Teoria de jogos e genética de populações : um estudo de dinâmica de populações guiado por competição e cooperação entre indivíduos polimórficos

Instituto de Física “Gleb Wataghin”

WENDELL PEREIRA BARRETO

TEORIA DE JOGOS E GENÉTICA DE POPULAÇÕES: UM ESTUDO DE

DINÂMICA DE POPULAÇÕES GUIADO POR COMPETIÇÃO E

COOPERAÇÃO ENTRE INDIVÍDUOS POLIMÓRFICOS

Campinas

2017

TEORIA DE JOGOS E GENÉTICA DE POPULAÇÕES: UM ESTUDO DE DINÂMICA DE POPULAÇÕES GUIADO POR COMPETIÇÃO E COOPERAÇÃO ENTRE INDIVÍDUOS

POLIMÓRFICOS

Tese apresentada ao Instituto de Física “Gleb Wataghin” da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do título de Doutor em Ciências.

Orientador: Prof. Dr. Marcus Aloizio Martinez de Aguiar

ESTE EXEMPLAR CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA TESE DEFENDIDA PELO ALUNO WENDELL PEREIRA BARRETO, E ORIENTADA PELO PROF. DR. MARCUS ALOIZIO MARTINEZ DE AGUIAR

Campinas

2017

Ficha catalográfica

Universidade Estadual de Campinas Biblioteca do Instituto de Física Gleb Wataghin Lucimeire de Oliveira Silva da Rocha - CRB 8/9174

Barreto, Wendell Pereira,

B275t BarTeoria de jogos e genética de populações : um estudo de dinâmica de populações guiado por competição e cooperação entre indivíduos polimórficos / Wendell Pereira Barreto. – Campinas, SP : [s.n.], 2017.

BarOrientador: Marcus Aloizio Martinez de Aguiar.

BarTese (doutorado) – Universidade Estadual de Campinas, Instituto de Física Gleb Wataghin.

Bar1. Teoria dos jogos. 2. Dinâmica populacional. 3. Polimorfismo (Genética). I. Aguiar, Marcus Aloizio Martinez de, 1960-. II. Universidade Estadual de

Campinas. Instituto de Física Gleb Wataghin. III. Título.

Informações para Biblioteca Digital

Título em outro idioma: Game theory and population genetics : a population dynamics study guided by competition and cooperation between polymorphic individuals

Palavras-chave em inglês: Game theory

Population dynamics Genetic polymorphisms

Área de concentração: Física Titulação: Doutor em Ciências Banca examinadora:

Marcus Aloizio Martinez de Aguiar [Orientador] Alex Antonelli

Marcus Vinicius Segantini Bonança Paulo Roberto de Araújo Campos Rodrigo André Caetano

Data de defesa: 07-12-2017

Programa de Pós-Graduação: Física

WENDELL PEREIRA BARRETO – RA: 80302 APRESENTADA E APROVADA AO INSTITUTO DE FÍSICA “GLEB WATAGHIN”, DA UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS, EM 07/12/2017.

COMISSÃO JULGADORA:

- Prof. Dr. Marcus Aloizio Martinez de Aguiar – (Orientador) – IFGW/UNICAMP - Prof. Dr. Alex Antonelli - IFGW/UNICAMP

- Prof. Dr. Marcus Vinicius Segantini Bonança - IFGW/UNICAMP

- Prof. Dr. Paulo Roberto de Araújo Campos – UFPE – Universidade Federal do Pernambuco

- Prof. Dr. Rodrigo André Caetano – UFPR – Universidade Federal do Paraná

A Ata de Defesa, assinada pelos membros da Comissão Examinadora, consta no processo de vida acadêmica do aluno.

CAMPINAS 2017

Cansado retornarás E me acharás em ti.

O processo evolutivo é guiado por pressões seletivas que agem nos indivíduos e modificam os caracteres da população ao longo das gerações. Em certas populações as pressões seletivas são geradas pelo comportamento dos próprios indivíduos da população e não por predadores ou competição por recursos. Neste caso, o ambiente gerado pela própria população altera a super-fície de fitness. Nesse contexto, deve-se lançar mão da chamada teoria de jogos, onde o valor adaptativo de um indivíduo deve ser calculado em relação àqueles com quem ele interage. Um exemplo biológico desse tipo de dinâmica ocorre com os lagartos da espécie Uta stansburiana onde a cor de sua garganta está correlacionada com seu comportamento reprodutivo. Estudos mostram que os ciclos populacionais e a distribuição espacial desses lagartos e seus diferen-tes morfos é bastante complexa, revelando configurações populacionais não triviais ainda não explicadas pelos modelos anteriores. Portanto, neste trabalho nós propomos três modelos que tentam dar um passo adiante no entendimento da dinâmica populacional dos lagartos uta. O primeiro modelo proposto, RPS genotípico, usa equações discretas incluindo explicitamente os genótipos e mostrou que a estabilidade da dinâmica RPS aumenta ao incluirmos a reprodução sexuada. O segundo modelo proposto, o modelo RPS espacial genotípico é um modelo que leva em consideração explicitamente os genótipos e suas interações no espaço obtendo resul-tados semelhantes ao primeiro modelo. O terceiro modelo, é um modelo espacial que leva em consideração explicitamente os genótipos e a dinâmica Kr das fêmeas dos lagartos uta. O mo-delo RPS-Kr conseguiu reproduzir os ciclos populacionais de forma sistemática e configurações não triviais encontradas na natureza.

The evolutionary process is guided by selective pressures that act on individuals and modify the characters of the population throughout the generations. In certain populations selective pressures are generated by the behavior of the individuals themselves, not by predators or com-petition for resources. In this case, the environment generated by the population itself alters the fitness surface. In this context, one should describe the dynamics game theory, where the adaptive value of an individual must be calculated in relation to those with whom it interacts. A biological example of this type of dynamics occurs with the lizards from the specie Uta stans-burianawhere the color of their throat is correlated with their reproductive behavior. Studies show that the spatial cycles and the spatial distribution of these lizards and their different morphs is quite complex revealing non-trivial population configurations not yet explained by previous models. In this work we propose three models that try to take a step forward in understanding the population dynamics of uta lizards. The first one, the genotypic RPS model, uses discrete equations explicitly including the genotypes and shows that the stability of the RPS dynamics increases by including sexual reproduction. The second, genotype spatial RPS, is a model that explicitly takes into account genotypes and their interactions in space, obtaining similar results to the first model. The third one, is a spatial model that explicitly takes into account the ge-notypes and Kr dynamics of the females lizards. The RPS-Kr model was able to reproduce population cycles systematically and non-trivial configurations found in nature.

1 Introdução 11

2 Os lagartos uta 15

2.1 Acasalamento e as estratégias dos machos . . . 16

2.2 Reprodução e as estratégias das fêmeas . . . 16

2.3 Especiação polimórfica . . . 17

3 Modelos fenotípicos e a dinâmica RPS 19 3.1 Estratégias evolutivas estáveis . . . 19

3.2 Dinâmica RPS e polimorfismo OBY . . . 23

3.2.1 Equilíbrio no modelo RPS fenotípico . . . 25

3.2.2 Estabilidade. . . 26

3.3 Modelo espacial e dinâmica RPS . . . 26

4 Modelos genotípicos e a dinâmica RPS 31 4.1 Dinâmica genotípica neutra . . . 32

4.2 Dinâmica genotípica em um jogo RPS . . . 32

4.2.1 Equilíbrio no RPS genotípico . . . 33

4.2.2 Estabilidade e período . . . 36

4.2.3 Resultados . . . 36

4.3 Modelo espacial genotípico . . . 39

5 Modelo RPS-Kr 46 5.1 Ciclos populacionais na dinâmica RPS . . . 49

5.2 Dimorfismo estável . . . 50

5.3 Conclusões . . . 52

6 Considerações Finais 61 A Modelos em biologia 69 A.1 Modelos lineares . . . 69

A.2 Modelos não lineares . . . 71

Capítulo 1

Introdução

Em ecologia, polimorfismo é a presença de dois ou mais traços distitntos determinados geneticamente e em frequências1 estáveis que são altas o suficiente para serem consideradas como consequência de mutações recorrentes [1, 2]. Até mesmo um organismo simples como uma bactéria pode apresentar mais que um traço em algumas comunidades. Indivíduos da es-pécie Escherichia coli, por exemplo, podem produzir, ser resistentes ou sensíveis a colicina [3]. A produção de colicina é determinada por um gene no plasmídio col, enquanto a resistência da bactéria contra a toxicidade da colicina é frequentemente uma mutação que previne a interação da colicina com a membrana externa [4].

Polimorfismo pode também estar relacionado com estratégias usadas por indivíduos para escapar de seus predadores [5,6]. Por exemplo, o peixe donzela (Acanthochromis polyacanthus) pode exibir cores diferentes na Grande Barreira de Coral australiana [7]. Na metade sul da Grande Barreira de Coral, o peixe donzela apresenta um morfo2, com uma cor preta uniforme. Nos corais do norte, o peixe donzela é bicolorido. Na região central, eles apresentam uma característica intermediária. Em algumas áreas, pelo menos dois morfos coexistem. As cores dos peixes donzelas se assemelham às cores de outros peixes presentes nessas áreas. A cor mais rara em uma determinada área é mais exposta e, portanto, com uma chance mais alta de ser encontrada por predadores. As diferenças na cor são determinadas pela combinação de três alelos [7].

Em alguns casos, o polimorfismo está associado a comportamentos diferentes entre machos com estratégias de acasalamento distintas [8,9, 10, 11, 12], afetando diretamente o fitness do indivíduo. Nesses casos, é esperado que a população se torne monomórfica dominada pelo morfo mais adaptado, fazendo do entendimento da evolução de diferentes morfos e a sua co-existência um desafio. Os lagartos uta (Uta stansburiana), pequenos iguanídeos da América do Norte [13], é um desses casos desafiadores e um dos exemplos mais conhecidos de coexis-tência de diferentes morfos [8]. Machos da espécie U. stansburiana exibem três morfos em populações naturais. Os morfos possuem gargantas com cores diferentes que estão relacionadas com comportamentos distintos nos machos, desde o modo de defesa territorial à agressividade do macho [14]. Os territórios atraem fêmeas para a reprodução. Uma vez em um território, a fêmea se torna exclusiva do macho deste território. Quanto maior o número de fêmeas atraídas por um macho, maior é o fitness desse macho [8]. Os machos de garganta laranja são os mais agressivos e possuem grandes territórios, atraindo muitas fêmeas. Os machos de garganta azul

1_{Frequência é a proporção de determinado tipo de indivíduo numa população e seu valor vai de zero a um.} 2_{Indivíduo com determinado traço levado em consideração no polimorfismo}

defedem territórios menores, com poucas fêmeas protegidas assiduamente por eles. Os machos de garganta amarela não possuem territórios, mas possuem a forma e a cor da garganta pareci-das com a pareci-das fêmeas, facilitando a própria entrada no território de outros machos para obter parceiras para acasalar [8,15]. Este polimorfismo é conhecido como polimorfismo OBY devido às iniciais dos nomes em inglês das cores das gargantas dos machos: Orange, Blue e Yellow.

As fêmeas também apresentam diferentes estratégias relacionadas com a cor de suas gar-gantas [16]. As fêmeas de garganta laranja são conhecidas como r-estrategistas. Tipicamente estas fêmeas produzem filhotes menores, porém em uma maior quantidade. Por isso, os filho-tes destas fêmeas levam vantagem em ambienfilho-tes com baixa densidade. As fêmeas de garganta amarela são conhecidas como K-estrategistas e tipicamente produzem filhos maiores, porém em menor quantidade que são favorecidos em ambientes com alta densidade pois este tamanho confere a eles maior dominância [17].

A análise filogenética revelou que o polimorfismo OBY tem sido mantido por milhões de anos, mas foi desestabilizado em algumas regiões [18]. Isto sugere que a dinâmica RPS pode manter a diversidade genética por milhões de anos, mesmo através de eventos de especiação [18]. Porém, em um estudo da sua variação geográfica e história evolutiva, CORL et al. (2010) investigaram o processo pelo qual as populações polimórficas podem divergir para formar novas linhagens fenotipicamente distintas [18]. Dentre estas linhagens, foram encontradas populações trimórficas, dimórficas e monomórficas. Uma breve exposição sobre a estrutura da população, estratégias de acasalamento da espécie Uta stansburiana e especiação mórfica é feita no capítulo 2.

O polimorfismo é um destes casos em que se pode determinar um conjunto distinto e finito de estratégias tornando a teoria de jogos uma boa ferramenta para entender a lógica por trás deste tipo de população em ecologia. Por isso, o capítulo3dá uma introdução da metodologia necessária para um entendimento adequado dos modelos propostos nos capítulos subsequentes. Iniciando com uma introdução em teoria de jogos e como ela pode ser aplicada em modelos para ecologia.

Sinervo e colaboradores tem estudado esse sistema em grande detalhe e desenvolvido mo-delos para entender como morfos distintos, com a estratégia de acasalamento ligada ao traço do morfo, coexistem na espécie U. stansburiana em diferentes áreas [8, 16,19, 20,21]. A maior parte desses trabalhos usa teoria de jogos no contexto do jogo Rock-Paper-Scissors3[22], para caracterizar o fitness dos machos, oscilações nas frequências populacionais e o equilíbrio en-contrado em populações na natureza. O jogo RPS elucida qualitativamente a coexistência de três morfos em termos de recompensas (número de fêmeas) que cada morfo obtem defendendo (ou não defendendo) os territórios e monopolizando (ou não monopolizando) as fêmeas [8]. A coexistência é mantida por seleção dependente de frequência negativa pois cada morfo compete somente com os outros dois e porque cada morfo tem vantagem quando é raro na população [23]. Por exemplo, a estratégia laranja ganha da estratégia azul e empata contra ela mesma, então um macho laranja leva mais vantagem quando é raro em uma população de machos azuis. Isto acontece pois um macho laranja raro encontrará e disputará mais vezes com machos azúis levando em média mais vantagem na população. Por outro lado, se uma população possui muitos machos laranjas e poucos azúis, então essa vantagem diminui. Neste caso, encontros e disputas entre machos laranjas serão mais frequentes e a vantagem média de um macho laranja vai diminuir. Os lagartos uta são um dos exemplos mais estudados de um jogo RPS na natureza,

3_{Em tradução livre: pedra-papel-tesoura. Porém, por conveniência e compatibilidade com as referências} bibli-ográficas o texto seguirá a nomenclatura em inglês junto da respectiva sigla, RPS.

mas a coexistência de três morfos com estratégias similares também ocorre em outros orga-nismos como bactérias, aves como o combatente (Philomachus pugnax) e em outros lagartos [3,11,24]. O capítulo3segue discutindo alguns tópicos básicos de modelos populacionais com equações discretas no contexto de teoria de jogos.

Modelos baseados somente nos morfos e nos comportamentos associados a eles descrevem qualitativamente a dinâmica observada em populações encontradas na natureza [8]. No entanto, lagartos são indivíduos diplóides com um sistema genético conhecido por estar associado com os morfos [16,19,20]. O sistema genético das cores de garganta e comportamento dos machos são designados pelo locus chamado OBY [25]. Este locus tem três alelos, o, b e y, resultando em seis genótipos possíveis que são responsáveis por três estratégias masculinas4e duas estratégias femininas. Os alelos seguem uma sequência de dominância sendo o alelo responsável pela cor laranja o mais dominante, seguido do amarelo e sendo o azul o mais recessivo [25,16]. Portanto, lagartos machos com apenas um alelo o tem garganta laranja enquanto que indivíduos machos com um alelo y possuem garganta amarela se for homozigoto ou heterozigoto com o segundo alelo sendo b. Finalmente, indivíduos machos de garganta azul são sempre homozigotos no locus OBY [25,16]. Já as fêmeas que apresentam pelo menos um alelo o manifestam o fenótipo laranja, r-estrategista, enquanto as fêmeas que não possuem o alelo o manifestam o fenótipo amarelo, K-estrategista [16].

Tanto no exemplo dos lagartos quanto no dos peixes donzelas, a reprodução sexual entre indivíduos de mesmo fenótipo pode, portanto, gerar filhotes com outros fenótipos, afetando a frequência dos morfos. As frequências fenotípicas dependem não somente do fitness adquirido, mas também das frequências alélicas na população e da dominância dos alelos em indivíduos diplóides [25, 16,19,20]. Nosso objetivo no capítulo4é investigar a dinâmica de populações com três morfos propondo um modelo onde os genótipos dos diferentes morfos são considera-dos explicitamente, ao invés de considerar somente os fenótipos. Os lagartos uta são a principal inspiração e motivação para desenvolver este o modelo teórico [26], porém os modelos pro-postos no capítulo4podem ser adaptados para outros sistemas com três morfos ou estratégias definidas geneticamente [7,11,24].

Para comparar os resultados com os trabalhos anteriores, o modelo proposto usa a mesma abordagem teórica proposta por SINERVO et al. (1996), porém os morfos são definidos por seu genótipo e assim é possível mostrar como as frequências alélicas afetam a coexistência dos morfos em uma população [26]. Também é possível mostrar que o equilíbrio das populações do modelo genotípico coincide com o equilíbrio do modelo puramente fenotípico [26]. Porém, a região paramétrica de recompensas onde a coexistência dos três morfos é possível aumenta consideravelmente [26]. O período de oscilações das frequências populacionais em regiões próximas ao equilíbrio é calculado e foi encontrado um período de oscilações maior do que aquele obtido no modelo fenotípico [8, 26]. A duração dos ciclos populacionais dos lagartos uta na natureza é aproximadamente 5 anos [16]. O modelo puramente fenotípico não conseguiu reproduzir a duração destes ciclos e nem o modelo genotípico como foi falado [8, 26]. Outra limitação destes modelos é a seguinte: se uma estratégia entra em extinção, por exemplo, a estratégia amarela, e sobra somente duas, laranja e azul, então a estratégia azul, que perde para

4_{As letras usadas são iniciais do nome das cores em inglês orange, blue e yellow, ou seja, laranja, azul e} amarelo, respectivamente. Esta é a nomenclatura mais usada na literatura e será mantida no texto. Neste trabalho a seguinte notação será usada: letras minúsculas denotarão alelos, por exemplo, o, b e y; letras maiúsculas denotarão fenótipos, por exemplo, O, B e Y. A junção de duas letras minúsculas denotará um genótipo, por exemplo, oo, ob e yy

a laranja, entra em extinção logo em seguida. Desta forma, fica apenas uma estratégia na po-pulação, que no exemplo seria a estratégia laranja. Portanto, os modelos sem estrutura espacial e focados apenas nas estratégias de acasalamento dos machos não explicam o surgimento de linhagens dimórficas estáveis como CORL et al. (2010) mostrou em seu estudo [18]

Isto revela a necessidade de incluir nos modelos as pressões seletivas sobre um traço (por exemplo, cor da garganta) que dependam da taxa de migração, distância de dispersão ou da estrutura da rede [27]. A estruturação espacial leva ao surgimento de novas pressões seletivas sobre a população, que podem ser tanto positivas, cooperação local, ou negativas, competição local [27]. Isto sugere que um simples modelo RPS pode não ser capaz de explicar a duração dos ciclos nesse sistema e que outros fatores, como a seleção Kr das fêmeas [25,28] e a distribuição espacial devem ser ingredientes cruciais na construção de um modelo que estude o polimorfismo e explique as configurações dimórficas encontradas na natureza [18].

Um estudo mais aprofundado do polimorfismo e da especiação polimórfica [18] OBY deve levar em consideração a estrutura espacial. Para isso, os jogos espaciais evolutivos propostos por alguns autores como NOWAK et al. [29,30,31,32,33,34] foram escolhidos. Encerramos o capítulo 3 falando sobre este tipo de modelo aplicado à dinâmica RPS. Ao propormos um modelo de jogo espacial onde os indivíduos são diplóides no final do capítulo4, notamos que o período de oscilações das frequências populacionais também aumentou em relação ao modelo fenotípico espacial. Vimos então que a estrutura espacial não é suficiente para explicar a duração dos ciclos encontrados na natureza. Por isso é necessário incluir as fêmeas explicitamente no modelo assim como os genótipos dos indivíduos [28] na esperança de que as pressões seletivas advindas da seleção intersexual e a competição intrasexual das fêmeas consigam explicar a duração destes ciclos.

Os primeiros modelos onde machos e fêmeas são acoplados foram propostos por SINERVO et al. (2001). Usando modelos de seleção e parâmetros de hereditariedade para a transmissão das cores, SINERVO et al. (2001) desenvolveram um modelo de um locus e outro de dois loci que acoplam fêmeas e machos. Estes modelos tinham como objetivo analisar se os efeitos do polimorfismo estão correlacionados com efeitos de pleiotropia ou epistasia. São modelos de-terminísticos e usam equações de campo médio para simular a dinâmica de grandes populações não estruturadas espacialmente [16]. Apesar de reproduzirem ciclos populacionais condizentes com aqueles observados na natureza, o modelo de um locus (pleiotropia) mostrou que as fêmeas exercem um papel acelerador nos ciclos populacionas [16], porém estes modelos não são ca-pazes de explicar configurações não triviais em certas populações de lagartos uta (dimorfismo, etc).

Finalmente, nós propomos neste trabalho um novo modelo onde é possível reproduzir confi-gurações dimórficas e ciclos populacionais verossímeis àqueles encontrados em populações na natureza com o auxílio dos jogos espaciais e incluindo explicitamente as fêmeas. Este modelo e seus resultados são mostrados no capítulo5. Portanto, ao juntar as dinâmicas RPS e Kr deno-minamos este novo modelo como modelo espacial RPS-Kr e, com ele, espera-se dar um passo em direção à resposta para a seguinte pergunta: por que o polimorfismo dos lagartos uta que se manteve estável por milhões de anos começou a se desestabilizar e a gerar novas linhagens trimórficas, dimórficas e monomórficas?

Capítulo 2

Os lagartos uta

Os lagartos da espécie Uta stansburiana são pequenos iguanídeos endêmicos da costa oeste da América do Norte [35]. Esta espécie é chamada popularmente de side-blotched lizards que em uma tradução livre significa lagarto manchado em referência a coloração que estes lagartos possuem em sua garganta. A cor da garganta é muito importante para os lagartos uta pois está relacionada com as estratégias de acasalamento nesta espécie [8], tanto para os machos quanto para as fêmeas [16].

O sistema genético que determina a cor da garganta nos lagartos uta é descrito por um único locus [16]. Este locus tem três alelos (o, b, y) possíveis [8]. O alelo o é dominante sobre os alelos y e b, já o alelo y é dominante somente sobre b. Desta forma, os genótipos oo, oy e ob manifestam o fenótipo laranja nos machos e nas fêmeas, denotado pela letra maiúscula O. Os genótipos yy e yb manifestam o fenótipo amarelo nos machos, Y . O genótipo bb é responsável pelo fenótipo azul do macho, B [16]. Na ausência do alelo o a fêmea manifesta um fenótipo amarelo (yy, yb e bb).

Os lagartos uta podem habitar nas regiões que vão do norte do México ao sul de Washington passando por regiões montanhosas e grandes planícies costa a dentro pelos estados de Utah, Colorado, Novo México e Texas [18, 35]. São encontrados em grande abundância por todo esse território. Normalmente, habitam locais próximos a encostas, pedreiras, fontes de água ou córregos no deserto, vegetações rarefeitas ou grama escassa [35]. Pode-se encontrar populações com uma densidade de 41 a no máximo 82 machos por hectare e de 49 a no máximo 123 fêmeas por hectare [36].

A longevidade média da espécie é de um ano, por isso, pode-se dividir o ciclo dos lagartos uta em quatro períodos: de Janeiro a Março quando as fêmeas desenvolvem grandes folículos ovulatórios; de Abril a Junho quando a maioria se reproduz; de Julho a Setembro quando a reprodução termina e a maioria dos filhotes aparecem; de Outubro a Dezembro quando as gô-nodas estão quiescentes e os filhotes estão atingindo a fase adulta [13]. Os machos chegam a atingir 60mm1na fase adulta e as fêmeas são um pouco menores [13,35]. A maioria dos adultos mede de 40mm a 50mm.

O tamanho médio da ninhada é de 4.2 filhotes e varia com tamanho da fêmea que pode produzir mais de uma ninhada [13]. Como o período de reprodução chega até 140 dias, o número de ninhadas pode chegar a três [13]. Isto faz com que a quantidade média de filhotes produzidos por uma fêmea varie de 4.2 a 12.6, chegando a 17.1 em alguns casos em que as fêmeas são maiores [13].

Algumas pressões seletivas exercidas sobre os lagartos uta, por exemplo a mortalidade por predação, certamente influenciam as populações de lagartos, porém a grande abrangência ter-ritorial dos lagartos uta e a grande variação entre as populações faz desse tipo de pressão algo sem muito impacto nos padrões globais da espécie [37].

Este capítulo pretende descrever algumas pressões seletivas relevantes na dinâmica popula-cional dos lagartos uta e que colaboram para a manutenção de sua diversidade [13, 35,8, 16]. Estas pressões são causadas por estratégias de acasalamento e de reprodução decorrentes do po-limorfismo encontrado nos machos e nas fêmeas em ambientes distintos e tais pressões acom-panhadas do isolamento geográfico podem ser a causa do surgimento de novas linhagens, fenô-meno conhecido como especiação mórfica que será discutido no final do capítulo [18,21].

2.1

Acasalamento e as estratégias dos machos

Nos lagartos uta, o trimorfismo se manifesta na cor da garganta dos indivíduos. As dife-renças na fisiologia e no comportamento de cada morfo têm efeitos interessantes na dinâmica evolutiva na população destes lagartos ao longo dos anos [15]. Tais cores estão associadas a três estratégias reprodutivas diferentes onde cada estratégia é boa contra pelo menos uma e ruim contra a tarceira. Por isso se assemelham a um jogo de pedra-papel-tesoura [8, 18]: (i) Machos de garganta laranja controlam grandes territórios com muitas fêmeas por causa de sua maior massa, agressividade e testosterona; (ii) Machos de garganta azul cooperam entre si para guardar o território e acasalar com as fêmeas; (iii) Machos de garganta amarela imitam as fêmeas e invadem os territórios dos outros machos para obter companheiras [15].

A vantagem no acasalamento para os machos é devida à seleção dependente de frequência negativa, ou seja, o sucesso reprodutivo destas estratégias depende da frequência da cor da gar-ganta em uma população local. Neste caso, com o lagarto laranja sendo mais apto quando o azul é comum, amarelo mais apto quando o laranja é comum, e azul sendo mais apto quando o amarelo é comum configurando um jogo Rock-Paper-Scissors, RPS [38]. As frequências popu-lacionais dos três fenótipos oscilam com períodos observados na natureza de aproximadamente cinco anos [8, 16], dado que um lagarto uta tem uma longevidade estimada de 1.3 anos para os machos e 1.2 anos para as fêmeas, estando reprodutivamente maduros a partir de dez meses [39].

2.2

Reprodução e as estratégias das fêmeas

As fêmeas estão sujeitas à seleção do tipo Kr [40], letras que derivam da notação ecológica padrão da equação logística [41]. Na equação logísitica, o crescimento populacional é deno-tado pela letra r e a capacidade suporte de uma população pela letra K (veja apêndice A). As fêmeas apresentam comportamentos reprodutivos correlacionados à cor de sua garganta [16]. As fêmeas de garganta laranja tipicamente produzem filhos menores porém em uma maior quan-tidade de indivíduos. Por focarem no crescimento populacional são chamadas de r-estrategistas. Esta estratégia leva vantagem em ambientes onde a competitividade por recursos é menor. As fêmeas de garganta amarela tipicamente produzem filhos maiores porém em menor quantidade de indivíduos. Por focarem em proles menores com maior sobrevivência são conhecidas como K-estrategistas. Esta estratégia leva vantagem em ambientes onde a competitividade por recur-sos é maior [17].

Esta dinâmica possui um ciclo populacional periódico com o período de aproximadamente dois anos [16]. Dada a força e a previsibilidade dos ciclos genéticos em lagartos, as fêmeas podem usar as condições do ambiente social atual para escolher o seu parceiro buscando genes que maximizam o sucesso reprodutivo da próxima geração. Em busca de um prole melhor, as fêmeas usam a densidade local de suas vizinhas fêmeas para prever o sucesso reprodutivo da prole [42] e podem acasalar com múltiplos machos [43, 44]. Como a escolha por bons genes não é estática, a escolha do parceiro com bons genes pode manter este jogo genético cíclico [42]. Assim, a escolha das fêmeas afeta diretamente a taxa de evolução de um morfo envolvido na competição intrasexual [42].

2.3

Especiação polimórfica

Nos lagartos uta, a cor é fenotípica e geneticamente correlacionada com muitos outros tra-ços [15, 16, 19]. As cores expressas pelos lagartos uta surgem de mecanismos fisiológicos completamente diferentes: a cor laranja-amarelo é devido ao metabolismo carotenóide e o azul é devido a pigmentos estruturais [19]. Além disso, há correlações genéticas entre as cores das gargantas suficientes para que possam ser classificadas como um supergene ao invés de um único fator genético [16]. Este tipo de epistasia ou pleiotropia favorece a seleção correlacional. A seleção correlacional é aquela que favorece combinações de traços e é um elemento chave no entendimento de muitos modelos de evolução fenotípica e genotípica [5].

Como descrito anteriormente, estas cores determinam estratégias de acasalamento alterna-tivas dentro de uma população de lagartos uta. Estas estratégias de acasalamento alternaalterna-tivas ilustram como uma forte seleção sexual disruptiva pode resultar na diversificação fenotípica dentro das populações [19]. A manutenção de polimorfismos equilibrados durante um período prolongado de tempo através da seleção dependente de frequência, por sua vez, facilitará a seleção indireta e a longo prazo de alelos que podem atuar de forma epistática [19], ou seja, alelos relacionados a outros mecanismos. Portanto, um locus OBY em um antepassado dos lagartos uta pode ter alimentado processos de especiação pelos efeitos combinados de seleção dependente de frequência e correlacional em morfos dentro de populações, gerando assim ge-nes coadaptados, uma condição prévia para o isolamento reprodutivo e consequentemente para a especiação [19].

O processo de especiação que ocorre quando novas espécies surgem a partir de morfos pro-venientes de uma espécie polimórfica que evoluíram e se adaptaram a mudanças no habitat é conhecido como especiação mórfica [45,18]. As hipóteses para que aconteça o processo de es-peciação conhecido como eses-peciação mórfica [45], no sentido de formação de novas linhagens são: (i) as linhagens monomórficas devem se assemelhar a morfos encontrados em linhagens polimórficas muito próximas; (ii) se os polimorfismos promovem a diversificação, então as li-nhagens polimórficas devem ser lili-nhagens mais ancestrais que as lili-nhagens monomórficas; (iii) se a seleção resultar na perda de morfos, então haverá fixação não-randômica de morfos adap-tados a um ambiente particular; (iv) se a perda de um morfo promove a divergência fenotípica, então como consequência haverá mudanças no número de morfos da população [18].

O polimorfismo nos lagartos uta se manteve estável por milhões de anos, porém foi desesta-bilizado em algumas regiões onde surgiram novas linhagens semelhantes às linhagens trimórfi-cas com a fixação de apenas um ou dois morfos [18]. Isto aconteceu a medida que a população de largartos uta se espalhou em novos habitats resultando na perda e fixação de certos morfos [18].

A rápida evolução decorrente da perda ou fixação de um morfo em um ambiente pode pro-mover a formação de espécies reprodutivamente isoladas. A causa desse isolamento é que alguns ambientes podem favorecer um ganho no tamanho médio do invidíduo e consequente-mente um isolamento reprodutivo pré-zigótico pois as fêmeas passam a preferir os machos pelo tamanho [46]. As populações polimórficas possuem uma seleção que favorece a preferência por machos em média maiores e mais agressivos por causa de lutas contra machos invasores da mesma espécie. Estes machos são maiores que os encontrados em uma população monomórfica e menores que em uma população dimórfica [18]. Os machos de uma população trimórfica são os mais agressivos que os machos dos outros dois tipos de população [18,46]. Isto ocorre pois a necessidade de se defender de outra estratégia invasora diminui com menos estratégias na população. Por isso, a competição intrasexual nas populações trimórficas é mais forte que nas populações dimórficas e monomórficas. Por outro lado, a seleção intersexual é mais forte nas populações dimórficas e monomórficas já que os machos são menos agressivos [46].

Um estudo voltado para o entendimento dos mecanismos que levam à especiação mórfica deve levar em consideração o polimorfismo associado a estratégias de acasalmento e de repro-dução junto do acoplamento entre as dinâmicas dos machos e das fêmeas [40]. Outro fator que deve ser incluído em um estudo assim é a interação local no espaço dado que ela também cria pré-condições para a fixação de certos morfos [19]. Portanto, levando em consideração a dinâmica dos machos, a das fêmeas, o acoplamento entre estas dinâmicas e a interação local no espaço é possível entender os mecanismos que governam populações trimórficas, dimórficas e monomórficas. No capítulo5, propomos um modelo usando teoria dos jogos em que variamos de um cenário em que a competição intrasexual é incentivada no modelo a um cenário onde a seleção intersexual é incentivada variando as recompensas pelas interações.

Capítulo 3

Modelos fenotípicos e a dinâmica RPS

A evolução de uma população por seleção natural é frequentemente imaginada como o movimento por uma superfície de fitness que leva à escalada de picos cada vez mais altos. No entanto, essa visão representa apenas parte da história: o movimento da população pela superfície quase sempre altera a própria superfície. Se a altura de uma árvore aumenta suas chances de receber luz solar e produzir mais sementes, o valor absoluto da altura não é suficiente para indicar o seu fitness, pois isso depende da altura das árvores vizinhas. Dessa forma, o ambiente gerado pela própria população altera a direção da seleção, de forma que enquanto a população se move na superfície de fitness, novos picos e vales surgem, redirecionando o movimento.

Nesse contexto, as teorias de otimização, úteis para o estudo de máximos e mínimos, não são as mais apropriadas e deve-se lançar mão da chamada teoria de jogos evolutiva, onde o valor adaptativo de um indivíduo dever ser calculado em relação àqueles com quem ele interage [22, 34]. A teoria de jogos evolutiva pode ser aplicada a populações em que o fitness de um indivíduo depende das proporções dos outros indivíduos na população, por isso é chamado de fitness dependente da frequência[32].

Vamos considerar a evolução de uma população onde o fitness de cada indivíduo vai ser determinado pela composição da população, formada por outros indivíduos da mesma espécie dotados de estratégias. As estratégias são as maneiras possíveis de agir dentro de uma disputa. Os agentes podem ter estratégias Ei diferentes dentre um portifólio finito de n estratégias E =

E₁× ... × En. O encontro Ei− Ej resulta em um benefício Mi j que pode ser quantificado em

uma matriz chamada matriz de recompensa como mostrada na Fig. 3.1. As relações entre as entradas da matriz de recompensa determinam o tipo de disputa realizada pelos jogadores. Aqui, restringimo-nos aos casos em que o comportamento do organismo depende de seu fenótipo e corresponde a uma estratégia de jogo. A interação entre indivíduos depende de seus fenótipos e consequentemente das respectivas estratégias.

3.1

Estratégias evolutivas estáveis

A teoria clássica de jogos foi inicialmente construída para ser uma teoria de otimização em tomadas de decisões [47]. Qual estratégia usar em um cenário no qual os indivíduos tem o mesmo objetivo que é obter a maior recompensa ou a menor perda? Além disso, os indivíduos buscam a melhor recompensa para si agindo de acordo com seu interesse próprio e tem consci-ência que o seu adversário também almeja o mesmo objetivo, ou seja, são dotados de cognição

Indiv. J 1 2 Indi v. I 1 M11 M12 2 M21 M22

Figura 3.1: Matriz de recompensa para um jogo com duas estratégias E1e E2.

(a) Indiv. J C D Indi v. I C M_CC M_CD D M_DC M_DD (b) Indiv. J C D Indi v. I C R S D T P

Figura 3.2: (a) Matriz de recompensa para um jogo com duas estratégias. (b) Nesta forma, T é a tentação em ser delator quando o outro jogador quer cooperar, R é a recompensa por cooperar quando o outro jogador quer cooperar, S é sensação de perda por ter cooperado com um delator e P é a punição por ser delator quando o outro jogador foi delator também. O Dilema do Prisioneira é determinado pela relação T > R > P > S.

e racionalidade.

Um exemplo clássico de um jogo com duas estratégias é o Dilema do Prisioneiro. Dois indivíduos são acusados de um crime e postos em salas distintas para serem interrogados. Há duas estratégias possíveis E1= C, cooperar não delatando o outro acusado, e E2= D, delatando

o outro acusado, que estão mostradas na matriz 3.2(a). Na matriz 3.2(b), T é a tentação em delatar quando o outro jogador quer cooperar, R é a recompensa por cooperar quando o outro jogador quer cooperar, S é sensação de perda por ter cooperado com um delator e P é a punição por ser um delator quando o outro jogador foi delator também. O Dilema do Prisioneiro é determinado pela relação T > R > P > S entre as entradas da matriz de recompensa. Embora um grupo de cooperadores tenha mais vantagem sobre um grupo de delatores, pois M_CC> MDD

é sempre mais vantajoso para o indivíduo delatar, pois MDC> MCD. Em disputas sucessivas

os jogadores tenderão a optar por delatar D ao invés de cooperar C. Neste momento nenhum jogador tem a ganhar mudando sua estratégia unilateralmente, por exemplo, mudando de D para C enquanto o adversário persiste sendo D. Pode-se dizer, então, que o jogo atingiu o seu equilíbrio que é chamado de equilíbrio de Nash [48]. Uma disputa atinge o equilíbrio de Nash quando nenhum dos jogadores consegue aumentar sua recompensa mudando unilateralmente de estratégia. No Dilema do Prisioneiro o equilíbrio de Nash é a estratégia pura de delatar, D. Nenhum jogador tem a ganhar mudando para C enquanto o outro continua com D. Somente poderiam aumentar de recompensa quando ambos os jogadores mudam para a estratégia C. Uma estratégia pura é quando o jogador adota a mesma estratégia do portifólio a cada rodada, por exemplo, C ou D.

Outro modelo clássico em teoria dos jogos é conhecido como Hawk-Dove. Este jogo se passa em um cenário onde há um recurso limitado e dois jogadores estão em conflito disputando este recurso. Cada jogador pode adotar duas estratégias. A primeira conhecida como Hawk

(a) Indiv. J H D Indi v. I H V−C₂ V D 0 V₂ (b) Indiv. J H D Indi v. I H A G D P R

Figura 3.3: (a) Matriz de recompensa tradicional para um jogo Hawk-Dove, onde o custo C é maior que o valor do recurso V , C > V > 0. (b) Para esta Matriz de recompensa ser característica de um jogo Hawk-Doveela deve obedecer à relação G > R > P > A, onde G é o ganho que uma estratégia violenta tem sobre uma estratégia pacífica, R é a recompensa pela divisão do recurso por dois jogadores pacíficos, P é a perda que um jogador pacífico tem em um encontro com um jogador violento e A é o custo do ataque quando em um encontro entre dois jogadores violentos.

significa uma abordagem violenta para conseguir o recurso, E1= H. A segunda conhecida como

Dovesignifica uma abordagem pacífica para conseguir o recurso, E2= D. Em um encontro

H− H, o recurso obtido V é dividido entre os jogadores que dividem também o custo C, onde C> V > 0. Em um encontro H − D, o jogador H ganha todo o recurso V e o jogador D nada ganha. Em um encontro D − D os jogadores dividem o recurso V sem custos. A matriz que representa este jogo esta descrita em3.3(a). O mesmo Hawk-Dove pode ser reescrito na matriz 3.3(b) onde G é o ganho que uma estratégia violenta tem sobre uma estratégia pacífica, R é a recompensa pela divisão do recurso por dois jogadores pacíficos, P é a perda que um jogador pacífico tem em um encontro com um jogador violento e A é o custo do ataque quando em um encontro entre dois jogadores violentos. Para esta Matriz de recompensa ser característica de um jogo Hawk-Dove ela deve obedecer à relação G > R > P > A. O equilíbrio de Nash é a estratégia mista (H = V_C, D = 1 −V_C). Uma estratégia mista é quando o jogador escolhe uma estratégia do portifólio com uma probabilidade fixa. Desta forma, para maximizar a sua recompensa um jogador deve escolher a estratégia H com uma probabilidadeV_C = _G−2AG .

O primeiro passo para uma analogia formal entre teoria de jogos e dinâmica evolutiva foi dado por John Maynard Smith [49], nascendo assim a teoria de jogos evolutiva. Suponha agora uma população de indivíduos que podem ser cooperadores ou delatores e tem suas recompensas definidas também pela matriz da Fig. 3.2(b). Assume-se que as estratégias dos jogadores são codificadas biologicamente e hereditárias. Dois fatores diferenciam os indivíduos do exemplo anterior para os desta população:

(i) fitness darwiniano ao invés de interesse próprio, as recompensas são convertidas em su-cesso reprodutivo, fitness biológico, e sujeitas à seleção natural;

(ii) dinâmica e estabilidade ao invés de cognição e racionalidade, os jogadores não tem con-trole sobre suas estratégias e não precisam ser conscientes do jogo, qualquer mudança de estratégia ocorre por mutação. Neste caso, entende-se por mutação a mudança en-tre um indivíduo pai e um indivíduo filho para um estratégia pertecente ao portifólio de estratégias disponíveis na população .

A população atinge uma estratégia evolutiva estável quando não for mais possível ser inva-dida por uma estratégia mutante [49]. Por exemplo, seja uma população composta apenas por indivíduos cooperadores C. Nesta população, indivíduos C geram filhotes C. Caso, um indi-víduo C tiver um filhote delator D, por mutação, e este novo indiindi-víduo D passar a ter filhotes

D, então a população é facilmente invadida por indivíduos D, pois MDC> MCD. Porém se esta

população tiver apenas delatores D e um indivíduo sofre uma mutação para cooperador C, a população será invadida? Neste caso não, pois novamente MDC> MCD. Em outras palavras,

a seleção se opõe à invasão da estratégia C em uma população de indivíduos de estratégia D e favorece a invasão da estratégia D em uma população composta somente de indivíduos de estratégia C. Logo a estratégia D é uma estratégia evolutiva estável.

Portanto, em um jogo com N estratégias {S1, S2, ..., Sk, ..., SN}, com M(Sk, Si) sendo a

re-compensa que a estratégia Sk obtém ao disputar com Si, os conceitos de equilíbrio de Nash e

estratégia evolutiva estávelpodem ser resumidos com a ajuda da matriz de recompensa assim [32]:

(i) A estratégia Sk é um equilíbrio de Nash estrito se M(Sk, Sk) > M(Si, Sk) para todo i 6= k,

ou seja, a recompensa da estratégia Sk contra Sk é maior que Si contra Sk. Neste caso

qualquer estratégia invasora, diferente de S_k, sofrerá uma seleção oposta e não persistirá. S_kpode ser considerada uma estratégia imbatível.

(ii) A estratégia S_ké uma estratégia evolutiva estável se para todo i 6= k for satisfeito M(S_k, S_k) > M(Si, Sk) ou M(Sk, Sk) = M(Si, Sk) e M(Sk, Si) > M(Si, Si), ou seja, é mais vantojoso para

S_kinteragir com Sk do que com Siou, pela outra sentença, Sk interagir com Ské o mesmo

que Si interagir com Sk, porém Sk ganha mais interagindo com Si do que Si consigo

mesmo. Neste caso Siconsegue coexistir pois recebe a mesma recompensa que Sk recebe

ao interagir com Skporém não consegue se multiplicar pois Sk ganha mais a medida que

Siaumenta, portanto, não consegue invadir totalmente.

(iii) A estratégia Sk é uma estratégia evolutiva estável fraca se para todo i 6= k for satisfeito

M(S_k, S_k) > M(Si, Sk) ou M(Sk, Sk) = M(Si, Sk) e M(Sk, Si) ≥ M(Si, Si), ou seja,

nova-mente é mais vantojoso para Sk interagir com Sk do que com Si ou, como na segunda

sentença, Sk interagir com Sk é o mesmo que Siinteragir com Sk, mas também pode ser

vantajoso para Si interagir com Si ao invés de Sk. Neste caso Si consegue coexistir pois

recebe a mesma recompensa que Sk recebe ao interagir com Sk e ainda consegue se

mul-tiplicar quando M(Sk, Si) = M(Si, Si) podendo persistir e invadir totalmente caso Sk esteja

competindo com outra estratégia também.

(iv) A estratégia Ské um equilíbrio de Nash se M(Sk, Sk) ≥ M(Si, Sk) para todo i. A estratégia

S_k não pode ser invadida por Si porém podem coexistir, mas se houver uma estratégia

S_j tal que M(Sj, Sj) ≥ M(Sk, Sj) e M(Sk, Sk) = M(Sj, Sk) então a seleção favorecerá a

invasão de Sj ou a coexistência.

Todo jogo possui uma estratégia pura ou mista que é um equilíbrio de Nash e, portanto, uma estratégia pura ou mista que é evolutivamente estável. Por exemplo, em um jogo Hawk-Dove o equilíbrio de Nash é uma estratégia mista. Porém, na maior parte dos casos em ecologia os indivíduos tem em sua história de vida uma única estratégia recebida hereditariamente. Por-tanto, nem todos os sistemas em ecologia possuem uma estratégia evolutiva estável. Neste caso, é mais apropriado dizer que o jogo atinge um estado evolutivo estável onde uma fração da população tem sua própria estratégia. O caso análogo com três estratégias é a dinâmica RPS. Por exemplo, usando a matriz na Tab. 3.1 o equilíbrio de Nash é a estratégia mista pR = 1/3,

p_P = 1/3 e p_S= 1/3, ou seja, um jogador obtém a maior recompensa usando cada estratégia com 1/3 de probabilidade. No caso de uma população como a dos lagartos uta, o jogo RPS atinge um estado evolutivo estável onde cada terço da população tem sua própria estratégia.

(a) Indiv. J R P S Indi v. I _{R 1 1 2} P 2 1 1₂ S 1₂ 2 1

Tabela 3.1: Matriz de recompensa para um jogo RPS cujo o equilíbrio de Nash é pR= 1/3 pP= 1/3 e

pS= 1/3.

3.2

Dinâmica RPS e polimorfismo OBY

O jogo Rock-Paper-Scissors é definido por três estratégias R denotando a estratégia pedra, P denotando a estratégia papel e S denotando a estratégia tesoura1 na qual S vence em uma disputa contra P, P vence em uma disputa contra R e R vence em uma disputa contra S. O jogo é definido por uma matriz de recompensa onde os elementos representam a recompensa que a estratégia indicada na linha recebe quando interage com uma estratégia indicada na coluna. A matriz de recompensa de um jogo RPS está ilustrada na Fig. 3.4(a) onde os coeficientes satisfazem à relação bi< ai< ci[32].

Um dos modelos mais notáveis em dinâmica populacional para três estratégias foi motivado pelo caso dos lagartos uta, usando o jogo RPS introduzido por SINERVO et al. (1996) [8]. O modelo deles aborda a dinâmica dos lagartos de maneira generalista e em uma população não estruturada, ou seja, considera uma população assexuada que se reproduz através de clones sem separar os indivíduos em sexo, faixa etária, etc, a não ser pela divisão em morfos. Os três morfos são representados pelas estratégias laranja (Orange), azul (Blue) e amarelo (Yellow) e está baseado somente nos fenótipos dos lagartos. Por isso, aqui será sempre chamado como modelo RPS fenotípico para distinguí-lo do modelo apresentado no capítulo 4. Para o caso específico dos lagartos, é mais conveniente definir uma nova notação para os elementos da matriz de recompensa: definindo MIJ como a recompensa que o lagarto de fenótipo I recebe

quando interage com o lagarto de fenótipo J (veja a Fig. 3.4(b)), onde I, J = {O, B,Y }. No modelo RPS fenotípico a dinâmica dos três fenótipos é descrita pelas equações discretas não lineares:

pI,t+1= pI,t

WI,t

W_t (3.1)

onde pI,t é a frequência dos lagartos com estratégia I na geração t, sujeitas ao vínculo pO,t+

p_Y,t+ pB,t = 1. O fitness médio do fenótipo I é

W_I,t =

_∑

J

M_IJp_J,t (3.2)

e o fitness médio total da população na geração t é

W_t =

_∑

I

WI,tpI,t. (3.3)

O modelo RPS fenotípico descreve aceitavelmente a dinâmica na população de lagartos uta [8], apesar deles serem indivíduos diplóides [18] e os alelos responsáveis pelas cores dos

(a) Jogador 2 R P S Jog ador 1 _{R a} 1 b1 c1 P c2 a2 b2 S b3 c3 a3 (b) Indiv. J O B Y Indi v. I O MOO MOB MOY B M_BO MBB MBY Y M_{Y O} MY B MYY

Figura 3.4: Matriz de recompensa do Jogo RPS. (a) Matriz que define as recompensas em um jogo do tipo RPS, satisfazendo a relação bi< ai< ci. (b) Notação usada para o modelo motivado pelos lagartos

Utaonde MIJé a recompensa de um indivíduo com fenótipo I ganha interagindo com um indivíduo com

fenótipo J. MIJsatisfaz a mesma relação dos elementos da matriz (a).

(a) Indiv. J O B Y Indi v. I _{O 1 2} 1 2 B s 1 2 Y a 1₂ 1 (b) Indiv. J O B Y O 1 a 1₂ B 1₂ 1 2 Y 2 s 1 (c) Indiv. J O B Y O 1 2 s B 1₂ 1 a Y 2 1₂ 1

Figura 3.5: Matriz de dois parâmetros usada nas simulações onde as estratégias focais O, B e Y estão separadas em (a), (b) e (c), respectivamente.

fenótipos mostrarem um padrão de dominância [15]. Um indivíduo de fitness elevado não necessariamente produz filhos com o mesmo fenótipo e isso não é levado em consideração neste modelo puramente fenotípico.

O capítulo 4 mostrará um modelo construído para a dinâmica RPS que leva em conside-ração a genética explicitamente. Para simplificar as comparações, definiremos uma matriz de recompensa com dois parâmetros que toma uma das estratégias como referência e analisa como as outras duas estratégias interagem com esta estratégia a qual chamamos de estratégia focal. A matriz da Fig. 3.5(b), por exemplo, toma B como estratégia focal e o parêmtro a mede a recompensa que a estratégia O ganha por ser agressivo com B e s é o que Y ganha por roubar fêmeas de B. As matrizes na Fig. 3.5(b) e na Fig. 3.5(c) tem interpretações similares com B e Y como as estratégias focais. A matriz3.5(b) foi escolhida como exemplo porém as outras matrizes apresentam resultados similares. A maioria dos resultados será para os valores especí-ficos destes parâmetros, como mostrado pelas Fig. 3.6(a)-(b), onde as condições bi< ai< cida

matriz de recompensas da Fig. 3.4(a), ainda são satisfeitas. Na matriz3.6(a), a = 3 e s = 0.2, um caso em que a coexistência das três estratégias não se estabiliza resultando em uma popu-lação composta apenas por uma estratégia. Na matriz3.6(b), onde a = 4.5 e s → 1 é um caso baseado no número de fêmeas que um macho de estratégia rara pode acasalar dado o número de machos com estratégia comum em sua vizinhança, valores retirados da bibliografia [8].

(a) Indiv. J O B Y Indi v. I O 1.0 3.0 0.5 B 0.5 1.0 2.0 Y 2.0 0.2 1.0 (b) Indiv. J O B Y Indi v. I O 1.0 4.5 0.5 B 0.5 1.0 2.0 Y 2.0 s→1.0 1.0

Figura 3.6: Matriz de recompensa usada na maioria dos resultados com B como estratégia focal: (a) a= 3 e s = 0.2; (b) a = 4.5 e s → 1.0

3.2.1

Equilíbrio no modelo RPS fenotípico

As frequências fenotípicas no equilíbrio de coexistência, p_I, são obtidas resolvendo pI,t+1=

pI,t ≡ pI. Isto implica que WI,t/Wt= 1 ou

WO,t = WY,t = WB,t. (3.4)

Omitindo o índice t no equilíbrio, as duas equações independentes WO= WY = WB mais as

condições pO+ pY + pB = 1 permitem que as frequências pO, pY and pB sejam determinadas.

Para o caso em que O é a estratégia focal (Fig.3.5(a)) o equilíbrio é dado por

p_O= 7 10a − 8s + 5; pB= 6a − 2s − 4 10a − 8s + 5; pY = 4a − 6s + 2 10a − 8s + 5. (3.5)

Expressões similares podem ser calculadas para as outras estratégias focais. Para o caso em que Bé a estratégia focal o equilíbrio é

p_O= 6a − 2s − 4 10a − 8s + 5; pB= 4a − 6s + 2 10a − 8s + 5; pY = 7 10a − 8s + 5 (3.6) e, finalmente, para Y p_O= 4a − 6s + 2 10a − 8s + 5; pB= 7 10a − 8s + 5; pY = 6a − 2s − 4 10a − 8s + 5. (3.7)

A Fig. 3.7 mostra uma maneira alternativa para visualizar as frequências de três estratégias através do triângulo chamado simplex. A escala que vai da base do triângulo ao vértice superior marca a frequência da estratégia B, no intervalo [0, 1]. Por exemplo, um ponto situado na base do triângulo significa que a frequência da estratégia B é zero e um ponto situado no vértice superior do triângulo significa que a frequência da estratégia B é 1.0. Do lado esquerdo ao vértice direito, a frequência da estratégia Y e do lado direito para o vértice esquerdo, a frequência da estratégia O. As áreas azul, laranja e amarela marcam o invervalo varrido pelas soluções de equilíbrio descritas nas equações3.5,3.6 e3.7para cada estratégia focal. Os parâmetros s e a variam no intervalo 1 ≤ a ≤ 5 e 0 ≤ s <≤ 1, intervalos suficientes para acessar uma área considerável do simplex.

O

Y

B

Figura 3.7: Regiões do simplex varridas pelas soluções de equilíbrio3.5,3.6e3.7para as três estratégias O, B e Y coloridas de acordo com a cor da estratégia e com os parâmetros s e a variando no intervalo 1 ≤ a ≤ 5 e 0 ≤ s <≤ 1.

3.2.2

Estabilidade

Para analisar a estabilidade dos equilíbrios encontrados é necessário linearizar as equações dinâmicas na vizinhança das soluções de equilíbrio e calcular os autovalores da matriz Jacobi-ana. No caso do modelo RPS fenotípico as três equações3.1. Neste caso, o Jacobiano é

J=∂ (pO,t+1, pB,t+1, pY,t+1) ∂ (pO,t, pB,t, pY,t)

(3.8)

O vínculo pO+ pB+ pY = 1 implica que um dos autovalores seja zero. Como J é real, os outros

dois autovalores precisam ser complexos conjugados um do outro e podem ser escritos como

µ±= eα ±iφ. (3.9)

O equilíbrio é estável se α < 0, caso contrário ele é instável. Se φ 6= 0 então o período para pequenas oscilações ao redor do ponto de equilíbrio é τ = 2π/φ .

3.3

Modelo espacial e dinâmica RPS

Além da seleção dependente de frequência de indivíduos em uma população, as pressões seletivas sobre um fenótipo podem depender da taxa de migração, distância de dispersão ou da estrutura espacial [27]. A estruturação espacial leva ao surgimento de novas pressões seletivas em uma determinada estratégia, que podem ser tanto positivas, cooperação local, ou negativas, competição local [27]. Quando essa dinâmica é realizada por vários jogadores distribuídos sobre uma rede e o fitness de cada jogador é calculado pela matriz de interações com seus vizinhos, distribuições espaço-temporais não triviais de estratégias podem aparecer. Para incluir

estas pressões, o método escolhido foi usar os jogos espaciais evolutivos propostos por alguns autores [32,33,34].

Algumas características de um jogo espacial são:

(i) Localização: o indivíduo ocupa um sítio em um grid espacial e no nosso caso há no máximo um indivíduo por sítio.

(ii) Vizinhança: um indivíduo interage com os vizinhos mais próximos. Aqui a vizinhança escolhida foi a dos oito primeiros vizinhos.

(iii) Atualização: cada indivíduo é sorteado em média uma vez a cada geração para interagir com sua vizinhança. Quando em média todos tiveram uma chance então é contada uma nova geração.

(iv) Fitness: as recompensas de cada interação são somadas a uma função a qual chamamos de fitness biológico do indivíduo. A interação é quantificada pela matriz de recompensa do tipo3.4(a).

(v) Comparação: o fitness do indivíduo é comparado com o fitness de cada vizinho.

(vi) Decisão: o indivíduo toma a decisão de permanecer ou mudar de estratégia, o que neste caso significa a morte do indivíduo que originalmente ocupa o sítio e ocupação do sítio pelo indivíduo filho dele ou do vizinho, dependendo de quem tiver o maior fitness.

A cada interação, o indivíduo compara seu fitness com os dos seus vizinhos. Se o fitness do indivíduo é o maior da vizinhança ele procura um sítio vazio na vizinhança e deixa um filho lá (uma cópia) mantendo o seu sítio. Se o fitness do indivíduo não é o maior da vizinhança então ele morre e o vizinho de maior fitness na vizinhança deixa um filho neste sítio. Caso o indivíduo não tenha vizinhos ele morre sem deixar filhos e deixa o sítio vazio.

Na tabela3.2há uma descrição dos parâmetros usados neste modelo. A simulação é inici-ada com pO,0, pY,0, pB,0 variando entre 0 e 1 sujeitos à restrição pO,0+ pY,0+ pB,0 = 1. O grid

espacial é retangular e tipicamente foi usado um grid N × N com N2 sítios com condições de contorno periódicas. A taxa de mortalidade ρdeathé a probabilidade que cada indivíduo terá de

morrer após todos indivíduos terem interagido em média pelo menos uma vez. Ao incluirmos sítios vazios neste modelo simples é possível estudar também populações em baixas densida-des, o que não é possível explicitamente nos modelos anteriores [32, 33, 34]. Cada indivíduo interage com seu vizinho e recebe recompensas de acordo com a matriz de recompensa do tipo (MIJ) como a matriz da Fig. 3.4(a)-(b). Finalmente, cada indivíduo pode interagir com seus

oito vizinhos mais próximos.

A matriz que usamos aqui para os dois modelos está na Fig. 3.3. Podemos ver nas capturas de tela na Fig. 3.8 resultado do modelo fenotípico revelando uma grande riqueza de microes-tados. As séries temporais completas dos fenótipos para 128 gerações estão mostradas na Fig. 3.9(a) e o espectro dos ciclos temporais na Fig. 3.9(b). O modelo fenotípico apresenta ciclos coerentes com os encontrados na natureza como pode ser visto na figura3.9(b), onde há uma maior abundância na frequência de 0.21 que corresponde a um período aproximado de um ciclo populacional a cada 4.76 gerações. No capítulo5compararemos estes resultados com os mo-delos espaciais e genotípicos nos capítulos4 e5. Isto ajudará a entender as consequências de usar uma população sexuada e estruturada em machos e fêmeas.

Parâmetros do modelo espacial fenotípico

Geral

p_O,0, pY,0, pB,0 Frequências fenotípicas iniciais

N× N Área do grid e número de sítios dO densidade inicial

ρdeath taxa de mortalidade

(MIJ) Elemento da matriz de recompensa

Tabela 3.2: Tabela explicativa de parâmetros do modelo espacial fenotípico

(a) Indiv. J O B Y Indi v. I _{O 1 2} 1 2 B 1₂ 1 2 Y 2 1₂ 1

Tabela 3.3: Matriz de recompensa utilizadas nos modelos espaciais cujo equilíbrio de Nash é pO= 1/3

pY= 1/3 e pB= 1/3 e é assintoticamente instável, ou seja, forma órbitas fechadas ao redor do ponto de

Figura 3.8: Capturas de tela do modelo espacial fenotípico. Densidade inicial d0= 0.9 e ρdeath= 0.7. A

população inicial é pO= 0.4, pB= 0.45, pY= 0.15. A matriz usada é a matriz da tabela3.3.

0 10 20 30 40 0 10 20 30 40 n = 001 --Orange Blue Yellow 0 10 20 30 40 0 10 20 30 40 n = 002 --Orange Blue Yellow 0 10 20 30 40 0 10 20 30 40 n = 004 --Orange Blue Yellow 0 10 20 30 40 0 10 20 30 40 n = 008 --Orange Blue Yellow 0 10 20 30 40 0 10 20 30 40 n = 016 --Orange Blue Yellow 0 10 20 30 40 0 10 20 30 40 n = 032 --Orange Blue Yellow 0 10 20 30 40 0 10 20 30 40 n = 064 --Orange Blue Yellow 0 10 20 30 40 0 10 20 30 40 n = 096 --Orange Blue Yellow 0 10 20 30 40 0 10 20 30 40 n = 128 --Orange Blue Yellow

0 20 40 60 80 100 120 140

Generations

Phenotypic frequency

p

O

p

B

p

Y

dens

Cycles Spectrum with FFT

pB

pY

pO

(b)

Figura 3.9: As frequências fenotípicas são mostradas em (a) obtidas com o modelo fenotípico. A matriz de recompensa usada foi a da tabela 3.3para um total de 128 gerações. Em (a) as frequências iniciais foram: pO,0= 0.40, pB,0= 0.45 e pY,0= 0.15. Em (b) está o espectro de oscilações populacionais da

série temporal em (a). Pode-se ver que as frequências mais abundantes estão próximas de 0.21 que corresponde a um período aproximado de um ciclo populacional a cada 4.76 gerações.

Capítulo 4

Modelos genotípicos e a dinâmica RPS

Os estudos teóricos das dinâmicas presentes em populações de lagartos uta são um dos me-lhores exemplos descritos pela teoria de jogos. Os primeiros modelos desenvolvidos nestes casos foram aqueles usando indivíduos assexuados cujo comportamento era determinado de acordo com seus fenótipos [8] como foi mostrado no capítulo3. Nestes modelos, as recompen-sas foram estimadas com base em observações em campo e a reprodução era implicitamente feita através de clones, sem levar os genótipos em consideração explicitamente. Apenas com isso, eles já foram bem sucedidos em descrever as oscilações populacionais e os seus pontos de equilíbrio. Estimativas e modelos similares foram usados para descrever estratégias em outras espécies [24,11].

Dado alguns casos de polimorfismo na cor, os fenótipos são descritos por um locus diplóide com três alelos e os indivíduos se reproduzem sexuadamente [7,15, 24,11]. É impressionante como um modelo puramente fenotípico considerando reprodução clonal pode gerar resultados qualitativamente compatíveis com as observações em campo [8]. De fato, o acasalamento entre dois indivíduos diplóides pode produzir filhotes de diferentes tipos, alterando as frequências fenotípicas com respeito ao modelo clonal. Por exemplo, nos lagartos uta, um indivíduo de garganta azul tem filhotes apenas azúis em um modelo que usa reprodução clonal. Já em um caso diplóide, quando um indivíduo de garganta azul (genótipo bb) acasala com um indivíduo heterozigoto de garganta laranja oy, por exemplo, então os filhotes serão em média metade laranjas, metade amarelos, sendo que nenhum deles tem garganta azul.

Neste capítulo, propomos dois modelos dinâmicos que levam em consideração o genótipo na dinâmica RPS (estratégias dos machos), a diploidia e as relações de dominância entre os alelos. O primeiro usa equações discretas e o segundo usa jogos no espaço.

Estudos usando diferentes técnicas tais como experimentos com crias e cruzamento [16], modelos genéticos teóricos [25] e a arquitetura genômica do mapeamento da correlação entre gene OBY e o auto reconhecimento [50] apontaram para a existência de um único locus com três alelos (o, b, y) determinando ambos o comportamento dos machos e a cor de sua garganta. O alelo o é o mais dominante dentre os outros dois alelos, assim como o alelo y é dominante em relação apenas ao alelo b (o > y > b). Portanto, os seis genótipos diferentes [42] correspondem a três fenótipos O, Y , e B da seguinte forma:

Genótipo Fenótipo

(o, o); (o, y); (o, b) → O

(y, y); (y, b) → Y

Há três variáveis importantes no sistema: as frequências alélicas fi, as frequências genotípicas

g_{i j} (onde i, j = {o, y, b}), e as frequências fenotípicas pI (onde I = {O,Y, B}).

Os indivíduos se reproduzem sexuadamente e são considerados hermafroditas sem estrutura de sexo ou faixa etária. O uso de uma população não estruturada torna o modelo mais simples e apropriado para um tratamento mais analítico no caso do modelo sem espaço. As frequências genotípicas mudam de acordo com a regras usuais da genética Mendeliana, mas estão sujeitas a pressões que dependem das diferenças entre recompensas e frequência fenotípica. A dinâmica resultante usando equações discretas é chamada aqui de modelo Rock-Paper-Scissors genotípico (RPS genotípico), ou seja, um modelo genotípico para o jogo pedra-papel-tesoura. A ideia básica foi escrever as equações para as frequências genotípicas na ausência de pressões seletivas e, então, modificar estas equações para incluir recompensas de acordo com os fenótipos [26]. No final do capítulo a dinâmica genotípica é apresentada através de um jogo espacial cuja a ideia foi introduzir a segregação alélica em uma população onde os indivíduos são hermafroditas e compará-lo com o modelo espacial fenotípico mostrado no capítulo3.

4.1

Dinâmica genotípica neutra

Antes de passarmos para o modelo RPS genotípico, vamos introduzir aqui a dinâmica ge-notípica neutra. Na ausência de seleção, as frequências gege-notípicas evoluem de acordo com as seguintes equações discretas no tempo:

gi j,t+1= (2 − δi j) fi,tfj,t (4.1)

onde δi j = 0 se i 6= j e δi j = 1 if i = j. Nestas equações gi j,t é a frequência do genótipo i j na

geração t e fi,t é a frequência do alelo i na geração t onde fi,t e gi j,t estão sujeitas aos vínculos

∑ifi,t = 1 com i = o, b, y e ∑i jgi j,t = 1 com i j = oo, ob, oy, yy, yb, bb. Como consequência os

fi,t e gi j,t se relacionam da seguinte forma:

fo,t = goo,t+1₂goy,t+1₂gob,t

f_y,t = gyy,t+1₂gyb,t+1₂goy,t

f_b,t = g_bb,t+1₂g_yb,t+1₂g_ob,t.

(4.2)

Estas equações levam ao equilíbrio de Hardy-Weinberg [51, 52], onde as frequências alélicas permanecem constantes e iguais às frequências ( fi,0) quando t = 0. As frequências genotípicas

atingem o equilíbrio na primeira geração (t = 1) e permanecem constante a partir de então. Este equilíbrio tem como pressupostos principais uma população infinita sem deriva genética e reprodução sexuada entre indivíduos diplóides que acasalam aleotariamente, sem preferência.

4.2

Dinâmica genotípica em um jogo RPS

As equações para a dinâmica genotípica foram modificadas para incluir seleção, isto é, o fitness baseado em recompensas do fenótipo correspondente comparado com a população inteira. Para isso, as variáveis auxiliares foram introduzidas ˜g_{i j,t}

˜

gi j,t = gi j,t

Wi j,t

representando a frequência do genótipo i j na geração t depois da ação da seleção. O fitness

W_{i j,t} é calculado de acordo com a matriz de recompensa, Wi j,t = ∑KMIKpK,t onde MIK é a

re-compensa recebida pelo fenótipo correspondente que é determinado pelas regras de dominância estabelecidas abaixo (Fig. 3.4). O fitness médio na geração t é Wt = ∑i jgi j,tWi j,t. Como um

exemplo, indivíduos com genótipos yy e yb receberão o mesmo fitness por causa do fenótipo Y . Pode-se denotar Wi j,t por WI,t onde I é uma função de (i, j) dadas as relações de dominância

I(o, o) = I(o, y) = I(o, b) = O, I(y, y) = I(y, b) = Y , e I(b, b) = B.

Os valores do fitness WI,t são calculados com a equação (3.2) com a frequência fenotípica

dada por:

pO,t = goo,t+ goy,t+ gob,t

p_Y,t = gyy,t+ gyb,t

pB,t = gbb,t

(4.4)

e fitness total média dado pela Eq. (3.3).

As frequências genotípicas na próxima geração são dadas por

g_{i j,t+1}= (2 − δi j) ˜fi,tf˜j,t (4.5)

onde

˜

f_o,t = ˜g_oo,t+1₂g˜_oy,t+1₂g˜_ob,t ˜

fy,t = ˜gyy,t+1₂g˜yb,t+1₂g˜oy,t

˜

f_b,t = ˜g_bb,t+1₂g˜_yb,t+1₂g˜_ob,t.

(4.6)

Uma vez que as frequências genotípicas são atualizadas, as frequências fenotípicas e alé-licas podem ser facilmente calculadas. Estas equações são denominadas Rock-Paper-Scissors genotípico, RPS genotípico.

As frequências fenotípicas na geração t + 1, em particular, podem ser escritas explicitamente como

pO,t+1= pO,tW_WO,t+ goo,tW_WO,t− ˜fo,t2

pY,t+1= pY,tW_WY,t+ gyy,tW_WY,t+ goy,tW_WO,t− ˜fY,t2 − 2 ˜fo,tf˜y,t

pB,t+1= pB,tW_WB,t+ gbb,t WB,t W + gob,t WO,t W + gyb,t WY,t W − ˜f 2 b,t− 2 ˜fo,tf˜b,t− 2 ˜fy,tf˜b,t (4.7)

4.2.1

Equilíbrio no RPS genotípico

Uma característica importante que o modelo RPS genotípico apresenta é quanto aos seus pontos de equilíbrio. As equações que relacionam os fenótipos aos genótipos são

p_O,t+1 = goo,t+1+ goy,t+1+ gob,t+1

pY,t+1 = gyy,t+1+ gyb,t+1

pB,t+1 = gbb,t+1.

(4.8)

Usando as equações (4.5)-(4.4) pode-se substituir gi j,t+1 e reescrever as equações em termos

pO,t+1= pO,t W_O,t W + goo,t W_O,t W − ˜f 2 o,t p_Y,t+1= pY,t WY,t W + gyy,t WY,t W + goy,t WO,t W − ˜f 2

Y,t− 2 ˜fo,tf˜y,t

pB,t+1= pB,t WB,t W + gbb,t WB,t W + gob,t W_O,t W + gyb,t WY,t W − ˜f 2 b,t− 2 ˜fo,tf˜b,t− 2 ˜fy,tf˜b,t. (4.9)

A equação para pOno equilíbrio (omitindo t) se torna

p_O= pO W_O W + goo W_O W − ˜f 2 o (4.10) ou usando (4.5) com i = j = O, p_O= pO W_O W + ˜f 2 o W_O W − ˜f 2 o. (4.11)

que pode ser reescrita como

(pO+ ˜fo2)(1 −

W_O

W ) = 0. (4.12)

Portanto, pO≥ 0 implica que WO= W ou pO= ˜fo = 0. É possível checar que a última

possibilidade leva a solução trivial onde um único morfo sobrevive, pB= 1, pY = 0 ou pB= 0,

pY = 1. Procendendo semelhantemente com a segunda equação das eqs.(4.9) em equilíbrio,

obtem-se p_Y = pY W_Y W + gyy W_Y W + goy W_O W − ˜f 2 y − 2 ˜fof˜y. (4.13)

Usando a equação (4.5), gyy= ˜fy2e goy= 2 ˜fof˜ypodem ser encontrados, o que permite reescrever

as equações como (pY+ ˜fy2)(1 − W_Y W ) = −2 ˜fof˜y(1 − W_O W ). (4.14)

Para WO = W o termo na direita é zero. Como pY não pode ser negativo então WY = W .

Si-milarmente, a equação para pB dá WB= W . Isto significa que a condição para o equilíbrio não

trivial é WO= WY = WB. Consequentemente, o equilíbrio fenotípico no modelo RPS genotípico

depende da matriz de recompensa e coincide com o equilíbrio do modelo RPS fenotípico. Como o valor das frequências fenotípicas no equilíbrio são os mesmos do modelo RPS fenotípico, as seis frequências genotípicas goo, goy, gob, gyy, gyb, gbbe as frequências alélicas fo,

fy, fb podem ser calculadas. Primeiro, para simplificar a notação, desde que ˜gi j = gi j e ˜fi= fi

estão no equilíbrio, os tils podem ser removidos nas Eqs. (4.5) and (4.6). Eqs. (4.5) e (4.4) se tornando

p_O = goo+ goy+ gob

p_Y = gyy+ gyb

pB = gbb