UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ
CAMPUS UNIVERSITÁRIO DO MARAJÓ – SOURE
FACULDADE DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
LENILDA SALES COELHO
ECTOPARASITAS
ESTREBLÍDEOS
ASSOCIADOS
AOS
MORCEGOS
(MAMMALIA,
CHIROPTERA)
DA
ÁREA
DE
MINERAÇÃO DA ALCOA, MUNICÍPIO DE JURUTI - PARÁ
LENILDA SALES COELHO
ECTOPARASITAS
ESTREBLÍDEOS
ASSOCIADOS
AOS
MORCEGOS
(MAMMALIA,
CHIROPTERA)
DA
ÁREA
DE
MINERAÇÃO DA ALCOA, MUNICÍPIO DE JURUTI - PARÁ
Trabalho de conclusão de Curso apresentado à Faculdade de Ciências Biológicas do Instituto de Estudos Costeiros da Universidade Federal do Pará, como requisito parcial para obtenção do título de Licenciado Pleno em Ciências Biológicas.
Orientador: Prof. Dr. Marcus E. B. Fernandes
ECTOPARASITAS
ESTREBLÍDEOS
ASSOCIADOS
AOS
MORCEGOS
(MAMMALIA,
CHIROPTERA)
DA
ÁREA
DE
MINERAÇÃO DA ALCOA, MUNICÍPIO DE JURUTI - PARÁ
Este trabalho foi julgado para a obtenção do Grau de Licenciado em Ciências Biológicas do Curso de Licenciatura Plena em Ciências Biológicas da Universidade Federal do Pará, no Campus Universitário do Marajó – Soure. BANCA EXAMINADORA
__________________________________ Prof. Dr. Marcus E. B. Fernandes (Orientador)
Universidade Federal do Pará - Campus de Bragança
__________________________________ Prof. Dr. Wilson Uieda
Universidade Estadual de Paulista - Campus de Botucatu
__________________________________ Profª. M.Sc. Rita de Cássia Santos
Universidade Federal do Pará - Campus de Bragança
i
Dedico aos meus Pais, ANTONIA MARIA SALES COELHO & JOÃO COELHO FILHO, e meus pais de coração VALMINA S. V. FARIAS COELHO & DÉLIO SALES COELHO por serem exemplos de perseverança e
AGRADECIMENTOS
A Deus pelo Dom da Vida e por ter permitido chegar até aqui.
Aos meus pais Antonia Coelho, João Coelho, Valmina Coelho e Délio Coelho pelo amor, dedicação e apoio incondicional durante a minha vida acadêmica e pela formação do meu caráter.
Aos meus irmãos Davi, Daniel, Dário, Odedy, Silas e Leny pelo incentivo, estímulo, apoio e oportunidades para concluir mais essa etapa da minha vida, e meus sobrinhos, em especial ao Welleson e Keulle pelo incentivo, amor e carinho dedicado a mim nessa longa jornada e as visitas a Soure. E a minha afilhada Judd Leny .
A turma de Biologia 2006 do Campus de Soure pelos bons momentos que dividimos juntos.
A Universidade Federal do Pará Campus de Soure/Bragança e a todos os professores do curso de Biologia.
Ao meu orientador Dr. Marcus E. B. Fernandes e a minha co-orientadora Fernanda Atenaena, por aceitarem me orientar na realização desse trabalho não medindo esforços para transmitiros seus conhecimentos de forma paciente. Obrigada pelaconfiança e incentivo.
Ao Fernando que identificou as espécies e me ensinou a identificar.
Aos amigos Amorin, Bruna, Luana, Valéria, Viviana e Wandeelson pelos bons momentos de estudo e descontração, as boas gargalhadas que demos juntos. Sou muito feliz em ter todos vocês como meus amigos.
A Ivoneide Ferreira, minha melhor amiga, pela paciência, incentivo, amor, carinho e por compartilhar comigo momentos intensos de uma amizade verdadeira e eterna.
iii
A amiga Lanna Jamile, minha companheira de coleta e muitas vezes minha confidente, e aos colegas Diogo, Camila, Artur, Rosivan e Tárcio, por me ajudarem nas coletas.
Aos amigos de Melgaço Simone, Nenga, Teté, Taia, Santana, Neuzinha, Vanila, Mara, Laurinete, Mere, Valdinete, Josi e Juci, pelos bons momentos que passamos juntos e pelo ombro amigo quando precisei.
RESUMO
O presente estudo registra a riqueza, a distribuição e a infestação da fauna de estreblídeos e seus respectivos hospedeiros, em três diferentes fitofisionomias em Juruti-PA. As coletas foram efetuadas em três fitofisionomias: capoeira em regeneração natural (CRN), floresta ombrófila densa com sinais de exploração (ODCE) e floresta ombrófila densa sub-montana (ODS). Os sítios de trabalhoforam amostrados com redes-neblina/noite entre o período de 18:00 e 01:00 h.Os ectoparasitas dos morcegos foram retirados com pinças de ponta fina. Foram capturados 331 morcegos de três famílias (Phyllostomidae, Molossidae e Emballonuridae) e 28 espécies, sendo 65 indivíduos na CRN, 175 na ODCE e 91 na ODS. Do total de morcegos coletados, 68 indivíduos de 15 espécies estavam parasitados. Foram coletados 162 ectoparasitas da ordem Diptera, pertencentes a uma família e oito gêneros, sendo identificadas12 espécies e 6 morfoespécies. O gênero mais representativo foi Trichobius (54%), seguido por Paratrichobius (11%) e Megistopoda (8%). A diversidade de morcegos não foi significativa para as fitofisionomias comparadas, mas a abundância de morcegos e de ectoparasitas foi maior na fitofisionomia ODCE. A fauna de estreblídeos e as associações parasito-hospedeiroforam diversificadas, sendo responsáveis pela formação de infracomunidades. Da mesma forma, todas as fitofisionomias apresentaram taxas similares de infestação e de comportamento relacionado ao sexo e à idade.Ao mesmo tempo, o presente estudo aponta a necessidade de expansão esse tipo de estudo para outros estados da região, no intuito de registrar e complementar a riqueza e diversidade da fauna de ectoparasitas associada à quiropterofauna da Amazônia brasileira.
v
ABSTRACT
The present study records the richness, distribution, and infestation on the streblid fauna and their hosts in three different vegetation types in Juruti-PA. Data collection was carried out in three vegetation types: “capoeira” in natural regeneration process (CRN), dense rain forest with signs of exploitation (ODCE) and “sub-montana” dense rain forest (ODS). The study sites were sampled by usingmistnets/nightbetween 18:00 and 01:00 h. The ectoparasites of the bats were removed with fine-tipped tweezers. A total of 331 bats of three families (Phyllostomidae, Molossidae, and Emballonuridae) and 28 species, being 65 individuals in CRN, 175 in ODCE, and 91 in ODS was captured. Of the total of bats captured, 68 individuals of 15 species were parasitized. One-hundred sixty-two ectoparasitesof the order Diptera, belonging to one family and eight genera were collected, being identified 12 species and 6 morphospecies. The most representative genus was Trichobius (54%), followed by Paratrichobius (11%), and Megistopoda (8%). The diversity of bats was not significant when compared to the three types of vegetation, but bat abundance and ectoparasites were greater in ODCE. The fauna of streblid and the host-parasite associations were diverse, being responsible for the formation of infracommunities. Likewise, all vegetation types showed similar rates of infestation and behavior related to sex and age. At the same time, this study highlights the need to expand this type of study to other states of the region, in order to register and complement the richness and diversity of ectoparasite fauna associated with bat fauna in the Brazilian Amazon.
SUMÁRIO
I – INTRODUÇÃO ... 1
II - MATERIAL E MÉTODOS ... 3
2.2 - MÉTODOS DE CAPTURA DOS MORCEGOS E ECTOPARASITOS ... 5
2.3 - IDENTIFICAÇÃO E BIOMETRIA DOS ESPÉCIMES ... 5
2.4 - ANÁLISE DE DADOS ... 6
III – RESULTADOS ... 8
IV – DISCUSSÃO E CONCLUSÕES ... 17
I – INTRODUÇÃO
Os morcegos pertencem à Ordem Chiroptera, e estão entre os mais diversos e geograficamente bem distribuídos grupos de mamíferos (NOWAK, 1994). Estes vertebrados voadores conquistaram uma gama de ambientes, sendo favorecidos por uma variedade de hábitos alimentares, como insetivoria, carnivoria, frugivoria, nectarivoria e sanguivoria (FLEMINGl, 1988). Contudo, é nas regiões tropicais que os morcegos apresentam os mais altos índices de diversidade (FINDLEY e WILSON, 1983).
No Brasil já foram registradas nove famílias, 64 gêneros e 167 espécies de morcegos (REIS et al., 2006; TAVARES et al., 2008). Tais espécies exploram vários biomas em busca de alimentos e abrigo (TADDEI, 1983), originando associações nas quais os morcegos exercem importante papel no equilíbrio dos ecossistemas em que atuam. Contudo, muitas espécies de quirópteros estão inseridas em outros tipos de relações ecológicas de caráter desarmônico. Dentre essas relações estão incluídas algumas interações do tipo parasita-hospedeiro, onde certos agentes endoparasitas, como protozoários, helmintos, platelmintos e nematóides podem ser causadores de doenças. Outras formas parasitárias utilizam o morcego como meio de transporte. Neste caso estão envolvidos os chamados ectoparasitas como: pulgas, moscas, ácaros e carrapatos (KUNZ KURTA, 1988). Dentre os dois tipos de parasitismo, a relação mais estudada é da associação dos ectoparasitas com os morcegos (RUI e GRACIOLLI, 2005).
Taxonomicamente são conhecidas duas famílias de dípteros hematófagos, Streblidae e Nycteribiidae, cujos representantes são ectoparasitas obrigatórios de morcegos (BORROR et al., 1989). Ambas as famílias têm ampla distribuição mundial. Contudo, nas Américas, a maior diversidade é de Streblidae (157 espécies) em comparação à Nycteribiidae, a qual até o presente possui registros de apenas dois gêneros dos 12 descritos e um total de 51 espécies (GRACIOLLI, 2004).
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gêneros). Morfologicamente, tais subfamílias são constituídas por moscas que podem ser ápteras, braquípteras ou aladas, com cabeça robusta e móvel, olhos pequenos presentes ou ausentes. Estes, quando presentes, são arredondados e não ultrapassam mais que a metade da altura da cabeça. Também possuem palpos largos e longos, projetados para frente (GRACIOLLI e CARVALHO, 2001).
Em termos reprodutivos são organismos vivíparos, com três estágios larvais de desenvolvimento interno. Sendo estes seguidos por dois estágios finais externos: a pupa, que se desenvolve no abrigo, e o adulto, que é parasito e hematófago (MARSHALL,1982).
De acordo com Rui e Graciolli (2005), o ectoparasitismo em morcegos envolve uma gama de eventos como composição de comunidades, taxas de infestação e fatores externos que regulam a distribuição geográfica dos organismos envolvidos. Entretanto, são raros os estudos sobre esses e outros aspectos de interesse para a compreensão dessa associação (RUI e GRACIOLLI, 2005).
Na América do Sul, informações sobre a distribuição de ectoparasitas da família Strebliidae e espécies de morcegos hospedeiras são conhecidas para a Venezuela (WENZEL, 1976; GUERRERO, 1993, 1994a, 1994b, 1995a, 1995b, 1996a), Colômbia (MARINKELLE e GROSE, 1981), Peru (GUERRERO, 1996b) e Argentina (AUTINO et al., 1999).
No Brasil, a maioria dos estudos sobre ectoparasitas estão concentrados no sul e sudeste (RUI e GRACIOLLI, 2005; BERTOLA et al., 2005). Na região norte, os registros somam 37 espécies pertencentes a 13 gêneros de Streblidae (GUIMARÃES, 1937; JOBLING, 1939, 1949; WENZEL et al., 1966; WENZEL 1970; GUERRERO, 1994a, 1994b, 1995a, 1995b, 1996a, 1997). E apesar de ser uma região composta por sete estados, apenas três dispõem de informações sobre estreblídeos em morcegos: Amazonas (04 espécies), Pará (26 espécies) e Rondônia (13 espécies).
distribuição e a infestação por estreblídeos e seus respectivos hospedeiros, em três diferentes fitofisionomias da área de influência da Mineração de Bauxita (ALCOA), município de Juruti-PA.
II - MATERIAL E MÉTODOS
2.1 - ÁREA DE ESTUDO
O presente trabalho foi desenvolvido no município de Juruti – Pará. As coletas de morcegos na área de influência do projeto Juruti foram realizadas em três fitofisionomias distribuídas em duas regiões: i) o Platô Capiranga e ii) o Mutum (Fig. 1) A primeira região é caracterizada pela presença de vegetação de capoeira em regeneração natural (CRN), bem como pela floresta ombrófila densa com sinais de exploração (ODCE). Esta última fitofisionomia está inserida nos locais onde serão realizadas as atividades de extração de bauxita. A segunda região encontra-se fora da influência direta do Projeto Juruti, sendo a mesma representada por uma vegetação mais conservada do tipo floresta ombrófila densa sub-montana (ODS).
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Figura 1. Mapa da área de influência direta do Projeto Juruti, para extração de minério no município de Juruti, Pará. Em destaque os pontos amostrais nos sítios de trabalho (numerados) utilizados na captura de morcegos, em três diferentes fitofisionomias.
Tabela 1. Coordenadas geográficas dos sítios, com suas respectivas composições vegetacionais, utilizados na captura de pequenos mamíferos voadores na área do Projeto Juruti.
Sítios Coordenadas (UTM) Denominação da área Tipo de floresta Bats 01 Bats 02 Bats 03 Bats 04 Bats 05 Bats 06 Bats 07 Bats 08 Bats 09 Bats 10 Bats 11 Bats 12 0589221/9711150 0586033/9712156 0590064/9711124 0593862/9715710 0589462/9724862 0590553/9724270 0590228/9724683 0591399/9724464 0590290/9718474 0585669/9718110 0587486/9723492 0586830/9723552 Mutum Mutum Mutum Mutum Platô Capiranga Platô Capiranga Platô Capiranga Platô Capiranga Platô Capiranga Platô Capiranga Platô Capiranga Platô Capiranga
2.2 - MÉTODOS DE CAPTURA DOS MORCEGOS E ECTOPARASITOS
A coleta dos morcegos foi realizada com o uso de redes de espera no primeiro semestre de 2008 durante períodos de lua nova e lua minguante. As redes foram expostas por 12 noites consecutivas, das 18:00 à 1:00 h. Em cada sítio de trabalho foram abertas 12 redes de espera, medindo 3 m de altura x 12 m de comprimento, perfazendo um total de 112 m2 de rede por noite, sendo estas vistoriadas em intervalos de uma hora (SAMPAIO et al., 2003).
A coleta dos ectoparasitos nos morcegos foi feita simultaneamente por dois observadores, com o auxílio de pincéis umedecidos em álcool etílico e pinças de ponta fina. Os ectoparasitos foram fixados em álcool 70% em recipientes individuais, devidamente etiquetados com o número de registro do hospedeiro (RUI e GRACIOLLI, 2005).
2.3 - IDENTIFICAÇÃO E BIOMETRIA DOS ESPÉCIMES
Dos morcegos capturados foram obtidas medidas morfométricas e demais anotações referentes ao sexo, faixa etária e peso. Para a identificação dos espécimes foram utilizadas as seguintes chaves: Handley (1987),Linares(1987), Marques-Aguiar (1994),Emmons (1997);Eisenberg e Redford (1999) eGregorin e Taddei (2002). O material-testemunho foi depositado na Coleção de Mastozoologia do MPEG, Belém-PA.
6
2.4 - ANÁLISE DE DADOS
A riqueza foi dada pelo número total de espécies nas áreas amostradas, incluindo todos os métodos de amostragem utilizados. Tanto a riqueza quanto a abundância (absoluta e relativa) foram calculadas para cada área amostrada. Em acréscimo também foram calculados o índice de diversidade de Shannon (H’) para cada fitofisionomia analisada, utilizando-se o programa Species Diversity (Henderson e Seaby, 1997). O índice de Shannon é representado pela seguinte fórmula:
H’ = - Σ (ni / N) ln (ni / N) onde: ni = no total de indivíduos da espécie i;
N = no total de indivíduos na amostra;
ni/N = pi abundância proporcional de cada espécie na amostra
total.
O teste estatístico de Kruskal-Wallis foi usado para comparar os valores do índice de Shannon que serviram para a verificação da ordem de significância dos parâmetros avaliados.
As taxas de infestação do hospedeiro foram calculadas a partir dos índices parasitológicos bastante aplicados nesse tipo de estudo (BUSH et al., 1997; RUI e GRACIOLLI, 2005):
número de morcegos infestados
a) Prevalência = __________________________________
número de morcegos examinados x 100)
número de ectoparasitos
b) Intensidade Média de Infestação = ______________________________
número de ectoparasitos
c) Abundância Média de Infestação = ______________________________
número de morcegos examinados
A análise não- paramétrica do Qui-quadrado (χ2
8
III – RESULTADOS
3.1 - RIQUEZA, ABUNDÂNCIA E DIVERSIDADE DE MORCEGOS
Foram capturados 331 morcegos pertencentes a cinco guildas, três famílias e 28 espécies. A guilda sanguívora foi representada apenas na fitofisionomia A (CRN); onívora foi a mais representada em todas as fitofisionomias (Fig. 2).
Figura 2. Guildas alimentares encontradas nas três fitofisionomias de Juruti-Pará. A (capoeira em regeneração natural), B (floresta ombrófila densa com sinais de exploração, C (floresta ombrófila densa sub-montana).
Espécies da família Phyllostomidae representaram 98% das capturas do táxon Família, enquanto Molossidae e Emballorunidae somaram apenas 2%. As espécies mais abundantes foram Artibeus lituratus (31%) e Carollia perspicillata (26%). A maioria dos espécimes foi encontrada na fitofisionomia B (ODCE), sendo representada por 52,9% das capturas (Tabela 2).
Tabela 2. Morcegos capturados em três diferentes biomas de Juruti-Pará. CRN (capoeira em regeneração natural), ODCE (floresta ombrófila densa com sinais de exploração), ODS (Floresta ombrófila densa sub-montana
MORCEGOS
FITOFISIONOMIAS
CRN ODCE ODS TOTAL %
10
3.2 - RIQUEZA, ABUNDÂNCIA E INFESTAÇÃO DE ECTOPARASITOS
Foram encontrados 162 indivíduos pertencentes a 12 espécies de dípteros da família Streblidea: Aspidoptera phyllostomatis (Perty), Mastoptera
minuta (Costa Lima), Megistopoda aranea (Coquillett), Megistopoda proxima
(Séguy), Metelasmus pseudopterus Coquilett,Paratrichobius longicrus (Miranda
Ribeiro), Speiseria ambígua Kessel, Strebla guajiro (García & Casal), Strebla wiedemann, Trichobius dugesioides phyllostomus Guerrero, Trichobius permisilis Wenzel e Trichobius diaemi Wenzel; além das seguintes
morfo-espécies: Aspidoptera sp1, Speiseria sp1, Strebla sp1, Trichobius sp1,
Trichobius sp2 e Trichobius sp3, sendo as espécies mais abundantes: Trichobius sp2 (21,0%), Trichobius sp1 (19,8%), Trichobius sp3 (15,4%), Paratrichobius longicrus (9,3%) Megitopoda aranea (6,8%) e Speiseria ambigua
(6,2%); o restante das espécies representou 21,5% do total (Tabela 3). Sendo que na floresta ombrófila densa com sinais de exploração o numero de ectoparasitos foi maior abrangendo 72,2% do total de dípteros coletados nas três fitofisionomias (Tabela 3).
Tabela 3- Estreblídeos coletados nas três fitofisionomias estudadas e seus hospedeiros de Juruti - Pará. CRN (capoeira em regeneração natural), ODCE (floresta ombrófila densa com sinais de exploração) e ODS (floresta ombrófila densa sub-montana).
Quirópteros Ectoparasitos
CR % ODSE % ODS %
Artibeus lituratus - 0 Aspidoptera phyllostomatis 0,9 Paratrichobius longicrus 26,3
- 0 Aspidoptera sp1 0,9 - 0
- 0 Megistopoda aranea 5,1 - 0
- 0 Paratrichobius longicrus 3,4 - 0 Artibeus planirostris - 0 Aspidoptera phyllostomatis 1,7 - 0
- 0 Aspidoptera sp1 2,6 - 0
- 0 Megistopoda aranea 4,3 - 0
- 0 Metelasmus pseudopterus 2,6 - 0 Carollia castanea - 0 Speiseria ambígua 2,6 - 0
- 0 Trichobius sp2 13,7 - 0
- 0 Trichobius sp3 0,9 - 0
Carollia perspicillata Trichobius sp2 14,3 Speiseria ambígua 3,4 Speiseria ambigua 2,6 - 0 Speiseria ambigua cf. 0,9 Strebla sp1 2,6 - 0 Strebla guajiro 1,7 Trichobius sp1 2,6 - 0 Speiseria sp1 0,9 Trichobius sp2 7,9 - 0 Strebla sp1 0,9 - 0 - 0 Trichobius permisilis 2,6 - 0 - 0 Trichobius dugesioides 0,9 - 0 - 0 Trichobius sp1 13,7 - 0 - 0 Trichobius sp2 12,0 - 0 - 0 Trichobius sp3 18,8 - 0
Chrotopterus auritus Trichobius sp3 14,3 - 0 - 0 Desmodus rotundus Strebla wiedemann 14,3 - 0 - 0
Strebla sp1 14,3 - 0 - 0
Trichobius diaemi 28,6 - 0 - 0
Glossophaga soricina Mastoptera minuta 14,3 - 0 - 0 Phyllostomus elongatus - 0 - 0 Trichobius sp3 2,6 Phyllostomus hastatus - 0 Mastoptera minuta 0,9 Mastoptera minuta 7,9 Platyrrhinus helleri - 0 Trichobius sp1 3,4 - 0
Rhinophylla pumilio - 0 Strebla sp1 1,7 - 0
Sturnira lilium - 0 - 0 Megistopoda proxima 2,6
Tonatia saurophila - 0 - 0 Strebla sp1 2,6
Trachops cirrhosus - 0 - 0 Speiseria ambigua 5,3
- 0 - 0 Strebla sp1 5,3
- 0 - 0 Trichobius sp1 28,9
Vampyressa bidens - 0 - 0 Paratrichobius longicrus 2,6
12
3.3 - ASSOCIAÇÃO ENTRE MORCEGOS E ECTOPARASITOS
Do total de 331 morcegos, 68 estavam parasitados. Carollia perspicillata foi parasitada por quatro espécies e cinco morfo-espécies; apresentando o maior número de ectoparasitos registrados para uma espécie (Tabela 4). Dos morcegos parasitados apenas 12 indivíduos apresentaram infracomunidades de ecotoparasitos, que é definida como o conjunto de diferentes ectoparasitos presente em um indivíduo hospedeiro e representa a escala de análise mais fundamental de interação interespecífica dos ectoparasitos (TELLO et al., 2008). As moscas que formaram tais infracomunidades foram: Aspidoptera
phyllostomatis e Megistopoda aranea parasitando A. lituratus; Megistopoda aranea e Aspidoptera sp1 parasitando A. lituratus; Megistopoda aranea e Aspidoptera sp1 parasitando A. planirostris; Metelasmus pseudopterus e Aspidoptera phyllostomatis; Strebla wiedemann e Trichobius diaemi parasitando D. rotundus; Strebla sp1, Trichobius sp1 e Speiseria ambigua parasitando T. cirrhosus. A espécie de morcego que apresentou o maior número de
infracomunidades de ectoparasitos foi C. perspicillata, estando parasitado por:
Strebla guajiro e Trichobius permisilis; Trichobius sp3 e Speiseria ambigua (esta
associação ocorreu três vezes); Trichobius dugesioides, Strebla guajiro e
Speiseria ambigua; Trichobius sp2 e Speiseria ambígua.
A análise de infestação por Streblidae foi realizada apenas para as duas espécies mais abundantes nas fitofisionomias estudadas: Artibeus lituratus e
Carollia perspcillata. De uma forma geral, tanto a prevalência quanto a
intensidade média foram baixas para todas as espécies de estreblídeos. A prevalência variou de 2,5 a 20 e a intensidade média de 0,5 a 5,3. As maiores prevalências ocorreram para Paratrichobius longicrus parasitando A. lituratus e
Trichobius sp2 parasitando C. castanea e C. perspicillata, sendo que a maior
intensidade média ocorreu na associação entre Trichobius sp2 e C. castanea (Tabela 5).
na ODS e a maior intensidade média na ODCE. Porém não foram encontradas diferenças significativas nas prevalências (χ2
=0,007; gl=1; p>0,05) e nas intensidades médias (U=0,28, p>0,05). Considerando que C. perspicillata foi parasitado por Trichobius sp2 e Trichobius sp3, a prevalência e a intensidade média tendem a ser maior na ODCE. Mesmo assim, não foram encontradas diferenças significativas entre as áreas analisadas (χ2
=0.007; gl=1; p>0,05) e intensidade média (U=1,44, p>0,05). Os indivíduos de A. lituratus capturados na fitofisionomia CRN não apresentaram ectoparasitos, por isso a comparação só foi possível entre a fitofisionomia ODCE e ODS (Tabela 6).
A comparação sexo-faixa etária só foi possível entre ODCE e ODS, porque ambas apresentaram o maior número de morcegos, e entre A. lituratus e
C. perspicillata, pois apresentaram o maior número de ectoparasitos. Na
associação entre A. lituratus e os ectoparasitos P. longicrus e M. aranea, a diferença entre os valores de prevalência foi significativa para a variável sexo, sendo as fêmeas mais parasitadas que os machos (χ2
=6.90; gl=1; p<0,05), mas, por outro lado, não foi significativa para a idade (χ2
=0.44; gl=1; p>0,05) dos hospedeiros. A intensidade média não apresentou diferença significativa nem para o sexo (χ2=0,70; gl=1; p>0,05) nem para a idade (χ2
=2,48; gl=1; p>0,05) do hospedeiro (Tabela 7 e 8). Na associação entre C. perspcillata e os parasitos
Trichobius sp2 e Trichobius sp3, a prevalência apresentou diferença significativa
para o sexo, sendo as fêmeas mais parasitadas (χ2
=40,91; gl=1; p<0,001) e para a idade, sendo os adultos mais parasitados que os jovens (χ2
=36,61; gl=1; p<0,001) do hospedeiro. Já a intensidade média não apresentou resultados significativos tanto para o sexo (χ2=1,07; gl=1; p>0,05) e idade (χ2
14
Tabela 4 - Espécies de morcegos e seus dípteros ectoparasitos da família Streblidae coletados em Juruti-Pará Morcegos Morcegos Capturados Morcegos Parasitados Parasitos Parasitos Coletados
Artibeus lituratus 104 13 Paratrichobius longicrus 14
Megistopoda aranea 6
Aspidoptera phyllostomatis 1
Aspidoptera sp1 1
Carollia perspicillata 87 32 Trichobius sp3 22
Trichobius sp2 18 Trichobius sp1 17 Speiseria ambígua 6 Trichobius permisilis 3 Trichobius dugesioides 1 Strebla guajiro 2 Strebla sp1 2 Speiseria sp1 1
Artibeus planirostris 40 4 Metelasmus pseudopterus 3
Aspidoptera phyllostomatis 2
Aspidoptera sp1 3
Megistopoda aranea 5
Carollia castanea 15 6 Trichobius sp2 16
Trichobius sp3 1
Speiseria ambígua 3
Trachops cirrhosus 2 1 Strebla sp1 2
Trichobius sp1 11
Speiseria ambígua 2
Phyllostomus hastatus 3 2 Mastoptera Minuta 4
Desmodus rotundus 2 2 Strebla wiedemanni 1
Trichobius diaemi 2
Strebla sp1 1
Sturnira lilium 7 1 Megistopoda Próxima 1
Vampyressa bidens 7 1 Paratrichobius longicrus 1
Platyrrhinus helleri 6 1 Trichobius sp1 4
Phyllostomus elongatus 3 1 Trichobius sp3 1
Tonatia saurophila 2 1 Strebla sp1 1
Rhinophylla pumilio 1 1 Strebla sp1 2
Chrotopterus auritus 1 1 Trichobius sp3 1
Glossophaga soricina 5 1 Mastoptera Minuta 1
Tabela 5- Prevalência (p), intensidade média (im) e número de indivíduos (n) de dípteros ectoparasitos da família Strreblidae associados a espécimes de Artibeus lituratus, A. planirostris, Carollia castanea e C.
perspicillata, em Juruti – Pará.
Artibeus lituratus Artibeus planirostris Carollia castanea Carollia perspicillata
Strebliidae p im n p im n p im n p im n
P. longicrus 10,5 1,27 14 - - - - - - - - -
M. aranea 1,9 0,54 6 2,5 5,0 5 - - - - - -
Trichobius sp2 - - - - - - 20,0 5,33 16 11,4 1,8 18
Trichobius sp3 - - - - - - - - - 9,1 2,75 22
Tabela 6 – Prevalência (p), intensidade média (im) e número de indivíduos (n) de Paratrichobius longicrus e Megistopoda aranea em A. lituratus e Trichobius sp2 e Trichobius sp3 em Carollia
perspicillata coletados nas fitofisionomias CRN (capoeira em
regeneração natural), ODCE (floresta ombrófila densa com sinais de exploração) e ODS (floresta ombrófila sub-montana), em Juruti-Pará. Número de hospedeiros examinados = nh.
Índices CRN ODCE ODS
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Tabela 7 – Prevalência (p), intensidade média (im) e o número de indivíduos (n) de Paratrichobius longicrus e
Megistopoda aranea em machos e fêmeas de Artibeus lituratus e Trichobius sp2 e Trichobius sp3 em Carollia perspicillata coletados em Juruti-Pará. nh = número de hospedeiros examinados, ODCE = floresta ombrófila densa
com sinais de exploração, ODS = floresta ombrófila densa sub-montana, χ2
= qui-quadrado com correção de Yates,
p = nível de significância e n.s. = não significativo.
Índices ODCE ODS χ2 (p)
Artibeus lituratus Fêmea Macho Fêmea Macho
p 16,6 9,7 13,3 29,8 5,6 (P<0,05) im 4,0 1,5 1,0 1,4 n.s. n 7 4 7 2 - nh 34 14 18 21 - Carollia perspcillata p 21,0 35,4 41,6 0 38,2 (p<0,05) im 1,9 2,6 1,0 0 n.s. n 24 13 4 0 - nh 40 30 8 0 -
Tabela 8 – Prevalência (p), intensidade média (im) e número de indivíduos de (n) Paratrichobius longicrus e
Megistopoda aranea em adultos e jovens de Artibeus lituratus e Trichobius sp2 e Trichobius sp3 em Carollia.perspicillata coletados em Juruti-Pará. nh= número de hospedeiros examinados, ODCE= floresta
ombrófila densa com sinais de exploração, ODS= floresta ombrófila densa sub-montana, χ2
= qui-quadrado com correção de Yates, p = nível de significância e n.s.= não significativo
Índices ODCE ODS χ2 (p)
Artibeus lituratus Adulto Jovem Adulto Jovem
IV – DISCUSSÃO E CONCLUSÕES
A riqueza de espécies de ectoparasitos (dípteros) e de morcegos foi elevada quando comparada aos estudos de maior duração realizados em outras regiões do Brasil, tais como: i) cerrado - Mato Grosso do Sul (GRACIOLLI et al., 2006a); Minas Gerais (KOMENO e LINHARES, 1999) e Distrito Federal (GRACIOLLI e COELHO, 2001); ii) mata atlântica - Minas Gerais (AZEVEDO e LINARDI, 2002) e Rio Grande do Sul (RUI e GRACIOLLI, 2005); iii) floresta sub-montana - Paraná (ANDERSON e FILHO, 2006); iv) floresta semi-decídua - São Paulo (GRACIOLLI et al., 2006b) e floresta de araucária - Paraná (GRACIOLLI e BIANCONI, 2007). Contudo, deve-se atentar para o fato de que à medida que um maior esforço amostral é realizado, também aumenta a riqueza de espécies conhecidas de uma determinada área. A elevada riqueza de espécies de estreblídeos encontrada no presente trabalho pode estar relacionada à maior abundância e distribuição desse grupo em regiões equatoriais, registrada também pelos extensos trabalhos taxonômicos de Guerrero (1993, 1994a, 1994b, 1995a, 1995b) sobre as espécies ocorrentes no Peru, Colômbia e na região amazônica da Venezuela e Brasil. De fato, todas as espécies aqui apresentadas já haviam sido registradas para o Brasil por Guerrero (1997), entretanto, uma merece destaque quanto ao aumento de sua distribuição no território brasileiro, Paratrichobius longicrus, sendo o seu primeiro registro para o Estado do Pará.
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Emballonuridae) apresentam características de vôo que dificultam ou não permitem sua captura.
As associações entre os parasitos e os morcegos hospedeiros, no presente estudo, não diferem totalmente daquelas já descritas em outros trabalhos. Artibeus lituratus, por exemplo, foi parasitado por P. longicrus e M.
aranea e Artibeus planirostris que foi parasitado por M. aranea (RUI e
GRACIOLLI, 2001). No entanto, esses mesmos autores consideram que a associação de M. aranea com A. lituratus seria resultante de transições até o encontro do hospedeiro preferencial, ou de contaminações.
No presente trabalho, os espécimes de Carollia perspicillata apresentaram maior riqueza de ectoparasitos do que os estudos realizados em Minas Gerais (KOMENO e LINHARES, 1999) e São Paulo (GRACIOLLI et al., 2006b), nos quais apenas S. guajiro e T. joblingi foram considerados parasitas de associação primária. No presente trabalho, foram capturados indivíduos de C.
perspicillata infestados por três espécies de moscas, além de apresentarem
como parasitos primários Trichobius dugesioides e T. permisilis. As variações nas associações entre ectoparasitos e hospedeiros em diferentes regiões parecem ser atribuídas às próprias variações nas assembléias de morcegos, assim como nas características biogeográficas de cada área estudada. A falta de especificidade de algumas espécies de ectoparasitos parece ser também um importante fator a influenciar essas variações (GRACIOLLI e RUI, 2001).
No presente estudo, os valores de prevalência e intensidade média estimados foram baixos, quando comparados a outros trabalhos. Graciolli e Rui (2001) registraram valores de prevalência de 35,1% para P. longicrus sobre A.
lituratus (n= 37) e de 21,7% para M. aranea e 34,8% para M. pseudopterus
sobre A. fimbriatus (n= 23). Komero e Linhares (1999) e Bertola et al (2005) registraram prevalência de 66% e de 42,5%, respectivamente, para Trichobius
joblingi sobre C. perspcillata. Considerando a intensidade média, Bertola et al
relevantes daqueles estudos acima citados. Vale apenas ressaltar a exceção de
A. planirostris que foi parasitado por M. aranea e de C. castanea, os quais
apresentaram uma baixa prevalência e alta intensidade média, ou seja, em Juruti pode ocorrer uma frequência menor de indivíduos parasitados e um maior número de parasitas por hospedeiro.
Segundo Komeno e Linhares (1999), entre os fatores que diferenciam as taxas de parasitismo estão os tipos de abrigo que os morcegos hospedeiros utilizam e as associações entre diferentes espécies de morcegos nos abrigos e o comportamento de hospedeiros e seus parasitos. Sendo assim as baixas taxas de infestação (prevalência e intensidade média) das populações de A. lituratus e
C. perspcillata, provavelmente, são resultantes da soma de vários fatores
atuando em conjunto (tipo de abrigo, período da coleta, clima da região, entre outros). Komeno e Linhares (1999), disseram também que não há diferenças comportamentais ligadas ao sexo e à idade. Portanto os fatores sexo e idade não afetaram as taxas de infestação, com exceção da diferença significativa na prevalência de P. longicrus e M. aranea em machos de Artibeus lituratus na área ODS e pelo fato dos adultos e fêmeas de Carollia perspicillata serem mais parasitados por Trichobius sp2 e Trichobius sp3 na fitofisionomia ODS.
O presente trabalho foi realizado em três diferentes fitofisionomias, com ênfase nas duas espécies de morcegos mais abundantes, Artibeus lituratus e
Carollia perspicillata. A fauna de estreblídeos e as associações
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V - REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AUTINO, A. G. et al Insectos ectoparasitos de murcielagos de las Yungas de la Argentina. Acta Zoologica Mexicana, Nueva Serie 78:119–169. 1999.
ANDERSON R. e FILHO, H. O. Dípteros ectoparasitas (Diptera,Streblidae) de filostomídeos (Chiroptera, Mammalia) do Parque Municipal no Cinturão Verde de Cianorte, Paraná, Brasil e sua incidência ao longo das estações do ano. Chiroptera Neotropica 12: 238-243. 2006.
AZEVEDO, A. A. e LINARDI, P. M. Streblidae (Diptera) of phyllostomid bats from Minas Gerais, Brazil. Memorial Instituto Oswaldo Cruz 97: 421-422. 2002.
AYRES, M. M. et al. BioEstat 5.0: Aplicações estatísticas nas áreas das ciências biológicas e médicas. Sociedade Civil Mamirauá/ MCT-CNPq. Conservation International, Belém, 323 p. 2007.
BREDT, A. Morcegos em áreas urbanas e rurais: Manual de Manejo e Controle. Ministério da Saúde. Fundação Nacional de Saúde, Brasília, 177p. 1998.
BERNARD, E. Diet, activity and reproduction of bats species (Mammalia, Chiroptera) in Central Amazonia, Brazil. Revista Brasileira de Zoologia 19(1):173-188. 2002.
BUSH, A. O. et al. Parasitology muts ecology on it own terms: Margolis et al. revisited. Journal of parasitology. 83: 575-583. 1997.
BORROR, D. J. DELONG, D. M. e TRIPLEHORN, C. A. Order Homoptera. In: An Introduction to the Study of Insects. 15 ed., Philadelphia, Saunders College Publishing, 308–343. 1989.
BORROR, D. J. e WHITE R. E. Peterson Field Guides: Insects: A Field Guide to Insects, America North of Mexico. Boston, MA: Houghton Mifflin Campany.. 1970.
DE KNEG, L.V. Chiroptera (Mammalia:Chordata) capturados em Belo Horizonte-Minas Gerais, 1999 a 2003. Dissertação (Mestrado em Medicina Veterinária)- Escola de Veterinária, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, 69p. 2003.
FLEMING, T. H. The short-tailed fruit bat. A study in plant-animal interactions. University of Chicago Press, Chicago. 365 pp. 1988.
FINDLEY, J. S., e WILSON, D. E. Are bats rare in tropical Africa? Biotropica 15: 299-303. 1983.
FINDLEY, T. H. et al. Three Central American bat communities: Structure, reproductive cycles and movement. Patterns. Ecology 53: 555-569. 1972.
22
GRACIOLLI, G., e CARVALHO, C. J. B. Moscas ectoparasitas (Diptera:, Hippoboscoidea) de morcegos (Mammalia, Chiroptera) do Estado do Paraná, II, Streblidae, Chave pictórica para gêneros e espécies. Revista Brasileira de Zoologia 18(3): 907-960. 2001.
GUERRERO, R. Catálago de los Streblidae (Diptera: pupipara) parasitos de murcielagos (Mammalia, Chiroptera) del nuevo mundo VI. Acta Biologica Venezuelana 16: 1-26. 1996.
GUERRERO, R. Catalogo de los Streblidae (Diptera: Pupipara) parasitos de murcielagos (Mammalia: Chiroptera) del Nuevo Mundo, VII, Lista de especies, hospedadores y países. Acta Biologica Venezuelana 17: 9-24. 1997.
GUERRERO, R. Catalogo de los Streblidae (Diptera: Pupipara) parasitos de murcielagos (Mammalia: Chiroptera) del Nuevo Mundo. V. Trichobiinae con alas reducidas o ausentes y miscelaneos. Boletin Entomologica Venezuelana, Nueva Serie 10:135–160. 1995.
GRACIOLLI, G., CÁCERES, N. C. E BORNSCHEIN, M. R. Novos registros de moscas ectoparasitas (Diptera, Streblidae e Nycteribiidae) de morcegos (Mammalia, Chiroptera) em áreas de transição de cerrado-floresta estacional no Mato Grosso do Sul, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 6 (2): 4. 2006a.
GRACIOLLI, G. et al. Moscas ectoparasitas (Diptera, Streblidae) de morcegos filostomídeos (Mammalia, Chiroptera) na Estação Ecólogica dos Caetetus, São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 23: 298-299. 2006b.
GUERRERO, R.. Catalogo de los Streblidae (Diptera: Pupipara) parasitos de murcielagos (Mammalia: Chiroptera) del Nuevo Mundo. I. Clave para los gêneros y Nycterophilinae. Acta Biologica Venezuelana 14: 61-75. 1993.
GUERRERO, R. Catalogo de los Streblidae (Diptera: Pupipara) parasitos de murcielagos (Mammalia: Chiroptera) del Nuevo Mundo. II. Los grupos:
pallidus, caecus, major, uniformis y longipes del gênero Trichobius
Gervais, 1844. Acta Biologica Venezuelana 15: 1-18. 1994a.
GUERRERO, R. Catalogo de los Streblidae (Diptera: Pupipara) parasitos de murciélagos (Mammalia:Chiroptera) del Nuevo Mundo. IV. Trichobiinae com alas desarrolladas. Biologica Entomologica Venezuelana 9: 161-192. 1994b.
GUERRERO, R. Catalogo de los Streblidae (Diptera: Pupipara) parasitos de murcielagos (Mammalia: Chiroptera) del Nuevo Mundo. V. Trichobiinae com alas reducidas o ausentes y miscelaneos. Biologica Entomologica Venezuelana 10: 135-160.1995b.
GUERRERO, R. Catalogo de los Streblidae (Diptera: Pupipara) parasitos de murcielagos (Mammalia:Chiroptera) dei Nuevo Mundo. VI. Streblinae. Acta Biologica Venezuelana 16: 1-26. 1996a.
24
GRACIOLLI, G. Nycteribiidae (Diptera, Hippoboscoidea) no Sul do Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 21(4): 971-985. 2004.
GUIMARÃES, L. R. Sobre as especies sul americanas do genero Trichobius (Diptera-Streblidae). Revista do Museu de São Paulo 23: 653-666. 1937.
HILL, J. E. e SMITH, J. D. Bats: natural history. Austin. University of Texas Press, 243p. 1986.
JOBLING, B.On some american genera ofthe Streblidae and their species, with the description of a new species of Trichobius (Diptera, Acalypterae). Parasitology 31: 486-497.1939.
JOBLING, B. Host-Parasite relationship between American streblidae and the bats, with a new key to the American genera and a record of the streblidae fron Trinidad, British West Indies (Diptera). Parasitology. 39: 315-329. 1949.
KOMENO, C. A. e LINHARES, A. X. Bat flies parasitic on some phyllostomid bats in Southeastern Brazil: parasitism rates and host-parasite relationships. Memorial Instituto Oswaldo Cruz 94: 151-156. 1999.
KUNZ, T. H. e KURTA, A. Capture methods and holding devices. In WASHINGTON D. C. Ecological and behavioral methods for the study of bats. Smithsonian Institutuion. 28p.1988.
MARINKELLE, C. J., e GROSE, E. S. A list of ectoparasites of Colombian bats. Biotropica. 29(1):11-20. 1981.
NOWAK, R. M. Walker's bats of the world. Chicago. The Johns Hopkins University Press. 863p.1994.
REIS, N. R. et al. Mamíferos do Brasil. Londrina, EDIFURB, 437p. 2006.
ROSA, L. S. MONTEIRO, C. M. O. e NOBRE, P. H. Quiropteros (Mammalia Chiroptera) do município de Juiz de Fora, Minas Gerais. Resumo-XXXIX Semana de Biologia e XII Mostra de Produção Científica- UFJF. Juiz de Fora, 54-57. 2006.
RUI, A. M. e G. GRACIOLLI. Moscas ectoparasitas (Diptera, Streblidae) de morcegos (Chiroptera, Phyllostomidae) no sul do Brasil: associações hospedeiros-parasitos e taxas de infestação. Revista Brasileira de
Zoologia 22 (2): 438-445. 2005.
RUI, A. M. e G. GRACIOLLI. Moscas ectoparasitas (Diptera, Streblidae) de morcegos (Chiroptera, Phyllostomidae) no sul do Brasil: associações hospedeiros-parasitos e taxas de infestação. Revista Brasileira de Zoologia 22: 438-445. 2005.
SAMPAIO, E. M. et al. A biodiversity assessment of bats (Chiroptera) in a tropical lowland rainforest of Central Amazônia, including methodological and conservation considerations. Studies on Neotropical Fauna and Environmental. Alemanha 38(1): 17-31. 2003.
26
TADDEI, V. A.. Morcegos: algumas considerações sistemáticas e biológicas. Boletim Técnico, CATI 72:1-31. 1983.
TELLO, J. S., STEVENS, R. D. e DICK, C. W. Patterns of species co-occurrence and density compensation: a test for interspecific competition in bat ectoparasite infracommunities. Oikos 117:693-702. 2008.
WENZEL, R. L., TIPTON, V. J. e KIEWLICZ, A. The streblid batfl ies of Panamá (Diptera: Calyptera: Streblidae), p.405-675. In: R. L. Wenzel. e V. J. Tipton (eds) Ectoparasites of Panamá. Chicago, Field Mus Nat Hist 861p. 1966.
WENZEL, R. L. A catalogue of the Diptera of the Americas south of the United States,Family Streblidae. Museu de Zoologia, Universidade de São Paulo. 100: 25. 1970.
WENZEL, R. L. The streblid batflies of Venezuela (Diptera: Streblidae). Brigham young University Bulletin, Biological Series 20: 1-177.1976.
