INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA
COMUNIDADE
DE
INVERTEBRADOS
AQUÁTICOS
COMO
FERRAMENTA PARA AVALIAR O EFEITO DO USO DA TERRA
SOBRE RIACHOS DA AMAZÔNIA ORIENTAL, BRASIL
JANAINA GOMES DE BRITO
Manaus, Amazonas
Agosto, 2016
JANAINA GOMES DE BRITO
COMUNIDADE
DE
INVERTEBRADOS
AQUÁTICOS
COMO
FERRAMENTA PARA AVALIAR O EFEITO DO USO DA TERRA
SOBRE RIACHOS DA AMAZÔNIA ORIENTAL, BRASIL
ORIENTADORA: DRA. NEUSA HAMADA
COORIENTADOR: DR. JORGE LUIZ NESSIMIAN
Tese apresentada ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutora em Ciências Biológicas (Entomologia).
Manaus, Amazonas
Agosto, 2016
i
Sinopse:
O presente estudo avaliou a existência de um ponto ou zona de mudança da comunidade de invertebrados aquáticos ao longo de um gradiente de perda de cobertura vegetal em riachos da Amazônia Oriental– Pará. Adicionalmente, foi analisada a congruência entre a comunidade de invertebrados de riachos e três subgrupos (1. Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera-EPT; 2. Odonata; 3. Trichoptera) e em dois níveis de resolução taxonômica (gênero e família). Também foi avaliado o efeito do uso da terra e cobertura do solo e de características naturais do habitat sobre a diversidade e composição funcional da comunidade de EPT em diferentes escalas espaciais (local, microbacia, corredor de vegetação ripária e integrada- local+ microbacia e local+corredor de vegetação ripária).
Palavras-chave: Agricultura, EPT, invertebrados aquáticos, perda de habitat, uso da terra. B862 Brito, Janaina Gomes de
Comunidade de invertebrados aquáticos como ferramenta para avaliar o efeito do uso da terra sobre riachos da Amazônia Oriental, Brasil / Janaina Gomes de Brito. --- Manaus: [s.n.], 2016. 139 f.
Tese (Doutorado) --- INPA, Manaus, 2016. Orientadora: Neusa Hamada
Coorientador: Jorge Luiz Nessimian Área de concentração: Entomologia
1. Invertebrados aquáticos. 2. Ecologia de paisagem. 3. Riachos. I. Título.
ii
Dedico essa tese às pessoas mais
importante da minha vida: meus pais
Sueli e Edgard (in memória); minhas
irmãs Jaqueline e Raquel e aos meus
sobrinhos Paulo Vitor e Luiz Felipe.
iii
AGRADECIMENTOS
Agradeço a Deus pela companhia, conforto nas horas difíceis e pela força e paciência para suportar as dificuldades encontradas no decorrer deste trabalho.
À Dra. Neusa Hamada, pelo comprometimento durante todo o processo de realização desse estudo e principalmente por sempre estimular e criar condições para o crescimento profissional dos seus alunos. Agradeço também pela orientação e correção dessa tese.
Ao Dr. Jorge Luiz Nessimian, pela orientação e correção dessa tese.
Ao Dr. Luiz Fernando Alves, por disponibilizar equipamentos de laboratório para a execução deste estudo e pelo carinho e preocupação.
À minha família pelo apoio e compreensão, que foram fundamentais para suportar os momentos de saudade.
Ao Nino, meu gatinho querido, pelo companheirismo e carinho.
À todos os professores do programa de Pos-graduação em Entomologia, pelo comprometimento com a formação dos alunos e pelos conhecimento transmitido.
À equipe aquática do projeto- “Rede Amazônia Sustentável”- pelo auxílio nos trabalhos de campo.
Ao José Max B. Oliveira Jr., pelo companheirismo, boa vontade, disposição e bom humor durante as coletas.
Ao Renato T. Martins, pela revisão dessa tese, ainda, pelo bom humor e boa vontade.
À Vívian C. Oliveira, pelas dicas importante no período em que estava aprendendo a identificar a fauna e por me acompanhar durante as primeiras coletas de campo. Pela parceria no desenvolvimento dos índices de distúrbios e nas disciplinas de campo e por estar sempre disposta a ajudar.
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Ao Paulo V. Cruz (Baetidae), Ana M. O. Pes (Trichoptera), Karina D. Silva (Hemiptera), Ulisses G. Neiss (Odonata), Nikolas G. Cipola (Collembola), Célio U. Magalhães (Decapoda); Renato T. Martins (Oligochaeta), Daniara Colpani (Gyrinidae) e César João Benetti (Coleoptera), pela ajuda na identificação ou confirmação da identificação dos invertebrados. Agradeço também à Jeane M. C. Nascimento pelas dicas sobre a identificação dos Leptophlebiidae.
Aos membros da banca examinadora, Jansen Alfredo Sampaio Zuanon, Ana Maria Oliveira Pes, Sheyla Regina Marques Couceiro, Karina Dias da Silva e Aline Lopes, pelas sugestões e revisão dessa tese.
Ao Dr. Philip Fearnside, pela revisão dos abstracts.
Ao Jefferson Oliveira, pelo suporte de laboratório e por estar sempre disposto a ajudar.
Aos bolsistas de apoio técnico (Hillary, Dayane, Léo, Evelyn e Kleicy), pelo auxilio na triagem das amostras de substrato.
À Gizelli Amora, Daniara Colpani e Perla, pela amizade, pelo carinho e pela descontração, que tornaram este período bem mais divertido. Especialmente, durante os instrutivos “cafés da tarde”.
Aos meus colegas de laboratório, que de uma forma ou de outra contribuíram para o desenvolvimento desta tese.
Ao instituto Nacional de pesquisa da Amazônia (INPA), pela estrutura logística.
À Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado do Amazonas (FAPEAM), pelo apoio financeiro, por meio da concessão da bolsa da doutoranda.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pelo apoio financeiro, por meio da concessão de bolsas para a orientadora e o coorientador deste estudo.
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Às fontes financiadoras desse estudo: os projetos Sistemática integrada de insetos
aquáticos com ênfase em Simuliidae Neotropical, Pronex/CNPq/Fapeam – Insetos
aquáticos e Rede Amazônia Sustentável (RAS). A RAS recebeu apoio financeiro do
Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia – Biodiversidade e Uso da Terra na Amazônia
(CNPq 574008/2008-0), Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária – Embrapa (SEG
02.08.06.005.00), Governo britânico: Darwin Initiative (17-023), TNC-The Nature
Conservancy e Natural Environment Research Council (NERC; NE/F01614X/1 e
vi
Um abismo.
Uma ponte a ser construída.
Não somente como um
monumento, mas para permitir
que outros prossigam com
menos dificuldade.
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RESUMO
O uso da terra é a principal ameaça à biodiversidade e aos ecossistemas naturais, especialmente nos trópicos, onde a vegetação original está sendo substituída por cultivos agrícolas para suprir a demanda mundial por alimentos. Compreender a dinâmica dos ecossistemas em paisagens dominadas pela agricultura é fundamental para a implantação de medidas de conservação. O objetivo desta tese foi avaliar o efeito do uso da terra sobre riachos de baixa ordem na Amazônia Oriental, por meio da análise de variações na estrutura taxonômica e funcional da comunidade de invertebrados aquáticos. Esta tese foi subdividida em três capítulos. No primeiro, foi avaliada a existência de um ponto de mudança na comunidade de invertebrados em relação à perda de cobertura vegetal. Os resultados da análise de limiar de táxons indicadores (TITAN) indicaram a existência de um ponto de mudança para os táxons mais sensíveis entre 4,4 e 5,9% de perda de cobertura vegetal. Essa acentuada perda de táxons sensíveis em resposta a uma pequena perda de cobertura vegetal na faixa de 30 m de largura em cada margem dos riachos é um forte indício de que as atuais dimensões da Área de Preservação Permanente no Brasil é insuficiente para proteger os invertebrados de riachos e, possivelmente, outros organismos em áreas de floresta Amazônica. No segundo capítulo, foi avaliada a congruência entre a comunidade de invertebrados aquáticos e três de seus subgrupos (EPT [Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera]; Odonata; e Trichoptera), e em dois níveis de resolução taxonômica (gênero e família) da comunidade com uso da análise Procustes. Houve alta congruência entre a comunidade e EPT (94% e 96%) e a comunidade e Trichoptera (73% e 84%). Odonata apresentou uma congruência moderada com a comunidade (68%). As duas resoluções taxonômica também apresentaram forte correlação entre si (85% e 91%). Considerando a relação custo-benefício, sugere-se o uso de Trichoptera (abundância) ou invertebrados em nível de família como substitutos da comunidade de invertebrados em medidas de avaliação e de conservação de riachos sob efeito do uso da terra para atividades agrícolas. No terceiro capítulo, foi abordado o efeito do uso da terra e cobertura do solo e de características naturais do habitat sobre a diversidade e composição funcional da comunidade de EPT nos riachos. A intensificação no distúrbio antrópico levou à redução na riqueza e diversidade funcional de EPT em Paragominas e Santarém. A composição da comunidade também mudou com a intensificação no distúrbio antrópico, especialmente em Paragominas, onde a perda de cobertura vegetal na zona ripária foi maior. Esses resultados mostram que a perda de espécies afeta a funcionalidade das comunidades aquáticas e deve refletir sobre o funcionamento dos riachos. Por fim, conclui-se que foi possível identificar os efeitos do uso da terra (agricultura) sobre riachos de baixa ordem na Amazônia Oriental utilizando as variações na estrutura taxonômica e funcional da comunidade de invertebrados aquáticos.
Palavras chave: agricultura, congruênce, composição funcional, insetos aquáticos, ponto
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ABSTRACT
Land use is the main threat to biodiversity and natural ecosystems, especially in the tropics, where original vegetation has been replaced by agricultural crops to meet global demand for food. Understanding ecosystem dynamics in landscapes dominated by agriculture is critical to implementation of conservation measures. The aim of the present thesis was to evaluate effects of land use on low-order streams in the eastern Amazon using variations in taxonomic and functional structure of aquatic invertebrate communities. For better understanding, this thesis was divided into three chapters. The first chapter evaluated the existence of a change point in the invertebrate community in relation to vegetation cover loss. Threshold indicator taxa analysis (TITAN) results indicated existence of a change point for the most sensitive taxa at 4.4 and 5.9% of vegetation cover loss. This sharp decline of sensitive taxa in response to a small loss of vegetation in a 30 m wide buffer on each stream bank is a strong indication that the required “Permanent Preservation Area” is insufficient to protect stream invertebrates and possibly other organisms in Amazon rainforest areas. In the second chapter, congruence between the aquatic invertebrate community and three subgroups of the community: (EPT [Ephemeroptera, Plecoptera and Trichoptera], Odonata and Trichoptera) and within the community at the genus and family levels were assessed using Procustes analysis. High congruence was recorded between community and EPT (94% and 96%) and between community and Trichoptera (73% and 84%). Odonata presented moderate congruence with community (68%). The two taxonomic resolutions also showed strong correlation (85% and 91%). Due to cost-benefit it is suggested that Trichoptera (abundance) or invertebrates at the family level be used as substitutes for the invertebrate community in assessments and in conservation of streams under the influence of agriculture. The third chapter evaluated effects of land use/ cover and natural habitat metrics on diversity and functional structure of the EPT community in lower order streams of the eastern Amazon. Increase in anthropogenic disturbance reduces EPT richness and functional diversity in Paragominas and Santarém. Community structure has also changed with intensification of anthropic disturbance, especially in Paragominas, where vegetation loss in the riparian zone was higher. These results show that species loss affects aquatic community functionality, and this should reflect on stream functioning. Finally, it was possible identify the effects of land use (agriculture) on the low-order streams in the eastern Amazon using variations in the taxonomic and functional structure of aquatic invertebrates community.
ix
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO GERAL ...1 CAPÍTULO 1 - Efeito da retirada da vegetação ripária sobre invertebrados aquáticos na Amazônia brasileira: pequena perda de floresta resulta em alteração abrupta na composição
da comunidade…… …………...………....…………...6 CAPÍTULO 2 - Indicadores biológicos da diversidade de riachos amazônicos: congruência na similaridade da comunidade de invertebrados entre grupos e resolução taxonômica...49 CAPÍTULO 3 - Efeito do uso da terra e da variabilidade natural do habitat sobre a diversidade e composição funcional da comunidade de EPT (Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera) de riachos da Amazônia em diferentes escalas espaciais...80
SÍNTESE ...136 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...138
x
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO 2
Tabela 1 - Resultados das análises de regressão simples entre a comunidade de invertebrados aquáticos (em duas resoluções taxonômicas e três subgrupos- EPT, Odonata e Trichoptera) e as variáveis ambientais, Paragominas, Pará...60
CAPÍTULO 3
Tabela 1 - Variáveis ambientais não correlacionadas com o distúrbio humano...97
Tabela 2 - Porcentagem dos gêneros e do número de exemplares representados por cada grupo funcional de EPT para todo o conjunto de riachos estudados e para Paragominas e Santarém, separadamente. Também são apresentados os gêneros pertencentes a cada grupo funcional...102
Tabela 3- Comparação entre os modelos de regressão simples do bloco 1 (variável resposta ~ IDI) e modelos de regressão múltipla do bloco 2 (variável resposta ~ IDI + variáveis naturais de habitat) para as regiões de Paragominas, Santarém e para as duas regiões juntas. São apresentados os modelos construídos com o IDI calculado tanto para a escala de microbacia quanto para o corredor de vegetação riparia (IDIM e IDIC)...110
xi
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO 1
Figura 1 - Localização geográfica do município de Paragominas, Pará, Amazônia Oriental, Brasil. Os pontos pretos representam os locais de amostragem dos invertebrados...14
Figura 2 - Análise de limiar de táxons indicadores (TITAN) para a comunidade de invertebrados aquáticos em um gradiente de perda de vegetação (n = 51 riachos), evidenciando os táxons indicadores significativos (p≤ 0,05). Os táxons estão plotados em ordem crescente em relação ao seu ponto de mudança. Z- = táxons que diminuíram em frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda de vegetação nativa. Z+ = táxons que aumentaram em frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda de vegetação nativa. Os círculos representam o ponto de mudança de cada táxon e o diâmetro destes é proporcional à magnitude de resposta de cada táxon ao gradiente de distúrbio...20
Figura 3 - Os valores de soma Z-, em preto, e de soma Z+ (em cinza) correspondentes aos pontos candidatos a serem o ponto de mudança ao longo do gradiente de perda de vegetação nativa. Os picos na soma de Z- e Z+ são os locais ao longo do gradiente onde ocorreram declínios e incrementos sincrônicos de táxons, respectivamente. O maior pico para ambas as direções de resposta ocorreu em 5,9% de perda de vegetação nativa. As linhas sólidas e tracejadas representam a distribuição da frequência cumulativa dos limiares de soma (Z-) e (Z+) para as 500 repetições (bootstraps), respectivamente. Z- = táxons com resposta negativa à perda de cobertura vegetal e Z+ = táxons com resposta positiva à perda de cobertura vegetal...21
Figura 4 - Análise de regressão segmentada mostrando o ponto de mudança da riqueza (A) e da composição da comunidade (B) de invertebrados aquáticos em um gradiente de perda de vegetação nativa. O ponto de mudança ocorreu em 79,3 ± 31,4% (Média e erro padrão) de perda de vegetação para a riqueza e em 4,1 ± 5,7% para a composição da comunidade. Esses valores são representados pelo ponto cinza com a barra horizontal no alto de cada
xii
gráfico...22
CAPÍTULO 2
Figura 1 - Localização geográfica do município de Paragominas, Amazônia Oriental, Pará,
Brasil. Os pontos pretos representam os locais de amostragem de
invertebrados...55
Figura 2 - Congruência (%) entre as duas resoluções taxonômicas (família e gênero da comunidade de invertebrados) e entre os diferentes grupos de táxons (gênero da comunidade de invertebrados, EPT [Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera], Odonata e Trichoptera), obtidas com uso da análise Procustes. Linhas tracejadas indicam as avaliações de congruência realizadas com base na incidência de táxons e as linhas sólidas representam comparações com base na abundância de táxons...61
CAPÍTULO 3
Figura 1 - Esquema representando o efeito das condições de uso da terra nas escalas de microbacia e corredor de vegetação ripária e da variabilidade natural do habitat sobre a riqueza, diversidade e composição funcional da comunidade de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera (EPT) de riachos da Amazônia Oriental, Pará, Brasil. IDL = índice de distúrbio local; IDM = índice de distúrbio na microbacia; IDIM = índice de distúrbio
integrado (IDL+IDM) na escala de microbacia; IDC = índice de distúrbio no corredor de vegetação ripária; IDIC = índice de distúrbio integrado (IDL+IDM) na escala de corredor de
vegetação ripária...86
Figura 2 - Localização geográfica das áreas de estudo em Santarém e Paragominas, Amazônia Oriental, Pará, Brasil. Os pontos pretos representam os locais de amostragem. A = Brasil; B = Estado do Pará; C = Santarém; D = Paragominas...89
Figura 3 - Valores do índice de distúrbio local (A), do índice de distúrbio no corredor de vegetação ripária (B) e do índice de distúrbio na microbacia (C) registrados nas áreas de
xiii
Paragominas, Santarém e para as duas regiões juntas. PGM_STM = Conjunto de riachos de Paragominas e Santarém. A caixa representa o valor médio (segmento horizontal), o intervalo que contém 50% dos indivíduos (caixa) e segmentos verticais representam 1,5 vezes o intervalo interquartil...99
Figura 4 - Porcentagem de floresta secundária jovem no corredor de vegetação ripária (A) e Floresta secundária jovem na microbacia de drenagem (B) para as regiões de Paragominas, Santarém e as duas regiões juntas. A caixa representa o valor médio (segmento horizontal), o intervalo que contém 50% dos indivíduos (caixa) e segmentos verticais representam 1,5 vezes o intervalo interquartil. PGM_STM = Conjunto de riachos de Paragominas e Santarém………..…100
Figura 5 - Porcentagem de área aberta no corredor de vegetação ripária (A) e área aberta na microbacia de drenagem (B) para as regiões de Paragominas, Santarém e as duas regiões juntas. PGM_STM = Conjunto de riachos de Paragominas mais Santarém. A caixa representa o valor médio (segmento horizontal), o intervalo que contém 50% dos indivíduos (caixa) e segmentos verticais representam 1,5 vezes o intervalo interquartil...100
Figura 6 - Posição dos riachos de Paragominas e Santarém no plano bidimensional formado pela relação entre os índices de distúrbio local e de corredor de vegetação ripária (A) e entre os índices de distúrbio local e de microbacia (B)...101
Figura 7 - Posição dos riachos em ordem crescente de perturbação, com base nos valores do IDI, para Paragominas e Santarém. A = IDI obtido por meio da relação entre IDL e IDC (IDIC) e B = IDI obtido por meio da relação entre IDL e IDM (IDIM). IDI = índice de
distúrbio integrado; IDL = índice de distúrbio local; IDM = índice de distúrbio na microbacia; IDC = índice de distúrbio no corredor de vegetação ripária...101
Figura 8 - Relação entre a riqueza funcional (RF), diversidade funcional (DF) e composição funcional (CF) da comunidade de EPT (Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera) e o índice de distúrbio integrado (IDI) calculado para as escalas de microbacia e de corredor de
xiv
vegetação ripária (IDIM e IDIC; variável preditora) nas regiões de Paragominas (D, E, F e
N, O, P) e Santarém (G, H, I e Q, R, S), isoladamente, e para o conjunto total de riachos (duas regiões juntas; A, B, C e J, L, M). IDIM = índice de distúrbio integrado (IDL+IDM)
na escala de microbacia; IDIC = índice de distúrbio integrado (IDL+IDM) na escala de
corredor de vegetação ripária; IDL = índice de distúrbio local; IDM = índice de distúrbio na microbacia; IDC = índice de distúrbio no corredor de vegetação ripária...106
Figura 9 - Resultados das regressões simples (bloco 1) e a riqueza funcional (RF), diversidade funcional (DF) e composição funcional (CF) da comunidade de EPT (variáveis respostas) e o índice de distúrbio integrado calculado para a escala de microbacia e para o corredor de vegetação ripária (IDIM e IDIC; variável preditora) das regiões de Paragominas,
Santarém e o conjunto total de riachos (em branco, a esquerda). Em cinza, a direita, os resultados das regressões multiplas (bloco 2) entre as variaveis resposta (RF, DF, CF), os IDIs e as variáveis naturais do habitat nas duas escalas de estudo. Em cinza escuro, as variáveis resposta que melhor responderam ao distúrbio antrópico e a variabilidade natural do habitat. Espessura das setas proporcional a intensidade das respostas...108
1
INTRODUÇÃO GERAL
Rios e riachos possuem importante papel ecológico e econômico. Atuam como
agentes integradores da paisagem, ao interagirem com o entorno por meio do fluxo de
matéria e energia, sustentam uma complexa e diversificada biota e fornecem inúmeros bens
e serviços ambientais (e.g., alimento, água, recreação e transporte; Meyer et al.
2007;Vörösmarty et al. 2010). Contudo, apesar do papel fundamental que exercem, esses
sistemas estão sendo fortemente ameaçados pela expansão das atividades humanas
(Vörösmarty et al. 2010), especialmente pelas atividades agrícolas (Allan et al. 2004).
As atividades agrícolas promovem amplas e intensas alterações nos ambientes
aquáticos e terrestres (Allan at al. 2004; Gardner et al. 2009; Brando et al. 2013). Por
exemplo, para suprir a demanda mundial por alimentos, grandes áreas de paisagem natural
(florestas, savanas e campos) foram convertidas em áreas de plantações e pastagens no
mundo inteiro (Barnosky et al. 2011; Ferreira et al. 2012), e a perspectiva é de que a
expansão agrícola continue a aumentar, especialmente nos trópicos (Sala et al. 2000). Essa
previsão é preocupante, uma vez que muitos animais, plantas e micro-organismos são
incapazes de persistir em uma paisagem impactada pela agricultura (Allan 2004;
Oliveira-Junior et al. 2015). Além disso, a perda de habitat promove o declínio da funcionalidade
dos ecossistemas e, consequentemente, leva à perda de bens e serviços importantes para a
população humana.
A agricultura altera a paisagem por meio da perda e fragmentação de habitats, que,
por sua vez, influenciam a distribuição das espécies. Esta influência ocorre por meio da
alteração das taxas de reprodução, mortalidade, dispersão e extinção das populações em
cada mancha (mancha= pedeço de habitat natural envolto pela matrix de uso da terra;
2
agrícolas podem afetar negativamente a estrutura dos habitats e a fauna associada ao
reduzir a qualidade das manchas remanescentes. Em riachos, esse efeito negativo é
representado pela redução na quantidade e qualidade da cobertura vegetal na zona ripária e
na microbacia, alteração na estrutura física do canal e no fluxo de água, e aumento na
temperatura da água e na entrada de luz, sedimentos e poluentes oriundos de fontes não
pontuais (Johnson et al. 1997; Lammert e Allan 1999; Allan 2004; Leal et al. 2016).
Entre as comunidades encontradas nos riachos, os invertebrados, especialmente os
insetos, desempenham papel importante no funcionamento dos ecossistemas lóticos de
cabeceira (Wallace e Webster 1996). Esses organismos influenciam a ciclagem de
nutrientes, a produtividade primária, a decomposição e translocação de material (Wallace e
Webster 1996). Como consumidores de um nível trófico intermediário, os invertebrados
são influenciados tanto por forças de controle bottom-up quanto top-down nos riachos
(Wallace e Webster 1996). Os invertebrados aquáticos constituem, também, uma
importante fonte de alimento para os peixes (e.g., Moreira e Zuanon 2002) e outros
vertebrados.
Os invertebrados aquáticos são os organismos mais amplamente utilizados na
avaliação e biomonitoramento de ecossistemas aquáticos continentais (Bonada et al. 2006),
devido a sua ampla distribuição, grande número de táxons com diferentes sensibilidades
aos impactos (sensíveis e tolerantes), mobilidade relativamente baixa e por serem
facilmente amostrados. Além do mais, muitos táxons podem ser facilmente utilizados em
experimentos de laboratório (Rosenberg e Resh 1993; Bonada et al. 2006). Devido à alta
diversidade funcional e à importância ecológica desses organismos, também são boas
ferramentas para avaliar o efeito do uso da terra sobre a funcionalidade dos ecossistemas
3
Nesta tese foram avaliados os efeitos do uso da terra (perda de cobertura vegetal,
agricultura e distúrbios antropogênicos diversos) sobre invertebrados aquáticos em riachos da Amazônia Oriental. Para melhor compreensão dos temas abordados, a tese foi dividida
em três capítulos. O primeiro capítulo refere-se à identificação de possíveis limites
ecológicos críticos na resposta da biota aquática em relação à perda e fragmentação de
habitat. O limite crítico é definido como uma mudança não linear abrupta em alguma
medida descritora da população ou comunidade, em resposta a uma variação relativamente
pequena do estressor (Huggett 2005; Swift e Hannon 2010). Determinar este possível limite
crítico tem implicações práticas importantes para o planejamento de medidas de
conservação, pois, possibilita intervir no sistema antes que o limite seja atingido,
prevenindo a perda de biodiversidade e de funções ecológicas (Radford e Bennett 2004).
O segundo capítulo aborda os padrões de congruência entre grupos de invertebrados
aquáticos e entre diferentes níveis de resolução taxonômica, na tentativa de encontrar
caminhos alternativos para suprir a escassez de informações sobre a biodiversidade para
uso na conservação. O levantamento preciso da biodiversidade, geralmente, é demorado e
demanda recursos financeiros que nem sempre estão disponíveis. Uma forma de superar
esta limitação é encontrar abordagens eficientes, rápidas e econômicas, como a dos
“substitutos da biodiversidade” (Heino et al. 2005; Giehl et al. 2014). Nessa abordagem,
parte da comunidade, condições ambientais ou, ainda, níveis taxonômicos mais elevados
são utilizados para representar outros táxons ou a comunidade como um todo. Contudo, o
uso de substitutos requer alta correlação entre o grupo selecionado e aquele que ele deverá
representar (Heino 2010). Até o momento, a aplicabilidade deste método ainda é incerta, o
4
No terceiro capítulo foi avaliado o efeito do uso/cobertura da terra e de
características naturais do habitat sobre a diversidade e composição funcional da
comunidade de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera (EPT) em riachos de abaixa
ordem da Amazônia Oriental. Comumente, assume-se que as condições do habitat físico
moldam as comunidades selecionando apenas os táxons que possuem atributos favoráveis
para se estabelecer em um dado local. Essa interpretação cria um elo direto entre as
condições dos habitats e os atributos dos táxons (Heino 2005), sugerindo que os atributos
dos organismos poderiam ser bons indicadores de alterações nas condições ambientais
(Bonada et al. 2006). Contudo, apesar dessa conexão ser lógica, estudos que a testam ainda
são escassos especialmente em ecossistemas aquáticos tropicais. Neste capítulo, a
5 OBJETIVO GERAL
Avaliar os efeitos do uso da terra (perda de cobertura vegetal, agricultura e
distúrbios antropogênicos diversos) sobre comunidades de invertebrados aquáticos em riachos da Amazônia Oriental brasileira.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS:
i) Identificar a existência de um ponto de mudança da comunidade de invertebrados aquáticos ao longo de um gradiente de perda de cobertura vegetal (Capítulo 1).
ii) Avaliar a congruência entre os padrões de similaridade da comunidade de invertebrados de riachos na floresta amazônica e três de seus subgrupos (EPT; Odonata; Trichoptera) e o uso de família como substituto dos padrões de similaridade da comunidade de invertebrados em nível de gênero (Capítulo 2).
iii) Avaliar o efeito do uso/cobertura da terra e de características naturais do habitat sobre a diversidade e composição funcional da comunidade de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera (EPT) de riachos em diferentes escalas espaciais (local, microbacia, corredor de vegetação ripária e integrada (Capítulo 3).
6
Capítulo 1
Efeito da retirada da vegetação ripária sobre invertebrados aquáticos na Amazônia Oriental brasileira: pequena perda de floresta resulta em alteração abrupta na composição da comunidade. Manuscrito formatado segundo as normas da Acta Amazonica.
7 Efeito da retirada da vegetação ripária sobre invertebrados aquáticos na Amazônia Oriental brasileira: pequena perda de floresta resulta em alteração abrupta na composição da comunidade
Resumo
A perda e fragmentação de habitats geralmente afeta negativamente a biota, no entanto, esta resposta nem sempre é linear. Respostas não lineares sugerem a existência de um limiar na perda de habitat a partir do qual a comunidade biológica muda abruptamente. O objetivo do presente estudo foi identificar um possível ponto de mudança da comunidade de invertebrados aquáticos ao longo de um gradiente de perda de vegetação ripária em riachos da Amazônia Oriental brasileira. Para isso, foi utilizada a análise de limiar de táxons indicadores (TITAN). Análise de regressão segmentada foi utilizada para identificar um possível ponto de mudança nas medidas agregadas da comunidade (riqueza e composição). Mais da metade (n = 22) dos táxons indicadores afetados negativamente (Z-) responderam a perdas menores que 10% da vegetação nativa. As curvas de probabilidade acumulada da análise TITAN indicaram que perdas de 4 a 6% de vegetação geram mudanças abrupta da comunidade para (Z-). Para as medidas agregadas da comunidade, a análise de regressão segmentada determinou o ponto de mudança da riqueza e da composição da comunidade de invertebrados aquáticos com perda de vegetação em 79,3% e 4,1%, respectivamente. Essa acentuada perda de táxons sensíveis em resposta a uma pequena perda de cobertura vegetal na faixa de 30 m de largura em cada margem dos riachos é um forte indício de que as dimensões atualmente definidas para as Áreas de Preservação Permanente são insuficiente para proteger os invertebrados aquáticos e, possivelmente, outros organismos em áreas de floresta na Amazônia.
Palavras chave: insetos aquáticos, resposta não linear, regressão segmentada, riachos,
8
Effects of riparian vegetation removal on stream-dwelling aquatic invertebrates in the Eastern Brazilian Amazon: small forest losses result in abrupt changes in community structure
Abstract
Generally, habitat loss and fragmentation affects the biota negatively, but this response is not always linear. Nonlinear responses suggest existence of a critical limit to habitat loss, beyond which communities change abruptly. The aim of this study was to identify a possible change point for stream-dwelling aquatic invertebrate communities along a riparian vegetation loss gradient. Threshold indicator taxa analysis (TITAN) was used to identify change points for the individual taxa and for aquatic invertebrate communities. Segmented regression analysis was used to identify a possible change point in aggregate community measures (richness and composition). More than half (n = 22) of the indicator taxa with negative responses (Z-) responded before 10% of native vegetation had been lost. Cumulative probability curves from TITAN analysis indicated that a vegetation loss of 4 to 6% generates an abrupt change in the community measures (Z-). For community aggregate measures, segmented regression analysis determined a change point for richness and structure of the community of aquatic invertebrates at 79.3% and 4.1% vegetation loss, respectively. This sharp decline of sensitive taxa in response to a small vegetation loss in a 30 m wide buffer on each streams bank is a strong indication that the officially defined “Permanent Preservation Area” is insufficient to protect stream invertebrates and possibly other organisms in Amazon rainforest areas.
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Introdução
A agricultura é uma atividade que ocupa grandes áreas e provoca intensas alterações
na paisagem, devido à conversão, perda e fragmentação da vegetação nativa (Laurance et
al. 2013). A perda e fragmentação de habitats representam forte ameaça aos processos
ecossistêmicos e à biodiversidade, especialmente em ecossistemas altamente diversos,
como as florestas tropicais (Gardner et al. 2009). Atualmente, o avanço das fronteiras
agrícolas na Amazônia brasileira é responsável pela perda de aproximadamente 18% da
vegetação nativa, e a previsão é de que essa proporção aumente (Ferreira et al. 2012),
intensificando os impactos sobre o bioma (Brando et al. 2013). Apesar da ausência de
estudos que comparem o nível de vulnerabilidade dos ecossistemas amazônicos, a densa e
complexa rede de pequenos riachos deve estar entre os ecossistemas mais ameaçados pelas
atividades agrícolas nesse bioma (e.g., Durigan et al. 2013; Castello et al. 2013; Leal et al.
2016).
A perda e fragmentação de habitats influencia a distribuição das espécies na
paisagem ao alterar as taxas de reprodução, mortalidade, dispersão e extinção local das
populações (With e King 1999; Thomas 2000; Fahrig 2002; Püttker et al. 2011). As
espécies sensíveis ao tamanho das manchas ou especialista nas condições e recursos
disponibilizados por um tipo de habitat são influenciadas negativamente pelas mudanças,
podendo sofrer redução no tamanho de suas populações ou aumento no grau de isolamento
destas na paisagem, aumentando o risco de extinção (Thomas 2000; Haddad et al. 2015).
Geralmente, os efeitos da perda e fragmentação de habitats sobre a biota são descritos como
lineares e negativos, no entanto, o número de registros que descrevem respostas não
10
al. 2010). Respostas não lineares sugerem a existência de um limite crítico na perda de
habitat a partir do qual a população ou a comunidade muda abruptamente para um estado
alternativo (Huggett 2005). Esta mudança, geralmente ocorre em resposta a uma mudança
pequena e contínua de uma ou mais variáveis causais (e.g., With e King 1999; Huggett
2005).
A explicação mais comum para a existência de um limite crítico na perda de habitat
é a configuração da paisagem (Swift e Hannon 2010). Segundo essa hipótese, o efeito da
fragmentação é intensificado à medida que aumenta a perda de habitat, resultando em maior
taxa de extinção de espécies, principalmente pelas limitações à dispersão (Andrén 1994;
Pardini et al. 2010; Ochoa-Quintero 2015). Outro mecanismo proposto para explicar a
existência de um limite crítico para as populações é o efeito Allee, que prevê que os
padrões do comportamento social tornam-se disfuncionais abaixo de certo tamanho da
população (Allee 1930). Dessa forma, esses dois mecanismos, além de outros
desconhecidos, podem agir em conjunto dando origem a um ponto de mudança, acima do
qual, os efeitos da redução da quantidade de habitat tornam-se mais exacerbados do que
abaixo desse limite (Huggett 2005; Pardini et al. 2010; Swift e Hannon 2010).
A existência de um limiar de mudança de comunidades biológicas é atribuída à
resposta simultânea de vários táxons diante de uma pequena variação do estressor (Baker e
King 2010). Essa sincronia nas respostas requer algum tipo de relação entre os táxons (e.g.,
atributos, nicho estreito, facilitação; Lindmeyeier et al. 2005), que pode ser fruto de
coevolução (King et al. 2011). Reconhecer os limites ecológicos críticos permite
quantificar as condições sob as quais as comunidades estão em risco (Radford e Bennett
2004). Isto é fundamental para realizar intervenções antes que este limite seja atingido,
11
2004; Baker e King 2010). Dessa forma, identificar o possível limite e quantificar o ponto
de mudança da comunidade em relação à perda de habitat se torna importante para o
planejamento e aplicação de medidas de manejo, conservação e restauração dos
ecossistemas naturais (Barnosky et al. 2012; Richmond et al. 2015).
Para avaliar a existência de um limite crítico da comunidade em resposta à perda de
habitat, é necessário levar em consideração as exigências dos táxons por habitat e suas
respostas às condições predominantes na matriz modificada pelo uso da terra (Estavillo et
al. 2013). Em sistemas de riachos, muitos táxons de invertebrados aquáticos são afetados,
em diferentes níveis, pela conversão da vegetação natural na microbacia e na zona ripária
(e.g., Lammert e Allan 1999; Allan 2004; Couceiro et al. 2009; Monteiro Junior et al.
2013). As diferenças na sensibilidade dos táxons desse grupo às mudanças locais e na
paisagem devem-se as diferenças no ciclo de vida, na morfologia, fisiologia e
comportamento das espécies (Bonada et al. 2006). A existência de diferentes atributos
possibilita uma ampla variedade de mecanismos para a exploração do habitat, aquisição de
recursos, termorregulação (Odonata) e dispersão (Rosenberg e Resh 1993; Dutra e De
Marco 2014). Assim, a sensibilidade ao estressor, a ampla distribuição geográfica e a
especialização por habitat tornam os invertebrados aquáticos bons modelos para testar o
efeito da perda de vegetação ripária sobre as comunidades de riachos de floresta (Lenat e
Resh 2001; Bonada et al. 2006). Adicionalmente, muitos desses invertebrados possuem a
fase adulta terrestre e a larval aquática (Merritt e Cummins 1996). Por esse fato, esses
organismos podem acumular os efeitos da conversão da cobertura vegetal sobre a estrutura
dos riachos (habitat físico e qualidade da água) e da paisagem do entorno (configuração
12
desses organismos às mudanças induzidas pelo uso agrícula da terra (Valente-Neto et al.
2015; Rodrigues et al. 2016).
A conversão da vegetação natural na bacia de drenagem exerce forte efeito sobre a
biota dos riachos. Em áreas urbanas, há registros de declínio abrupto e sincrônico de táxons
sensíveis de invertebrados de riachos em resposta à impermeabilização do solo e perda de
qualidade da água, evidenciando forte limite da comunidade a esses estressores (Baker e
King 2010; King et al. 2011; Keil et al. 2012). Em áreas de agricultura, embora os danos à
biota aquática sejam relativamente bem documentados (e.g., Ometo et al. 2000; Allan 2004;
Arnaiz et al. 2011; Leal et al. 2016), pouco se sabe sobre a existência de limites
consistentes da comunidade de riachos em resposta à perda da cobertura vegetal na zona
ripária (e.g., Rodrigues et al. 2016), especialmente em florestas tropicais. Como as florestas
tropicais possuem alta estabilidade ambiental (e.g., Juen e De Marco 2011) e características
climáticas peculiares (e.g., umidade, sombreamento, precipitação, temperatura), é provável
que a conversão da vegetação gere ambientes com condições e recursos que algumas
espécies não experimentaram ao longo da evolução. Isto pode resultar em mudanças
abruptas na composição das comunidades em florestas tropicais, ainda mais fortes que as
documentadas em outros sistemas, como savanas (Rodrigues et al. 2016) e florestas
temperadas (Betts et al. 2007; Richmond et al. 2015).
Com o objetivo de identificar a existência de um ponto de mudança da comunidade
de invertebrados aquáticos ao longo de um gradiente de perda de vegetação, foi avaliada a
relação entre a fauna e a cobertura vegetal na zona ripária de riachos da Amazônia Oriental
brasileira. As hipóteses do presente estudo são: i) táxons sensíveis à perda da floresta
ripária responderão negativamente ao gradiente de impacto; ii) táxons com preferência por
13
haverá uma mudança não linear abrupta na comunidade de invertebrados aquáticos em
resposta a uma pequena variação na quantidade de cobertura vegetal na zona ripária.
Material e métodos
Área de estudo
O estudo foi realizado no município de Paragominas, localizado na região nordeste
do estado do Pará, Brasil (Figura 1). Os riachos avaliados fazem parte das bacias do rio
Capim e Gurupi, subunidades da Bacia Amazônica. A vegetação da região é classificada
como Floresta ombrófila densa e o clima é tropical chuvoso, com expressivo período de
estiagem (tipo Awi da classificação de Köppen; Radambrasil 1974). Nos últimos 65 anos, a
floresta da região vem sendo convertida em pastagens e áreas de cultivo (ver Rodrigues et
al. 2003; Gardner et al. 2013), resultando na fragmentação da paisagem original. Devido à
esses impactos, a zona ripária dos riachos está sujeita a diferentes níveis de alteração,
14
Figura 1. Localização geográfica do município de Paragominas, Pará, Amazônia Oriental,
Brasil. Os pontos pretos representam os locais de amostragem dos invertebrados.
Coleta dos invertebrados
Foram amostrados 51 riachos durante o período de junho a agosto de 2011
(estiagem). Os riachos foram selecionados de forma a representar um gradiente de perda de
vegetação natural. Este gradiente foi identificado por meio da mensuração prévia da
porcentagem de área aberta (desmatamento) na zona ripária dos riachos, com uso de
imagens de satélite e validação em campo antes das coletas. Outros fatores considerados
durante a seleção dos riachos foram a ordem (1ª a 3ª ordem na classificação de Strahler) e
15
As coletas foram realizadas em um trecho de 150 m de cada riacho estudado. Esse
trecho foi subdividido por 11 transectos transversais, criando 10 seções contínuas de 15 m.
Nos 10 primeiros transectos transversais, uma amostra de substrato foi coletada para
caracterizar a fauna de invertebrados, totalizando 10 subamostras por riacho. Em cada
transecto foi amostrado o substrato mais frequente e abundante (Peck et al. 2006). A
unidade amostral considerada nesse estudo foi o riacho, assim, os invertebrados coletados
nas 10 subamostras foram agrupados para as análises.
O substrato foi coletado com uso de uma rede entomológica aquática em forma de
“D” (900 cm2 e malha de 1mm2) e fixados com álcool (93%). No laboratório, o material foi
triado em bandejas transiluminadas e os organismos encontrados preservados em álcool
(80%). A identificação dos invertebrados foi feita até o menor nível taxonômico possível,
utilizando microscópio estereoscópico, chaves de identificação específicas (e.g., Hamada et
al. 2014) e o auxílio de especialistas (ver Agradecimentos).
Gradiente de perda de cobertura vegetal
Para avaliar o efeito da perda de vegetação sobre a fauna de invertebrados
aquáticos, as proporções de cobertura florestal e área desmatada foram quantificadas em
três escalas espaciais: microbacia, rede de drenagem acima do ponto de coleta e zona
ripária no trecho de coleta. Como as proporções de área desmatada entre as três escalas
espaciais foram correlacionadas (Pearson r2= 0,50-0,93) e os insetos aquáticos usam mais a
mata ao redor dos riachos, especialmente, porque muitos têm capacidade de dispersão
realtivamente baixa, optou-se por usar o buffer local. Assim, para este estudo, foram usados
buffers retangulares de 100 m em cada margem dos riachos ao longo dos trechos amostrais.
16
disponibilizadas pelo Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (INPE) (Paragominas:
TopoData; resolução 30 x 30m).
Os limites das redes de drenagem e das microbacias foram gerados a partir de
modelagem hidrológica no programa SWAT, utilizando o modelo digital do terreno (MDT)
e as coordenadas dos pontos de amostragem. Para o cálculo das proporções das categorias
de uso e cobertura da terra, o arquivo com a delimitação dos buffers foi sobreposto ao mapa
de uso da terra e, com isso, a área referente a cada polígono de uso dentro da microbacia,
rede de drenagem e local foi obtida. De posse da área de cada polígono, as proporções das
categorias de uso foram obtidas por meio da soma da área dos polígonos de cada categoria
de uso em cada escala de estudo e, posterior, divisão pela área total das respectivas escalas
espaciais. As imagens Landsat foram classificadas em cinco classes: floresta primária,
floresta madura, floresta secundária, floresta secundária jovem e não floresta (área aberta).
Essa classificação seguiu metodologia descrita em Gardner et al. (2013). Para este estudo, a
perda de cobertura vegetal foi estimada com base na proporção de área aberta em cada
buffer.
Análise dos dados
Para avaliar uma possível dependência entre os pontos amostrais devido à
autocorrelação espacial (Legendre 1993), a relação entre a riqueza de invertebrados em
cada riacho e sua localização geográfica foi testada por meio do Correlograma do índice de
Moran (Bjornstad 2016). Adicionalmente, uma possível autocorrelação espacial da
cobertura vegetal foi testada. Nessas análises, a perda de vegetação e a riqueza de táxons de
17
Para identificar os pontos de mudança de táxons individuais e da comunidade de
invertebrados aquáticos ao longo do gradiente de perda de vegetação foi utilizada a análise
de limiar de táxons indicadores (TITAN). Essa análise utiliza os scores da Análise de
Espécies Indicadoras (IndVal) para detectar potenciais pontos de mudança dos táxons,
avaliando alterações abruptas na frequência de ocorrência e abundância relativa destes ao
longo de um gradiente ambiental. A sincronia entre os pontos de mudança de cada táxon é
considerada evidência do limiar de mudança da comunidade (Baker e King 2010). Os
táxons que ocorreram em menos de 5% das amostras foram eliminados, a fim de minimizar
o efeito potencial de viés operacional e de valores ao acaso (Arscott et al. 2006). Para
reduzir o efeito de táxons altamente variáveis sobre o cálculo dos scores indicadores, os
dados de abundância foram logaritimizados (log(x+1)).
A análise TITAN distingui os táxons com respostas positivas (Z+) e negativas (Z-)
em relação ao gradiente de impacto. Resposta positiva (Z+) indica que o táxon aumenta em
frequência de ocorrência e abundância a partir do ponto de mudança, enquanto que resposta
negativa (Z-) indica que o táxon diminui em frequência de ocorrência e abundância no
ponto de mudança. A qualidade da resposta de cada táxon indicador é avaliada por dois
índices (pureza e confiabilidade) que são obtidos a partir de reamostragens (n = 500)
realizadas pelo método bootstrap. A pureza é mensurada como a proporção das repetições
da análise bootstrap com a mesma direção de resposta (positiva ou negativa). A
confiabilidade é estimada como a proporção de pontos de mudança obtida pelas
reamostragens bootstrap na qual os resultados da análise IndVal sejam significativos.
Para identificar um possível ponto de mudança da comunidade (riqueza e
composição da comunidade; variável resposta) de invertebrados aquáticos em relação ao
18
segmentada. Esta análise divide as variáveis explanatórias em duas ou mais regressões
lineares com o objetivo de localizar os pontos onde ocorre a mudança da relação entre as
variáveis explanatória e a variável resposta (Muggeo 2003). Os limites ou pontos de quebra
são estimados usando diferentes pontos de inicialização e a identificação destes é baseada
no maior valor da regressão (R2; Muggeo 2003). A composição da comunidade foi
sumarizada a partir do primeiro eixo da Análise de Coordenadas Principais (PCoA;
Bray-Curtis; log (x + 1)). A riqueza foi definida como o número de táxons registrados em cada
riacho. Todas as análises foram realizadas no programa estatístico R (R Development Core
Team 2010), utilizando os pacotes: segmented (Muggeo 2004), ncf (Bjornstad 2016) e titan
(Baker e King 2010).
Resultados
No total foram coletados 25.142 invertebrados pertencentes a 66 famílias e 143
gêneros. As ordens com maior número de táxons foram Odonata (n = 41), Coleoptera (n =
37), Ephemeroptera (n = 25) e Trichoptera (n = 21; Apêndice C). A ordem mais abundante
foi Trichoptera (52,0%), seguida por Diptera (22,4%) e Ephemeroptera (14,2%). Entre os
159 táxons identificados, 112 foram registrados em três ou mais riachos (ocorrência > 5%)
e foram incluídos na análise TITAN.
Entre os táxons avaliados na análise TITAN, 57 (~51%) foram identificados como
indicadores ao longo do gradiente de perda de vegetação (pval < 0,05; Apêndice D).
Destes, 40 táxons foram identificados como indicadores negativos (Z-), ou seja, diminuíram
em abundância e frequência de ocorrência à medida que o gradiente de perda de vegetação
aumentou, e 17 como indicadores positivos (Z+), tendo aumentado em abundância e
19
Ephemeroptera foram as ordens com maior número de táxons identificados como
indicadores em ambas as direções de resposta. Essas ordens representaram 77,5% dos
táxons com respostas negativas (Odonata = 13; Trichoptera = 11; Ephemeroptera = 7) e
58,8% daqueles com respostas positivas (Odonata = 4; Trichoptera = 5; Ephemeroptera = 1;
Figura 3; Apêndice C).
Mais da metade (n = 22) dos táxons indicadores com resposta negativa
apresentaram declínio acentuado e significativo com perdas de vegetação nativa inferiores a
10%, e destes, 11 táxons responderam sincronicamente entre 4,4 e 5,9% (Figura 2). Os
demais táxons Z- apresentaram limiar de declínio gradual até cerca de 68% de perda de
vegetação. Cerca de metade dos táxons indicadores com resposta positiva (Z+; n = 8)
apresentaram aumento de abundância e frequência de ocorrência com menos de 20% de
perda de vegetação nativa (Apêndice D).
Quanto ao limiar de mudança da comunidade, as curvas de probabilidade
acumulada da análise TITAN indicaram que a perda de 4 a 6% de vegetação gera mudança
da comunidade para (Z-) e (Z+) (Figura 3). A partir dessa proporção de perda de vegetação,
os táxons especialistas decrescem em abundância e frequência, enquanto os táxons
generalistas tendem a aumentar. O número de indicadores com altos valores de pureza e
confiabilidade reforça a evidência da existência de um ponto ou zona de mudança da
comunidade de invertebrados (Figura 2). Para as medidas agregadas da comunidade, a
análise de regressão segmentada determinou o ponto de mudança da riqueza e da
composição da comunidade de invertebrados aquáticos em 79,3% (EP (Erro Padrão) =
Figura 2- Análise de limiar de táxons indicadores (TITAN) para a
invertebrados aquáticos em um gradiente de perda de vegetação (n = 51 riachos),
evidenciando os táxons indicadores significativos
ordem crescente em relação
frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda de vegetação nativa. Z
táxons que aumentaram em frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda
de vegetação nativa. Os círculos representam o ponto de
Análise de limiar de táxons indicadores (TITAN) para a comunidade de
invertebrados aquáticos em um gradiente de perda de vegetação (n = 51 riachos),
evidenciando os táxons indicadores significativos (p≤ 0,05). Os táxons estão plotados em
ao seu ponto de mudança. Z- = táxons que diminuíram em
frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda de vegetação nativa. Z
táxons que aumentaram em frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda
de vegetação nativa. Os círculos representam o ponto de mudança de cada táxon e o
20
comunidade de
invertebrados aquáticos em um gradiente de perda de vegetação (n = 51 riachos),
. Os táxons estão plotados em
= táxons que diminuíram em
frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda de vegetação nativa. Z+ =
táxons que aumentaram em frequência de ocorrência e abundância com o aumento da perda
21
diâmetro destes é proporcional à magnitude de resposta de cada táxon ao gradiente de
distúrbio.
Figura 3- Os valores de soma Z-, em preto, e de soma Z+ (em cinza) correspondentes aos
pontos candidatos a serem o ponto de mudança ao longo do gradiente de perda de
vegetação nativa. Os picos na soma de Z- e Z+ são os locais ao longo do gradiente onde
ocorreram declínios e incrementos sincrônicos de táxons, respectivamente. O maior pico
para ambas as direções de resposta ocorreu em 5,9% de perda de vegetação nativa. As
linhas sólidas e tracejadas representam a distribuição da frequência cumulativa dos limiares
de soma (Z-) e (Z+) para as 500 repetições (bootstraps), respectivamente. Z- = táxons com
resposta negativa à perda de cobertura vegetal e Z+ = táxons com resposta positiva à perda
22
Figura 4- Análise de regressão segmentada mostrando o ponto de mudança da riqueza (A) e
da composição da comunidade (B) de invertebrados aquáticos em um gradiente de perda de
vegetação nativa. O ponto de mudança ocorreu em 79,3 ± 31,4% (Média e erro padrão) de
perda de vegetação para a riqueza e em 4,1 ± 5,7% para a composição da comunidade.
Esses valores são representados pelo ponto cinza com a barra horizontal no alto de cada
gráfico.
Discussão
Os resultados obtidos neste estudo forneceram evidencias consistentes de que a
perda de cobertura vegetal na zona ripária, mesmo em pequenas proporções, é um fator
limitante para a comunidade de invertebrados em pequenos riachos de floresta da
Amazônia. A detecção do ponto de mudança da comunidade no início do gradiente de
distúrbio (4 a 6%) e sua confirmação pela alteração na composição da comunidade indicam
um limiar muito estreito de tolerância à perda de vegetação ripária para os táxons mais
sensíveis. Por outro lado, quando utilizamos a riqueza como medida agregada da
23
vegetal, com ampla margem de erro. Essa disparidade nos resultados é comumente
atribuída à incapacidade da métrica riqueza de separar os efeitos do declínio rápido e
sincrônico dos táxons sensíveis do aumento gradual dos táxons tolerantes, podendo
esconder ou suavizar a resposta simultânea dos táxons (Lindenmayer et al. 2005; Baker e
King 2010; King e Baker 2011).
O limite crítico da comunidade de invertebrados aquáticos à perda de cobertura
vegetal (4 a 6%) foi muito inferior aos valores anteriormente registrados para mamíferos,
anfíbios e aves em florestas tropicais (50% a 60%; Pardini et al. 2010; Estavillo et al.,
2013; Banks-Leite et al. 2014; Ochoa-Quintero 2015; Muylaert et al. in press). A alta
intolerância dos táxons sensíveis de invertebrados à perda da zona ripária pode estar
associada ao fato de que: (i) em cadeias tróficas baseadas em detritos (e.g., sistema
riacho-zona ripária Amazônico; Walker 1985; 1987) muitos táxons são fortemente associados aos
microhabitats e recursos propiciados pela vegetação ripária (Vinson e Hawkins 1998); (ii)
alguns destes táxons de zona ripária apresentam adaptações morfológicas, comportamentais
e fisiológicas similares, em resposta à uma variação predominantemente pequena nas
condições ambientais; (iii) nichos funcionais estreitos resultam em muitos táxons
intolerantes a condições que estão fora daquelas experimentadas no tempo evolutivo (King
e Baker 2011). Assim, nossos resultados indicam uma intrínseca conexão entre os riachos
de floresta e sua zona ripária (Vannote et al. 1980; Wallace et al. 1999), e reforçam a
necessidade de preservação desta vegetação para a manutenção da biodiversidade e,
consequentemente, dos processos e serviços ecossistêmicos.
A direção da reposta e os atributos específicos de cada táxon ajudam a compreender
os mecanismos por trás das mudanças da biota a um estressor (King et al. 2011), pois
24
organismos (Poff 1997). No presente estudo, os atributos dos táxons com resposta positiva
sugerem que a perda da cobertura vegetal induziu alterações na fonte e qualidade da
matéria orgânica disponível para a fauna (alóctone → autóctone) e redução no grau de
sombreamento, favorecendo os táxons que possuem preferência por áreas abertas (Diptera:
Simulium; Hamada e McCreadie 1999; Odonata: Anisoptera: Brechmorhoga, Diastatops e Erythrodiplax; Corbi 1999; Remsburg et al. 2008; Calvão et al. 2013; Oliveira-Junior et al.
2015), os que se alimentam de algas e herbáceas aquáticas (e.g., Parapoynx, Oxyethira,
Hydroptila; Nessimian e Da Silva, 1994; Merrit e Cummins 1996) e os tolerantes aos
impactos humanos (Glossiphoniidae e Limnodrilus; Simpson et al. 1993).
A complexidade das relações e a falta de informações detalhadas sobre a história
natural, os aspectos biológicos e ecológicos dos invertebrados (Bonada et al. 2006) dificulta
a compreensão mais ampla dos mecanismos por trás das mudanças na comunidade aquática
(Heino e Peckarsky 2014). Contudo, analisando os táxons sensíveis foi possível observar a
conexão de alguns deles com a vegetação ripária. Os Plecoptera típicos de ambientes
florestais, como Anacroneuria e Macroginoplax, possuem capacidade (Briers et al. 2002) e
restrições fisiológicas às altas temperaturas (Hynes 1976; Gray 1981). Os Chalcopteryx e
Heteragrion (Odonata, Zygoptera) possuem alta seletividade de habitat e dispersão limitada
(Corbi 1999; Loiola e De Marco 2011; Oliveira-Junior et al. 2015). Por exemplo,
Chalcopteryx rutilans (Rambur, 1842) dependem da presença de troncos caídos sobre os
riachos para sua reprodução, uma vez que, as fêmeas utilizam estes locais para postura dos
ovos (Resende e De Marco 2010). O fragmentador Phylloicus (Trichoptera), é outro táxon
típico de riachos da floresta amazônica e que depende das folhas disponibilizadas pela
vegetação ripária como alimento e matéria prima para a construção de abrigo (Landeiro et
25
A distribuição dos táxons que não responderam à perda da vegetação natural e
daqueles que responderam, mas tiveram amplos intervalos de confiança, deve estar
associada à amplitude de tolerância das espécies presentes nos gêneros. Gêneros com
espécies que possuem diferentes níveis de tolerância ou apenas espécies tolerantes
geralmente apresentam ausência de resposta ou amplo intervalo de confiança (Lenat e Resh
2001). Neste estudo, Simulium (Diptera) foi um exemplo de táxon com amplo intervalo de
confiança. Apesar do nível de desenvolvimento das larvas de Simulium não ter permitido
identificar todos os organismos até espécie, foi possível constatar que as espécies das áreas
com maior cobertura vegetal (S. goeldii, S. incrustatum e S. quadrifidum) diferiram daquela
dominante em áreas degradadas (Simulium perflavum), estabelecendo um gradiente de
resposta, o que é condizente com o intervalo de confiança observado. Enquanto S. goeldii é
característico de áreas florestadas, S. perflavum é uma espécie de área aberta (Hamada e
McCreadie 1999), podendo ser considerada uma espécie invasora em riachos de floresta de
baixa ordem na Amazônia (N. Hamada, com. pess.). Outros gêneros multiespecíficos como
Argia e Epipleoneura (Odonata) também possuem representantes com níveis variados de
tolerância à degradação no sistema riacho-vegetação ripária (Monteiro Junior et al. 2013;
Dutra e De Marco 2015; Rodrigues et al. 2016). Da mesma forma, os táxons que não
responderam à perda da vegetação natural ou tiveram sua resposta anulada por possuírem
representantes com níveis opostos de tolerância ou possuem espécies com nichos mais
amplos podendo explorar uma gama maior de condições e recursos do seu habitat e de
habitats vizinhos, por meio de dispersão. Assim, a distribuição destes táxons independe da
perda e fragmentação de habitat na paisagem modificada pelo homem (Thomas 2000).
O avanço das fronteiras agrícolas no norte do Brasil é o principal responsável pela
26
floresta perdida hoje seja de 413.506 Km2 e que, apenas no estado do Pará, a perda exceda
a área ocupada pela Inglaterra (139.862 Km2; INPE 2015). Apesar da taxa de
desmatamento da Amazônia brasileira ter caído nos últimos anos, atualmente (2010 -
2015), ainda se perde cerca de 5.850 km2 de floresta anualmente (INPE 2015) em
consequência do avanço das fronteiras agrícolas. Recentemente, Barlow et al. (2016)
demonstraram que apesar do ganho com a redução nas taxas de perda de vegetação natural
na Amazônia, a fragmentação, o efeito de borda, a retirada seletiva de árvores e a caça são
fatores que tem levado à perda da biodiversidade e diminuição da qualidade dos fragmentos
de vegetação nativa remanescentes. Além das implicações locais e regionais da perda e
fragementação de habitat, como por exemplo, a perda da biodiversidade, degradação de
ecosistemas aquáticos e terrestres, aumento da temperatura do ar e água, queda da umidade
relativa do ar e a redução na frequência e quantidade de precipitação (Martinelli et al. 2010;
Brando et al. 2013; Macedo et al. 2013; Coe et al. 2013), a perda da floresta amazônica
deve contribuir com o aquecimento global, uma vez que, as florestas tropicais tem potencial
para suavizar o aquecimento por meio da evaporação (Bonan et al. 2008). Sob esse
contexto, estudos que visam compreender e mensurar as exigências da fauna em áreas de
florestas tropicais, como este, ganham significado expressivo, tanto para orientar a conduta
de proprietários rurais que buscam melhorar suas práticas de produção, como é o caso de
centros agrícolas na Amazônia brasileira (e.g., “Selo Verde” em Paragominas; Gardner et
al. 2013), quanto para nortear leis de políticas públicas de ampla vigência.
Nossos resultados trazem importantes implicações para as políticas de gestão de
recursos naturais em zonas ripárias vigentes no país. O Código Florestal Brasileiro (Lei nº
12.651 / 2012), que visa proteger o equilíbrio ecológico e a qualidade dos recursos hídricos,
27
como Área de Preservação Permanente (APP). Embora tenhamos utilizado uma largura
3,33 vezes maior que a determinada pela lei, o ponto de mudança da comunidade em
aproximadamente 5% de perda de vegetação indíca que a área recomendada para a APP é
insuficiente para proteger os táxons sensíveis de invertebrados nos riachos Amazônicos.
Agradecimentos
Agradeço a José M. B. Oliveira Jr. e a equipe aquática do projeto- “Rede Amazônia
Sustentável”- pelo auxílio nos trabalhos de campo; ao Paulo V. Cruz (Baetidae), Ana M. O.
Pes (Trichoptera), Karina D. Silva (Hemiptera), Ulisses G. Neiss (Odonata), Nikolas G.
Cipola (Collembola), Célio U. Magalhães (Decapoda); Renato T. Martins (Oligochaeta),
Daniara Colpani (Gyrinidae) e César João Benetti (Coleoptera) pela ajuda na identificação
ou confirmação da identificação dos invertebrados e a Renato T. Martins pelo auxílio nas
análises. Agradeço também à Jeane M. C. Nascimento pelas dicas de identificação dos
Leptophlebiidae. JGB recebeu bolsa de doutorado pela Fundação de Amparo à Pesquisa do
Estado do Amazonas (FAPEAM) e NH e JLN receberam bolsas de pesquisa do Conselho
Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq). Os projetos Sistemática
integrada de insetos aquáticos com ênfase em Simuliidae Neotropical,
Pronex/CNPq/Fapeam – Insetos aquáticos e Rede Amazônia Sustentável (RAS)
financiaram as coletas e o processamento das amostras. A RAS recebeu apoio financeiro do
Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia – Biodiversidade e Uso da Terra na Amazônia
(CNPq 574008/2008-0), Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária – Embrapa (SEG
02.08.06.005.00), Governo britânico: Darwin Initiative (17-023), TNC-The Nature
Conservancy e Natural Environment Research Council (NERC; NE/F01614X/1 e
