291 Inventário de Cecidomyiidae Galhadores (Insecta: Diptera) em Áreas de Restinga da
Mata Atlântica B. Proença1* & V. C. Maia2
¹Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas (Zoologia), Museu Nacional/UFRJ 2
Departamento de Entomologia, Museu Nacional/UFRJ. *
Email para correspondência: barbaraproenka@yahoo.com.br
Introdução
Plantas são hospedeiras de diversos organismos, entre eles os insetos galhadores, que produzem estruturas tumorais, conhecidas como galhas ou cecídias. Essas galhas são alterações no tecido vegetal resultantes, principalmente, do crescimento do tecido, tanto pelo aumento do número de células (hipertrofia) quanto pela multiplicação das mesmas (hiperplasia) (Mani, 1964). A interação do inseto galhador com a planta hospedeira costuma a ser altamente específica, ocorrendo uma monofagia na maioria das vezes.
Os dípteros pertencentes à família Cecidomyiidae destacam-se como o grupo galhador mais frequente, sendo responsáveis por cerca de 80% de todas as galhas conhecidas (Maia, 2005). É uma família cosmopolita, bastante diversificada, totalizando cerca de 6203 espécies em 736 gêneros. São usualmente divididos em seis subfamílias: Catotrichinae, Lestremiinae, Micromyinae, Winnertziinae, Porricondylinae e Cecidomyiinae. As cinco primeiras são pouco diversificadas e incluem essencialmente espécies fungívoras. Os Cecidomyiinae possuem hábitos variados, grande riqueza de espécies e incluem espécies fungívoras, predadoras e fitófagas. As espécies fitófagas podem ser galhadoras (a grande maioria) ou de vida livre (Gagné, 2014).
Os Cecidomyiidae são mosquitos frágeis, pequenos, medindo entre um a cinco milímetros de comprimento, possuem asas delicadas com nervação reduzida em número, pernas geralmente longas e finas com esporão tibial ausente; tarsos geralmente com cinco artículos; aparelho bucal reduzido e longas antenas com flagelômeros geralmente apresentando circunfilos. As larvas possuem como principais características a redução da cápsula cefálica, mandíbulas estiletiformes e presença de espátula esternal esclerotizada no protórax. A pupa é adéctica, geralmente exarata e possui estruturas pontiagudas e esclerotizadas que a auxiliam a sair do solo, casulo ou da galha, tais como os chifres antenais e os espinhos faciais e abdominais (Maia, 2005).
O conhecimento da fauna brasileira dos cecidomiídeos ainda é pouco explorado, com registros predominantes na região sudeste, área que concentra o maior número de pesquisadores de galhas de insetos.
O objetivo deste trabalho foi listar as espécies de Cecidomyiidade encontradas em trabalhos de levantamento de insetos realizados em áreas de Restinga no Bioma Mata Atlântica.
Material e Métodos
Foi realizado um levantamento bibliográfico dos inventários de galhas de inseto em áreas de Restinga (Mata Atlântica) da região Sudeste do Brasil. Foram considerados apenas artigos completos publicados em revistas científicas e resumos expandidos apresentados em eventos científicos nacionais. Os dados foram obtidos de nove artigos publicados entre 2001 e 2013, sendo sete para o Rio de Janeiro, um para São Paulo e um para o Espírito Santo. No estado do Rio de Janeiro, as localidades estudadas foram: (i) Maricá: Barra de Maricá (RBM) e Itaipuaçu (RI) (Maia, 2001); (ii) Carapebus (RC) (Maia, 2001) (iii) Jurubatiba (RJU) (Monteiro et al., 2004); (iv) Angra dos Reis: Ilha Grande (IGR) (Maia e Oliveira, 2010); (v) Paraty (PA) (Fernandes e Maia, 2011); (vi) Cabo Frio: Parque Municipal da Boca da Barra (BB) (Silva e Rodrigues, 2011) e Ilha de Cabo Frio (ICF) (Maia e Souza, 2013); (vii) Mangaratiba: Restinga da Ilha de Marambaia (RMG) (Rodrigues e Silva, 2011). No Rio de Janeiro, capital, foi feito levantamento em Grumari (GR) (Oliveira e Maia, 2005). Em São Paulo, a coleta foi realizada em Bertioga (BE) (Maia et al., 2008) e no Espírito Santo em Guarapari (RGU) (Bregonci et al., 2010).
Sete trabalhos foram realizados em áreas de preservação ambiental, sendo dois em um parque nacional: Parque Nacional da restinga de Jurubatiba (Maia, 2001 e Monteiro et al., 2004), dois em parques estaduais: na Reserva Biológica Estadual da Praia do Sul na Ilha Grande em Angra dos Reis, Rio de Janeiro (Maia e Oliveira, 2010) e no Parque Estadual Paulo César Vinha em Guarapari, ES (Bregonci et al., 2010); um em um parque municipal: Parque Municipal da Boca da Barra, Cabo Frio, RJ (Silva e Rodrigues, 2011) e um em uma Área de Proteção Ambiental (APA de Maricá, em Barra de Maricá, RJ) (Maia, 2001). Foram extraídos dados referentes às espécies de Cecidomyiidae encontradas nessas áreas, bem como a identificação das plantas hospedeiras, morfotipos da galha (coloração, formato e ornamentação) e órgãos vegetais de ocorrência. Foram considerados somente os Cecidomyiidae galhadores identificados em nível de espécie e as identificações realizadas em categorias supraespecíficas não foram incluídas. Além disso, foram observados
293 também o órgão vegetal mais frequentemente afetado, o morfotipo de galha mais recorrente, as famílias de planta hospedeira e as espécies vegetais com maior riqueza de galhas, além dos gêneros e das espécies de Cecidomyiidae mais abundantes nas áreas de Restinga na Mata Atlântica.
Resultados e Discussão
Foi registrado um total de 68 morfotipos de galhas, induzidos por 68 espécies de Cecidomyiidae, distribuídos em 35 espécies de plantas hospedeiras pertencentes a 21 famílias botânicas (Apêndice 1). Os morfotipos de galhas mais frequentes foram globoso (N= 16), ovoide (N= 10) fusiforme (N= 08) e circular (N= 07). A folha foi o órgão vegetal mais atacado (72%), seguido do caule (14%) e gema (8%). Esses resultados já eram esperados, pois segundo Felt (1940) a folha é, geralmente, o órgão vegetal mais atacado, por ser um recurso mais abundante e renovável. Somente a Restinga da Barra de Maricá (RBM) apresentou galha de fruto, induzida por Bruggmanniella maytenuse (Maia & Couri, 1992) em Maytenus obtusifolia Mart. (Celastraceae).
As famílias de plantas hospedeiras com maior riqueza de galhas foram: Asteraceae (N= 16), Myrtaceae (N= 14) e Clusiaceae (N= 7). Segundo Houard (1933) para a região Neotropical, as cinco famílias botânicas com maior riqueza de galhas são: Fabaceae, Asteraceae, Melastomataceae, Myrtaceae e Solanaceae. Dentre estas, apenas duas são sugeridas como superhospedeiras em áreas de restinga. De acordo com Maia (2013), Myrtaceae é a família com maior riqueza de galhas de insetos em áreas de Restinga na região Sudeste do Brasil, seguida por Asteraceae, enquanto que neste estudo, para galhas de Cecidomyiidae, Asteraceae apresentou maior riqueza do que Myrtaceae. Essa mudança na riqueza de galhas entre estas duas famílias botânicas, pode estar relacionada ao fato de que Maia (2013) considerou galhas de diversas ordens de insetos, enquanto que nesse trabalho foram consideradas somente galhas induzidas por dípteros pertencentes à família Cecidomyiidae.
A espécie de planta hospedeira com maior riqueza de galhas foi Mikania cf. biformis DC., com oito morfotipos, distribuídos em três órgãos vegetais distintos (folha, caule e gema), seguida de Mikania glomerata Spreng. com seis morfotipos nos mesmos órgãos vegetais citados acima, ambas pertencentes à família Asteraceae e Calophyllum brasiliense Cambess. (Clusiaceae) com cinco morfotipos, sendo três na folha e um no caule e uma na gema.
O gênero galhador mais comum foi Asphondylia Loew, 1850 responsável pela indução de 11 galhas, seguido de Lopesia Rübsaamen, 1908 (N= 9), Liodiplosis Gagné 2001 (N= 6) e
Dasineura Rondani, 1840 (N= 6). Todos esses gêneros são amplamente distribuídos, muito
diversificados e responsáveis pela indução tanto de galhas simples como de galhas complexas (Maia, 2013).
Rio de Janeiro foi o estado que apresentou maior riqueza de espécies de Cecidomyiidae (com 57%), seguido de São Paulo (com 35%), enquanto Espírito Santo apresentou somente 7,6% do total das espécies registradas. A espécie com distribuição geográfica mais ampla foi Cordiamyia globosa Maia, 1996, a única encontrada nos três estados investigados: RJ, SP e ES. Neolasioptera cerei Rübsaamen, 1905 foi a espécie que apresentou a distribuição mais ampla no estado do Rio de Janeiro, ocorrendo em Maricá (RBM e RI), Cabo Frio (ICF) e Angra dos Reis (IGR). Foram encontradas oito espécies distribuídas tanto no Rio de Janeiro quanto em São Paulo, no entanto, as espécies encontradas no Espírito Santo não foram encontradas em outros estados, com exceção de C. globosa.
Foi observada a ocorrência de oligofagia em duas espécies galhadoras, um fato bastante raro em Cecidomyiidae: Lopesia grandis Maia, 2001 induzindo galhas foliares, cilíndricas e verdes em duas espécies vegetais de Fabaceae, Dalbergia ecastophylla L. Taub e
Dalbergia frutescens (Vell.) Britton, e Alycaulus globulus Gagné, 2001 induzindo galhas
foliares, circulares e verdes em Mikania glomerata Spreng. e em Mikania cf. biformis DC (Asteraceae).
Conclusão
As áreas de Restinga possuem uma fauna bastante diversificada de Cecidomyiidae galhadores. O órgão vegetal mais atacado foi a folha e o morfotipo mais comum foi o globoso. A família de planta hospedeira com maior riqueza de galhas foi Asteraceae e o gênero de Cecidomyiidae com o maior número de espécies foi Asphondylia.
Agradecimentos A Capes pela bolsa de doutorado concedida (BP).
Literatura Citada
Bregonci, J. M., Polycarpo, P. V. & Maia, V. C. 2010. Insect galls of the Parque Estadual Paulo César Vinha (Guarapari, ES, Brazil). Biota Neotropica, 10 (1). Disponível
295 em:
http://www.biotaneotropica.org.br/v10n1/en/abstract?inventory+bn01410012010. Fernandes, S. P. C. & Maia, V. C. 2011. Registros de galhas de insetos no município de
Paraty (RJ, Brasil). In: X Congresso de Ecologia do Brasil, 2011, São Lourenço – MG.
Felt, E. P, 1940. Plant galls and gall makers. Ithaca, 364p.
Gagné, R. J. & Jaschhof, M. 2014. A Catalog of the Cecidomyiidae (Diptera) of the World. 3rd Edition. Digital version 2.
Houard, E. 1933. Les zoocécidies dês plantes de l’Amérique Du Sud et de l’Amérique Central. Hermann et Cie, Paris, 549p.
Maia, V. C. 2001. The gall midges (Diptera, Cecidomyiidae) from three restingas of Rio de Janeiro State, Brazil. Revista Brasileira de Zoologia 18 (2): 583-629. http://dx.doi.org/10.1590/S0101-81752001000200028
Maia,V. C. 2005. Catálogo dos Cecidomyiidae (Diptera) do estado do Rio de Janeiro. Biota Neotropica 5 (2): 189-203.
Maia, V. C.; Magenta, M. A. G.; Martins, S. E. 2008. Occurrence and characterization of insect galls at restinga áreas of Bertioga (São Paulo, Brazil). Biota Neotropica 8 (1): 167-197.
Maia, V. C. & Oliveira, J. C. 2010. Insect galls of the Reserva Biológica Estadual da Praia do Sul (Ilha Grande, Angra dos Reis, RJ). Biota Neotropica 10 (4): http://www.biotaneotropica.org.br/v10n4/en/abstract?inventory+bn04110042010. Maia, V. C. 2013. Galhas de insetos em restingas da região sudeste do Brasil com novos
registros. Biota Neotropica, 13 (1): 183-209.
Maia, V. C. & Souza, M. C. 2013. Insect galls of the xeric vegetation of Ilha do Cabo Frio (Arraial do Cabo, RJ, Brazil). Biota Neotropica, 13(3). Disponível em: http://www.biotaneotropica.org.br/v13n3/pt/abstract?inventory+bn02213032013 Mani, M. S. 1964. Ecology of plant galls. W. Junk, The Hague, 434p.
Monteiro, R. F., Oda, R. A. M., Narahara, K. L. & Constantino, P. A. L. 2004. Galhas: diversidade, especificidade e distribuição. In: Rocha, C. F. D. Esteves, F. A. & Scarano, F. R. (Orgs.) Pesquisas de longa duração na Restinga de Jurubatiba: ecologia, história natural e conservação. São Carlos: Rima, 376 p
Oliveira, J. C. & Maia, V. C. 2005. Ocorrência e caracterização de galhas de insetos na Restinga de Grumari (Rio de Janeiro, RJ, Brasil). Arquivos do Museu Nacional, Rio de Janeiro, 63 (4): 669-675.
Rodrigues, A. R. & Silva, S. A. H. 2011. Galhas entomógenas associadas à Myrtaceae da Ilha da Marambaia (Mangaratiba, RJ). In: X Congresso de Ecologia do Brasil, 2011, São Lourenço – MG.
Silva, L.O. & Rodrigues, A. R. 2011. Galhas de inseto do Parque Municipal da Boca da Barra, Cabo Frio (RJ). In: X Congresso de Ecologia do Brasil, 2011, São Lourenço – MG.
297 Apêndice 1. Lista das espécies de Cecidomyiidae indutoras de galhas em áreas de Restinga da Mata Atlântica na Região Sudeste.
Planta Espécies de
Familia/Espécie Cecidomyiidae
Localidades* Asteraceae
Mikania glomerata
Alycaulus globulus Gagné, 2001 GR
Asphondylia moehni Skuhravá, 1989 GR
Liodiplosis cônica Gagné, 2001 GR, IGR
Perasphondylia mikaniae Gagné, 2001 PA
Liodiplosis spherica Gagné, 2001 PA, IGR
Liodiplosis cylindrica Gagné, 2001 PA, IGR
Mikania cf. biformis Liodiplosis spherica Gagné, 2001 BE
Mikaniadiplosis annulipes Gagné, 2001 BE
Asphondylia moehni Skuhravá, 1989 BE
Liodiplosis conica Gagné, 2001 BE
Alycaulus globulus Gagné, 2001 BE
Asphondylia glomeratae Gagné, 2001 BE
Liodiplosis cylindrica Gagné, 2001 BE
Perasphondylia mikaniae Gagné, 2001 BE
Mikania cf. micrantha Alycaulus trilobatus Möhn, 1964 BE
Mikania sp. Mikaniadiplosis annulipes Gagné, 2001 IGR
Bignoniaceae
Arrabidaea conjugata Arrabidaeamyia serrata Maia, 2001 GR
Boraginaceae
Cordia verbenacea Cordiamyia globosa Maia, 1996 RBM, RC, RI, BE, RGU
Asphondylia cordiae Möhn, 1975 RBM, RC, RI
Cordiamyia globosa Maia, 1996 BE
Burseraceae
Protium heptaphylum Lopesia similis Maia, 2004 ICF, RJU
Protium icicariba Lopesia simplex Maia, 2002 RGU
Cactaceae
Selenicereus setaceus
Neolasioptera cerei Rübsaamen, 1905 RBM, RI, ICF, IGR
Celastraceae
Maytenus obtusifolia
Mayteniella distincta Maia, 2001 GR
Bruggmanniella maytenuse (Maia & Couri, 1992) RBM
Chrysobalanaceae
Couepia ovalifolia Dasineura couepiae Maia, 2001 RGU
Clusiaceae
Clusia hilariana
Clusiamyia granulosa Maia, 1996 RGU
Clusia lanceolata Clusiamyia nitida Maia, 1996 RBM, RI
Calophyllum brasiliense Lopesia linearis Maia, 2003 BE, RJU
Lopesia elliptica Maia, 2003 BE, RJU
Lopesia caulinaris Maia, 2003 BE,RJU
Contarinia gemmae Maia, 2003 BE,RJU
Lopesia conspicua Maia, 2003 RJU
Euphorbiaceae
Manihot sp.
Fabaceae
Dalbergia ecastophylla
Lopesia grandis Maia, 2001 IGR
Dalbergia frutescens Lopesia grandis Maia, 2001 BE
Neolasioptera eugeniae Maia, 1993 GR, PA, BB,
Loranthaceae
Struthanthus maricensis
Asphondylia maricensis Maia & Couri, 1992 RBM
Malpighiaceae
Byrsonima sericea
Asphondylia byrsonimae Maia & Couri, 1992 RBM, RC
Meliaceae
Guarea macrophylla Guareamyia purpura Maia, 2007 BE
Sphaeromyia flava Maia, 2007 BE
Moraceae
Ficus guaranitica Slephomyia mina Maia, 1993 RMG, RC
Myrtaceae
Eugenia copacabanensis Stephomyia espiralis Maia, 1993 RBM, IM
Eugenia rotundifolia Stephomyia tetralobae Maia, 1993 RBM
Dasineura globosa Maia, 1995 GR, RBM,RI, IM
Stephomyia rotundifoliorum Maia, 1993 RBM, RI
Eugenia uniflora Dasineura globosa Maia, 1995 IM,
Neolasioptera eugeniae Maia, 1993 RBM, ICF, IGR, IM,RJU
Clinodiplosis profusa Maia, 2001 ICF, IM, RJU
Eugeniamyia dispar Maia et al., 1996 BE,
Myrcia ovata Camb. Dasineura myrciariae Maia, 1993 RGU
Myrciaria floribunda Myrciamyia maricaensis Maia, 1995 RMB, RC
Dasineura myrciariae Maia, 1993 RBM, RC, RI
Neomitranthes obscura Myrciariamyia bivalva Maia, 1994 RMG, RC
Neomitranthella robusta Maia, 1995 RMG, RC
Nyctaginaceae
Guapira opposita Bruggmannia elongata Maia & Couri, 1993 RBM, RC, RI, BE
Pisphondylia braziliensis Maia & Couri, 1992 RBM, ICF, BE
Proasphondylia guapirae Maia & Couri, 1993 RBM, RC, RI, ICF, BE
Bruggmannia robusta Maia & Couri, 1993 ICF, RBM, RC, RI, BE
Olacaceae
Ximenia americana
Asphondylia communis Maia & Couri, 1993 RBM, RI, ICF
Rubiaceae
Borreria verticillata
Asphondylia borreriae Rübsaamen, 1905 RBM, RC
Sapindaceae
Matayba guianensis Paulliniamyia ampla Maia, 2001 BE
Clinodiplosis costai Maia, 2005 BE
Sapotaceae
Pouteria caimito
Youngomyia pouteriae Maia, 2001 GR
Pouteria venosa Lopesia singularis Maia, 2001 BE
Manilkara subsericea Manilkaramyia notabilis Maia, 2001 RGU
Smilacaceae
Smilax rufescens Smilasioptera candelaria Öhn,1975 GR, RBM, RC, RI
Verbenaceae
