UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA, CONSERVAÇÃO E MANEJO DA VIDA SILVESTRE

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UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA, CONSERVAÇÃO

E MANEJO DA VIDA SILVESTRE

PERFORMANCE DIFERENCIAL DE SPODOPTERA FRUGIPERDA (J. E. SMITH) (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE) EM HOSPEDEIROS ALTERNATIVOS

Autor: Katia Gisele Brasil Boregas

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E MANEJO DA VIDA SILVESTRE

Tese apresentada ao Departamento de Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre da Universidade de Federal de Minas Gerais/UFMG como parte dos requisitos para a obtenção do título de Doutor.

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E MANEJO DA VIDA SILVESTRE - ECMVS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECMVS

TESE DE DOUTORADO

Orientador: Doutor Geraldo Wilson Afonso Fernandes (UFMG)

Banca: Prof. Dr. Marco Antônio Alves Carneiro.... (UFOP) Prof. Dr. José Magid Waquil...(EMBRAPA) Profa. Dra. Yumi Oki... (UFMG) Profa. Dra. Simone Martins Mendes.... (EMBRAPA)

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TESE DE DOUTORADO

PERFORMANCE DIFERENCIAL DE SPODOPTERA FRUGIPERDA (J.

E. SMITH) (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE) EM HOSPEDEIROS

ALTERNATIVOS

KATIA GISELE BRASIL BOREGAS

Apoio Institucional

Apoio Financeiro

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AGRADEÇO

A Deus pela oportunidade de vivenciar através do conhecimento, algumas de suas infinitas criações...

DEDICO

Aos meus pais, Eupídio (in memória) e Lucilene, que, com humildade, me ensinaram os verdadeiros valores da vida.

Ao meu querido Mauro Paulinelli.

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A Marina e ao Bernardo, maiores conquistas e riquezas da minha vida. Pelo nosso amor, cumplicidade, ensinamentos e compreensão em todos os momentos.

AGRADECIMENTOS

Ao Conselho Nacional de Pesquisa (CNPq), pela concessão da bolsa de estudo durante o curso.

À Universidade Federal de Minas Gerais e ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Manejo e conservação da Vida Silvestre, pela oportunidade de realização do curso em especial ao corpo docente pelos ensinamentos transmitidos.

Ao meu orientador Dr. Geraldo Afonso Wilson Fernandes do Departamento de Biologia Geral, pela orientação, confiança, pelo apoio e amizade.

Meu eterno agradecimento ao Dr. José Magid Waquil, pesquisador da Embrapa Milho e Sorgo, pela confiança, pela orientação, apoio, paciência e convivência.

A Dra. Simone Martins Mendes, pesquisadora da Embrapa Milho e Sorgo, pela colaboração no trabalho com sugestões, apoio e paciência, uma grande amiga.

À Chefia da Embrapa Milho e Sorgo, por todo apoio na condução do projeto de pesquisa, extensivo a todos os funcionários que direta e indiretamente também colaboraram.

Ao Dr. Antônio Carlos de Oliveira, pesquisador da Embrapa Milho e Sorgo, pelas sugestões na análise estatística.

Ao funcionário do Laboratório de Ecotoxicologia da Embrapa Milho e Sorgo, Eustáquio Oliveira e Antônio Vieira, pela dedicação, sugestões, amizade e apoio na condução deste trabalho.

Aos funcionários do Campo Experimental da Embrapa Milho e Sorgo, Mauro Paulinelli, Ismael Maciel e José Carlos, pela amizade e pelo desempenho nas instalações e condução dos experimentos no campo.

Aos funcionários da Embrapa Milho e Sorgo pelo apoio e assistência na condução dos experimentos, Carlos Henrique, Múcio, Osmar, Gilberto, Geraldo Fonseca, Izaias, Márcio, Antônio Eustáquio, Osni e Nelson.

As estagiárias Talita Camargos, Talita Costa, Sabrina Macedo e Thais Flutuoso pela contribuição e amizade.

À Carla Moreira de Faria, pelo fornecimento dos dados climatológicos e amizade. À Tânia Mara Barbosa pela diagramação da tese e amizade.

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Aos companheiros pós-graduandos da UFMG, Newton, Lele, Marcão, Yumi, Emmanuel, Fernanda e Camila, pelo apoio e convivência.

A todos os meus familiares e amigos, de modo especial aos meus queridos irmãos Cláudio Alessandro e Júlio César, cunhada Evyla Tatiane e sobrinhos Magda, Pedro, Willian, João Gabriel e Maria Júlia, a amiga Jane de Souza, pelo apoio, e incentivo durante essa caminhada e todos os momentos de minha vida.

Ao querido Mauro, pelo indispensável apoio técnico na realização e revisão de textos, pelo estímulo, carinho e importantes sugestões apresentadas para melhoria deste trabalho.

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SUMÁRIO

LISTA DE FIGURAS... i

LISTA DE TABELAS... ii

APRESENTAÇÃO... v

PRESENTATION... vi

REVISÃO DA LITERATURA... vii

REFERÊNCIAS... xi

CAPÍTULO 1: Performance diferencial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) em hospedeiros alternativos em laboratório... 1 1 Resumo... 2 2 Abstract... 3 3 Introdução... 4 4 Material e Métodos... 6 5 Resultados e Discussão... 12 6 Conclusão... 28 8 Referências Bibliográficas... 29

CAPÍTULO 2: Performance Diferencial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) em Hospedeiros Alternativos em Condições de Campo... 32 1 Resumo... 33 2 Abstract... 34 3 Introdução... 35 4 Material e Métodos... 36 5 Resultados e Discussão... 40 6 Conclusão... 52 7 Referências Bibliográficas... 53

CAPÍTULO 3: Performance Diferencial de Populações de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) Oriundas de Diferentes Regiões Brasileiras... 55 1 Resumo... 56 2 Abstract... 57 3 Introdução... 58 4 Material e Métodos... 59 5 Resultados e Discussão... 62 6 Conclusão... 71 7 Referências Bibliográficas... 72

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LISTA DE FIGURAS

Página CAPÍTULO 1

1 Seqüência da condução do experimento para avaliar a performance diferencial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) em hospedeiros alternativos no laboratório da Embrapa Milho e Sorgo - MG. A) Suporte de isopor com copinho plástico de 50 ml (café) contendo seções de folhas do hospedeiro; B) Copinho plástico contendo a lagarta de Spodoptera frugiperda com folhas do hospedeiro; C) Troca de seções de folhas do hospedeiro; D) armazenagem do suporte de isopor contendo as larvas de Spodoptera frugiperda em estante de aço... 8 2 Índice de adaptação (IA) e índice relativo de adaptação (IRA) de Spodoptera frugiperda em hospedeiros testados no laboratório da Embrapa Milho e Sorgo-MG... 27 CAPÍTULO 2

1 Seqüência da condução do experimento no campo para avaliar a performance diferencial de Spodoptera frugiperda (Smith) em hospedeiros alternativos na Embrapa Milho e Sorgo – MG. A) Gaiola de armação de ferro, fixadas no solo, cobertas com capa de tecido Voil (malha 0,1 mm), e a planta do hospedeiro; B) Infestação de larvas recém-eclodidas de Spodoptera frugiperda pelo método de “bazuca” (dispensor), sobre as folhas do hospedeiro; C) Disposição das gaiolas no campo experimental da Embrapa Milho e Sorgo... 37 2 Índice de adaptação (IA) e índice relativo de adaptação (IRA) de Spodoptera frugiperda em hospedeiros testados no campo experimental da Embrapa Milho e Sorgo- MG... 51 CAPÍTULO 3

1 Índice de Adaptação (IA) de populações de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) coletadas em diferentes regiões brasileiras nas culturas de milho, sorgo e milheto... 68

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LISTA DE TABELAS

Página CAPÍTULO 1

1 Lista das espécies de plantas hospedeiras utilizadas para avaliação do índice de adaptação de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith). Adaptada de "Spodoptera Database" (Pogue, 1995)1. ... 7 2 Etapa de plantio dos experimentos em diferentes meses do ano de 2006 a 2008 para avaliar a performance diferencial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) em 17 hospedeiros de importância agrícola no laboratório da Embrapa Milho e Sorgo -MG... 9 3 Variáveis biológicas da fase de larva a fase pupa de Spodoptera frugiperda alimentados em diferentes hospedeiros nas cinco etapas... 16 4 Consumo (g) (± EP) e conversão alimentar (± EP) de Spodoptera frugiperda alimentados em diferentes hospedeiros nas cinco etapas... 22 CAPÍTULO 2

1 Lista das espécies de plantas hospedeiras utilizadas para avaliação do índice de adaptação de Spodoptera frugiperda (Smith). Adaptada de "Spodoptera Database" (Pogue, 1995)1... 38 2 Etapa de plantio dos experimentos em diferentes meses do ano de 2006 a 2008 para avaliar a performance diferencial de Spodoptera frugiperda (Smith) em 17 hospedeiros de importância agrícola... 39 3 Sobrevivência da fase pré-imaginal (± EP) de Spodoptera frugiperda em hospedeiros alternativos em condições de campo na etapa I (nov./dez./2006)... 41 4 Precipitação média (mm), temperatura máxima (°C), temperatura mínima (°C) e temperatura média (°C) nas cinco etapas de condução do experimento no campo experimental, avaliada semanalmente durante os meses de novembro de 2006 a abril de 2009, na estação metereológica da Embrapa Milho e Sorgo – MG... 42 5 Sobrevivência da fase pré-imaginal (± EP) de Spodoptera frugiperda em hospedeiros alternativos em condições de campo na etapa II (mar./abr.2007)... 42 6 Sobrevivência da fase pré-imaginal (± EP) de Spodoptera frugiperda em hospedeiros alternativos em condições de campo na etapa III (jul./ago./2007)... 43 7 Sobrevivência da fase pré-imaginal (± EP) de Spodoptera frugiperda em hospedeiros alternativos em condições de campo na etapa IV (set./out./2007)... 44 8 Sobrevivência da fase pré-imaginal (± EP) de Spodoptera frugiperda em hospedeiros alternativos em condições de campo na etapa IV (jun./jul./2008)... 44 9 Período pré-imaginal (dias) (± EP) e biomassa de pupa (mg) (± EP) de Spodoptera frugiperda alimentados em diferentes hospedeiros alternativos em condições de campo na etapa I (nov./dez./2006)... 45 10 Período pré-imaginal (dias) (± EP) e biomassa de pupa (mg) (± EP) de Spodoptera frugiperda alimentados em diferentes hospedeiros alternativos em condições de campo na etapa II (mar./abr./2006)... 46 11 Período pré-imaginal (dias) (± EP) e biomassa de pupa (mg) (± EP) de Spodoptera frugiperda alimentados em diferentes hospedeiros alternativos em condições de campo na etapa III (jul./ago./2007)... 47

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12 Período pré-imaginal (dias) (± EP) e biomassa de pupa (mg) (± EP) de Spodoptera frugiperda alimentados em diferentes hospedeiros alternativos em condições de campo na etapa IV (set./out./2007)... 48 13 Período pré-imaginal (dias) (± EP) e biomassa de pupa (mg) (± EP) de Spodoptera frugiperda alimentados em diferentes hospedeiros alternativos em condições de campo na etapa V (jun./jul./2008)... 49 CAPÍTULO 3

1 Municípios onde populações de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) foram coletadas nas culturas de milho, milheto e sorgo, identificadas pela sigla que corresponde ao Estado e região de coleta... 60 2 Sobrevivência larval (%) (±EP) de populações de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith), coletadas em diferentes regiões brasileiras, avaliada nas culturas de milho, sorgo e milheto... 62 3 Período larval (dias) (±EP) de populações de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith), coletadas em diferentes regiões brasileiras, avaliado nas culturas de milho, sorgo e milheto... 64 4 Biomassa de pupa (mg) (±EP) de populações de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith), coletadas em diferentes regiões brasileiras, avaliada nas culturas de milho, sorgo e milheto... 65

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APRESENTAÇÃO

Performance Diferencial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) em Hospedeiros Alternativos

Katia Gisele Brasil Boregas1,2 José Magid Waquil2

Geraldo Wilson Afonso Fernandes1

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Ecologia Evolutiva & Biodiversidade/DBG, ICB/Universidade Federal de Minas Gerais, CP 483, Belo Horizonte - MG 30161 970, Brasil.

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APRESENTAÇÃO

Boregas K G B (2009) Performance diferencial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) em hospedeiros alternativos. 94p. Tese (Doutorado em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre). Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte – MG1.

A compatibilização da produção agrícola com a preservação do ambiente está entre os grandes desafios busca pela sustentabilidade e equilíbrio da economia mundial. Para explorar todo esse potencial de produtividade, evitando a necessidade de abrir novas áreas de produção, serão necessários investimentos na melhoria do manejo cultural e, principalmente, do fitossanitário visando reduzir perdas e os impactos ambientais. Entre as espécies-praga mais importantes para as culturas anuais, destaca-se a lagarta-do-cartucho do milho (LCM), Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae), que, pela sua ampla distribuição geográfica e pela sua freqüência durante todo o ano em várias culturas como milho, sorgo, algodão, arroz e cana-de-açúcar, constitui-se numa das espécies mais nocivas nas regiões tropicais das Américas. Neste trabalho, avaliou-se a performance diferencial da LCM nos hospedeiros alternativos comuns em diferentes agroecossistema e suas interações. O estudo da performance da LCM nos seus principais hospedeiros determinou o fitness relativo e, selecionou-se hospedeiros indicadores de diversidade das populações. Avaliou-se também a performance de populações da LCM provenientes de diferentes regiões agro ecológicas brasileiras nos hospedeiros indicadores de diversidade. O estabelecimento da performance relativa da LCM nos diferentes hospedeiros é fundamental para o desenvolvimento de programas de Manejo Integrado dessa espécie, além de subsidiar o estabelecimento de estratégias de manejo da resistência em cultivares geneticamente modificadas com o gene bt.

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APRESENTATION

Boregas K. G. B. (2009) Performance differential Spodoptera frugiperda (JE Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) on alternative hosts. 94p. Thesis (Ph.D. in Ecology, Conservation and Management of Wildlife). Federal University of Minas Gerais, Belo Horizonte - MG1.

The compatibility of agricultural production while preserving the environment is among the major challenges quest for sustainability and balance the world economy. To fully exploit this potential for productivity, avoiding the need to open new production areas will require investment in improved crop management and especially the plant to reduce losses and environmental impacts. Among the most important pest species for annual crops, there is the fall armyworm corn cartridge (FAW), Spodoptera frugiperda (JE Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae), which, by its broad geographic distribution and their frequency throughout the year in various crops such as corn, sorghum, cotton, rice and cane sugar, it constitutes one of the most harmful species in the tropics of the Americas. In this study, we evaluated the performance differential of LCM on common alternative hosts in different agro-ecosystem and their interactions. The study of the performance of LCM in its main hosts and determined the relative fitness was selected indicators of diversity of host populations. We also evaluated the performance of populations of LCM from different agro ecological regions in the Brazilian hosts indicators of diversity. The establishment of the relative performance of LCM in different hosts is fundamental to the development of integrated management program for this species, and subsidizing the development of management strategies of resistance in cultivars with genetically modified gene Bt.

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REVISÃO DA LITERATURA

O milho, nativo da América, foi um dos produtos básicos da agricultura indígena, mesmo antes da colonização, variando seu consumo de região para região. Hoje, o aumento da área plantada gerou pressão por informações sobre resistência a pragas e doenças. Os cerrados apresentam grande potencialidade para o desenvolvimento da cultura do milho e do sorgo, tendo expressiva importância econômica e social. Seu cultivo é afetado pelas condições metereológicas durante todo seu ciclo e o rendimento final (produtividade) está intimamente relacionado à tecnologia empregada e aos efeitos do clima, em especial a quantidade e distribuição das chuvas (Waquil, 2004).

O Nordeste brasileiro apresenta características bastante diferenciadas das demais regiões do país. O trópico semi árido se ressente da contínua escassez de água em seu complexo planta-animal-homem. Tal fato resulta da distribuição espaço-temporal irregular das chuvas, da elevada evaporação e da baixa capacidade de retenção de umidade da grande maioria dos solos da região (Mafra, 1981). Consequentemente, a produtividade do milho nessa região está em torno de 1.500 kg.ha-1 de grãos na safra 2008 (IBGE, 2009), sendo esses valores cerca de 2,6 vezes inferior a média nacional.

Técnicas de manejo integrado de pragas, doenças e plantas daninhas, além do manejo cultural, permitem aumentos na produtividade e na qualidade da produção do milho. Para que se desenvolva o manejo de pragas, é necessário conhecer a características bioecológicas da cultura e do complexo de artrópodes pragas ou não. Os insetos herbívoros desenvolveram mecanismos adaptativos para se alimentar de plantas. As pragas nada mais são do que insetos herbívoros que conseguiram se adaptar aos mecanismos impostos pelas plantas para se defenderem, sendo que, em alguns casos, os agentes de defesa contra insetos são utilizados pelas próprias espécies-praga como recurso vantajoso para sua sobrevivência sobre as plantas hospedeiras (Fernandes, 2000).

De acordo com Cruz (1995a), a S. frugiperda, os adultos possuem coloração pardo-escura nas asas anteriores e coloração branco-acinzentada nas asas posteriores, medindo 30 e 40 mm de envergadura, respectivamente. A fêmea realiza postura em massas, com uma média de 150 ovos por massa, sobre as folhas. O período de incubação dos ovos é de aproximadamente três dias. Logo após a eclosão, as lagartas alimentam-se da própria

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casca do ovo, entrando em repouso por umas dez horas, após essa alimentação. Ao encontrarem o hospedeiro, elas começam a consumir tecidos verdes, iniciando pelas áreas mais suculentas e deixando apenas a epiderme membranosa, o que provoca o sintoma conhecido como "folha raspada" na planta de milho. À medida que as lagartas crescem, provocam furos nas folhas ou cortam as plântulas ao nível do solo, podendo causar severos danos nas plantas mais jovens, com menos de 30 cm de altura, ou até levá-las à morte, reduzindo a densidade de plantas por área, a exemplo das lagartas cortadoras. As lagartas vivem de duas a quatro semanas e quando totalmente desenvolvidas medem 40 mm de comprimento. Apresentam três pares de pernas no tórax e cinco pares de falsas pernas no abdome. A coloração da lagarta varia de pardo-escura a preta, algumas vezes esverdeada. A cabeça tem coloração pardo-escura a preta, com sutura epicranial na forma de "Y" invertido e bordos de coloração branco bem distintos, sendo menor que o tórax. A fase de pupa é passada no solo ou sob restos culturais, durante o período de dez a doze dias.

A S. frugiperda tem sido a principal praga do milho e esse é o seu hospedeiro voraz (Cruz, 1995b) entre as 101 espécies registradas na literatura (Pogue, 1995). No Sul do Brasil, segundo Silva (2000), a S. frugiperda usa uma sequência ampla de plantas hospedeiras para alimentação e reprodução, na primavera e no verão, como plantas "guachas ou tigueras" de trigo e aveia-preta, que germinam espontaneamente e plantas invasoras de milhã (Digitaria adscendens (H. B. K.) Henrard) e papuã (Brachiaria plantaginea (Link) Hitchc). A presença dessas gramíneas, associada à alta umidade do ar e do solo, nos meses de dezembro e janeiro, pode determinar o desenvolvimento de altas densidades populacionais da lagarta em áreas de cultivo de soja, milho, sorgo, milheto, algodão, arroz e cana-de-açúcar. Essa espécie pode ser considerada benéfica quando consome considerável biomassa de gramíneas infestantes das culturas menos preferidas, como, por exemplo, na cultura da soja nos momentos de dificuldade para aplicar herbicidas pós-emergentes. Depois, sem opção de alimento, a S frugiperda causa danos a hastes e folhas das plantas jovens. Com o desenvolvimento das plantas, essas partes tornam-se endurecidas. Como a soja não é o alimento preferencial, de acordo com Silva (1998), ocorre pouco consumo, mas na ausência do hospedeiro preferencial a lagarta se alimenta das folhas de soja causando danos irreparáveis.

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Nas culturas do milho e do arroz irrigado, no Rio grande do Sul, foi observado, por Busato et al. (2002), a presença de duas raças de S. frugiperda, a "raça do milho" e a "raça do arroz", morfologicamente iguais e fisiologicamente diferentes. Comparando vários aspectos da biologia da S. frugiperda desenvolvida em seis fenótipos de cada uma das culturas de milho, sorgo e milheto, Waquil (2004) observou performance decrescente da S. frugiperda no milho, sorgo e milheto. Adicionalmente, foi registrado que a performance da S. frugiperda no milho resistente MP 706 foi muito inferior à observada em qualquer dos outros hospedeiros.

A resistência do milho à lagarta-do-cartucho tem sido intensivamente pesquisada. Em laboratório, o desenvolvimento larval de S frugiperda foi avaliado em diferentes genótipos de milho, baseando-se na biomassa de lagartas aos sete e 14 dias e na viabilidade larval. Verificou-se que os genótipos Master e Z-8486 foram os menos adequados ao desenvolvimento larval, em relação ao mais favorável, XL-212 (Siloto et al. 2002). Williams et al. (1990) e Williams & Beckley (1992) verificaram, por meio de estudos com tecidos foliares adicionados em dietas artificiais, que o desenvolvimento larval pode ser afetado devido à quantidade reduzida de substâncias essenciais na planta. Em sorgo, foi verificado que, entre os híbridos comerciais, ocorre mortalidade em larvas de primeiro instar, variando de 15% no híbrido BR 304, a 60% no híbrido Cargill 52. Sendo possível, foi possível separar 11 grupos de genótipos quanto à porcentagem de larvas mortas (Waquil, 2004).

Os fatores que podem restringir a co evolução entre organismos podem estar ligados ao custo adaptativo dos indivíduos (Georghiou, 1983; Roush & McKenzie, 1987; Roush & Daly, 1990). Diez-Rodriguez (2000) avaliou a herança e observou que não houve custo adaptativo da S. frugiperda para resistência ao inseticida piretróide lambda-cialotrina.

Pitre et al. (1983) estudaram a preferência por oviposição da S. frugiperda e a distribuição dos ovos em oito espécies de plantas agrícolas e observaram que o centeio, trigo, milho e sorgo foram as espécies nas quais encontraram maior número de posturas e melhor distribuição dos ovos. A soja e o algodão foram as que tiveram menor numero de posturas. Isso pode ser explicado pelo fato de que as folhas dessas espécies apresentam pelos na sua superfície, dificultando a oviposição. Pencoe & Martin (1982) desenvolveram um índice de susceptibilidade da S. frugiperda observando o desenvolvimento larval e a

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fecundidade dos adultos em cinco diferentes hospedeiros, em laboratório, e puderam determinar o melhor hospedeiro para o desenvolvimento da S. frugiperda.

A biologia de Spodoptera cosmioides (Walk.) também foi avaliada por Bavaresco et al. (2003) em quatro hospedeiros naturais: folhas de cebola, mamona (plantas espontâneas), soja (cv. Embrapa 48) e feijão (cv. Carioca) e observaram que as folhas de cebola e de mamona constituem hospedeiros mais adequados ao desenvolvimento desse inseto, observando-se menor duração e maior viabilidade do período ovo-adulto e maior peso pupal do que para folhas de soja. O feijoeiro impediu o desenvolvimento de S. cosmioides em função da presença de pelos (tricomas) em forma de gancho nas folhas, nas quais as lagartas ficaram aprisionadas, através dos pseudópodes. A mamona teve um comportamento intermediário no desenvolvimento do inseto, podendo essa espécie atuar como hospedeiro alternativo.

Além dos hospedeiros, vários outros fatores ambientais contribuem para a dinâmica populacional da S. frugiperda. O canibalismo tem sido citado como um fator importante. Chapman et al. (1999) avaliaram o canibalismo entre larvas da S. frugiperda, verificando que não houve diferenças entre os sexos e que há uma correlação entre o desenvolvimento e o número de larvas consumidas. Por outro lado, Polis (1981) registrou que 86% das larvas canibais deram origem a fêmeas. O canibalismo pode ser um fator de pressão de seleção para indivíduos mais adaptados ao ambiente. Além disso, em todas as fases de desenvolvimento, vários predadores contribuem para o controle biológico da S. frugiperda. Dentre os fatores bióticos, os insetos podem ter importante papel de regulador da população entre esses deve-se destacar o predador Doru luteipes Scudder (Dermaptera: Forficulidae) como um dos principais (Cruz, 1995a). Os parasitóides também têm ação importante sobre a dinâmica da população da S. frugiperda, inclusive os parasitóides de ovos do gênero Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae), que, hoje, são comercialmente utilizados para o controle biológico da S. frugiperda (Cruz, 1999b). Uma lista dos principais inimigos naturais da S. frugiperda foi publicada por Cruz (1995).

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REFERÊNCIAS

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CAPÍTULO 1

Performance Diferencial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) em Hospedeiros Alternativos em Laboratório

Katia Gisele Brasil Boregas1,2 José Magid Waquil2

Geraldo Wilson Afonso Fernandes1

1

Ecologia Evolutiva & Biodiversidade/DBG, ICB/Universidade Federal de Minas Gerais, CP 483, Belo Horizonte - MG 30161 970, Brasil.

2

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Performance Diferencial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) em Hospedeiros Alternativos em Laboratório

1. RESUMO

Em laboratório, a performance diferencial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) foi avaliada em 17 hospedeiros alternativos, utilizando o milho como padrão de comparação. Foram utilizadas larvas recém eclodidas individualizadas em copo plástico (50 ml), onde foi oferecida folha nova do hospedeiro, e avaliadas as seguintes variáveis biológicas: a sobrevivência inicial que foi acima de 90% no milho (Zea mays L.). A sobrevivência larval nos hospedeiros em geral foi reduzida no feijão (60%), capim carrapicho (61%), cana-de-açúcar (13%) e na grama batatais (46%). O período larval foi menor no milho, milheto, sorgo, sorgo selvagem e tanzânia ( 15 dias). A biomassa larval foi reduzida no milho, milheto, carrapicho e cana-de-açúcar (293,2mg). Larvas que se alimentaram de algodão e dos capins tanzânia, carrapicho e marandu, apresentaram o maior consumo (134g). A melhor conversão alimentar de S. frugiperda foi observada no milho, sorgo, amendoim e cana-de-açúcar (5,5%). O período de pupa foi prolongado no arroz e grama batatais, cerca de 11dias. A biomassa de pupa foi reduzida nos insetos alimentados por arroz, carrapicho, grama, tanzânia, trigo e milheto (210,3mg). O índice de adaptação (IA) foi calculado com base na performance de S. frugiperda nos hospedeiros avaliados. Os índices mais altos foram obtidos nos insetos desenvolvidos no milho (IA=2,0), sorgo (IA=2,0), sorgo selvagem (IA=1,8) e milheto (IA=1,7). O IA mais baixo foi observado nos insetos que se alimentaram na cana-de-açúcar (IA=0,1). O IA foi considerado um indicador adequado da adaptação de S. frugiperda em seus hospedeiros.

PALAVRAS-CHAVE: Insecta, biologia, ecologia, interação inseto-planta, manejo de pragas.

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CHAPTER 1

Differential Performance of Spodoptera frugiperda (J E Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) on Alternatives Host under Laboratory Condition

2. ABSTRACT

In the laboratory, the performance differential of Spodoptera frugiperda (JE Smith) was evaluated in 17 alternative hosts, using corn as a standard of comparison. Newly hatched larvae were used in separate plastic cup (50 ml), which was offered new leaf of the host, and evaluated the following biological variables: the initial survival was above 90% in maize (Zea mays L.). The larval survival in the host in general decreased in bean (60%), grass burr (61%), cane sugar (13%) and bahiagrass (46%). The larval period was lower in maize, millet, sorghum, wild and Tanzania (15 days). The larval biomass was reduced in maize, millet, cocklebur and cane sugar (293.2 mg). Larvae fed on cotton and Tanzania grass, cocklebur and marandu showed the highest consumption (134g). Feed conversion of S. frugiperda was observed in corn, sorghum, peanuts and sugar cane (5.5%). The pupal period was extended to rice and bahiagrass, about 11dias. The pupal biomass was reduced in insects fed on rice, cocklebur, grass, Tanzania, wheat and millet (210.3 mg). The adaptation index (AI) was calculated based on the performance of S. frugiperda in hosts evaluated. The highest rates were obtained when insects developed in maize (AI = 2.0), sorghum (AI = 2.0), Johnson grass (AI = 1.8) and millet (AI = 1.7). The MI was the lowest observed in insects that fed on cane sugar (AI = 0.1). The MI was considered an appropriate indicator of the adaptation of S. frugiperda in their hosts.

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3. INTRODUÇÃO

A espécie Spodoptera frugiperda é conhecida popularmente como lagarta-do-cartucho do milho (LCM) e está descrita desde 1797 por J. E. Smith. Essa espécie tem ampla distribuição geográfica e ocorre o ano todo em várias culturas como o milho, Zea mays L.; sorgo, Sorghum bicolor (L.) Moench; algodão, Gossypium herbaceum L.; pastagem, Panicum maximum Jacq. Cv. Tanzânia; cana-de-açúcar, Saccharum officinarum L. e soja, Glycine max (L.) Merril. Assim, a LCM constitui-se numa das espécies mais nocivas para as culturas anuais nas regiões tropicais das Américas, principalmente no Brasil. As lagartas de S. frugiperda, tanto no milho, como no sorgo, podem causar perdas de 17 a 38,7% na produção, dependendo do ambiente e do estádio de desenvolvimento das plantas atacadas (Carvalho 1970, Cruz & Turpin 1983, Williams & Davis 1984, Cortez & Waquil 1997).

De acordo com o IBGE, em 2009, a safra de grãos deve atingir 136,4 milhões de toneladas e a área plantada deverá atingir, neste ano, 47,1 milhões de hectares.Os solos brasileiros estão distribuídos em cinco grupos de utilização. A maior fatia da superfície territorial, 26%, está ocupada por lavouras temporárias, 25% por pastagens, 22% são terras inaproveitáveis, 16% da superfície está cobertos por florestas nativas e artificiais e apenas 11% da superfície está sendo utilizada com lavouras permanentes. Considerando a média da área utilizada com culturas temporárias nos últimos cinco anos, ainda de acordo com o IBGE (2009), predomina a lavoura de soja (42%), seguida pela de milho (29%) e feijão (10%). Para o manejo de S. frugiperda em milho, são recomendadas várias estratégias, mas, hoje, tem-se utilizado, basicamente, o controle químico associado ao uso do milho Bt. Nesses sistemas agrícolas convencionais, os efeitos provocados pelas alterações na biodiversidade e na estrutura alimentar tornam o controle de S. frugiperda cada vez mais difícil e oneroso. A espécie S. frugiperda, por ser polífaga, utiliza como recurso alimentar, vários hospedeiros de ocorrência comum em vários agroecossistema, os quais contribuem para o aumento de sua densidade populacional em diferentes épocas do ano (Waquil et al. 2002).

A soja é uma das espécies citadas como hospedeiras de S. frugiperda mais abundantes no agroecossistema, durante o verão. Assim, esta espécie pode ter um papel

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importante no estabelecimento e na colonização do ambiente pelas comunidades de insetos herbívoros e de seus inimigos naturais apesar de não ser um hospedeiro preferencial. Embora a soja esteja listada como hospedeira de S. frugiperda, esta não tem sido citada como praga importante da soja. Por outro lado, sendo comum a rotação da cultura da soja com a do milho ou sorgo, a soja tem sido intensivamente exposta à pressão populacional de S. frugiperda, pela coexistência no mesmo agroecossistema, podendo esta vir a se tornar praga importante também nessa cultura. Dependendo dos hospedeiros disponíveis no agroecossistema e da performance de S. frugiperda em cada um desses hospedeiros, alterações significativas podem ocorrer na dinâmica populacional dessa espécie. Por outro lado, a manutenção do solo sem revolver a camada arável, no sistema de plantio direto, permite o aumento da densidade dos insetos que passam pelo menos uma de suas fases do desenvolvimento no solo, como a S. frugiperda na forma de pupa. Uma simples gradagem superficial pode causar de 35 a 50% de mortalidade das pupas de S. frugiperda (Cruz 1995). Desta forma, percebe-se o potencial de dano que este inseto pode causar no campo e se tornar praga da cultura instalada, seja ela soja, algodão ou milho.

O conhecimento da performance diferencial de S. frugiperda nos principais hospedeiros alternativos traz benefícios significativos para a melhoria dos atuais programas de manejo, bem como para a definição de futuras estratégias para o manejo da resistência de plantas geneticamente modificadas com características inseticidas, liberadas para comercialização no Brasil a partir de 2008. Assim, para comparar populações de S. frugiperda foi estabelecido um indicador que refletisse a adaptação em diferentes hospedeiros. Assim, percebendo a dificuldade de observação da performance da S. frugiperda em diferentes hospedeiros, propõe-se o Índice de Adaptação (IA), determinado a partir do Índice de Susceptibilidade (IS) proposto por Pencoe & Martin (1982), que mede o grau de susceptibilidade de S. frugiperda. O índice analisa três variáveis biológicas: sobrevivência larval, o período de desenvolvimento larval e a biomassa de pupa. As variáveis encontradas são objeto de comparação entre os diferentes hospedeiros pesquisados.

O objetivo desse estudo foi avaliar a performance diferencial de S. frugiperda, em condições de laboratório nos principais hospedeiros alternativos encontrados nos agroecossistema do milho no Brasil.

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4. MATERIAL E MÉTODOS

Os experimentos foram conduzidos no laboratório de Ecotoxicologia de Insetos do Centro Nacional de Pesquisa de Milho e Sorgo – CNPMS/Embrapa, em Sete Lagoas – MG, Brasil. Entre as 148 espécies de plantas hospedeiras de S. frugiperda registradas na literatura (Pogue 1995), foram selecionadas as 17 espécies mais comumente encontradas no agroecossistema onde se cultiva milho (Tabela 1).

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Tabela 1 Lista das espécies de plantas hospedeiras utilizadas para avaliação do índice de adaptação de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith). Adaptada de "Spodoptera Database" (Pogue, 1995)1.

Nome Científico Cultivar Nome comum Família

Zea mays L. BRS1030 Milho Gramineae

Triticum aestivum L. Embrapa-42 Trigo Gramineae

Sorghum bicolor (L.) Moench BRS310 Sorgo Gramineae

Paspalum notatum Fluggé Jardinagem Grama batatais Gramineae

Sorghum arundinaceum (Willd.) Stapf Espécie infestante Sorgo-selvagem Poaceae

Saccharum officinarum L. IAC-Forrageira Cana-de-açúcar Gramineae

Cenchrus echinatus (L.) Espécie infestante Capim carrapicho Poaceae

Oryza sativa L. BRSMG-Conai Arroz Gramineae

Pennisetum glaucum (L.) R. Br. BRS1501 Milheto Gramineae

Brachiaria decumbens Stapf Basilisk Braquiária decumbens Poaceae

Brachiaria brizantha (Hochst) Stapf Brizantha Capim marandu Poaceae

Panicum maximum Jacq. Tanzânia Capim tanzânia Poaceae

Phaseolus vulgaris L. Pérola Feijão Leguminosae-Papilionoideae

Glycine max (L.) Merril Valiosa RR Soja Leguminosae-Papilionoideae

Amaranthus dubius C. Martius ex Thell. Planta invasora Capim caruru Amaranthaceae

Gossypium herbaceum L. EPMG-Redenção Algodão Malvaceae

Arachis hypogaea L IAC886 Amendoim Fabaceae

1

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Para condução do experimento (Figura 1), os hospedeiros foram cultivados no campo, separados em cinco etapas distintas, com intervalo de 30 dias entre uma etapa e a outra, ajustando as espécies à melhor época para sua adaptação no campo, viabilizando a avaliação desse número expressivo de hospedeiros o experimento foi conduzido em quatro etapas distintas. Os trabalhos foram conduzidos entre os meses de novembro de 2006 a julho de 2008 (Tabela 2).

Figura 1 Seqüência da condução do experimento para avaliar a performance diferencial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) em hospedeiros alternativos no laboratório da Embrapa Milho e Sorgo - MG. A) Suporte de isopor com copinho plástico de 50 ml (café) contendo seções de folhas do hospedeiro; B) Copinho plástico contendo a lagarta de Spodoptera frugiperda com folhas do hospedeiro; C) Troca de seções de folhas do hospedeiro; D) armazenagem do suporte de isopor contendo as larvas de Spodoptera frugiperda em estante de aço.

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Tabela 2 Etapa de plantio dos experimentos em diferentes meses do ano de 2006 a 2008 para avaliar a performance diferencial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) em 17 hospedeiros de importância agrícola no laboratório da Embrapa Milho e Sorgo - MG.

ETAPA I (nov./dez./2006) ETAPA II (mar./abr./2007) ETAPA III (jul./ago./2007) ETAPA IV (set./out./2007) ETAPA V (jun./jul./2008)

Arroz Carrapicho Tanzânia Trigo Cana-de-açúcar

Feijão Algodão Grama Milheto Milheto

Soja Marandu Cana-de-açúcar - Sorgo

Sorgo Amendoim Sorgo selvagem - Sorgo selvagem

Milheto B. decumbens Caruru -

-Milho Milho Milho Milho Milho

O milho foi considerado o hospedeiro preferencial de S. frugiperda (Cruz 1998), ele foi repetido em todas as etapas para servir como controle. O experimento foi iniciado no laboratório, quando as plantas hospedeiras atingiram 15 dias após a germinação no campo. Todos os experimentos foram conduzidos em laboratório, sob condições controladas, com temperatura de 26±2ºC e umidade relativa de 60±10%. Foram avaliadas as seguintes variáveis biológicas:

Sobrevivência larval. Inicialmente, selecionou-se um número conhecido de ovos próximo à eclosão, obtidos de colônias de S. frugiperda mantidas em laboratório, foram acondicionados em caixa gerbox® (11,0 cm2 x 3,5 cm de altura) com folhas de cada hospedeiro para avaliar a sobrevivência inicial, ou seja, até 48 horas da eclosão. As larvas de S. frugiperda podem ser canibais e esse hábito é um regulador natural da população (Chapman et al 1999). Para evitar o canibalismo e avaliar a sobrevivência durante todo o desenvolvimento larval, as larvas recém-eclodidas foram confinadas em cada hospedeiro, utilizando copos plásticos (café), com capacidade de 50 ml e tampas de acrílico transparente, acondicionados em bandejas de isopor mantido em estantes de metal (Figura 1). Foram utilizadas 100 repetições, sendo cada repetição um copo com uma larva. Sempre foram utilizadas três seções de folhas tenras de um a dez centímetros quadrados, de cada hospedeiro. Os pedaços de folhas foram substituídos a cada dois dias até completar o período larval ou a morte do inseto. Foram anotadas as sobrevivências larvais.

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Período e biomassa larval. O período de desenvolvimento larval de S. frugiperda foi calculado com base no dia da eclosão até a transformação em pupa. As observações foram realizadas a cada dois dias e anotado o número de insetos vivos e mortos encontrados nos copos plásticos de onde os insetos estavam confinados. A biomassa de larvas de S. frugiperda foi avaliada 14 dias após a instalação dos experimentos. A biomassa foi avaliada utilizando-se uma balança de precisão (0,1 mg).

Consumo larval e conversão alimentar. A estimativa do consumo das lagartas de S. frugiperda, nos 17 hospedeiros, foi avaliada através do peso do alimento ingerido, segundo metodologia proposta por Crocomo & Parra (1985). O consumo foi estimado através da diferença entre os pesos do alimento fornecido e da sobra desse alimento. A pesagem foi feita em balança de precisão (0,1 mg) e anotado o peso das folhas fresco oferecida à lagarta e a sobra de alimento não consumido. O consumo foi estimado através da média de 10 lagartas em cada hospedeiro. Estimou-se a conversão alimentar com base na biomassa de pupa e do peso do alimento ingerido.

Período e biomassa de pupa. A avaliação do período pupal foi realizada a cada dois dias, desde a transformação em pupa até a emergência dos adultos. A biomassa de pupa foi determinada no primeiro dia quando ela foi observada no recipiente de criação. Foi anotada a biomassa de pupa utilizando-se uma balança de precisão (0,1 mg).

Índice de Adaptação (IA). Como as variáveis indicadoras da performance de S. frugiperda variaram consideravelmente em função dos hospedeiros e das etapas estudadas, a comparação desses hospedeiros, quanto à performance, ficou impossível. Para viabilizar essa comparação e atender ao objetivo desse trabalho, tornou-se necessário adaptar o Índice de Susceptibilidade (IS) proposto por Pencoe e Martin (1982). O índice de suscetibilidade é calculado segundo a fórmula: IS=SL(%)*FDA/PDL*AFC; sendo, SL=sobrevivência larval, FDA=fecundidade dos adultos, PDL=período de desenvolvimento larval (dias) e AFC=área foliar consumida.

Considerando que o objetivo desse trabalho foi avaliar apenas a performance do inseto nos diferentes hospedeiros, da fórmula de Pencoe & Martin (1982) foi eliminada a variável consumo foliar, resumindo a fórmula a: IA=SL(%)*FDA/PDL, onde IA é o índice de adaptação, SL é a sobrevivência larval, FDA é a fecundidade dos adultos e PDL é o

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período de desenvolvimento larval. A justificativa para alteração da formula, é que ela indica a resposta da planta para o inseto, portanto, importante para avaliar a suscetibilidade dos hospedeiros, mas, irrelevante para a dinâmica populacional do inseto, pois, no agroecossistema, há abundância de alimento e esse fator raramente se torna limitante ao crescimento populacional de S. frugiperda. Assim, o índice deixa de ser de suscetibilidade, passando a indicar apenas a adaptação do inseto no hospedeiro, podendo ser referido apenas como INDICE de ADAPTAÇÃO (IA). A fecundidade dos insetos pode ser estimada baseando-se na biomassa de pupas (Pencoe & Martin 1981). Como a estimativa da fecundidade dos adultos em gaiolas é afetada pela condição artificial, optou-se por utilizar a biomassa de pupas na fórmula do IA.

Adicionalmente, como houve grande variação em função da etapa estudada para um mesmo hospedeiro, e o grande interesse sobre a S. frugiperda é por causa do milho, este pode ser sempre usado como referência de hospedeiro, principalmente se for utilizado um mesmo híbrido simples (mesmo genótipo). Assim, foi calculado o Índice Relativo de Adaptação (IRA), que consistiu da razão entre o IA do inseto num determinado hospedeiro e o IA no milho. O IRA pode ser expresso como um valor absoluto ou se preferir pode ser multiplicado por 100 e expressar o resultado em porcentagem (%) relativo ao milho.

Análise estatística. Para ajustar os hospedeiros à sua melhor época de desenvolvimento durante o ano e facilitar a condução da avaliação dos 17 hospedeiros, os tratamentos variaram a cada época. A análise foi realizada comparando os tratamentos (hospedeiro) em cada etapa independente. Para todas as variáveis os dados foram submetidos a ANOVA e, quando houve indicação de diferenças significativas, as médias foram comparadas pelo teste de Tukey (P<0,05). Os experimentos foram conduzidos utilizando 100 lagartas (repetições) para cada hospedeiro, onde se avaliou o período larval e de pupa, a biomassa da larva e de pupa e o consumo das larvas. Os dados da sobrevivência inicial e a sobrevivência durante o período de larva foram transformados em (x+0,5)1/2 para efeitos de análise estatística. Os dados do consumo larval nos diferentes hospedeiros de S. frugiperda foram medidos através do peso do alimento ingerido, submetidos à análise de variância e, posteriormente, foi utilizado o teste de Tukey (p<0,05) para a separação das médias para cada tratamento.

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5. RESULTADOS E DISCUSSÃO

Sobrevivência inicial e durante o período de desenvolvimento. A sobrevivência larval de S. frugiperda foi influenciada significativamente pelo hospedeiro testado. A sobrevivência inicial das larvas no milho foi acima de 90 % em todas as etapas. Semelhantes ao milho estão o milheto e o sorgo, na etapa I, IV e V; e o trigo, na etapa IV. A menor sobrevivência inicial de S. frugiperda foi observada no arroz (0,46 ± 0,07), na etapa I, no carrapicho (0,70 ± 0,06), na etapa II, na grama batatais (0,81 ± 0,04), na etapa III e na cana-de-açúcar (0,53 ± 0,07), durante a quinta etapa. Segundo Cruz (1998), o milho é considerado como o hospedeiro preferencial de S. frugiperda e a sobrevivência inicial semelhante no milho, sorgo e milheto, indica a equivalência desses hospedeiros para o desenvolvimento inicial das larvas.

Os resultados obtidos na Etapa I estão na Tabela 3. A sobrevivência inicial de S. frugiperda foi maior no milho, sorgo e milheto e menor no arroz. Nas leguminosas, soja e feijão, a sobrevivência inicial de S. frugiperda foi semelhante entre si e intermediária entre os demais hospedeiros testados nessa etapa. Durante todo o período larval, foi observada uma maior variação da sobrevivência de S. frugiperda nos diferentes hospedeiros do que foi registrado na sobrevivência inicial. Nesta etapa, a sobrevivência larval foi maior no sorgo e menor no milho e feijão. Nos demais hospedeiros a sobrevivência larval de S. frugiperda foi intermediária.

Na etapa II, quando se testou outros cinco diferentes hospedeiros, além do milho, utilizado como padrão de referência, a sobrevivência inicial foi maior no milho, menor carrapicho e intermediária nos demais hospedeiros avaliados (Tabela 3). Durante toda a fase larval, a sobrevivência de S. frugiperda foi mais alta no milho, amendoim, B. decumbens e marandu e menor no carrapicho. A sobrevivência foi intermediária apenas nas folhas de algodoeiro.

Na etapa III, conduzida entre julho e agosto de 2007, a performance de S. frugiperda foi evidenciada nas gramíneas (Tabela 3). A sobrevivência inicial de S. frugiperda foi significativamente menor na grama batatais, intermediária na cana-de-açúcar e maior nos demais hospedeiros estudados, caruru, sorgo selvagem, capim tanzânia e milho. Durante todo o período larval, a sobrevivência foi, significativamente, maior no caruru

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(97%) e menor na cana-de-açúcar (13%). Essa sobrevivência foi intermediária no milho, sorgo selvagem e grama batatais. Entre esses hospedeiros, a cana-de-açúcar apresentou a mais baixa sobrevivência, isso se deve, provavelmente, às características físicas da folha, que, além de ser membranosa perde umidade facilmente após o corte dificultando a alimentação pelas lagartas.

Na etapa IV, quando foram avaliadas as mortalidades de S. frugiperda, apenas no milho, trigo e milheto, não se observou diferença significativa entre os tratamentos para a sobrevivência inicial, que variou de 89% no trigo a 97% no milho (Tabela 3). Por outro lado, a sobrevivência de S. frugiperda, durante todo o desenvolvimento larval, foi significativamente maior no milho e menor no trigo e milheto, que não diferiram entre si.

Após comparar a sobrevivência de S. frugiperda sobre os 16 hospedeiros com o milho, observaram-se diferenças significativas entre vários tratamentos sobre a sobrevivência dos insetos. Assim, foram selecionados e reavaliados os hospedeiros que apresentaram resultados mais contrastantes nos ensaios anteriores. Portanto, na avaliação realizada na etapa V, entre os meses de junho e julho de 2008, foram avaliados, além do milho, milheto e sorgo, a cana-de-açúcar e o sorgo selvagem (Tabela 3). A sobrevivência inicial de S. frugiperda nesses hospedeiros não mostrou diferença significativa, exceto para os insetos desenvolvidos na cana-de-açúcar (53%), que foi significativamente inferior. Durante todo o desenvolvimento larval, a sobrevivência dos insetos repetiu a mesma tendência anterior, foi significativamente inferior na cana-de-açúcar, com apenas 49%. A sobrevivência nos demais tratamentos não mostrou diferença significativa.

Ao avaliar o desenvolvimento de larvas de S. frugiperda, nos 17 hospedeiros, observou-se que a variável sobrevivência larval é uma variável relevante na dinâmica populacional de S. frugiperda. A importância do alimento na fase inicial do inseto e durante todo seu desenvolvimento larval está relacionada à composição química e qualidade nutricional dos hospedeiros, além das características físicas e morfológicas da planta hospedeira, que permitem o desenvolvimento da lagarta.

A taxa de sobrevivência de S. frugiperda verificada por Sá et al (2009) também foi alta quando os hospedeiros foram milho, sorgo, milheto. No milho MP 706 a taxa foi acima de 80%, em observações realizadas 24 horas e seis dias após a infestação em casa de vegetação. Embora essa espécie seja polífaga, quando as larvas são maiores, a necessidade

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nutricional para o seu desenvolvimento é afetada pelo hospedeiro, sendo ele amendoim ou algodão. Segundo Waquil 2007, a lagarta-do-cartucho ataca as plantas em diferentes estádios de desenvolvimento, assim, o milho pode ser utilizado por S. frugiperda durante todo seu ciclo de desenvolvimento.

Período de desenvolvimento e biomassa larval. O período larval e a biomassa de larvas de S. frugiperda foram, significativamente, diferentes entre os hospedeiros avaliados (Tabela 3). O número de repetições também variou entre os hospedeiros, no sorgo foram avaliados 85 larvas e no milho e no feijão, 60 larvas. Para as larvas sobreviventes em cada hospedeiro, até a fase de pupa, o período larval variou de aproximadamente 13 dias no milho, sorgo e milheto, até 17 dias no arroz. Na soja e no feijão, o período larval foi intermediário, embora, significativamente, diferentes. A biomassa de larva foi semelhante entre os hospedeiros: arroz, milheto, soja e sorgo, em torno de 420mg. No milho a biomassa de larva foi significativamente menor (329,9 mg), em relação ao outros hospedeiros.

Quando se avaliou o algodão, o amendoim, o carrapicho, a braquiária decumbens, o capim marandu e o milho, na etapa II, observaram-se diferenças significativas entre os hospedeiros (Tabela 3). As larvas de S. frugiperda ao se alimentarem de milho apresentaram o menor período larval, 13 dias apenas, diferindo do carrapicho, que completou o ciclo larval em 20 dias no laboratório. No algodão, amendoim, braquiária e marandu, o período larval foi intermediário. O número de repetições foi diferente entre os hospedeiros, no milho foram avaliadas 82 larvas e no capim carrapicho 61 larvas (Tabela 3). A biomassa larval foi significativamente maior quando as larvas se alimentaram de folhas de algodão, braquiária decumbens, capim marandu e milho, pesando mais de 340 mg, em contraste com as alimentadas no amendoim e carrapicho, com menos de 250 mg. Portanto, entre esses hospedeiros, tanto o período de desenvolvimento como a biomassa larval foram variáveis relevantes para discriminar os tratamentos.

Nas mesmas condições de laboratório, o período larval e a biomassa de larvas foram avaliadas em lagartas desenvolvidas na cana-de-açúcar, caruru, grama batatais, sorgo selvagem, capim tanzânia e no milho na etapa III. Diferenças significativas foram observadas entre os tratamentos tanto para o período de desenvolvimento, como para a biomassa de larvas (Tabela 3). Assim, o período larval foi significativamente mais longo

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nas larvas alimentadas com grama batatais e mais curto no milho, sorgo selvagem, cana-de-açúcar e tanzânia, com menos de 18 dias. O período larval foi intermediário para as lagartas desenvolvidas no caruru (22,5 dias). O numero de repetições também variou, para as variáveis período e biomassa larval, o milho observou-se 90 larvas enquanto que na cana-de-açúcar apenas 13 larvas.

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Tabela 3 Variáveis biológicas da fase de larva a fase pupa de Spodoptera frugiperda alimentados em diferentes hospedeiros nas cinco etapas.

Hospedeiro Etapa Sobrev Inicial*

(± EP) Sobrev.Larval* * (± EP) Período larval* (± EP) Biomassa larval* (± EP) Período pupa* (± EP) Biomassa pupas* (± EP) Arroz I 0,46 ± 0,07 c 0,74 ± 0,05 ab 16,7 ± 0,07 a 415,4 ± 0,55 a 9,54 ± 0,15 a 213,8 ± 0,19 b Feijão I 0,83 ± 0,04 b 0,60 ± 0,06 b 14,3 ± 0,08 b 381,2 ± 0,78 ab 6,92 ± 0,18 bc 236,2 ± 0,28 ab Milheto I 1,00 ± 0,00 a 0,77± 0,05ab 12,9 ± 0,05 c 408,7 ± 0,59 a 5,34 ± 0,06 c 227,0 ± 0,19 ab Milho I 0,99 ± 0,05 a 0,60 ± 0,06 b 12,6 ± 0,11 c 329,9 ± 1,35 b 5,92 ± 0,19 c 246,1 ± 0,24 a Soja I 0,73 ± 0,05 b 0,74 ± 0,05 ab 15,5 ± 0,06 a 438,0 ± 0,57 a 8,46 ± 0,12 ab 241,4 ± 0,27 a Sorgo I 1,00 ± 0,00 a 0,85 ± 0,04 a 12,8 ± 0,06 c 416,0 ± 0,92 a 5,34 ± 0,06 c 244,2 ± 0,78 a Algodão II 0,82 ± 0,04 bc 0,74 ± 0,05 ab 17,6 ± 0,19 b 381,7 ± 1,29 a 9,53 ± 0,11 a 209,4 ± 0,23 b Amendoim II 0,94 ± 0,02 ab 0,80 ± 0,04 a 17,7 ± 0,08 b 242,5 ± 0,47 b 9,25 ± 0,18 a 240,3 ± 0,30 a Capim carrapicho II 0,70 ± 0,06 c 0,61 ± 0,06 b 20,3 ± 0,13 a 249,4 ± 1,38 b 7,71 ± 0,24 a 173,8 ± 0,45 c B. decumbens II 0,97 ± 0,02 b 0,82 ± 0,04 a 16,6 ± 0,10 bc 356,4 ± 1,22 a 7,51 ± 0,13 a 201,6 ± 0,30 b Capim marandu II 0,87 ± 0,04 ab 0,79 ± 0,05 a 14,7 ± 0,10 cd 341,7 ± 1,15 a 8,77 ± 0,22 a 218,3 ± 0,48 b Milho II 0,99 ± 0,01 a 0,82 ± 0,09 a 12,8 ± 0,12 d 357,6 ± 1,14 a 7,80 ± 0,08 a 241,1 ± 0,31 a Cana-de-açúcar III 0,88 ± 0,03 ab 0,13 ± 0,09 d 17,4 ± 1,00 b 206,6 ± 4,83 b 7,8 ± 0,77 bc 221,9 ± 0,77 d Capim caruru III 0,99 ± 0,01 a 0,97 ± 0,02 a 22,5 ± 0,10 ab 401,3 ± 1,22 a 5,9 ± 0,20 c 191,7 ± 0,41 d Grama batatais III 0,81 ± 0,04 b 0,46 ± 0,07 c 27,1 ± 0,11 a 491,5 ± 1,36 a 12,1 ± 0,15 a 218,0 ± 0,18 c Milho III 1,00 ± 0,00 a 0,90 ± 0,03 ab 18,2 ± 0,15 b 527,5 ± 1,01 a 12,0 ± 0,09 ab 262,6 ± ,028 b Sorgo selvagem III 0,94 ± 0,02 a 0,85 ± 0,04 ab 18,1 ± 0,15 b 522,4 ± 1,78 a 11,7 ± 0,11 ab 284,6 ± 0,29 a Capim tanzânia III 1,00 ± 0,00 a 0,77 ± 0,05 b 16,7 ± 0,21 b 353,6 ± 2,68 ab 10,7 ± 0,23 ab 226,8 ± 0,18 c

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Continuação da tabela.

Hospedeiro Etapa Sobrev Inicial*

(± EP) Sobrev.Larval* * (± EP) Período larval* (± EP) Biomassa larval* (± EP) Período pupa* (± EP) Biomassa pupas* (± EP) Milheto IV 0,90 ± 0,03 a 0,78 ± 0,05 b 15,7 ± 0,12 a 416,2 ± 1,24 a 9,3 ± 0,11 a 247,3 ± 0,26 ab Milho IV 0,97 ± 0,02 a 0,92 ± 0,03 a 15,9 ± 0,06 a 455,7 ± 1,09 a 9,9 ± 0,10 a 294,2 ± 0,26 a Trigo IV 0,89 ± 0,03 a 0,78 ± 0,05 b 15,9 ± 0,07 a 412,5 ± 1,17 a 7,7 ± 0,40 a 216,3 ± 0,19 b Cana-de-açúcar V 0,53 ± 0,07 b 0,49 ± 0,07 b 24,1 ± 0,11 a 488,2 ± 1,47 bc 10,1 ± 0,08 a 215,0 ± 0,24 d Milheto V 0,88 ± 0,03 a 0,82 ± 0,04 a 15,5 ± 0,06 c 438,9 ± 0,89 c 10,6 ± 0,08 a 231,6 ± 0,21 c Milho V 0,94 ± 0,02 a 0,89 ± 0,03 a 16,9 ± 0,03 b 598,9 ± 0,89 a 10,8 ± 0,02 a 273,9 ± 0,19 a Sorgo V 0,91 ± 0,03 a 0,89 ± 0,03 a 15,0 ± 0,01 c 556,7 ± 0,89 ab 10,6 ± 0,10 a 270,9 ± 0,26 a Sorgo selvagem V 0,95 ± 0,02 a 0,88 ± 0,03 a 15,3 ± 0,02 c 517,3 ± 0,67 abc 10,5 ± 0,04 a 256,6 ± 0,13 b *Médias seguidas da mesma letra não diferem entre si (quando comparadas dentro da coluna), pelo teste de Tukey, ao nível de 5% de probabilidade.

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As larvas de S. frugiperda desenvolvidas nas folhas de milho, caruru, grama batatais e sorgo selvagem (Tabela 3) foram significativamente mais pesadas (cerca de 485mg) do que aquelas desenvolvidas na cana-de-açúcar (207mg). Na tanzânia, a biomassa de S. frugiperda foi intermediária (253,6mg).

Os resultados da avaliação do período larval e biomassa de S. frugiperda desenvolvida no milheto, trigo e milho (Tabela 3). O numero de observações foi 92 larvas no milho e 78 larvas no milheto e trigo. Na etapa IV, não foi registrada diferença significativa entre os hospedeiros para essas duas variáveis. As larvas alimentadas nesses hospedeiros completaram o período larval em 16 dias, pesando cerca 430mg em média.

Na Tabela 3, estão apresentados os resultados obtidos na etapa V, foram selecionados os hospedeiros que apresentaram resultados contrastantes para o período larval e da biomassa larval de S. frugiperda entre as etapas avaliadas e selecionou-se a cana-de-açúcar, milheto, sorgo, sorgo selvagem e milho. O numero de repetições foi semelhante para o milho e sorgo, 89 larvas, sendo reduzido para os outros hospedeiros, 88 larvas no sorgo selvagem, 82 larvas no milheto e 49 larvas na cana-de-açúcar. O período larval foi significativamente mais longo para os insetos alimentados com folhas da cana-de-açúcar em contraste com os alimentados no milheto, sorgo e sorgo selvagem (cerca de 15 dias). Os insetos desenvolvidos no milho apresentaram o período larval intermediário (17 dias). Quanto à biomassa dos insetos nesta etapa, foi observada diferença significativa entre os tratamentos. Os insetos desenvolvidos no milho pesaram em média (599mg) e os desenvolvidos no milheto pesaram (439mg). A biomassa dos insetos desenvolvidos no sorgo, sorgo selvagem e cana-de-açúcar tiveram pesos intermediários (variando de 488 a 557 mg).

Geralmente se considera que quanto mais curto o período de desenvolvimento, sem reduzir a biomassa, melhor é o alimento para o desenvolvimento do inseto. Panizzi et al (2004), ao avaliar o desenvolvimento e a sobrevivência de lagartas de Anticarsia gemmatalis (Hübner) em 17 leguminosas em laboratório, observaram que houve diferenças entre as leguminosas selecionando a soja, o guandu e o tremoço branco como as mais adequadas. Os resultados comprovam o que Moscardi et al (1981) afirmaram, que o alto valor nutricional do hospedeiro acelera o desenvolvimento das populações do inseto.

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Sá et al (2009), em condições semelhantes, registraram biomassa mais alta para as lagartas de S. frugiperda desenvolvidas na soja e menor nas desenvolvidas na braquiária. Diferença no acúmulo de biomassa de S. frugiperda foi também registrada por Meagher et al (2004), sendo que no sorgo foram observadas as larvas mais pesadas e na crotalária as mais leves.

As folhas de milho e de sorgo selvagem podem ser considerados alimentos mais completos para a fase larval, podendo ser observado pelo fato das larvas se alimentarem por um período menor apresentarem lagartas mais pesadas, esse resultado também foi observado pó Sá et al (2009). Da mesma forma, Siloto et al (2002) estudaram o desenvolvimento larval de S. frugiperda em genótipos de milho, em condições de laboratório, e observaram que o genótipo Z-8486 interferiu no desenvolvimento larval, afetando a biomassa larval, juntamente com o genótipo IAC –Vitória.

Apesar da diferença observada entre os hospedeiros, a biomassa larval dos insetos desenvolvidos no milheto foi alta e se repetiu conforme observações feitas em outras épocas. Assim, foi verificado que o período larval e a biomassa podem ser alterados pelo alimento consumido, podendo ser um efeito de antibiose ou não preferência para alimentação, devido à quantidade reduzida de substâncias essenciais na planta ou presença de deterrentes de alimentação, que podem prejudicar o desenvolvimento dos insetos herbívoros (Santos & Boiça Junior 2001; Willians et al 1990, Willians & Beckley 1992). Consumo larval e conversão alimentar. O consumo de alimento pelas lagartas de S. frugiperda estimado através do peso do alimento ingerido foi significativamente diferente em cada etapa testada. Na Tabela 4, estão resumidos os resultados observados para o peso do alimento ingerido e a conversão alimentar durante o período larval de S. frugiperda nos hospedeiros avaliados na etapa I. O consumo alimentar variou de 36,6 a 53,2 g de folhas. Entretanto, não houve diferença significativa entre nenhum dos hospedeiros (arroz, feijão, milheto, soja, sorgo e milho). Por outro lado, quando se calculou a conversão alimentar de S. frugiperda, houve diferenças significativas entre os hospedeiros, variando 6,2 no feijão a 7,8 % no sorgo. Embora não tenham sido observadas diferenças significativas entre os tratamentos para os valores de biomassa e consumo, a conversão alimentar revelou diferença, pode ser devido a diferença de peso da folha de cada hospedeiro, cada tipo de folha apresentou peso diferente.