coimbrai, simulamos 360 corredores, com 30 réplicas cada. No geral, as réplicas geraram corredores semelhantes e sobrepostos (Figura 8), mostrando a pouca permeabilidade das matrizes, com poucas opções de caminhos.

O corredor mais curto ocorreu na área C8 com 5386,34m, enquanto o mais longo teve comprimento de 62893,22m na área C10 (Tabela 5). Corredores na Mata Atlântica tiveram Comprimento Médio 26802,45m (+17.110,28) e Mediana de 19997,28m (N = 360) (Tabela 6).

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Diferentes custos de travessia irão depender de quais tipos de cobertura de solo o animal precisará percorrer entre os remanescentes florestais (ver metodologia para detalhes). Nas áreas de estudo, diferentes custos foram observados, dependendo das classes de cobertura que precisam ser atravessadas pela espécie entre os fragmentos de interesse. A área C6 apresentou o corredor “mais barato” (menor custo) com valor de 464,53, enquanto na área C1 ocorreu o corredor “mais caro” (maior custo), com valor 6184,88 (Tabela 5).

O custo do corredor pode por si só não ser um bom indicador para o corredor, pois um custo baixo não indica necessariamente proximidade. Desta forma, ponderamos o custo pelo comprimento do corredor, tendo assim um valor de custo por metro a ser percorrido pelo animal em cada ambiente (ver metodologia). Ao ponderar o custo do corredor pelo seu comprimento, detectamos que não necessariamente corredores mais curtos foram os mais baratos. As áreas de menores custos por metro percorrido foram em C5, C9 e C12(Tabela 5, Anexo 2).

Os corredores de maior custo por metro percorrido ocorreram nas áreas C1, C8 e C11. Apresentaram grandes áreas com cobertura de Pasto ou Agricultura, com 83,08%, 81,13% e 75,55% respectivamente. Estas áreas apresentaram poucos remanescentes florestais, sendo estes pequenos e isolados. Desta forma, na região estudada de Mata Atlântica, pudemos observar que a baixa permeabilidade da matriz e a pouca cobertura por floresta foram importantes em aumentar o custo do corredor. Por outro lado, A proximidade de fragmentos e maior cobertura de área de habitat foram determinantes para o menor custo de corredores na Mata Atlântica de Sergipe e Bahia, área de ocorrência de C. coimbrai.

Callicebus barbarabrownae

Callicebus barbarabrownae é endêmico de áreas de Caatinga, um ambiente semiárido com longos períodos com pouca ou nenhuma pluviosidade e alta ocupação humana (ver acima Caracterização dos Biomas).

Na Caatinga foram analisados sete polígonos de áreas prioritárias para esta espécie, somando uma área total de 1872076,86 hectares, dos quais 370584ha (19,80%) cobertos com Floresta Densa, 976580,01ha (52,16%) cobertos por Floresta Aberta, e 357627,96ha (19,10%) cobertos por Agricultura ou Pastagem. A área B7 é a maior

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(946797,30 ha) e B5 a menor (12079,89 ha) (Tabela 3). A área B3 apresentou maior proporção de Floresta Densa (40,87%), enquanto B5 apresentou menor proporção de Floresta Densa (8,12%) (Figura 7B; Tabela 3).

O Número de Fragmentos, dentro das áreas prioritárias de Caatinga variaram de 181 a 23449, com Média Aritmética de 6009,85 e Mediana de 3537. A densidade de fragmentos variou entre 0,015 e 0,027, com Média Aritmética de 0,020 e Mediana 0,017 (Tabela 4).

No ambiente de Caatinga simulamos 210 corredores (30 em cada das sete áreas). A área B1 apresentou o corredor mais curto, com 9249,62m, enquanto o corredor mais longo ocorreu na área B4 com 110312,36m (Tabela 5). Corredores na Caatinga tiveram em média comprimento 43815,387m (+40183,059; n =210) e mediana de 16566,430m (Tabela 6).

Dentre os corredores obtidos nas simulações, o corredor de menor custo ocorreu na área B4 com 643,35. Na área B7 encontramos o corredor “mais caro” (maior custo) com 5782,81 (Tabela 5). A área B4 é grande (140746,41ha) e com alta cobertura de floresta aberta (47,74%) (Figura 7B, Tabela 3). Já a área B7 possui a maior área de todas, e mesmo com a alta cobertura de Floresta Aberta (62,95%) (Figura 7B, Tabela 3) há corredores que atravessam estradas, o que torna o custo muito mais alto.

As áreas de corredores com menor custo por metro percorrido foram B4 e B2 (Tabela 5). A área B4 apresentou o maior comprimento de corredor (111.444,27m) no entanto seu custo por metro foi o menor (0,005) devido à alta cobertura de Floresta Aberta (47,73%). O polígono B2 possui 60,73% (Floresta Densa e Floresta Aberta juntas) de área considerada permeável, para o primata. Assim, os fragmentos na Caatinga que possuem em seu entorno Caatinga Arbustiva, tornaram o custo de travessia menor, facilitando a permeabilidade da matriz.

Os corredores com maior custo por metro percorrido ocorreram nas áreas B3 e B5. O polígono B3 é recortado por algumas estradas, o que tornou o custo de travessia alto. Um segundo fator foi o fato de os fragmentos a serem conectados serem alongados apesar de grandes. Como cada corredor parte de um ponto aleatório no fragmento, fragmentos alongados podem gerar corredores longos. Já a área B5 foi a menor área prioritária sugerida para esta espécie, com 12079,89ha, com50,69% de cobertura de Pasto

(28)

ou Agricultura (Figura 7). A matriz com baixa permeabilidade foi o motivo do alto custo de travessia.

A

B

Figura 7: Proporção das classes de cobertura encontradas nas áreas prioritárias. A - Para C.

Coimbrai, na Mata Atlântica Nordestina. B – Para C. barbarabrownae na Caatinga. classes de

uso do solo após reagrupamento de imagens MapBiomas (2015), (ver Anexo 1 para tabela completa). Observe diferentes escalas de área de habitats para cada espécie.

0 20 40 60 80 100 120 140 C1 C2 C3 C4 C5 C6 C7 C8 C9 C10 C11 C12 C ls as se s d e u so d o s ol o p or p ol íg on o p or H ect ar e x 1 0 0 0

Polígonos de áreas prioritárias de C.coimbrai

Outras Campos Ag.Pasto Inf.Urbana Água F.Aberta F.Densa 0 100 200 300 400 500 600 700 800 900 1000 B01 B02 B03 B04 B05 B06 B07 C ls as se s d e u so d o s ol o p or p ol íg on o p or H a x 1000

Polígonos de áreas prioritárias de C.barbarabrownae

Campos Ag.Pasto Inf.Urbana Água F.Aberta F.Densa

(29)

Tabela 3: Características das Áreas Prioritárias: Espécie estudada, coordenadas do centroide do polígono em WGS 84/ UTM zona 24 L, Área total em Hectare 1

e Porcentagem de cada classe em ordem Floresta Densa, Floresta Aberta, Água, Infraestrutura Urbana, Agricultura ou Pastagem, Campos e Outras áreas não 2

vegetadas. Apresentamos também o total da área dos polígonos e das classes em hectares e porcentagem. 3

Long(UTM) Lat(UTM) Area_ha Classe 1

(Floresta Densa) (%) Classe 2 (Floresta Aberta) (%) Classe 3 (Água) (%) Classe 4 (Infraestrutura Urbana) (%) Classe 5 (Agricultura ou Pastagem) (%) Classe 6 (Campos) (%) Classe 7 (Outras áreas não vegetadas) (%) C. coimbrai C1 755446,27 8853411,36 39474,36 12,71 0,15 1,87 1,84 83,08 0,16 0,19 C2 749268,4 8832141,18 12610,44 12,59 0,17 0,89 1,10 83,73 1,29 0,23 C3 713676,25 8835081,14 28534,50 17,92 0,07 0,02 2,09 79,73 0,02 0,14 C4 719693,15 8807861,55 19583,55 18,24 7,18 2,26 2,33 68,59 0,99 0,40 C5 689285,74 8777481,95 76581,00 19,04 6,34 5,68 3,86 63,89 0,62 0,57 C6 673399,85 8743074,01 11217,69 27,31 24,33 14,00 0,57 33,09 0,67 0,03 C7 655298,19 8738216,72 5952,06 27,86 0,21 0,77 1,73 69,39 0,01 0,04 C8 659314,75 8731063,35 2197,71 16,63 0,14 1,45 0,65 81,13 0,00 0,01 C9 635470,78 8697666,08 20448,99 31,12 0,32 0,85 5,86 61,49 0,07 0,29 C10 614170,09 8655061,44 120669,21 47,20 0,27 0,99 1,09 50,02 0,08 0,36 C11 563632,58 8625701,62 87171,84 22,18 0,17 0,99 1,04 75,55 0,02 0,05 C12 518932,33 8593183,35 74805,39 36,27 5,93 23,64 0,56 32,77 0,52 0,32 Total (ha) 499246,7 144735 14084,28 27204,48 8886,96 301404,4 1489,77 1441,8 Total (%) 28,99 2,82 5,44 1,78 60,37 0,29 0,28 C. barbarabrownae B1 533194,88 8837200,5 131762,97 9,08 57,89 0,65 0,40 30,08 1,90 0,00 B2 263106,83 8632910,11 301491,36 23,53 37,21 0,58 0,76 28,54 9,39 0,00 B3 343261,51 8802918,04 320832,36 40,87 35,76 0,07 1,33 18,18 3,79 0,00 B4 408963,63 8852927,02 140746,41 13,82 47,74 0,49 0,66 32,97 4,32 0,00

(30)

B5 589463,01 8896489,97 12079,89 8,12 34,25 0,62 0,00 50,69 6,32 0,00 B6 593098,53 8916030,72 18366,57 9,38 32,80 0,20 0,43 50,42 6,77 0,00 B7 769847,69 8705572,42 946797,30 14,20 62,95 0,57 0,24 11,82 10,23 0,00 Total (ha) 1872076,86 370584 976580 9045,54 10339,92 357628 147899,4 0 Total (%) 19,80 52,16 0,48 0,55 19,10 7,90 0 4 5

(31)

Tabela 4: Estatísticas descritivas das Áreas Prioritárias de Mata Atlântica e Caatinga. Com o 6

número de fragmentos presentes nas áreas prioritárias, densidade de manchas de habitat e área 7 dos polígonos. 8 Número de Fragmentos Densidade de Manchas Área C. coimbrai Mínimo 141 0,032 2197,71 Máximo 4.336 0,079 120669,21 Mediana 1530 0,050 24491,74 Média Aritmética 1866,41 0,052 41603,89 Desvio Padrão 1491,74 0,014 38552,33 C. barbarabrawnae Mínimo 181,00 0,015 12079,89 Máximo 23449 0,027 946797,3 Mediana 3537 0,017 140746,41 Média Aritmética 6009,85 0,020 267439,55 Desvio Padrão 8099,17 0,005 323327,09 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25

(32)

A B

C D

Figura 8: Exemplos de Corredores Ecológicos, com 30 réplicas para cada caminho. A e B - 26

Corredores de menor custo das Áreas C5 e C6 de C. coimbrai. C e D - Corredores de menor 27

custo das Áreas B4 e B2 de C. barbarabrownae. 28

29 30

(33)

Tabela 5: Comprimento em metros dos menores corredores simulados para as espécies Callicebus coimbrai, (C.C) e Callicebus barbarabrownae (C.B.) 31

Menor custo por Área Prioritária (sendo o menor valor de uma única rota). Custo dos corredores por metro percorrido. Coordenadas de fonte e alvo dos 32

corredores em UTM. (24L), e Município mais próximo. 33

Comprimento(m) Custo Custo por Metro

Coord_fonte_x Coord_fonte_y Coord_alvo_x Coord_alvo_y Município C. C

C1 14372,90 6184,88 0,430315 747428.6 8847558 759271.8 8844211 Pacatuba-SE

C2 13072,75 1395,46 0,106746 752511.1 8832296 747167.0 8833421 Pacatuba-SE

C3 24666,68 2522,90 0,10228 707666.3 8837959 716549.6 8829747 Capela-SE

C4 21279,80 1410,40 0,066279 719831.1 8811091 717221.7 8803278 Santo Amaro das Brotas-SE C5 43820,21 686,96 0,015677 691310.5 8764068 677150.5 8796672 Itaporanga D’Ajuda-SE C6 8517,23 464,54 0,054541 672782.2 8743407 668317.1 8741002 Santa Luzia do Itanhy-SE

C7 17615,19 1369,73 0,077758 658324.3 8743212 652650.2 8736837 Umbaúba - SE

C8 5386,34 923,07 0,171372 661195.9 8732587 657390.5 8732173 Indiaroba - SE

C9 19432,62 737,20 0,037936 629622.6 8694855 631923.4 8702330 Esplanada-BA

C10 62893,22 2500,63 0,03976 599503.7 8669091 628300.9 8645517 Entre Rios-BA

C11 51398,84 5795,26 0,112751 566582.1 8611886 547735.2 8625093 São Sebastião do Passé-BA

C12 51558,01 1993,19 0,038659 513703.8 8579577 519148.3 8607528 Calembar-BA C. B B1 9249,62 878,37 0,094963 540183.0 8828869 542752.4 8823808 Banzaê-BA B2 60556,58 1264,39 0,020879 243467.7 8617939 260302.8 8642945 Lençóis-BA B3 10013,46 3442,51 0,343788 350411.2 8849005 339417.8 8740810 Jacobina-BA B4 110312,36 643,35 0,005832 411262.5 8819007 413882.9 8883084 Itiúba-BA B5 10783,75 1687,13 0,156451 586578.4 8897759 587436.8 8894602 Jeremoabo- BA B6 17879,03 1118,24 0,062545 596878.3 8913619 593411.5 8917099 Santa Brígida-BA B7 100520,24 5782,81 0,057529 69086.83 8714153 133643.40 8719920 Gentio do Ouro-BA 34

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Tabela 6: Estatísticas descritivas dos Corredores Ecológicos simulados em áreas prioritárias. Comprimento dos corredores em metros e a razão Custo de travessia pelo Comprimento do corredor.

Comprimento (M) Custo Custo por metro

C. coimbrai Mínimo 5386,34 464,53 0,015 Máximo 62893,22 6184,88 0,430 Mediana 19997,28 3007,44 0,146 Média Aritmética 26802,45 3702,82 0,175 Desvio Padrão 17110,28 2692,38 0,124 N 360 347 347 C. barbarabrawnae Mínimo 9249,62 643,35 0,00 Máximo 110312,36 3442,51 0,343 Mediana 16566,430 2602,829 0,117 Média Aritmética 43815,387 3529,629 0,166 Desvio Padrão 40183,059 2394,338 0,147 N 210 206 206

Callicebus coimbrai e Callicebus barbarabrownae

Áreas prioritárias definidas para C. barbarabrownae foram maiores que as definidas para C. coimbrai (Mediana de C. coimbrai =24491,74; Mediana de C. Barbarabrownae = 140746,41; U = 17,00; GL = 1; P < 0,035; N = 19; Tabela 4; Figura 9A). O número de fragmentos de Floresta Densa entre os biomas não diferiu (Mediana de C. coimbrai =1530; Mediana de C. Barbarabrownae = 3537; U= 29000, GL=1; P<0,272; N= 19; Tabela 4; Figura 9B).

A Densidade de Fragmentos por hectare em Mata Atlântica foi maior que a observada na Caatinga (Medianas de C. coimbrai =0,050; Mediana de C. barbarabrownae = 0,017; U = 84,00; GL = 1; P < 0,00; N = 19; Tabela 4; Figura 9C).

Corredores de C. barbarabrownae não diferiram quanto ao comprimento dos corredores, quando comparados com C. coimbrai (Mediana de C. barbarabrownae

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=16566,43; Mediana de C. coimbrai = 19997,28; U = 40,000; GL = 11; P < 0.866; N = 19; Tabela 6; Figura 9D). O custo dos corredores também não apresentou diferença significativa entre espécies, (Mediana de C. coimbrai = 3007,44; Mediana de C. barbarabrownae =2602,829; U = 45,000; GL = 11; P < 0,800; N = 19; Tabela 6; Figura 9E). Quando comparamos a relação entre o custo dos corredores por metro percorrido também não foi observada diferença significativa (Mediana de C. barbarabrownae = 0,117 e Mediana de C. coimbrai = 0,146; U = 235,48; GL = 11; P <0,673; N = 19; Tabela 4; Figura 9F).

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A B

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E F

Figura 9: Boxplot da distribuição dos dados. A linha horizontal é mediana. A caixa engloba 50% dos dados, asteriscos são valores máximos e círculos indicam a presença de outliers na amostra. Espécie C.C = C. coimbrai, espécie C.B = C. barbarabrownae. A – Área total em hectares dos polígonos de áreas prioritárias, sendo C. coimbrai em Bioma Mata Atlântica e C. barbarabrownae na Caatinga. B- Comparação do total do número de fragmentos em áreas prioritárias entre espécies. C – Razão do número de Fragmentos pela área dos polígonos (densidade). D – Comparação do comprimento dos corredores dentro de áreas entre espécies (entre Biomas). E – Custo dos corredores (entre Biomas). F – Custo dos corredores por metro percorrido entre Biomas.

DISCUSSÃO

O presente estudo apresenta uma análise da conexão de fragmentos florestais em áreas prioritárias para conservação de duas espécies de primatas arbóreos, ameaçados de extinção no Nordeste Brasileiro.

Cada espécie está inserida em um contexto diferente. Callicebus coimbrai é endêmico da Mata Atlântica, um bioma de floresta úmida, enquanto C. barbarabrownae é endêmico da Caatinga, ambiente semiárido. Na Mata Atlântica, o uso do solo predominante no interior das áreas prioritárias é Agricultura ou Pastagem, seguido por Floresta Densa e Água. Na Caatinga a classe predominante nas áreas prioritárias é de Floresta Aberta, seguido por Floresta Densa e Agricultura ou Pastagem. Os valores de cobertura de floresta foram semelhantes às estimativas de cobertura vegetal nativa feitas

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pelo Ministério do Meio Ambiente, com 31% de Floresta para a Mata Atlântica (MMA, 2009) e 24,39% na Caatinga (MMA, 2016)

Callicebus coimbrai

Agricultura ou Pastagem foi a cobertura de uso do solo dominante nas áreas prioritárias de Mata Atlântica. Este tipo de cobertura oferece baixa permeabilidade para primatas arbóreos, por tratar-se de ambientes abertos (no caso de pasto) ou com cultivos que não oferecem mobilidade entre fragmentos (Moraes, 2017). A perda de habitat devido à agricultura foi considerada uma das principais ameaças a primatas no mundo (76% das espécies), seguida por extração de madeira (60%), e criação de gado e pecuária (31%) (IUCN, 2017).

O somatório da área total das áreas prioritárias de Mata Atlântica foi menor que a área total das áreas prioritárias na Caatinga. Da mesma forma, o número de fragmentos de floresta densa na Mata Atlântica foi menor que o número encontrado em áreas prioritárias de Caatinga. A densidade de Fragmentos, no entanto, foi maior na Mata Atlântica. Já é conhecido que para C. coimbrai, a fragmentação é a maior ameaça, seguida pela perda de habitat (PAN, 2016).

Uma forma de reconectar remanescentes florestais para uso por primatas é a construção de corredores de habitat. Uma das formas de simular as rotas por onde passam os corredores são os caminhos de menor custo. Nesta abordagem, matrizes mais permeáveis são definidas a priori como “mais baratas”; enquanto ambientes mais inóspitos, como infraestrutura urbana e água são considerados “mais caros”. Assim, corredores tenderão a passar por onde já existe um ambiente mais próximo ao adequado para a espécie estudada (Martello, 2016; Ribeiro et al, 2017).

O comprimento dos corredores não diferiu entre as espécies estudadas (Figura 9C). Entretanto, houve bastante variação, com o corredor mais curto ocorrendo em uma área de C. coimbrai. Por outro lado, os corredores mais longos ocorreram em áreas de C. barbarabrownae e tiveram o dobro do comprimento dos mais longos de C. coimbrai (Tabela 5). Este resultado ocorreu em geral pelo fato de as áreas prioritárias terem maior extensão em áreas da Caatinga. No entanto, a presença de corredores curtos entre fragmentos não necessariamente é sinal de boa conectividade, uma vez os fragmentos podem ser curtos, mas inseridos em uma matriz inóspita. Gouveia e colaboradores (2017) afirmam que C. coimbrai evita exposição em áreas abertas, com indivíduos atravessando

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no chão, entre manchas de paisagem, apenas sob circunstâncias críticas. Ferreira (2017) observou que o grau de isolamento entre fragmentos é um forte fator determinante da presença desta espécie. Desta forma, fragmentos muito isolados não conseguiriam manter uma população em longo prazo (Ferreira, 2017).

Observamos que para as duas espécies estudadas, os caminhos de menor custo não correspondem necessariamente às menores distâncias. As rotas simuladas para os corredores ecológicos são consequência da permeabilidade da matriz analisada. Desta forma, em áreas onde a classe de Floresta Aberta apresentou alta cobertura, a matriz foi mais permeável, permitindo corredores mais “baratos”. Por outro lado, em muitas simulações os comprimentos dos corredores foram curtos, entretanto com um custo de travessia muito alto. Esses casos geralmente incluem a travessia de uma estrada ou pasto entre fragmentos (como o caso das áreas C2 e C8 de C. coimbrai; Anexo 2). Moraes (2017) também observou que corpos dágua, estrada ou pasto entre fragmentos podem atuar como barreiras fisicas, isolando manchas de habitats, evitando o fluxo de genes entre populações de primatas.

Assim como observado para o comprimento, o custo dos corredores ecológicos simulados em áreas prioritárias na Mata Atlântica e Caatinga também não apresentam diferenças significativas. Apesar disso, a cobertura predominante na Mata Atlântica foi Agricultura ou Pasto, com alto valor de resistência, apesar de possuir uma alta densidade de fragmentos de floresta. Por outro lado, a Caatinga possui cobertura predominante de Floresta Aberta, uma matriz melhor que a matriz de agricultura. Conclusão semelhante foi obtida por Tischendorf e Fahrig (2000), que apontaram que a eficiência de corredores depende não apenas de conexões estruturais entre manchas de habitat, mas também da permeabilidade da matriz e da resposta dos organismos alvo, principalmetne.

Como tentativa de padronizar o custo de travessia pelo percurso a a ser percorrido, no presente estudo calculamos o custo por metro de travessia (ver metodologia para detalhes), que também não diferiu entre as espécies analisadas. Para C. coimbrai, no Bioma Mata Atlântica, as áreas de menores custos por metro de travessia foram C5, C9, C10 e C12 (Tabela 5 e Anexo 2). As áreas C5 e C9 possuem fragmentos fonte e alvo próximos entre si (em relação as outras áreas prioritárias de Mata Atlântica), assim como fragmentos de tamanho grande. Jerusalinky (2013) observou que C.coimbrai consegue sobreviver em fragmentos com menos de 10ha, indicando tolerância da espécie à severa fragmentação de habitats, embora essa persistência pode ser questionável em longo prazo. Lindenmayer e Fischer (2006) observaram que fragmentos pequenos perdem

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qualidade de habitat, e afirmam que pode levar ao declínio de alimento e abrigo disponível, para espécies em geral, resultando no declínio das taxas reprodutivas e na abundância da espécie nesses habitats.

Callicebus barbarabrownae

A cobertura de uso do solo predominante nas áreas prioritárias de Caatinga, bioma ao qual C. barbarabrownae é endêmico, foi floresta aberta seguida por floresta densa e agricultura ou pasto.

A área total coberta pelos polígonos áreas prioritárias para C. barbarabrownae na Caatinga foi maior que os observados para C. coimbrai na Mata Atlântica. Esse fato foi determinante para a observação de o número de Fragmentos ser maior na Caatinga também. Apesar disso, a Densidade de Fragmentos na Caatinga foi menor que na Mata Atlântica. Este resultado era esperado pois considera-se a Caatinga arbórea (aqui chamada de Floresta Densa, pela classificação do MapBiomas) como naturalmente rara, de vegetação de porte mais elevado e denso (Ruiz-Esparza, 2014).

Na Caatinga observamos que os fragmentos fonte e alvo estavam em geral distantes entre si. Ocasionalmente, os fragmentos a serem conectados tinham formato alongado, pouco indicados para conservação de espécies (Pires et al 2006). Na simulação dos corredores, cada rota tem um ponto de partida e chegada aleatório nos fragmentos fonte/alvo (Martello, 2016; Ribeiro et al, 2017), e por algumas vezes esses pontos partiam e/ou chegavam nas bordas mais extremas dos fragmentos. Aumentando desta forma o comprimento final do corredor.

A cobertura dominante neste Bioma foi Floresta Aberta, classe considerada com razoável permeabilidade a C. barbarabrownae. Para esta espécie, os corredores de menor custo por metro percorrido foram observados nas áreas B4 e B2. Nestas áreas as manchas de habitats são próximas, apesar de B4 possuir fragmentos contínuos de formato alongado. A área B2 foi um polígono sugerido a posteriori por nós (ver metodologia). Este polígono apresentou baixo custo de travessia, principalmente pela presença de Floresta Aberta próxima a Floresta Densa. Moraes (2017) também observou que a distância entre manchas de habitat é um dos fatores que mais afeta o movimento e dispersão de primatas em novas áreas.

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Comparação entre corredores para as duas espécies

Nosso estudo mostrou que não há diferença significativa entre comprimento, custo e custo por comprimento para corredores simulados entre as duas espécies de primatas estudadas. Apesar de não haver diferença, o corredor mais curto e com menor custo foi simulado em uma área de C. coimbrai. Por outro lado, ao analisarmos o custo por metro percorrido, observamos que foi na Caatinga, área de C. barbarabrownae que encontramos o corredor “mais barato” (Tabela 5). Na Mata Atlântica a cobertura de uso de solo predominante foi Agricultura ou Pasto, tornando a resistência do ambiente maior para a espécie Callicebus coimbrai. Na Mata Atlântica, a densidade de fragmentos florestais foi maior que na Caatinga, ressaltando a grande fragmentação deste bioma. Já na Caatinga uma alta cobertura de Floresta Aberta (Caatinga arbustiva) torna a matriz mais permeável, reduzindo o custo por metro percorrido.

Em geral, corredores foram muito sobrepostos em todas as paisagens analisadas. Esta observação indica que não há muitas opções de rotas para as espécies estudadas de primatas entre fragmentos florestais, tanto na Mata Atlântica quanto na Caatinga. Tais caminhos devem ser áreas mais recomendadas para passagens de corredores, de acordo com os requerimentos das espécies. Estas áreas deveriam, portanto, receber uma atenção especial dos tomadores de decisão, como o já recomendado para o Mico-Leão Dourado (Ribeiro et al, 2017). Gouveia et al (2017) sugeriram procedimentos de restauração de habitats e criação de conexões, para C. Coimbrai. No impedimento da criação de corredores contínuos, ao menos abordagens de restaurações pontuais, para futuro uso na forma de stepping-stones devem ser considerados para as duas espécies.

Ambas espécies estudadas sofrem com a perda de habitat e redução populacional. Entretanto as últimas estimativas de número de indivíduos de C. barbarabrownae contabilizam 260 indivíduos em sua área de distribuição. Não há registro de ocorrência desta espécie em unidades de conservação. O único foi registro é na Terra Indígena Kiriri (municípios de Banzaê e Quijingue, Bahia), onde não é certo se há potencial para sua conservação (PAN, 2012; IUCN, 2017).

Consideramos urgente a execução ações de conservação para C. barbarabrownae e C. coimbrai. Com especial atenção para C. barbarabrownae, visivelmente em risco mais iminente de extinção. Sugerimos a criação de corredores ecológicos, devido à maior permeabilidade da matriz nas áreas prioritárias de C. barbarabrownae (Caatinga). Já para Callicebus coimbrai (Mata Atlântica) sugerimos a implantação de stepping stones, uma

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vez que a matriz a qual os fragmentos estão inseridos apresenta um alto custo para travessia para estes primatas. Desta forma recomendamos iniciar a criação de corredores ou stepping-stones nas áreas B4 e B2 (para C. barbarabrownae) e C5, C9 e C12 (para C. coimbrai) por apresentarem matrizes mais permeáveis.

CONCLUSÃO

A análise detalhada das paisagens no interior de áreas prioritárias para conservação de Callicebus barbarabrownae (Caatinga) e Callicebus coimbrai (Mata Atlântica) mostra que as espécies se encontram em situações distintas. Na Mata Atlântica, a cobertura dominante nas áreas prioritárias foi agricultura ou pasto, enquanto na Caatinga dominou floresta aberta. Apesar de corredores simulados nos dois Biomas apresentarem custos por comprimento semelhantes, para travessia entre dois ou mais fragmentos, há particularidades. Enquanto os corredores mais curtos foram observados na Mata Atlântica, os corredores mais baratos por metro percorrido foram encontrados na Caatinga.

Recomendamos ações de conservação prioritariamente para a espécie C. barbarabrownae, que é classificado como “criticamente em perigo” de extinção, mas possui ambiente mais permeável, facilitando ainda a criação de corredores ecológicos.

Para Callicebus coimbrai sugerimos a implantação de stepping stones para diminuir os sérios problemas com relação a pouca permeabilidade da matriz a qual está inserido.

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