UNIVERSIDADE FEDERAL DE MATO GROSSO INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE
EFEITO DE UMA ESPÉCIE DE PLANTA INVASORA NA DIVERSIDADE DE AVES EM ÁREAS ÚMIDAS
FELIPE DE SÁ PALIS E SOUZA
CUIABÁ – MT 2014
UNIVERSIDADE FEDERAL DE MATO GROSSO INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE
EFEITO DE UMA ESPÉCIE DE PLANTA INVASORA NA DIVERSIDADE DE AVES EM ÁREAS ÚMIDAS
FELIPE DE SÁ PALIS E SOUZA
CUIABÁ – MT 2014
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação, do Instituto de Biociências, para obtenção do título de Mestre em Ecologia e Conservação da Biodiversidade.
ORIENTADOR: JOÃO BATISTA DE PINHO COORIENTADOR: JERRY MAGNO FERREIRA PENHA
AGRADECIMENTOS
Gostaria de agradecer, primeiramente, à CAPES pela concessão da bolsa durante os anos de realização do mestrado, ao Instituto Nacional de Áreas Úmidas (INAU) e ao Programa de Pesquisas Ecológicas de Longa Duração (PELD/CNPq), órgãos que fomentaram e deram suporte à realização desse trabalho e ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade.
Meus agradecimentos ao meu orientador João, pelas dicas e conversas durante esse período; ao meu coorientador Jerry, pelo direcionamento, pelo auxílio nas análises e por todo o suporte. Esse trabalho não estaria aqui sem a ajuda de vocês.
Agradeço aos membros da Banca pela colaboração e pelas críticas feitas ao trabalho. Agradeço ao professor Victor, pelas dezenas de vezes que me ajudou com as análises, pelas conversas e por todo o apoio. À professora Mônica, pela ajuda no texto, pelas conversas e discussões sobre o tema. Meus sinceros agradecimentos à minha mãe, pela ajuda no abstract. Agradeço ao Marquinhos da Geografia e à Tainá, pelo auxílio nos mapas, e ao Gustavo e todas as pesssoas do Laboratório de Biodiversidade e Manejo de Áreas Úmidas pelos dados de vegetação cedidos.
Agradeço a todo o pessoal da Fazenda Retiro Novo, “Xuta”, “Iá”, “Nezinho”, “Dona Rosa”, “Ticó”, “Izaé”, por terem nos acolhido e nos ajudado muito. Agradeço também a todos da Fazenda Aparecida e ao “Seu Paulo das Canoas”. Sem o apoio dessa turma eu nunca teria realizado esse trabalho.
No campo, eu agradeço muito a todos que, de uma forma ou de outra, me ajudaram nessa parte árdua. Primeiramente, agradeço muito à minha namorada Taysa, por ter me ajudado em boa parte do campo, por ter que acordar de madrugada, andar muito nas áreas alagadas e trabalhar muito durante as longas campanhas. Obrigado meu amor! Agradeço imensamente ao meu grande amigo “Chico Bil”. Com toda a certeza, esse trabalho não seria o mesmo sem a ajuda desse cara. Seu bom humor e seu apoio mudaram completamente o andamento do campo. Agradeço à minha amiga Liandre, que não está mais fisicamente entre nós, por toda ajuda no campo, pelas conversas e pela amizade. Agradeço ao Augusto, Angélica, Débora, Jacqueline e Gustavo por terem me ajudado também no campo. Meus agradecimentos ao “Mudula”, motorista que me acompanhou durante longos dias.
Agradeço também aos professores que me ajudaram de uma forma ou de outra, seja nas disciplinas ou mesmo em conversas. Agradeço aos meus amigos do mestrado; Thiago, Débora, Jacqueline, Angélica, Laysa, Fernando, Dan e Gustavo, pelas conversas, discussões, análises e pela companhia ao longo desses dois anos. Agradeço aos demais amigos do mestrado, pelas mesas de bar, pelas boas risadas e por tudo que passamos juntos.
Por último, mas não menos importante, agradeço a Deus, por orientar e dirigir meu caminho; à minha família, pelo amor incondicional e por todo o apoio ao longo desses anos. Agradeço mais uma vez à Taysa, pela paciência ao longo desses dois anos e pelo apoio sempre.
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS ... vii
LISTA DE TABELAS ... viii
RESUMO ... 1 ABSTRACT ... 2 1. INTRODUÇÃO ... 3 2. ÁREA DE ESTUDO ... 5 3. MATERIAL E MÉTODOS ... 7 3.1 Desenho amostral ... 7 3.2 Amostragem de aves ... 9 3.3 Variáveis Ambientais ... 11
3.4 Análises dos dados ... 12
4. RESULTADOS ... 13 5. DISCUSSÃO ... 18 6. CONCLUSÃO ... 23 7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ... 24 8. ANEXO I ... 29 8.1 ANEXO II ... 35
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Mapa da América do Sul, destacando o Pantanal e a localização do Pirizal – MT, situado no norte do Pantanal. ... 6 Figura 2. Grade de pesquisas do Pirizal - MT, mostrando as seis trilhas principais e, em cada trilha, a localização das cinco parcelas, totalizando 30 parcelas. ... 8 Figura 3. Regressões lineares simples da riqueza de aves em função da estrutura dos cambarazais, representado pelo eixo1 da PCA. Na figura 3a foram utilizadas todas as parcelas de cambarazais, enquanto que na 3b foi retirada a parcela D2. ... 14 Figura 4. Regressão linear simples da composição de aves de cambarazais, representada pelos escores da dimensão um do NMDS (Bray-Curtis), e as variáveis ambientais, representadas pelo eixo1 da PCA. ... 15 Figura 5. Gráfico que representa o teste de Mantel realizado entre a distância biológica, representada pela matriz de dissimilaridade (distância Bray-Curtis) da composição de espécies de aves, e a distância ambiental, representada pela distância euclidiana das variáveis ambientais...16 Figura 6. Ordenação com base em NMDS das 30 parcelas da grade de pesquisas do Pirizal – MT, juntamente com as três parcelas localizadas nas adjacências, utilizando dados de composição de espécies de aves de cinco diferentes fitofisionomias. ... 17 Figura 7. Relação entre a diversidade beta de aves na paisagem, representada pela dissimilaridade na composição de espécies, e a adição de parcelas de cambarazais. Foram utilizadas subamostras aleatórias (n=10) e, a partir disso, calculada a dissimilaridade na composição de espécies. Esse procedimento foi repetido 1000 vezes, obtendo assim, a diversidade beta média em 1000 repetições. O primeiro ponto representa a aleatorização de 10 parcelas excluindo os cambarazais. O último ponto representa a diversidade beta média em 10 parcelas nas quais nove são cambarazais... 18
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Fitofisionomias existentes dentro da grade do Pirizal - MT, adaptado de Nunes da Cunha et al. (2010). Em destaque estão os três cambarazais amostrados nas adjacências da grade... 9 Tabela 2. Lista de espécies registradas nos cambarazais e tipos de dieta, utilizada no primeiro objetivo. Dieta: carnívora (Car), detritívora (Det), frugívora (Fru), granívora (Gra), insetívora (Ins), malacófaga (Mal), nectarívora (Nec), onívora (Oni), piscívora (Pisc). ... 29 Tabela 3. Lista de espécies utilizadas no segundo objetivo e os hábitats em que foram registradas. Hábitats: cambarazal (Cam), cordilheiras (Cor), landizal (Lan), campos de murundus (Mur) e pastagem exótica (Pe). ... 35
RESUMO
A diversidade biológica pode ser representada pela abundância e riqueza de espécies, e pela mudança na composição de espécies entre locais e gradientes ambientais. Essa mudança pode estar associada a alguns fatores, como as condições e recursos ofertados pelo ambiente. Vários fatores determinam os padrões de distribuição de espécies em escala regional e local. Em áreas úmidas, como o Pantanal, as dinâmicas de inundação e seca, juntamente com os diferentes tipos de hábitats, afetam a distribuição de aves. Além disso, algumas espécies vegetais também podem se beneficiar com a dinâmica de inundações, como o cambará (Vochysia divergens Pohl), conhecida pela grande capacidade de invadir ambientes campestres e nele se expandir e por formar ambientes com estrato arbóreo monodominantes, chamados cambarazais. Esse adensamento da vegetação, comum em várias regiões, é chamado de encroachment, sendo responsável pela conversão de campos e savanas (áreas abertas) em vegetação arbustiva ou arbórea. Nesse estudo foi avaliado o efeito de cambarazais sobre a estrutura de assembleias de aves e como esse hábitat contribui na manutenção da diversidade regional desse grupo. O trabalho foi realizado na região do Pirizal, localizada na sub-região do Pantanal de Poconé - MT. Os dados foram coletados na grade de pesquisas do Pirizal, que é composta por 30 parcelas com diferentes fitofisionomias abertas e florestadas: cambarazal, landizal, cordilheiras, campos de murundus e pastagem exótica. Para a amostragem da avifauna foram utilizados dois métodos, redes de neblina e censos por pontos. Para análise de dados fizemos regressões lineares simples entre riqueza, abundância ou composição de aves (representada por uma dimensão de NMDS) em função das variáveis ambientais (primeiro eixo da PCA, composta pela densidade de cambarás, riqueza vegetal e duração do alagamento). Para avaliar se os padrões encontrados se deviam ao grau de proximidade entre as parcelas, foi realizado um teste de Mantel Parcial, com a distância biológica em função da distância ambiental e da distância geográfica. Para o segundo objetivo foi realizado uma Permanova para verificar se existe diferença na composição de aves entre os tipos de vegetação. Além disso, simulamos como acréscimos graduais de manchas de cambarazais afetam a diversidade de aves na paisagem. Foram registradas 183 espécies de aves nos cambarazais distribuídas em 45 famílias. O resultado da primeira regressão mostrou que a riqueza de espécies aumentou em função do eixo ambiental, principalmente em locais com maiores densidades de cambarás e que permaneceram mais tempo alagados. Em outras palavras, o encroachment teve reflexos positivos na riqueza de aves. A composição também foi afetada pelas variáveis ambientais e o resultado do teste de Mantel Parcial mostrou que não houve efeito da distância geográfica sobre a composição de espécies de aves. Os resultados da Permanova e da simulação mostraram que a composição foi diferente entre as fitofisionomias e que os cambarazais contribuem muito para a diversidade regional de aves. A mudança nas características do hábitat ocorre mesmo em escalas pequenas e é determinante para a distribuição das espécies. Hábitats com estruturas diferentes têm maiores chances de apresentar comunidades também diferentes, o que de fato contribui para o aumento da diversidade regional. A contribuição dos cambarazais não é somente em termos de aumento da diversidade; representa também um ambiente adicional e importante para várias espécies da região. Assim, o processo de encroachment do cambará, para essa região estudada, é um fenômeno importante para a diversidade de aves.
ABSTRACT
The biological diversity can be represented by the abundance and species richness and by the change in the composition between places and environmental gradients. This change can be associated with the conditions and resources offered by the environment. Several factors determine the patterns of species distribution at local and regional level. In Wetlands, the dynamics of flood and drought, together with the different types of hábitats, affect bird´s distribution. In addition, some plant species can also benefit with the dynamic of floods, as the cambara (Vochysia divergens Pohl), known by the great ability of invasion and expansion and by forming monodominant environments with arboreal stratum considered, called cambarazais. This overgrowth, common in several regions, is called encroachment, being responsible for the conversion of fields and savannas in shrub vegetation.In this study it was evaluated the effect of cambarazais on the structure of bird assemblies and how this hábitat contributes in maintaining regional diversity of this group. The work was carried out in the region of the Pirizal, located in the sub-region of the Pantanal of Poconé. The data were collected in grid research of Pirizal, which features 30 plots with different environments: “cambarazal”, “landizal”, “cordilheiras”, “campos de murundus” and exotic fields. For the bird sampling were used two methods, mist nets and census by points.The environmental variables used were the density of cambaras, richness and plant composition and the duration of flooding on the plots.For data analysis we have made simple linear regressions between richness, abundance or composition of birds (represented by one dimension of NMDS) and environmental variables (first axis of the PCA, composed by density of cambaras, plant species richness and flooding duration). To assess whether the patterns found were due to degree of proximity between the plots, it was carried out a Partial Mantel test, with the biological distance in function of environmental and geographic distance.For the second objective, was performed a Permanova to check if there is any difference in bird composition among the different environments. In addition, we simulate as gradual increases of patches of cambarazais affect the bird diversity in landscape. We recorded 183 species of birds in cambarazais distributed in 45 families. The result of the first regression showed that the species richness increased with the change in environmental variables, especially in places with higher densities of cambaras which were more time flooded. In other words, the encroachment has had positive impacts on bird richness. The composition was also affected by environmental variables. The result of Partial Mantel test showed that there was no effect of geographic distance on the bird species composition. The results of the Permanova and simulation showed that the composition was different between different environments and that the cambarazais contribute very much to the bird diversity. The change in the characteristics of the hábitat occurs even in small scales and is determinant for the species distribution. Hábitats with different structures have higher chances of presenting different communities also, what actually contributes to the increasing of regional diversity. The contribution of cambarazais is not only in terms of increasing diversity; it also represents an additional and important environment for several species in the region. Thus, the process of encroachment of cambara, for this studied region, is an important phenomenon for the bird diversity.
1. INTRODUÇÃO
Uma questão que sempre chamou a atenção de ecólogos por todo o mundo refere-se aos padrões geográficos de diversidade de espécies (HARRISON et al., 1992; HUTCHINSON, 1959; LEGENDRE; CÁCERES, 2013; MACARTHUR; WILSON, 1967). Embora o termo diversidade tenha sido alvo de muita discussão ao longo do tempo (HURLBERT, 1971), a diversidade biológica pode ser considerada como o número de espécies e indivíduos encontrados num único local ou tipo de hábitat e também a mudança na composição de espécies entre locais, hábitats ou gradientes ambientais (MELO et al., 2009; WHITTAKER, 1960). O grande precursor dessa temática, Whittaker (1960), distinguiu três componentes que compõem a diversidade de espécies; a diversidade alfa ou local, beta ou turnover, definida como a mudança na composição de espécies entre locais ou gradientes ambientais, e a diversidade gama ou regional, composta pela alfa e beta (KOLEFF et al., 2003). A diversidade beta é tão importante quanto a riqueza local na determinação da diversidade regional (HARRISON et al., 1992).
A mudança na composição de espécies entre locais e ao longo de gradientes ambientais pode estar associada às condições e recursos ofertados pelo ambiente e às necessidades de cada grupo (JANKOWSKI et al., 2009; LI; REYNOLDS, 1994). A variação espacial na composição de espécies dentro de um único tipo de hábitat é muito importante em planejamentos para a conservação, já que pode indicar a área necessária para proteção de espécies (JANKOWSKI et al., 2009). Essa variação na composição de espécies sofre influência da heterogeneidade ambiental, que aumenta a quantidade e qualidade de hábitats e microclimas, afetando a distribuição de espécies (VEECH; CRIST, 2007). Assim, entender a importância dos fatores ambientais para as comunidades pode auxiliar a delinear estratégias de proteção da biodiversidade mais eficientes (JANKOWSKI et al., 2009).
Vários fatores determinam os padrões de distribuição de espécies em escala local e regional. A seleção natural, os processos de extinção, o clima e a própria fisiologia dos organismos podem ser determinantes nos padrões em escala regional (BROWN; LOMOLINO, 1998); a pressão hídrica, os tipos de solo e micro-hábitats e a interação entre espécies, são importantes em escala local. Em áreas alagáveis, como o Pantanal, as dinâmicas de inundação e seca são cruciais na determinação de interações ecológicas e padrões de biodiversidade (JUNK et al., 2006) e, juntamente com os diferentes tipos de hábitats e solos, são responsáveis por uma grande variação na vegetação, gerando um mosaico de ambientes (ZEILHOFER; SCHEESSL, 1999). Figueira et al. (2006) ressaltam
a importância da variabilidade ambiental para a distribuição de aves no Pantanal, que apresenta uma elevada diversidade de espécies, influenciada pelos ecossistemas adjacentes (TUBELIS; TOMAS, 2003). Alguns estudos indicam que a estrutura e a dinâmica das comunidades de aves estão relacionadas com a heterogeneidade espacial e ciclos de inundação (FIGUEIRA et al., 2006; SIGNOR; PINHO, 2011).
Todos esses processos que ocorrem no Pantanal, como longos períodos de cheia e seca, podem beneficiar algumas espécies enquanto prejudicam outras. Dentre as várias espécies de plantas adaptadas a essas condições, destaca-se o cambará (Vochysia divergens Pohl). Planta de porte arbóreo com grande tolerância à água e períodos de seca, com síndrome de dispersão hidrocórica e conhecida por sua capacidade de invasão e por formar ambientes monodominantes (cambarazais) (ARIEIRA; NUNES DA CUNHA, 2006; NUNES DA CUNHA; JUNK, 2004). O adensamento dessa espécie ocorre principalmente em áreas abertas, como campos nativos e pastagens exóticas que sofrem processos de inundações, que trazem as sementes de cambará, alterando as condições ambientais e promovendo mudanças na paisagem (NUNES DA CUNHA; JUNK, 2004). Esse adensamento da vegetação é chamado de encroachment (VAN AUKEN, 2009).
O encroachment pode ser definido como um aumento na densidade, cobertura e biomassa de plantas lenhosas ou arbustivas (VAN AUKEN, 2009). É um fenômeno comum (e.g., GIBBENS et al., 2005; MAESTRE et al., 2009; VAN AUKEN, 2000; VAN AUKEN, 2009) onde há conversão de campos e savanas em vegetação arbustiva ou arbórea (ELDRIDGE et al., 2011). Esse processo pode estar relacionado a vários fatores, como mudanças climáticas, sobrepastoreio, mudança na frequência de queimadas naturais, níveis elevados de CO2, distúrbio antrópico e a própria combinação
desses fatores (COETZEE et al., 2008; VAN AUKEN, 2009). No Pantanal norte, estudos indicam um aumento na taxa de conversão das paisagens naturais em pastagens para o gado (WWF, 2010), o que acelera ainda o avanço do cambará e o processo de encroachment, uma vez que essa espécie tem se espalhado rapidamente pelos campos naturais e manejados (NUNES DA CUNHA; JUNK, 2004). Além disso, o sobrepastoreio e o distúrbio antrópico são fatores ligados a esse evento (VAN AUKEN, 2000; VAN AUKEN, 2009). O encroachment pode eliminar as comunidades herbáceas (KNAPP et al., 2008), reduzindo a diversidade de hábitats para os animais e afetando a paisagem (JUNK; NUNES DA CUNHA, 2012). Buscando evitar a perda de área de pastagens, os moradores da região norte do Pantanal fazem o controle do cambará, impedindo em alguns locais seu avanço sobre as áreas de pastagem (JUNK; NUNES DA CUNHA, 2012).
Dado a relevância desse fenômeno em escala global e sua importância para a economia do Pantanal, este estudo teve como objetivos avaliar o efeito de cambarazais sobre a estrutura de assembleias de aves e entender a contribuição desse tipo de hábitat, formado a partir de eventos de encroachment, para a diversidade regional de aves (i.e. na escala da paisagem). Para isso hipotetizamos que entre os cambarazais existem diferenças nas características ambientais, como variação na densidade de cambarás, na duração do alagamento, na riqueza e composição vegetal, que afetam a qualidade do microclima e a disponibilidade de nicho e de alimentos, afetando, consequentemente, as assembleias de aves. Assim, é esperada uma mudança na estrutura das assembleias de aves de acordo com essas variações e, dessa forma, os valores de riqueza e abundância de aves serão mais elevados em locais com maior adensamento de cambarás e maiores profundidades de água. Além disso, é esperada uma mudança na composição de aves conforme variam essas características ambientais.
Segundo, hipotetizamos que a estrutura das assembleias de aves dos cambarazais é diferente da estrutura em outras fitofisionomias analisadas. Algumas espécies de aves são mais adaptadas a ambientes mais abertos, como os campos; outras se beneficiam mais de locais de savana arbórea, enquanto alguns grupos preferem áreas mais fechadas, como floresta ou mata inundável. Conforme avança no processo de sucessão, o cambarazal apresenta características ambientais mais semelhantes a áreas florestadas, com formação de dossel, maior densidade vegetal e grande heterogeneidade de hábitats e nichos (NUNES DA CUNHA; JUNK, 2004). Dessa forma, esperamos encontrar uma avifauna mais distinta em relação às áreas mais abertas, como pastagens e campos de murundus. No entanto, embora a composição de aves nos cambarazais também seja diferente das áreas mais fechadas, como landizais e cordilheiras, esperamos mais semelhança nas assembleias de aves com essas fitofisionomias do que com os ambientes mais abertos. Portanto, a contribuição dos cambarazais para a diversidade regional de aves deve ser alta.
2. ÁREA DE ESTUDO
O Pantanal é uma das maiores planícies alagáveis do mundo com cerca de 160.000 km² (NUNES DA CUNHA; JUNK, 2009). Devido à grande diversidade de solos, associada aos processos de inundação, o Pantanal apresenta grande diversidade de hábitats e microhábitats, com diversos elementos do Cerrado (DA SILVA et al., 2001; NUNES DA CUNHA; JUNK, 2009). Algumas paisagens têm sido cada vez mais modificadas para
facilitar as atividades de pecuária, o que pode provocar mudanças na diversidade de espécies de vários grupos de organismos (HARRIS et al., 2005).
A amostragem foi realizada na região do Pirizal (16º 15’ 12’’ S, 56º 22’ 12’’ W), localizada na sub-região do Pantanal de Poconé (ADÁMOLI, 1982), no Município de Nossa Senhora do Livramento, MT (Figura 1). O clima da região é caracterizado por uma estação seca que vai de maio a setembro e uma estação chuvosa, de outubro a abril, com precipitação média anual de 1.400 mm (NUNES DA CUNHA; JUNK, 2004). As inundações ocorrem devido ao transbordamento da água do Rio Cuiabá e às chuvas locais que, juntamente com a difícil drenagem da água, cobrem grande parte da paisagem pantaneira (ARIEIRA; NUNES DA CUNHA, 2006). Cerca de 48% da paisagem do Pantanal de Poconé é dominada por campos alagados, 45% por florestas, que também podem sofrer inundações, e 6% por outros hábitats (SILVA et al., 2000).
Figura 1. Mapa da América do Sul, destacando o Pantanal e a localização do Pirizal – MT, situado no norte do Pantanal.
A área de estudo, assim como toda a região pantaneira, apresenta diversas fitofisionomias formando um mosaico com vegetação heterogênea, com o predomínio de savanas campestres (campos) e áreas florestadas como o cambarazal, landizal e cordilheiras (NUNES DA CUNHA et al., 2010). As áreas de cambarazal, com altas
densidades de cambará, e o landizal, assim denominado pela presença marcante do guanandi (Calophyllum brasiliense), são ambientes sazonalmente inundáveis. As cordilheiras, por sua vez, caracterizadas por apresentar uma savana arbórea densa, não sofrem processos de inundação (NUNES DA CUNHA et al., 2010).
3. MATERIAL E MÉTODOS 3.1 Desenho amostral
O trabalho foi conduzido na grade de pesquisas do Pirizal, que apresenta 30 parcelas distribuídas dentro de uma área de 25 km² com vegetação heterogênea (Figura 2). Essa grade de pesquisas faz parte do sistema de amostragem denominado RAPELD, que permite o desenvolvimento de pesquisas de longa duração, bem como a realização de inventários rápidos (MAGNUSSON et al., 2005). Cada parcela representa uma unidade amostral e possui 250 m de comprimento e também é chamada de isolinha, por seguir a curva de nível do terreno. Cada parcela apresenta uma distância de um km em relação à subsequente (MAGNUSSON et al., 2005).
Figura 2. Grade de pesquisas do Pirizal - MT, mostrando as seis trilhas principais e, em cada trilha, a localização das cinco parcelas, totalizando 30 parcelas.
Para avaliar o efeito dos cambarazais sobre a estrutura de assembleias de aves, os dados foram coletados em sete parcelas dentro da grade. Para aumentar o número de amostras, demarcamos outras três parcelas utilizando os mesmos critérios das parcelas localizadas na grade de pesquisa (i.e. seguindo a curva de nível do terreno e com distância mínima de 1 km até a parcela mais próxima). Todas as dez parcelas são áreas de cambarazais e passam por processos anuais de inundação.
Além das coletas realizadas nos dez cambarazais, utilizamos dados de avifauna dos outros elementos da paisagem (campos, landizais, cordilheiras, campos de murundus), coletados anteriormente por SIGNOR et al., (2008) nas demais parcelas da
grade (23 parcelas adicionais), totalizando 33 unidades amostrais. Nunes da Cunha et al. (2010) classificaram todas as fitofisionomias das parcelas da grade do Pirizal. No entanto, aqui foram feitas algumas modificações nessa classificação. A principal delas é que parcelas denominadas de campos de murundus ou áreas de pastagens com domínio de cambará no estudo de Nunes da Cunha et al. (2010), foram considerados como cambarazais neste estudo, e as parcelas denominadas de borda de cordilheira naquele estudo foram aqui consideradas como cordilheira (Tabela 1).
Tabela 1. Fitofisionomias existentes dentro da grade do Pirizal - MT, adaptado de Nunes da Cunha et al. (2010). As parcelas amostradas fora da grade são representadas por P1, P2 e
P3 (ver figura 1 para referência às abreviações).
Fitofisionomia Áreas
Cambarazal A2, A3, D2, D4, D5, E5, F4, P1, P2, P3
Landizal A1, B3, D3
Cordilheira B2, B4, E2, E3, E4, F2
Pastagem exótica B1, B5, C1, D1, F3
Campos de Murundus A4, A5, C2, C3, C4, C5, E1, F1, F5
3.2 Amostragem de aves
Foram realizadas quatro campanhas de campo entre os anos de 2012 e 2013. A primeira foi conduzida no final de novembro e se estendeu até o início de dezembro de 2012, período com grande intensidade de chuvas. A segunda campanha foi conduzida no mês de maio de 2013, período que praticamente não chove e a água que inunda anualmente parte dessa região, começa a secar. Esse período é denominado localmente de vazante. No mês de junho foi realizada a terceira campanha. Esse mês, que normalmente é considerado seco, foi úmido no ano de 2013, pois, a despeito da ausência de chuvas, as parcelas ainda estavam cobertas por água nesse período. Assim, essa campanha foi considerada como uma segunda vazante. A quarta e última campanha foi realizada no mês de julho desse mesmo ano, quando as parcelas já estavam secas. Todas as campanhas duraram em média 12 dias.
Para a amostragem de aves foram utilizados dois métodos: rede de neblina e censos por pontos. Vinte e cinco redes de neblina (10 x 2,75m) foram utilizadas para cada parcela. As redes foram abertas logo após o nascer do sol (por volta das 6:00h da manhã) e fechadas às 10:00h da manhã, totalizando 100 h/rede por parcela (4h*25 redes). As aves registradas nesse método foram utilizadas tanto para riqueza quanto para composição. As aves registradas foram classificadas em guildas tróficas de acordo com Donatelli et al., 2004, Motta Junior, 1990 e Sick, 1997.
Também foram utilizados pontos fixos de visualização e escuta nas áreas amostradas (método de censo por pontos). Seguiu-se o protocolo do PPBio, no qual para cada parcela de 250 m foram amostrados três pontos equidistantes com 10 minutos de escuta/visualização (um no início da parcela, um no meio e um no final). Os registros foram realizados com o auxílio de câmera fotográfica, binóculo e gravador. Foram consideradas todas as espécies dentro de um raio de 30 m do ponto e que estivessem utilizando o hábitat de alguma maneira, i.e., descanso, forrageio, reprodução. Para cada parcela foram realizados três dias de censo consecutivos. A riqueza de espécies foi somada ao longo de cada campanha. Para abundância, isso não foi feito para não superestimar o número de indivíduos na área, já que o mesmo indivíduo poderia ser contado mais de uma vez. Dessa forma, como estimativa de abundância foi considerado o número máximo de indivíduos de cada espécie registrado em um dos dias de uma das quatro campanhas. Foi utilizado o valor máximo para minimizar a perda de informação, uma vez que se utilizasse a média, o valor seria quase sempre abaixo da abundância máxima. Ao longo do texto, sempre que nos referirmos ao conjunto de dados I, trata-se desse conjunto acima explicado, juntamente com as variáveis ambientais coletadas (ver item 3.3 – Variáveis Ambientais), para alcançar o primeiro objetivo.
Além das dez parcelas de cambarazal da primeira pergunta, foi utilizado um banco de dados de avifauna do restante das parcelas presentes na grade, com as coletas realizadas em 2008 (seca, cheia e vazante). Essas 23 parcelas estão distribuídas em quatro diferentes fitofisionomias: cordilheira, landizal, campos de murundus e pastagem exótica. Os métodos utilizados foram os mesmos usados nos cambarazais, só que com um menor esforço amostral, com apenas três campanhas de campo e apenas um dia de censo para cada parcela. Assim, para que os resultados não fossem influenciados por esses fatores, fizemos uma redução no esforço das coletas realizadas nos cambarazais. Portanto, foi excluída do modelo a campanha realizada em junho de 2013, já que representava uma segunda vazante (nos dados coletados em 2008, não houve uma segunda vazante). Além disso, em cada campanha nos cambarazais (2012/2013), foram realizados três dias de censo/área, enquanto que nas campanhas em 2008, apenas um. Dessa forma, foi feito um sorteio e utilizado apenas um dia de censo para cada campanha. Por fim, foram retiradas dos modelos algumas espécies aquáticas e outras de grande porte, assim como também havia sido feito para os dados anteriormente coletados (dados de 2008). Assim, o conjunto de dados II representa todos os dados utilizados para alcançar o segundo objetivo.
3.3 Variáveis Ambientais
Para avaliar o efeito dos cambarazais sobre a estrutura das assembleias de aves foram selecionadas variáveis preditoras que melhor representassem a variação na estrutura e qualidade do hábitat dominado pelo cambará. Assim, as variáveis ambientais utilizadas foram riqueza e composição da comunidade vegetal (arbóreas e arbustivas), densidade de cambarás e duração do alagamento em cada parcela.
Os dados de riqueza e composição vegetal das parcelas presentes na grade do Pirizal foram cedidos pelo Laboratório de Biodiversidade e Manejo de Áreas Úmidas da Universidade Federal do Mato Grosso. Nas três parcelas localizadas nas adjacências foram utilizados os mesmos métodos de amostragem de plantas utilizados no interior da grade. Para cada unidade amostral, plantas de porte lenhoso e arbustivo foram amostradas de formas diferentes. Plantas com diâmetro à altura do peito (DAP) maior que um centímetro e menor que cinco foram amostradas dentro de uma faixa de quatro metros de largura, sendo dois metros para cada lado da linha central da parcela (4 x 250 m). Plantas com DAP maior que cinco centímetros foram amostradas dentro de uma faixa de 20 m de largura, com 10 m para cada lado (20 x 250 m) (NUNES DA CUNHA et al, 2010). Todos esses dados de plantas lenhosas e arbustivas compuseram duas variáveis ambientais preditoras (ou explanatórias) utilizadas nesse estudo: riqueza e composição vegetal. Elas são importantes para entender o efeito do cambarazal sobre a assembleia de aves, já que a mudança dessas variáveis pode alterar a estrutura do ambiente, refletindo na avifauna.
Os dados de densidade de cambarás também foram cedidos pelo Laboratório de Biodiversidade e Manejo de Áreas Úmidas. Para a coleta de dados, foi utilizado o mesmo protocolo da coleta dos demais elementos da vegetação, ou seja, cambarás com DAP entre um e cinco centímetros foram amostrados dentro de uma faixa de quatro metros de largura e plantas com DAP acima dessa medida, dentro de uma faixa com 20 m de largura. Essa é a terceira variável ambiental utilizada como preditora nesta pesquisa e sua mudança entre as parcelas pode afetar a disponibilidade de microhábitats bem como de outros recursos, o que também pode refletir nas assembleias de aves.
Para descrever a variação entre as parcelas em termos de tempo em que permaneceram inundadas, nós acompanhamos réguas colocadas no início de cada parcela, desde o pico da inundação até o momento em que a parcela secou completamente. A diferença entre as parcelas em termos dessa variável deve refletir fielmente a diferença entre elas na duração do alagamento, que é a variável de interesse para inferência neste estudo.
3.4 Análises dos dados
Para testar a primeira hipótese realizei inicialmente uma Análise de Componentes Principais (PCA). Nesta análise utilizei uma matriz de correlação com as variáveis preditoras riqueza vegetal, densidade de cambarás e duração do alagamento. Todas as três variáveis tiveram alta correlação entre si (acima de 0,5), mas a correlação negativa entre a duração do alagamento e a riqueza vegetal foi a mais elevada (0,81), enquanto que densidade de cambarás e a duração do alagamento tiveram correlação positiva (0,64). Antes de fazer a PCA, os dados foram padronizados, utilizando scale, que atribui pesos iguais a diferentes variáveis. Para decidir quais e quantos eixos escolher, foram analisados os loadings de cada eixo, que são gerados a partir de uma correlação de Pearson entre os escores de cada variável e os eixos da PCA e informa o quanto cada variável é representada em cada eixo. Como todas as variáveis foram bem representadas pelo eixo1 (média de 85%) e analisando a proporção de variância - o quanto cada eixo explica da variância - que foi cerca de 80%, decidimos utilizar apenas o primeiro eixo para representar as variáveis ambientais.
Para saber se a riqueza de aves é afetada pela mudança nas características ambientais realizamos uma regressão linear simples com a riqueza de espécies de aves e as variáveis ambientais (representadas pelo primeiro eixo da PCA). Em seguida, para avaliar se a abundância de aves é afetada por essa mudança nas características ambientais, fizemos uma regressão com a abundância total das aves em função das variáveis ambientais.
Para avaliar o efeito das variáveis ambientais sobre a composição de aves, foi realizado um Escalonamento Multidimensional Não Métrico (NMDS), utilizando a distância de Bray-Curtis para dados de abundância das espécies por parcela. Antes de executar a análise, os valores foram logaritmizados (log (x+1) para reduzir o peso das espécies mais abundantes. Somente os escores da primeira dimensão do NMDS foram utilizados, já que recuperou 90% das distâncias originais. Em seguida, para avaliar o efeito das variáveis ambientais sobre a composição de espécies de aves, fizemos uma regressão linear simples com a composição de espécies, utilizando a primeira dimensão do NMDS, em função das variáveis ambientais (primeiro eixo da PCA).
Para avaliar se a mudança na composição de aves é afetada pelo aumento da distância ambiental ou pela distância geográfica, realizamos um teste de Mantel Parcial, com a distância biológica em função da distância ambiental e da distância geográfica.
Para representar graficamente se a estrutura de comunidade de aves de cambarazal é diferente da estrutura de aves de outras fitofisionomias, foi realizado um NMDS utilizando o índice de dissimilaridade de “Jaccard”. Com o gráfico gerado a partir
dessa ordenação foi possível visualizar como estavam distribuídas todas as unidades amostrais (conjunto de dados II). Em seguida, foi feito um teste de Manova Não Paramétrica, também chamada de Permutational Manova (Permanova) (ANDERSON, 2001). Essa análise é bastante utilizada para avaliar se a composição de espécies difere entre os grupos de locais e o quanto dessa diferença pode ser explicada pelo fator de interesse (i.e. fitofisionomia).
Somente com os testes acima não é possível entender qual a contribuição dos cambarazais para a comunidade de aves da região. Assim, utilizamos subamostras aleatórias do conjunto de dados II, com n = 10, excluindo, nesse primeiro momento, as parcelas com cambará, e estimamos a diversidade beta (Jaccard) dessa subamostra utilizando a dissimilaridade na composição de espécies. Esse procedimento foi repetido 1000 vezes e obtivemos a diversidade beta média desse conjunto de dados. Em seguida, simulamos um processo de invasão por cambará substituindo uma das 10 subamostras por uma parcela com cambará e estimamos novamente a diversidade beta média do novo conjunto de dados (nove subamostras de outros hábitats mais uma de cambará). Esse processo foi repetido até que fossem acrescentados nove cambarazais e apenas uma área de outros hábitats. Através dessa simulação de invasão por cambará, foi possível perceber se existe um aumento ou uma diminuição na diversidade beta com o processo de encroachment.
Todas as análises foram executadas utilizando o pacote vegan (OKSANEN et al., 2011) do software R (R CORE TEAM, 2013). A PCA e o NMDS foram realizadas através das funções prcomp e metaMDS, respectivamente.
4. RESULTADOS
Para o conjunto de dados I, que representa as coletas de aves e de variáveis ambientais para os cambarazais, foram registradas 183 espécies de aves distribuídas em 45 famílias. Desse total, 93 espécies foram registradas somente em censos por pontos, 81 em ambas as metodologias e apenas nove espécies de aves foram registradas somente por redes. A Família Tyrannidae foi melhor representada nas amostras com 22 espécies, seguida das famílias Thraupidae e Trochilidae, com 17 e 12 espécies. As Famílias Picidae, Thamnophilidae e Icteridae foram representadas por dez, nove e oito espécies respectivamente. Além disso, foram registrados 1.352 indivíduos através da metodologia de censo por pontos. Mais de 40% das aves registradas eram insetívoras e 30% onívoras, sendo que dessas, a maioria das espécies consomem dentre outras coisas, insetos. Os
frugívoros e nectarívoros vêm a seguir, com 8% e 7% respectivamente. As guildas granívora, carnívora, piscívora, detritívora e malacófaga representaram menos de 5% cada do total de espécies.
O resultado da primeira regressão mostra que mudança na estrutura dos cambarazais não afetou a riqueza de espécies de aves (F1,8=0,64; r²=-0,04; p=0,44) (Figura
3a). No entanto, refazendo a análise e retirando do modelo uma única parcela (i.e. um outlier), onde o efeito das variáveis sobre a riqueza não acompanhou o padrão encontrado nas outras parcelas, temos um resultado completamente diferente. No segundo modelo, portanto, o aumento na densidade de cambarás e na duração do alagamento, assim como a diminuição da riqueza de espécies vegetais, variáveis representadas pelo primeiro eixo da PCA, levaram a um aumento na riqueza de aves (F=1,7; r²=0,55; p=0,01) (Figura 3b).
Figura 3. Regressões lineares simples da riqueza de aves em função da estrutura dos cambarazais, representado pelo eixo1 da PCA. Na figura 3a foram utilizadas todas as parcelas de cambarazais, enquanto que na 3b foi retirada a parcela D2.
A terceira análise envolveu a abundância de aves e o eixo ambiental. O valor de abundância foi composto apenas pelas aves registradas pela metodologia censo por ponto. Não houve relação entre essas variáveis (F1,8=3,93; r²=0,25; p=0,08). Por outro
lado, o aumento na densidade de cambarás e na duração do alagamento, assim como a diminuição na riqueza vegetal, afetaram a composição de espécies de aves (F1,8=37,11;
r²=0,80; p=0,0002) (Figura 4). -1 0 1 2 3 60 70 80 90
Eixo Ambiental (PCA1)
R iq u e za d e a ve s -1.5 -0.5 0.5 1.5 60 70 80 90
Eixo Ambiental (PCA1)
R iq u e za d e a ve s
Figura 4. Regressão linear simples da composição de aves de cambarazais, representada pelos escores da dimensão um do NMDS (Bray-Curtis), e as variáveis ambientais, representadas pelo eixo1 da PCA.
Os resultados do Mantel Parcial confirmaram que a distância ambiental, representada pelas variações na densidade de cambarás, riqueza vegetal e duração do alagamento, é o principal fator responsável pela mudança na composição de espécies de aves na área de estudos (Figura 5). A partir do gráfico observa-se que conforme aumenta a dissimilaridade entre os ambientes, mais distinta é a avifauna, ou mais complementares são as assembleias. Quando retirado o efeito da distância geográfica, o ambiente continuou explicando 78% das variações na composição de aves (r²=0,78; p=0,003), enquanto que a geografia sem o ambiente, menos de 1% (r²=-0,09; p=0,66). Retirando o efeito da composição vegetal, o ambiente explicou 73% (r²=0,73; p=0,004), enquanto que a composição vegetal, sem o efeito do ambiente, não apresentou resultado significativo (r²=0,25; p=0,12). Isto sugere que o efeito do cambarazal sobre as aves é indireto, e está associado com o seu efeito sobre as outras espécies de plantas.
-1 0 1 2 3 -0 .2 0 .0 0 .2 0 .4
Eixo Ambiental (PCA1)
C om po si çã o (N M D S 1)
Figura 5. Gráfico que representa o teste de Mantel realizado entre a distância biológica, representada pela matriz de dissimilaridade (distância Bray-Curtis) da composição de espécies de aves, e a distância ambiental, representada pela distância euclidiana das variáveis ambientais.
Na segunda hipótese, de que a estrutura das asembleias de aves de cambarazais difere das demais fitofisionomias, o gráfico gerado a partir da ordenação (NMDS) mostrou que aparentemente há a formação de grupos relacionados com as diferentes fitofisionomias (Figura 6). Os cambarazais tiveram composição de espécies mais semelhantes com os outros sistemas florestados, i.e. landizal e cordilheiras, do que com campos de murundus e pastagens. Outro importante padrão que emerge da figura é a elevada complementaridade dos hábitats em relação à composição de espécies de aves. De fato, o resultado da Manova Não Paramétrica confirmou a análise gráfica e indica que a composição de espécies de aves foi diferente entre as diferentes fitofisionomias (F1,4=3,27;
r²=0,32; p=0,001). 1 2 3 4 5 0 .4 0 .5 0 .6 0 .7 Distância ambiental D ist â n ci a b io ló g ica
Figura 6. Ordenação com base em NMDS das 30 parcelas da grade de pesquisas do Pirizal – MT, juntamente com as três parcelas localizadas nas adjacências, utilizando dados de composição de espécies de aves de cinco diferentes fitofisionomias.
Já o estudo que simulou o processo de invasão da paisagem por cambarazais mostrou que essa relação não é linear, em forma de sino (parábola invertida), com menores valores de diversidade beta nos extremos de presença de cambarás na paisagem. Assim, conforme aumenta a proporção de cambarazais (até o limiar de 50% de troca na paisagem total), aumenta a diversidade beta na paisagem. Quando a proporção de cambarazais supera os 50% do total de hábitats, a diversidade beta declina (Figura 7).
-0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 Dim. 1 (NMDS) D im . 2 ( N M D S ) Cambarazal Cordilheira Landizal Campos de murundus Pasto exótico
Figura 7. Relação entre a diversidade beta de aves na paisagem, representada pela dissimilaridade na composição de espécies, e a adição de parcelas de cambarazais. Foram utilizadas subamostras aleatórias (n=10) e, a partir disso, calculada a dissimilaridade na composição de espécies. Esse procedimento foi repetido 1000 vezes, obtendo assim, a diversidade beta média em 1000 repetições. O primeiro ponto representa a aleatorização de 10 parcelas excluindo os cambarazais. O último ponto representa a diversidade beta média em 10 parcelas nas quais nove são cambarazais.
5. DISCUSSÃO
Vários fatores influenciam a distribuição de espécies no espaço. Em escala local ou regional, a mudança em algum aspecto que beneficie ou prejudique um determinado grupo, pode ser responsável pela presença ou ausência do mesmo. Nesse trabalho, foram avaliados os efeitos de mudanças no ambiente sobre as assembleias de aves e como um único tipo de ambiente (cambarazal) afeta essas assembleias numa escala mais ampla. A variação no ambiente, como o aumento na densidade de cambarás e na duração do alagamento, assim como a mudança na riqueza vegetal, provoca aumento na riqueza de aves e uma mudança na composição. Além disso, as fitofisionomias analisadas apresentaram assembleias de aves diferentes. As análises indicaram que os cambarazais abrigam um conjunto de espécies complementar às outras formações vegetais.
0 2 4 6 8 0 .6 5 0 .7 0 0 .7 5 Número de Cambarazais D ive rsi d a d e B e ta
As 183 espécies de aves registradas nos cambarazais correspondem à aproximadamente 40% da avifauna descrita para o Pantanal (TUBELIS; TOMAS, 2003). É uma riqueza elevada, já que cambarazal representa apenas 3% da vegetação do Pantanal (SANTOS et al., 2006). Nunes da Cunha e Junk (2004) afirmaram que para a região de Poconé, esse número pode ser de 5 a 7% da área total. Cambarazais apresentam grande heterogeneidade de hábitats (NUNES DA CUNHA; JUNK, 2004) e esse fator, juntamente com a oferta de recursos e condições favoráveis, podem ser responsáveis pelo elevado número de espécies.
A primeira hipótese, de que dentro de um mesmo tipo de hábitat há diferenças ambientais e que essas mudanças afetam a comunidade de aves foi corroborada parcialmente. Era esperado um aumento na riqueza de aves que não ocorreu quando considerada todas as parcelas do conjunto de dados I. No entanto, retirando do modelo o outlier, foi possível observar um aumento na riqueza em função da mudança no ambiente, o que não foi observado para a abundância. Essa única parcela esteve inundada em todas as campanhas realizadas em campo, diferentemente das demais. É possível que esse fator, que altera todo o ambiente, tenha afetado também a estrutura das assembleias de aves. Nunes da Cunha et al. (2010) também encontraram essa mesma parcela como a que mais permaneceu inundada de todas da grade do Pirizal. A densidade de cambarás teve uma forte correlação positiva com a duração do alagamento que, por sua vez, correlacionou-se negativamente com a riqueza vegetal. Esse padrão também foi encontrado em outros trabalhos na mesma região (ARIEIRA; NUNES DA CUNHA, 2012; NUNES DA CUNHA et al., 2010). Além de terem encontrado menor riqueza de plantas e maiores densidades de cambarás em locais mais inundados, ressaltam a importância da inundação sazonal que ocorre no Pantanal para a dispersão do cambará (NUNES DA CUNHA et al., 2010). Essa espécie está associada a locais que sofrem periodicamente esses processos de inundação e é bastante rara em ambientes que não inundam (NUNES DA CUNHA; JUNK, 2004).
Assim, o aumento na riqueza de espécies foi influenciado pelas mudanças que ocorreram no ambiente, principalmente pelo aumento na densidade de cambarás e na duração do alagamento. Em outras palavras, o encroachment teve reflexos positivos na riqueza de aves. Esse processo é frequentemente acompanhado de mudanças no solo, na vegetação e microclima, e seus efeitos na composição e estrutura das comunidades são variáveis e dependem das características de cada grupo (ELDRIDGE et al., 2011; MAESTRE et al., 2009). Na América do Norte, por exemplo, alguns estudos mostraram que a riqueza de mamíferos e répteis não foi influenciada pelo aumento da quantidade de
encroachment (CASTELLANO; VALONE, 2006). No entanto, Ayres et al. (2001), num estudo realizado na Austrália, e Kerley e Whitford (2009), também nesse mesmo país, encontraram uma relação positiva entre o aumento da riqueza de algumas espécies de mamíferos e aves e o encroachment. Eldiridge et al. (2011) compilaram diversos estudos realizados em regiões áridas e semi-áridas e, analisaram diversas variáveis ambientais, como pH, produtividade, biomassa, micronutrientes, e concluíram que os efeitos neutros e positivos do encroachment, para essas variáveis analisadas, são muito mais abundantes do que os efeitos negativos.
Alho (2008), compilando trabalhos de diversos grupos taxonômicos na região do Pantanal, discute sobre o aumento da oferta de recursos em ambientes alagados, o que faz com que haja uma maior disponibilidade de nichos, elevando riqueza e abundância de aves nesses locais. Nos grandes alagados formados nessa região, fica disponível uma gama de recursos, como peixes, insetos, moluscos, zoobentos e uma variedade de itens consumíveis pelas aves (ALHO, 2008). O aumento na densidade de cambarás e na duração do alagamento pode representar um aumento na quantidade de nichos para diversas espécies que servem de alimento para as aves, influenciando diretamente na diversidade de espécies. De acordo com Junk et al. (2006), existe uma rica fauna de invertebrados associada à copa do cambará, i.e., grande quantidade de formigas, besouros, ácaros, aranhas e outros. Para Thinh (2006), grande parte das aves tropicais depende das copas das árvores para forrageio e reprodução. A fauna de invertebrados de solo também é elevada, o que faz com que tanto a copa quanto os solos de cambarazais sejam considerados hábitats importantes (JUNK et al., 2006). Segundo os autores, a riqueza e abundância de artrópodes são elevadas, principalmente, na cheia.
Dessa forma, as áreas que permanecem mais tempo inundadas apresentam esses recursos também por mais tempo, afetando as assembleias de aves. Isso pode explicar a grande diversidade de aves insetívoras e onívoras encontradas, que representaram juntas mais de 70% da avifauna registrada nos cambarazais. Áreas florestais normalmente apresentam maior abundância de recursos para as aves, como insetos e matéria vegetal morta (NADKARNI; MATELSON, 1989; SILLETT, 1994). Além disso, as próprias aves utilizam os vários estratos ofertados pelo cambará para nidificação, sítio de repouso ou observação, além de forrageio. Pinho e Marini (2011), trabalhando em vários ambientes no Pantanal, encontraram maiores valores de abundância de aves em cambarazais, o que sugere alta oferta de recursos e condições para vários grupos. A abundância de aves não foi influenciada pela variação no ambiente nesse estudo, embora
fosse esperado um aumento na quantidade de indivíduos conforme o adensamento de cambarás e aumento na duração do algamento. No entanto, analisando o resultado do teste (F1,8=3,93; r²=0,25; p=0,08), acreditamos que esse resultado poderia ser diferente se
aumentássemos o número de amostras.
A composição de espécies de aves foi fortemente influenciada pelas variáveis ambientais, corroborando a hipótese. Embora todas as amostras do conjunto de dados I sejam dominadas por cambará, apresentando, portanto, semelhanças na estrutura e dinâmica, há grande heterogeneidade ambiental, que afeta a composição de espécies. O resultado do teste de Mantel Parcial mostrou que a variação na composição de aves é menor em ambientes mais semelhantes ou, noutras palavras, conforme aumenta a distância ambiental, maior é a troca nas assembleias de aves. Segundo Veech e Crist (2007), a heterogeneidade de hábitat pode ocorrer mesmo em escalas menores, sendo positivamente correlacionada com a diversidade beta entre e dentro de uma mesma paisagem. A heterogeneidade no ambiente, representada pela mudança na densidade de cambarás, riqueza vegetal e duração do alagamento foi o fator que melhor explicou a mudança na composição de espécies de aves. Retirando esse efeito, a distância geográfica e a composição vegetal pouco explicaram separadamente. MacArthur e MacArthur (1961) sugerem que a estrutura física das comunidades vegetais pode ser mais importante do que a própria composição de espécies de plantas, o que também foi encontrado por Thinh (2006). De acordo com Nunes da Cunha et al. (2006), a heterogeneidade ambiental no Pantanal pode mudar em escalas muito pequenas, o que de fato altera algumas características no hábitat que influenciam na presença ou ausência das espécies. Além disso, os próprios cambarazais são considerados como heterogêneos (NUNES DA CUNHA; JUNK, 2004). Nunes da cunha et al. (2002) discutem a importância da heterogeneidade ambiental para a diversidade de espécies de vários grupos no Pantanal, oferecendo, por exemplo, maior diversidade e quantidade de sítios de alimentação, descanso, refúgios. Signor e Pinho (2011), trabalhando na mesma região, também encontraram a heterogeneidade de hábitat como um dos fatores determinantes para a distribuição de espécies de aves.
Os ambientes analisados (conjunto de dados II) apresentaram composição de espécies distinta, reforçando a importância da heterogeneidade para a estruturação espacial da diversidade no Pantanal. Isso representa o efeito da heterogeneidade de hábitats sobre a diversidade: quanto mais diferentes são os ambientes, maior é a variação das espécies. A contribuição do cambarazal para a diversidade de espécies de aves foi elevada e pôde ser observada no modelo que simulou o aumento da quantidade de cambarazais na
paisagem. Nesse caso, o encroachment teve efeitos positivos na comunidade de aves da região, abrigando uma grande quantidade de espécies e contribuindo para o aumento da diversidade. Pinho e Marini (2011) encontraram muitas espécies de aves que ocorreram somente em cambarazais, o que também ocorreu no presente estudo, reforçando a importância desse hábitat no Pantanal. Quanto mais distintos são os ambientes ou, em outras palavras, quanto maior a heterogeneidade, maior a diversidade beta (TEWS et al., 2004). Esse aumento na diversidade beta eleva a diversidade regional.
Hábitats com estruturas diferentes têm maiores chances de apresentar comunidades também diferentes (TEWS et al., 2004), o que de fato contribui para o aumento da diversidade regional. Isso também pôde ser observado no modelo apresentado. Na ausência total de cambarazal, a diversidade beta foi menor do que quando acrescentada uma única parcela com esse tipo de vegetação. Na realidade, a diversidade beta continuou aumentando até que a quantidade de cambarazais no modelo fosse maior do que a quantidade do restante da paisagem. É nesse exato momento que a diversidade beta começa a diminuir, já que a paisagem se torna mais homogênea e a taxa de substituição de espécies é reduzida. O que os resultados mostraram é que, de fato, quanto maior a heterogeneidade ambiental, nesse caso, todo o conjunto de fitofisionomias (cambarazal, landizal, cordilheira, etc.), maior é a diversidade beta e, consequentemente, maior é a diversidade regional. Compilando vários trabalhos que tratam sobre a heterogeneidade ambiental, Tews et al. (2004) encontraram que 85% de todos os estudos apontaram uma relação positiva entre diversidade de espécies e heterogeneidade de hábitat e concluem que, para as aves, a estrutura do ambiente influencia a diversidade de espécies.
Mesmo com baixa porcentagem de aves especialistas no Pantanal, com cerca de 6% apenas (FIGUEIRA et al., 2006), a perda de um tipo de vegetação pode gerar impactos consideráveis nas assembleias de aves (PINHO; MARINI, 2011). Isso pode ser explicado, em partes, pela própria estrutura dos cambarazais quando comparada com as outras fitofisionomias analisadas. Por ser uma espécie invasora, ao longo do processo de encroachment até a formação de florestas monodominantes, o ambiente passa por constantes mudanças (NUNES DA CUNHA; JUNK, 2004). Como mostraram os resultados do primeiro objetivo, existem diferenças ambientais entre os cambarazais que levam a uma mudança na composição de espécies de aves dentro dessa mesma fitofisionomia. Dessa forma, várias manchas desse mesmo tipo de ambiente abrigam grande diversidade de aves complementares a outros hábitats, aumentando a diversidade regional.
6. CONCLUSÃO
A estrutura das assembleias de aves que utilizam cambarazais na região norte do Pantanal modifica-se conforme muda a estrutura do hábitat. Dentro do mesmo tipo de fitofisionomia existem diferenças que afetam a distribuição de espécies. Além disso, observamos a importância dos cambarazais para a diversidade regional de aves. A contribuição dos cambarazais não é somente em termos de aumento da diversidade; representa também um ambiente adicional e importante para várias espécies da região. O aumento da diversidade beta mostra a importância dos cambarazais para as aves na região do Pirizal. Assim, o processo de encroachment do cambará parece ser um fenômeno importante para a diversidade de aves. Nesse sentido, o cambarazal é uma unidade de paisagem fundamental para a conservação de espécies de aves em nível regional. Isso pode ser colocado em pauta nas leis que ditam o manejo desses hábitats que contribuem muito para a diversidade regional. Se os cambarazais devem ou não ser manejados ainda não é uma questão resolvida, mas a eliminação total desses ambientes ou a expansão de forma descontrolada podem acarretar em reduções na diversidade de espécies de aves.
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