INSTITUTO DE BIOLOGIA
RODRIGO GAIGA PAULINO
O Controle Motor nos Movimentos com Reversão em Indivíduos Normais e
Portadores da Doença de Parkinson: O Efeito de Diferentes Amplitudes de
Movimento
Orientador: Prof. Dr. Gil Lúcio Almeida
Campinas - São Paulo
Fevereiro / 2005
Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas, para a obtenção do título de Mestre em Biologia Funcional e Molecular, área de Fisiologia.
Paulino, Rodrigo Gaiga
O Controle Motor nos Movimentos com Reversão em Indivíduos Normais e Portadores da Doença de Parkinson: O Efeito de Diferentes Amplitudes de Movimento / Rodrigo Gaiga Paulino.
87 f.
Dissertação (mestrado) – Universidade Estadual de Campinas. Instituto de Biologia. Campinas, 2005.
Área de concentração: Fisiologia
Orientador: Prof. Dr. Gil Lúcio Almeida.
1. Movimentos de reversão 2. Eletromiografia 3. Doença de Parkinson
BANCA EXAMINADORA DE TESE DE MESTRADO
Data da Defesa: 28/02/2005
MEMBROS:
Prof. Dr. Gil Lúcio Almeida (orientador)
Profa. Dra. Regina Celia Spadari-Bratfisch
Profa. Dra. Amélia Pasqual Marques
SUPLENTES:
Profa. Dra. Dora Maria Grassi Kassisse
Dedico este trabalho aos meus pais, que sempre estiveram ao meu lado.
AGRADECIMENTOS
Ao Prof. Dr. Gil Lúcio Almeida, pela orientação e pelos ensinamentos.
A todas as pessoas que foram voluntárias e permitiram a execução deste estudo. À minha querida irmã e minhas avós pela ajuda em todo meu estudo.
À Patrícia pelo incentivo, companheirismo e compreensão.
Aos amigos do laboratório, Ismael, Valdeci, Juliano, Marquinho, Nádia, Regiane pelo incentivo e amizade. Em especial à amiga Luciane que contribuiu para a conclusão deste estudo.
Ao Prof. Dr. Mark Latash, pelos ensinamentos e sugestões para o trabalho.
A todos os professores que fizeram parte de minha formação acadêmica. Em especial à Profa. Dra. Viviane Balisardo Minamoto, pelo incentivo e ensinamentos.
À CAPES pela bolsa de estudo e a Universidade de Ribeirão Preto pelo espaço cedido para a realização da parte experimental no Laboratório de Estudos Clínicos em Fisioterapia.
Aos Professores do Programa de Pós Graduação em Biologia Funcional e Molecular da Universidade Estadual de Campinas pelos ensinamentos.
À secretária Andréa Vigilato, pela ajuda na resolução de problemas burocráticos.
Em especial à Profa. Dra. Amélia Pasqual Marques, Profa. Dra. Ana Cláudia Mattiello-Sverzut, Profa. Dra. Dora Maria Grassi-Kassisse, Profa. Dra. Regina Celia Spadari-Bratfisch e Profa. Dra. Viviane Balisardo Minamoto, pelo enriquecimento do conteúdo desta tese.
Resumo
Este estudo se propôs a analisar as características cinemáticas e eletromiográficas (EMG) dos movimentos voluntários uni-articulares unidirecionais e com reversão do cotovelo, em indivíduos jovens e idosos saudáveis, como também em indivíduos portadores da doença de Parkinson. Método: Os sujeitos permaneceram sentados em uma cadeira, com o antebraço direito sobre um “manipulandum” horizontal, de modo que o cotovelo direito se posicionava sobre o eixo de rotação do “manipulandum”. O ombro ficou abduzido a 90°, ou seja, com o braço na horizontal. Nos movimentos unidirecionais, os sujeitos eram instruídos a mover em direção a um alvo e parar (somente flexão), já nos movimentos com reversão foi necessário realizar os movimentos em direção ao alvo e depois reverte-lo a uma nova posição (flexão e extensão). Os movimentos foram realizados em amplitudes variadas, tanto de ida, quanto de retorno do movimento. Registrou-se a atividade EMG do músculo bíceps braquial (BIC) e do tríceps cabeça lateral (TR). Os portadores da doença de Parkinson foram avaliados em dois momentos, no período em que a medicação estava em sua ação mínima (cerca de 12 horas após a ultima dose da medicação) e re-avaliados 1-1,5h após a ingestão do medicamento anti-parkinsoniano. Resultados: Em indivíduos jovens e idosos saudáveis observou-se que na fase de desaceleração ao alvo ocorre a supressão da atividade do segundo burst agonista (BIC) em movimentos com reversão. Nesta mesma fase houve um aumento da magnitude da atividade EMG do antagonista (TR) com a distância de retorno. Após a reversão, a atividade EMG do TR, que nesta fase atua como agonista, continua a modular a magnitude EMG com o aumento da distância de retorno. Os portadores da doença de Parkinson moveram mais lentamente que os indivíduos idosos saudáveis, diminuindo a magnitude dos bursts EMG durante a aceleração nos movimentos de ida e nos de retorno. No momento da desaceleração os parkinsonianos apresentaram um aumento na co-ativação entre o agonista e o antagonista. Após a medicação, os parkinsonianos moveram mais rapidamente e mostraram um aumento na magnitude da atividade EMG na fase de aceleração dos movimentos. Discussão: Os resultados demonstraram que o envelhecimento não modifica a modulação dos padrões de ativação EMG. A supressão do segundo burst agonista (BIC) otimiza a função do antagonista (TR) que atua desacelerando o membro. Na fase subsequente o TR acelera o membro em direção à posição inicial. O aumento da magnitude da atividade EMG do TR com a distância de retorno sugere que o sistema nervoso central gera a atividade EMG capaz de não apenas desacelerar o membro ao alvo, mas também reverter sua direção e lançá-lo de volta à posição inicial. Os portadores da doença de Parkinson apresentaram múltiplos bursts de
aceleração de pequena magnitude, que levam o parkinsoniano a mover lentamente. A co-ativação entre o agonista e o antagonista no momento da desaceleração do movimento aumentou a estabilidade para que o movimento fosse revertido com mais precisão. Por fim, o uso da medicação anti-parkinsoniana sugere a melhora do planejamento motor durante os movimentos com reversão, aumentando a magnitude da atividade EMG durante os momentos de aceleração do movimento.
Abstract
This study analyses the kinematic and electromyographic (EMG) patterns of the single-joint unidirectional movement and with elbow reversion in young individuals, healthy elderly and also individuals with Parkinson's disease. Method: The individuals remained seated in a chair with the right forearm on a horizontal “manipulandum”, so that the right elbow was placed on the “manipulandum” rotation axis. The shoulder was abducted at a 90° angle, which means, with the arm in the horizontal position. In the unidirectional movements, the individuals have been instructed to move towards a given target and stop (flexion only), whereas in the movements with reversion was necessary to perform movements towards the target and after reverse them to a new position (flexion and extension). The movements were performed in several amplitudes either forward or backward movements. Biceps biceps muscle (BIC) and also lateral head triceps (TR) EMG activities have been registered. The individuals with Parkinson´s disease were evaluated in two moments, during the period when the medication was at its minimum action (about 12 hours after the last dose of the medication) and reevaluated after 1-1,5h after the ingestion of the antiparkinsonian medication. Results: It has been observed through the data obtained from young individuals and healthy elderly that a suppression of the activity of the second agonist burst (BIC) occurred during the target deceleration phase in reversion movements. In this same phase there was an increase of magnitude of the activity EMG of the antagonist (TR) with the return distance. After the reversion, the EMG activity of the TR, which in this phase acts as agonist, continues to modulate the magnitude with the increase of the return distance. The individuals with Parkinson´s disease moved more slowly than the healthy elderly, decreasing the magnitude of the bursts EMG during the acceleration in forward and backward movements. In the moment of the deceleration the pakinsonians presented an increase in the co-activation between the agonist and the antagonist. After the medication was taken, the parkinsonians were able to move faster and showed an increase in the magnitude of the EMG activity during the acceleration phase of the movements. Discussion: The results have demonstrated that the aging process does not modify the modulations of the EMG activation patterns. The suppression of the second agonist burst (BIC) optimizes the antagonist (TR) function, which acts by decelerating the member. During the following phase, the TR accelerates the member towards the initial position. The increase of the magnitude of the EMG activity of the TR with the return distance suggests that the central nervous system generates the EMG activity which is capable of not only
decelerating the limb to the target, but also of reversing its direction and cast it back to the initial position. The Parkinson disease subjects presented multiples bursts of short magnitude in acceleration phase, which make the parkinsonian move slowly. The co-activation between the agonist and the antagonist during the movement deceleration moment increased the stability so that the movement could be more precisely reverted. Finally, the anti-parkinsonian suggests the improvement of the motor planning during the movements with reversion, increasing the magnitude of the EMG activity during the moments of acceleration of the movement.
Lista de Abreviações
AG-1... Primeiro burst agonista
AG-2... Segundo burst agonista
ANT... Burst antagonista
AT... Trajetória atual
BIC... Músculo bíceps braquial
BRR... Músculo braquiorradial
DM1... Distância de movimento em direção ao alvo
DM2... Distância de movimento em direção à posição inicial (retorno)
EMG... Eletromiográfica
EP... Ponto de equilíbrio
ET... Trajetória de equilíbrio
M1... Movimento em direção ao alvo
M2... Movimento em direção à posição inicial (retorno)
MVC... Contração voluntária máxima
PK-OFF... Portador da doença de Parkinson sem o efeito da medicação
PK-ON... Portador da doença de Parkinson sob o efeito da medicação
PV1... Primeiro pico da velocidade
PV2... Segundo pico da velocidade
SNC... Sistema nervoso central
SSC... Ciclo de encurtamento-alongamento
T1 a 5... Pontos de ancoragem
T1-T2... Fase de aceleração ao alvo
T2-T3... Fase de desaceleração ao alvo
T4-T5... Fase de desaceleração e parada do movimento
TR... Músculo tríceps cabeça lateral
UPDRS... Unified Parkinsons Disease Rating Scale
Lista de Símbolos
h... Horas
Hz... Hertz-ciclo por segundo
ms... Milesegundo
s... Segundo
º/s... Graus por segundo
SUMÁRIO
Página
RESUMO... v
ABSTRACT... vii
LISTA DE ABREVIAÇÕES E SÍMBOLOS... xi
I. INTRODUÇÃO... 01
1.1 - Controle do Movimento... 01
1.2 - Os movimentos unidirecionais e com reversão... 03
1.3 - O movimento voluntário e a doença de Parkinson... 05
1.3.1 - O efeito da medicação e o movimento voluntário na doença de Parkinson... 08
1.4 - Objetivos... 09
II. TRABALHOS A SEREM SUBMETIDOS À PUBLICAÇÃO... 10
Control of single-joint movements with a reversal... 11
O controle dos movimentos com reversão em indivíduos idosos e portadores da doença de parkinson... 42
III. RESUMO DOS RESULTADOS E CONCLUSÃO... 77
IV. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 80
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I-INTRODUÇÃO
Neste capítulo introdutório revisaremos os pontos importantes das teorias que possam explicar o comportamento motor. A seguir estabeleceremos uma correlação entre o padrão eletromiográfico (EMG) de ativação e o movimento unidirecional e com reversão. Analisaremos as características gerais do movimento voluntário para os indivíduos portadores da doença de Parkinson e finalizaremos com as os objetivos da elaboração deste estudo.
1.1 - Controle do Movimento
No começo da década de 80, muitas características sobre o controle do movimento foram estudadas através da correlação entre os parâmetros da tarefa (amplitude de movimento, tempo de movimento, precisão e instruções para realização do movimento) e os parâmetros da performance (EMG, variáveis cinéticas e cinemáticas do movimento). No entanto, a relação entre a atividade EMG (padrão de ativação muscular) e os demais parâmetros apresentavam problemas. Na verdade, estes estudos eram limitados e incompletos, embora alguns experimentos exibissem significativas correlações (GOTTLIEB et al., 1989a).
A partir disto, as características dos movimentos voluntários foram estudadas extensamente nas últimas décadas, a fim de determinar um padrão entre a atividade EMG e as características mecânicas do movimento (HALLETT et al., 1975; LESTIENNE, 1979; CORCOS
et al., 1989; GOTTLIEB et al., 1989a; GOTTLIEB et al., 1989b; GOTTLIEB et al., 1990). Em
particular, estes estudos forneceram evidências experimentais que são usadas para argumentar a favor ou contra as hipóteses sobre o processamento e a execução dos movimentos voluntários (WALLACE, 1981; GOTTLIEB et al., 1989b; LATASH, 1993; LATASH, 1994). Essas evidências levaram ao desenvolvimento de esquemas teóricos pelos quais o sistema nervoso central (SNC) modularia o padrão de ativação muscular para a produção dos movimentos voluntários em diferentes distâncias, velocidades e cargas – “Estratégia Dual” (CORCOS et al., 1989; GOTTLIEB et al., 1989b).
Para entender a “Estratégia Dual” é necessário compreender como ocorre o controle de uma variável denominada pulso excitatório. Ela representa uma rede de entrada de sinais (inputs) pré-sinápticos descendentes, excitatórios e inibitórios, os quais convergem nos neurônios motores
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alfa da medula. Estes neurônios, ainda podem ser considerados como um filtro de baixa freqüência, somando, alisando e atenuando a entrada destes sinais convergentes (GOTTLIEB et
al., 1989a). O pulso excitatório é considerado um pulso retangular, que pode ser modificado pelo
SNC alterando sua duração e/ou intensidade (altura do pulso). Estas modificações refletem-se em características ou conjuntos de características usados para realizar uma tarefa, ou seja, estratégias para o controle do movimento. Assim, duas estratégias podem ser identificadas para a execução de movimentos iniciados e terminados a partir de alvos visualmente pré-determinados, “Estratégia Insensível à Velocidade” (duração do pulso variável e intensidade constante) e a “Estratégia Sensível à Velocidade” (intensidade do pulso variável e duração do pulso constante).
A Estratégia Insensível à Velocidade pode ser observada em movimentos de precisão e velocidade “máxima”, nos quais as variáveis da tarefa são manipuladas. A tarefa pode ser realizada sobre diferentes distâncias de movimento ou contra diferentes cargas, no entanto o tamanho do alvo a ser atingido deve ser mantido constante durante as tarefas. A atividade EMG agonista durante este tipo de movimento mantém-se invariável, independente do aumento da distância ou da resistência, contudo a duração continua a prolongar-se com o aumento da magnitude da tarefa. O burst antagonista irá variar similarmente, com sua latência aumentando com o aumento da magnitude das tarefas (GOTTLIEB et al., 1989a; GOTTLIEB et al., 1989b).
No entanto, a Estratégia Sensível à Velocidade, na qual os movimentos são realizados em diferentes velocidades, se caracteriza por um padrão diferente na modulação da atividade EMG para diferentes tarefas. Tal fato resulta em um aumento da subida e da área da atividade EMG agonista para velocidades maiores, por outro lado, a duração deste burst permanece constante. O burst EMG antagonista é modulado de maneira similar. Entretanto, a latência antagonista sofre modulação com o tempo de movimento, ou seja, a latência diminui para movimentos rápidos e aumenta para movimentos lentos (CORCOS et al., 1989).
A Estratégia Dual dá suporte a estas duas teorias, que demonstram a capacidade do SNC de modular o padrão trifásico de ativação muscular durante movimentos restritos e unidirecionais. Por outro lado, alguns pesquisadores criticam esta teoria por não considerar o papel da informação sensorial aferente proveniente dos proprioceptores – feedback (Feldman e Adamovich comentários em GOTTLIEB et al., 1989a).
Alguns autores sugerem que os padrões de ativação muscular representam características emergentes dos movimentos, igualmente afetadas pelas alterações do controle das variáveis e
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relacionados aos sinais de feedback do padrão do movimento realizado (FELDMAN, 1966; FELDMAN, 1986; LATASH, 1993). Estes autores argumentam à existência de um estado de equilíbrio fundamental das propriedades dinâmicas do sistema motor. Este estado de equilíbrio do sistema depende das informações provenientes das estruturas aferentes que regulam a atividade do motoneurônio, que é associada às características estáticas da força-comprimento dos músculos agonista/antagonista e à carga imposta. Numerosos resultados experimentais têm mostrado que o cérebro altera o estado de equilíbrio enquanto os movimentos voluntários são produzidos (veja FELDMAN, 1986). Deste ponto de vista parece óbvio que os sinais EMG não são programados totalmente pelo SNC, mas são gerados como conseqüência das alterações dos parâmetros que determinam o estado de equilíbrio. Portanto, conclui-se que a atividade EMG e as forças musculares são geradas pela tendência fundamental do sistema motor manter o equilíbrio. Esta teoria recebe o nome “Hipótese do Ponto de Equilíbrio”.
1.2 - Os movimentos unidirecionais e com reversão
A maioria dos estudos relacionados ao controle dos movimentos foi realizada para movimentos unidirecionais, os quais requerem que o indivíduo realize movimentos em direção a um alvo e pare sobre ele (revisado por Gottlieb[GOTTLIEB et al., 1989a; GOTTLIEB et al., 1989b]). Este tipo de movimento é caracterizado por um padrão trifásico, que consiste em um
burst agonista, seguido por um burst antagonista e por fim por um segundo burst agonista
(HALLETT et al., 1975; LESTIENNE, 1979; HANNAFORD e STARK, 1985; CORCOS et al., 1989; GOTTLIEB et al., 1989a; GOTTLIEB et al., 1989b; GOTTLIEB et al., 1990;). O papel mecânico dos dois primeiros bursts é relativamente óbvio. O primeiro burst agonista é responsável pelo início e aceleração do movimento até o alvo, em contraposição o burst antagonista aparece para desacelerar o movimento sobre a posição desejada. Todavia, a função do segundo burst agonista é menos evidente. Especula-se que ele tenha função de estabilizar o movimento, dissipando o excesso de energia do sistema após atingir o alvo (HALLETT et al., 1975; HANNAFORD e STARK, 1985).
Da mesma forma, a correlação entre as características EMG e a trajetória cinemática para os movimentos unidirecionais está bem fundamentada (CORCOS et al., 1989; GOTTLIEB
et al., 1989a; GOTTLIEB et al., 1989b; GOTTLIEB et al., 1990). Por exemplo, a área do burst
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taxa de ascensão do burst ocorre independentemente da distância ou carga, entretanto é proporcional a alteração da velocidade. A duração do burst agonista aumenta com a distância e a carga, mas não é diretamente afetada pela velocidade. A ativação do burst agonista é atrasada para movimentos mais longos, com sua área aumentando para cargas inerciais ou velocidades planejadas. O impulso de aceleração aumenta com a distância, carga, e velocidade. Alterações na distância ou carga não alteram a taxa inicial de ascensão do torque, apesar de ambos afetarem a velocidade de movimento.
Poucos estudos foram realizados para investigar os movimentos com reversão (SCHMIDT et al., 1988; SHERWOOD et al., 1988; GOTTLIEB, 1998;), no qual o indivíduo move o membro em direção ao alvo (M1) e em seguida retorna à posição inicial (M2). No estudo
realizado por Gottlieb (1998), os movimentos unidirecionais e com reversão foram comparados com o objetivo de verificar se as regras já existentes (movimento unidirecional) poderiam ser estendidas aos movimentos com reversão. Pôde-se observar claramente a presença de um burst agonista-M1 que lança o membro em direção ao alvo, seguido de um burst antagonista-M1 para
desacelerar o movimento. O segundo burst agonista-M1, que nos movimentos unidirecionais
impede as oscilações sobre o alvo desaparece ou diminui para os movimentos com reversão. Resultados semelhantes foram observados por Schmidt et al. (1988) e Sherwood et al. (1988), mas estes não compararam aos movimentos unidirecionais. Na segunda fase(M2), o
antagonista-M1 torna-se agonista-M2 acelerando o membro de volta a posição inicial, seguido de um burst
antagonista-M2 para desacelerar o movimento.
As características da modulação do burst EMG agonista-M1 foram preservadas com o
aumento da distância de movimento, modulando a duração do burst e não influenciando na ascensão da atividade EMG. No entanto, o segundo burst agonista M1 comportou-se de modo
diferente dos movimentos unidirecionais, tendo uma rápida redução ou eliminação, mas ainda sendo modulado pela distância. Todavia, o antagonista-M1 não mostrou a mesma relação com a
distância de movimento de ida (M1), mas mostrou fraca relação com a distância de retorno (M2) e
houve aumento da latência do antagonista. Gottilieb (1998), concluiu que a redução do segundo
burst agonista-M1 aumenta a complacência muscular e permite que o músculo antagonista reverta o movimento com mais facilidade, mesmo não existindo um aumento da quantidade EMG do antagonista para modular a reversão. Em outras palavras, permite a reversão do movimento apenas pela modulação do segundo burst agonista, assim, aumentando o torque extensor.
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Em particular, os padrões EMG observados para os movimentos com reversão não podem ser considerados como uma superposição de dois movimentos unidirecionais. O controle destes padrões mostra uma tendência conservativa, com habilidade de se adaptar às exigências físicas da tarefa e à existência de características inesperadas (Gottlieb, 1998).
1.3 - O movimento voluntário e a doença de Parkinson
Para o melhor entendimento do movimento voluntário na doença de Parkinson será realizada uma breve descrição anatômica e funcional dos núcleos da base. Os núcleos da base têm como estrutura aferente primária o estriatum que recebe informações da maioria das áreas do córtex cerebral. Na maioria dos mamíferos o estriatum é dividido pela cápsula interna em duas porções: núcleo caudado (medial) e o putámen (lateral). As estruturas responsáveis pela saída das informações (output) sobre o tálamo e o tronco cerebral constituem o globo pálido medial e a substância negra reticulada, que recebe projeções diretas do estriatum. Além disso, o estriatum projeta-se indiretamente sobre as estruturas responsáveis pelo output através do globo pálido lateral, que recebe uma projeção direta do putámen. Posteriormente, o globo pálido lateral projeta sobre os núcleos subtalámicos, que em contraposição projeta sobre o globo pálido medial e a substância negra reticulada. O estriatum também projeta sobre a substância negra compacta, que em troca projeta de volta ao estriatum (MARSDEN, 1982; ALBIN et al., 1989).
O neurotransmissor das projeções estriatais, palidais e da substância negra reticulada é o ácido gama-amino-butírico (GABA). Para os núcleos subtalámicos é o glutamato e por fim o neurotransmissor da subatância negra compacta é a dopamina (EVARTS et al., 1981; MARSDEN, 1982; ALBIN et al., 1989). Estudos eletrofisiológicos através do abaulamento ou estimulação mostraram o envolvimento do complexo estrio-palidal no controle dos movimentos (veja MARSDEN, 1982), não existindo relação com movimentos específicos. No entanto, estes neurônios mostram uma forte relação para estímulos complexos que sinalizam algum evento futuro. A partir do esquema estrutural do movimento pôde-se concluir que os núcleos da base estão envolvidos no planejamento ou execução de programas motores.
A doença de Parkinson é caracterizada clinicamente por sinais e sintomas de início lento e progressivo, como bradicinesia, rigidez, tremor e instabilidade postural (GELB et al., 1999; PFANN et al., 2001; SETHI, 2002) e patologicamente pela degeneração das células da zona compacta da substância negra levando à diminuição de dopamina; alterando a função dos núcleos
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da base pela interrupção da atividade normal da via nigro-estriatal dopaminérgica (EVARTS et
al., 1981; MARSDEN, 1982; ALBIN et al., 1989). Em resumo, a depleção de dopamina leva a
alteração da atividade do estriatum, conseqüentemente suas projeções sobre o globo pálido medial e substância negra reticulada tornam-se menos ativas, enquanto a atividade do globo pálido lateral torna-se mais ativa. Como resultado final ocorre uma desinibição do centro responsável pela saída das informações dos núcleos da base e conseqüentemente um aumento da inibição tálamo-cortical (Albin et al., 1989).
Touge (1994), tentando estabelecer uma conexão entre as alterações dos núcleos da base e o processamento cortical dessas informações em pacientes com Parkinson, observou que durante movimentos do punho existia uma falha em aumentar o influxo sangüíneo para a área motora suplementar, giro do cíngulo e região dorso-lateral pré-frontal do córtex. Em indivíduos neurologicamente normais, espera-se que a área motora suplementar e do cíngulo, as quais recebem o maior número de conexões dos núcleos da base, estejam previamente ativadas antes do início do movimento, para sua programação. A disfunção desta recepção de informações é considerada como um dos fatores responsáveis pela dificuldade dos parkinsonianos em realizar movimentos voluntários (SIMPSON e KHURAIBET, 1987; TOUGE et al., 1994; FILIPOVIC et
al., 1996; SOLIVIERI et al., 1997).
Tal funcionamento anormal gera a dificuldade dos portadores da doença de Parkinson em adotar uma ação motora antecipatória ou em aprender e memorizar um plano motor interno (DAY et al., 1984). Como resultado destas alterações tem se observado que o tempo entre a intenção e o movimento propriamente dito (tempo de reação), e o tempo de execução do movimento (tempo de movimento) são prolongados, afetando a cinemática e a atividade EMG (MARSDEN, 1982), embora ainda exista divergência sobre o tempo de reação.
Muitos estudos revelam que os parkinsonianos são incapazes de realizar movimentos em altas velocidades e com precisão (HALLETT e KOSHBIN, 1980; EVARTS et al., 1981; MARSDEN, 1982; DAY et al., 1984; AGOSTINO et al., 1996; BERARDELLI et al., 1996; SOLIVERI et al., 1997; GAUNTLETT e BROWN, 1998; SURI et al., 1998; GENTILUCCI e NEGROTTI, 1999; PFANN et al., 2001; ROUBICHAUD et al., 2002). Flowers (1975 e 1976) observou que os parkinsonianos foram capazes de realizar movimentos em amplitudes pequenas com velocidade próxima à normal, mas que para amplitudes maiores eles moviam mais lentamente que os sujeitos controle. Isto foi melhor elucidado por Pfann et al. (2001) durante movimentos unidirecionais de flexão do cotovelo, onde o pico da velocidade foi proporcional à
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distância movida, mostrando que esta proporção aumenta para distâncias maiores entre o grupo parkinsoniano e o controle. Em outras palavras, os movimentos curtos parecem ter menor prejuízo menos à velocidade do movimento. Na tentativa de elucidar este comportamento foi investigada a produção de força isométrica do cotovelo, na qual o grupo parkinsoniano e o controle se comportaram de forma similar. Desta forma, não se pôde inferir que o aumento da velocidade seria resultado da diferença de força gerada entre os grupos, mas coloca em evidência o papel exercido pela amplitude de movimento.
Estudos EMG mostram que o padrão trifásico de ativação durante movimentos unidirecionais rápidos de flexão do cotovelo mantem-se preservado como nos indivíduos normais (revisado por MARSDEN, 1982; e BERARDELLI et al., 1996). Alguns estudos EMG tentam explicar o comportamento cinemático, mostrando que a lentidão do movimento é resultado da alteração na modulação dos bursts (HALLETT e KOSHBIN, 1980; BERARDELLI et al., 1986; PFANN et al., 2001; ROBICHAUD et al., 2002). Durante movimentos unidirecionais, os indivíduos parkinsonianos não conseguem produzir um único burst de aceleração do movimento em direção ao alvo (agonista-M1), no entanto apresentam múltiplos bursts agonistas durante esta
fase (HALLETT e KOSHBIN, 1980; BERARDELLI et al., 1996; PFANN et al., 2001). Berardelli et al. (1996) justificam este fenômeno como uma possível saturação dos mecanismos responsáveis pela geração da atividade EMG. Entretanto não existiam evidências para sustentar esta premissa, pois devido à saturação, dever-se-ia observar uma dificuldade em modular a duração e a magnitude do burst agonista-M1 para movimentos em distâncias variáveis. No estudo
realizado por Pfann et al. (2001), no qual foram realizados movimentos unidirecionais do cotovelo sobre sete distâncias diferentes, não houve modulação da duração dos bursts EMG com o aumento da distância, diferentemente do relatado por Berardelli et al. (1996), assim contribuindo para a lentidão do movimento. Todavia, a modulação da magnitude do burst EMG foi consistente com o relato de Berardelli, evidenciando o aumento da magnitude para distâncias maiores e não mostrando efeito da doença. Este último achado leva a conclusão que os parkinsonianos subestimam a quantidade EMG a ser gerada para um movimento desejado (BERARDELLI et al.,1996; JACKSON et al., 2000; PFANN et al., 2001).
Por fim, deve-se considerar a contribuição do músculo antagonista na geração do padrão cinemático, pois um possível aumento da sua atividade EMG durante o início do movimento poderia levar a uma força em contraposição à direção do movimento (agonista-M1), assim
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ativação do agonista em relação ao antagonista. Isto sugere que ativação do antagonista durante a fase inicial do agonista não seja a causa principal da bradicinesia, mas pode contribuir para ela quando associada a outras causas (PFANN et al., 2001).
A modulação do padrão EMG e as trajetórias de movimento durante movimentos unidirecionais com variação da amplitude de movimento foram bem descritas como apresentado anteriormente. No entanto, o comportamento observado em movimentos com reversão é explorado em apenas um estudo, realizado recentemente por Pfann et al. (2004). Neste estudo, os movimentos com reversão foram realizados sobre três distâncias diferentes para jovens, idosos e parkinsonianos, sendo as distâncias de ida iguais às de volta.
Os autores observaram uma alteração do padrão de ativação EMG conhecido como padrão trifásico para os grupos controle idoso e parkinsoniano comparado com o de jovens. Estes grupos apresentaram um padrão bifásico, com uma abolição e/ou diminuição do segundo burst agonista, respectivamente para movimentos unidirecionais e com reversão. A velocidade do movimento durante a fase de aceleração em direção ao alvo não mostrou alterações significativas entre as tarefas. Todavia, a atividade EMG para os movimentos com reversão foi menor que durante os movimentos unidirecionais para os parkinsonianos, refletindo a complexidade da tarefa.
Pfann et al. (2004) concluíram que as alterações do padrão de ativação para os idosos decorrem de uma menor velocidade de movimento em relação aos jovens. Portanto, os movimentos necessitam de uma ativação mínima para estabilizar o membro sobre o alvo durante os movimentos unidirecionais, diminuindo assim a diferença existente entre controle dos movimentos com reversão e unidirecionais observados por Gottlieb (1998). A diminuição da atividade do burst agonista e antagonista durante movimentos com reversão em indivíduos parkinsonianos sugerem um ajuste no controle dos movimentos, embora os resultados obtidos para os dois tipos de movimento sejam similares aos observados em idosos saudáveis.
1.3.1 - O efeito da medicação e o movimento voluntário na doença de Parkinson
As alterações apresentadas no controle do movimento voluntário para portadores da doença de Parkinson há muito tempo vêm sendo tratadas com o uso de drogas anti-parkinsonianas como a L-Dopa, na tentativa de melhorar o controle motor através da normalização do controle neural (BARONI et al., 1984). Após a administração do medicamento é
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observada melhora do desempenho motor, com aumento da velocidade do movimento (BARONI
et al., 1984; BENECKE et al., 1987; JOHNSON et al., 1996; SOLIVERI et al., 1997;
ROBICHAUD et al., 2002) e recuperação da habilidade de realizar movimentos complexos e tarefas simultâneas (BENECKE et al., 1987). Soliveri et al. (1997), relatam que parkinsonianos medicados, não dementes, moderadamente afetados mostram uma aprendizagem motora normal. Da mesma forma é evidente a aprendizagem motora para os parkinsonianos não medicados, mas o nível de integração destes ganhos no desempenho motor é substancialmente reduzido.
Recentemente, um estudo realizado por Robichaud et al. (2002), preocupou-se em analisar o efeito da medicação sobre o padrão EMG durante movimentos unidirecionais do cotovelo em diferentes distâncias. A magnitude da atividade EMG durante a fase de aceleração do movimento em direção ao alvo aumentou. Contudo, não houve alteração na produção de múltiplos bursts, na duração do burst agonista e do padrão EMG do antagonista com a administração do medicamento. O estudo concluiu que a melhora do desempenho motor deve-se ao aumento da magnitude do agonista, demonstrando que a medicação é incapaz de prolongar a duração do burst agonista e atrasar o início do antagonista, revertendo e normalizando parcialmente a função cortical (Robichaud et al., 2002).
1.4 - Objetivos
De forma geral, o objetivo do presente estudo resume-se em analisar e comparar as estratégias de controle para os movimentos com reversão do cotovelo, sobre diferentes distâncias de movimento em direção ao alvo, como também de retorno à posição inicial, em indivíduos jovens e idosos saudáveis e portadores da doença de Parkinson no período em que a medicação está sobre ação mínima (cerca de 12 horas após a ultima dose da medicação) e re-avaliados 1-1,5h após a ingestão do medicamento anti-parkinsoniano.
___________________________________________________________________________ II - Trabalhos a serem submetidos à publicação
Os dados obtidos durante o desenvolvimento desta dissertação foram organizados em dois trabalhos a serem submetidos à publicação. Em especial, no primeiro artigo os dados sobre o efeito dos movimentos com reversão em diferentes distâncias refere-se ao experimento 1.
Na primeira parte será apresentado um estudo dos movimentos com reversão com diferentes distâncias de retorno (em especial o experimento 1 do referido estudo), em indivíduos jovens neurologicamente normais (IN PRESS, PAULINO et al., 2004). Na segunda parte, apresentaremos um artigo sobre os movimentos com reversão com diferentes distâncias de retorno, em indivíduos idosos saudáveis e portadores da doença de Parkinson.
___________________________________________________________________________
Control of single-joint movements with a reversal
Rodrigo Gaiga Paulino1, Marcus Vinícius Rezende dos Santos1, Mark L. Latash2, Gil Lúcio Almeida3
1
Departamento de Fisiologia e Biofísica, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, São Paulo, Brazil
2
Department of Kinesiology, The Pennsylvania State University, University Park, PA, USA
3
Curso de Fisioterapia da Universidade de Ribeirão Preto, Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil
Running title: Control of single-joint movements with a reversal
Key Words: motor control, reversal, single-joint, electromyography, human
Address for correspondence: Dr. Gil Lucio Almeida
Curso de Fisioterapia da Universidade de Ribeirão Preto, Avenida Constábile Romano, 2001 – CEP 14096360 Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil
+55 16-6037968
___________________________________________________________________________ Abstract
We studied the kinematic and electromyographic (EMG) patterns during single-joint elbow flexion movements with a reversal and tested two hypotheses. First, that the amplitude of the second phase of the movement (M2) will be controlled by two different means, a drop in the second flexor burst for a small M2 and an increase in the integral of the extensor burst for larger M2. Second, based on the muscle stretch-shortening cycle (SSC), that movements reversing without a delay will show a larger extensor burst, as compared to movements that reverse after a delay. Changes in EMG patterns with M2 amplitude supported the first hypothesis and could be interpreted within the framework of the equilibrium-point hypothesis. The observations also corroborate a hypothesis that discrete movements represent outcomes of an oscillatory control process stopped at a particular phase. In experiment-2, even the shortest delay at the target led to a significantly larger extensor burst. However, there were no differences in the peak velocity of M2 with and without the delay. These observations do not support a major role of stretch reflexes in the SSC effects during such movements. However, they are compatible with the idea of peripheral factors, such as peripheral muscle and tendon elasticity, playing a major potentiating role in the SSC.
___________________________________________________________________________ Introduction
Studies of patterns of muscle activation during uni-directional single-joint movements to a target have led to the discovery of certain regularities that link characteristics of electromyographic (EMG) bursts and movement mechanics [3; 11; 12; 13; 17; 27]. In particular, these studies provided experimental evidence that has been used to argue in favor of or against hypotheses on the control of such movements [11; 12; 25; 26; 33].
Most studies of movements to a target required the subject to stop at the target (reviewed in Gottlieb [11; 12]). Only a few studies addressed movements that reverse at the target and move back towards the original starting position [15; 29; 31]. In particular, it has been concluded that movements with a reversal cannot be simply viewed as consequences of concatenated control signals for two unidirectional movements [15]. We will address unidirectional movements as M1,
and two phases of movement with a reversal as M1 (from the starting position to the target) and M2
(from the target back, towards the starting position). A muscle that accelerates a movement from the starting position towards the target will be addressed as agonist-M1, while a muscle that brakes
that movement will be addressed as antagonist-M1. For the M2 phase, we will use agonist-M2 and
antagonist-M2, respectively. Note that, for a movement with a reversal, antagonist-M1 turns into
agonist-M2 at the point of reversal.
In the study of Gottlieb [15], unexpected behaviors of the EMG bursts have been reported. The only difference in the integral measures of the EMG bursts between M1 and (M1+ M2) was a
decrease in or even an elimination of the second agonist-M1 burst. There were no differences in the
integral measure of the antagonist-M1 EMG burst, while its onset scaled with the amplitude of M2.
Gottlieb concluded that a decrease in the agonist-M1 burst was sufficient to induce motion of the
joint back to the original starting position. This conclusion is surprising for a number of reasons, in particular, because it leaves little room for modulation of the return movement amplitude: After the second agonist-M2 burst is totally suppressed, the nervous system needs to use other means to
modulate the return movement amplitude. It is natural to expect modulation of the M1-antagonist
magnitude to provide additional means of specifying M2 amplitude. One of the goals of the current
study was to try to replicate results reported by Gottlieb in experiments with varying amplitudes of both M1 and M2. We hypothesize that modulation of antagonist-M1 magnitude will only be
effective for M2 of small amplitude, while an increase of M2 will be accompanied by an increase in
___________________________________________________________________________ Sometimes, during studies of EMG patterns, researchers forget about possible changes in the force-generating properties of the involved muscles that can potentially affect apparent relations between EMGs and mechanical movement characteristics. For movements with a reversal, the antagonist-M1 is stretched during the first phase of the movement, and then it shortens
during the reversal phase (as the agonist-M2). As such, it may be expected to show changes in its
force-generating capabilities related to the well known stretch-shortening cycle (SSC, [21]). SSC has been typically studied in tasks with very high velocities of muscle stretch such as landing after a jump [10;19; 20]. Possible role of SSC in voluntary movements with a reversal performed “as fast as possible” has not been investigated. Hence, another goal of the study has been to assess potential contribution of SSC to forces generated by the antagonist-M1, which becomes agonist-M2
during the return phase of the movement. The effects of SSC are known to show a sharp decline if there is even a very short delay between the two phases of a movement [18]. Hence, we explored the effects of different delays between M1 and M2 during the reversal movements. Our hypothesis
has been that movements that reverse without a delay will show a larger burst of the agonist-M2, as
compared to movements that reverse after a delay. This is expected from the action of stretch reflexes that are assumed to contribute to SSC in movements without a delay [21].
Methods
Two experiments were performed to address issues raised in the Introduction. In Experiment-1, the subjects performed unidirectional movements and movements with a reversal with varying amplitudes of movement components, M1 and M2. In Experiment-2, the subjects
performed movements with a reversal over three different distances, but with the return movement always terminating at the original starting position. In this experiment, the subjects were instructed to produce M2 either without a delay or after a brief variable delay at the point of reversal.
Subjects: Four male and 4 female healthy volunteers participated in Experiment 1 (Mean= 25,25 and SD= +/- 9,34), and 3 male and 3 female volunteers took part in Experiment 2 (Mean= 22,5 and SD= 10,75). The age of the participants varied between 20 and 48 years. All the participants were right-handed according to their hand usage during writing and eating. All participants gave informed consent according to procedures approved by the “Universidade de Ribeirão Preto” ethical committee.
___________________________________________________________________________ Apparatus: The participants sat comfortably in the adjustable chair with back support and positioned their right forearm on a horizontal manipulandum such that the right elbow was above the axis of rotation of the manipulandum. The forearm was semi-pronated and the hand grasped the vertical handle attached to the distal end of the manipulandum. The shoulder was abducted at 90° such that the upper arm was horizontal. The participants watched the computer monitor located one meter away. The monitor showed a starting position, targets, and a cursor representing the current elbow position. The size of the starting position and of the targets was always kept at 3°. The participants were instructed to perform the movements to the far target and back to the closer target “as fast as possible” after hearing a computer generated tone signal (beep); reaction time was not stressed. All movements started with elbow flexion (M1), which could be followed by elbow
extension (M2). The left arm rested on the participant’s lap, while the feet rested on the foot
support. This apparatus was used in both Experiments 1 and 2.
In Experiment 1, the elbow joint angle was measured with a potentiometer mounted on the axis of rotation of the manipulandum. In Experiment 2, light emission diodes (LED) were attached over the centers of the shoulder and elbow joints, and over the handle attached to the distal end of manipulandum. Two-dimensional coordinates of these LEDs were recorded using Optotrak 3020 at 100 frames per second. From these data, the angular excursion of the elbow was calculated. Angular velocity was obtained by differentiation of the angle time series. Angle and velocity time series were smoothed using a 10ms moving average window.
The electrical muscle activity (EMG) was recorded with surface electrodes placed over the bellies of the right brachioradialis (BRR) and the right lateral head of triceps (TR). The distance between the two electrodes of a pair was 2 cm. The EMG signals were amplified (x 2000), and band-pass filtered (60-500 Hz in Experiment 1 and 20-450 Hz in Experiment 2). The data were digitized at 12 bit and collected by an IBM-PC computer at 1000 Hz. The EMG amplifier used in the experiment 1 was costumer made and the one used in experiment 2 was an EMG DelSYS (model DE2.2L).
MVC trials: The subjects also performed flexion and extension maximal voluntary contraction (MVC) trials in isometric conditions. For these trials, the manipulandum was fixed at the elbow joint angle of 90°, and the subjects were asked to press “as strongly as possible” for two to three
___________________________________________________________________________ seconds. Two trials were performed in each direction. The intervals between the trials were 1 minute. A trial with the highest torque value was selected for future EMG normalization.
Experiment-1
Procedure: Unidirectional movements were performed over three target distances (DM1=20°, 40°,
and 60°). Movements with a reversal were performed over the same three distances for M1, while
M2 distance (DM2) varied for each M1. For DM1 = 20°, DM2 was 5°, 10°, 20°, and 30°; for DM1 =
40°, DM2 was 10°, 20°, 40°, and 60°; for DM1 = 60°, DM2 was 15°, 30°, 60° and 75°. All movements
started from the same initial join position. For each combination of DM1 and DM2, each subject
performed a series of eleven trials with intervals of 8 seconds between the trials. One minute rest intervals were given between two successive series. Prior to each series, three practice trials were performed. The series were presented in a pseudo-random (balanced) order.
Data Processing: All the data were analyzed off-line using the customized software based on MATLAB, version 4.2. The EMG signals were full-wave rectified and low-pass filtered at 20 Hz using second-order Butterworth filter. The onset of the EMG activity of the BRR was defined by visual inspection of individual trials as the time when the EMG signal first deviated from the baseline [10; 11]. This time was used for trial alignment. After alignment, the eleven trials of each series were averaged, and further processing was done using average time series.
For quantitative EMG analysis for movements with different DM2, five anchor points (from the agonist onset, T1 to the end of the movement, T5) were defined for each average time series and each subject based on the velocity time series computed by differentiating the signal from the accelerometer. T1 was defined as the onset of the muscle activity of BRR. T2 is the time of the first peak velocity (during M1), T3 is the time when velocity became zero at the point of
reversal, T4 is the time of the second (negative) peak velocity (PV2) during M2, and T5
corresponds to the end of the movement (when velocity dropped to 5% of PV2). For movements
without a reversal, the EMG of BRR was integrated from the onset (T1) to T2 and from T2 to T3, while the EMG of TR was integrated from T1 to T3.
EMG integrals computed for each muscle over each time interval were normalized by the integrated EMG values over time intervals of the same duration in MVC trials when the subject produced maximal force and the muscle acted as agonist.
___________________________________________________________________________
Experiment-2
Procedure: Subjects were asked to move the right elbow as fast and as accurately as possible to the target (M1-flexion) and from the target back to the starting position (M2-extension), either without
or with a brief delay at the target (the nominal delay times were 0.2, 0.5, or 1 s). By design, the two distances, DM1 and DM2, were always equal. There were three targets distances- DM1 (20º, 40º, and
60º). For each distance, the subjects performed four series of trials, eleven trials each, either without a delay or with one of the three delays. The intervals between the trials within a series were 8 seconds; the intervals between consecutive series were 1 minute.
Data processing: The data were processed similarly to Experiment 1. Six anchor points were identified (T1 to T6) based on the velocity profile; these are illustrated later in Figures 7A and B in the Results section. T1 is the onset of the BRR, T2 is the time of PV1, T3 is the time when velocity
returns to 5% of PV1, T4 is the time when the joint velocity reaches 5% of its peak value (PV2)
during M2, T5 is the time of PV2, and T6 corresponds to the end of the movement (when velocity
drops to 5% of PV2). These points were used to define five time intervals (T1-T2, T2-T3 and
T4-T6 for BRR; T4-T5 and T5-T4-T6 for TR), over which integrals of the rectified EMG signals from BRR and TR were computed. Actual delay times were assessed as the time intervals between T3 and T4. For each series and each subject, trials were grouped according to their delay times into those with a short delay (between 100 and 300 ms), with a medium delay (between 400 and 600 ms), and with a long delay (between 800 and 1100 ms). Further, data for trials within each group were averaged for each subject separately.
Statistics: The data are presented as means ± standard errors. For Experiment 1, repeated-measures analysis of variance (ANOVA) of normalized EMG integrals and of peak velocity values was used with the factors DM1 and DM2 (levels of the factors were adjusted for particular comparisons). In
particular, the following pairs of DM1/DM2 combinations were compared: 20º/10º versus 40º/10º;
20º/20º versus 40º/20º; 20º/30º versus 60º/30º; and 40º/60º versus 60º/60º.In this notation, the first number within each pair shows DM1 while the second number shows DM2. These combinations
___________________________________________________________________________ reversal on EMG observed over the second segment with unchanged amplitude. Linear regression methods were also used in some cases when visual inspection of the data suggested a linear trend.
For Experiment 2, two-way repeated-measures ANOVA was used to test the effect of DM1
(20º, 40º, and 60º) and Delay (zero, short, medium, and long). We used contrasts (planned comparisons) to test significant effects. The level of significance was set at 0.05.
Results Experiment-1
Unidirectional movements showed typical kinematic and EMG characteristics that scaled, as expected, with movement distance. Figure 1 shows time series for each of the three movement distances, 20°, 40°, and 60° (DM1) by a representative subject. The Figure also shows three anchor
points (T1 to T3). The subjects showed bell-shaped velocity profiles with the peak value (PV) scaling with movement distance (DM1). The tri-phasic EMG burst pattern consisted of two EMG
bursts of the brachioradialis (BRR, agonist-M1) and a single EMG burst of the triceps (TR,
antagonist-M1). The integrated activity of BRR from the movement initiation to peak velocity
(T1-T2 interval) scaled with DM1, while the integrated activity of TR over the whole movement (T1 to
T3) did not show a clear scaling with DM1. The magnitude of the second BRR burst (T2-T3)
increased with DM1.
INSERT FIGURE 1 HERE
Figure 2A shows all five time anchor points (T1 to T5), which were used to define time intervals over which EMG signals were integrated for further comparisons. Time series of kinematic and EMG signals for two movements with a reversal are illustrated in Figure 2. Each movement consisted of a flexion movement to the first target (DM1 = 60°) and extension movement
to either the starting position (DM2 = 60°, dashed lines) or to a closer target (DM2 = 15°, solid lines).
Note that both movements, with the large and small amplitude of M2, had similar velocity profiles
during M1, but significantly different peak velocities during the reversal segment. In both
movements, the BRR activity decreased sharply within the time interval where the second BRR EMG burst was observed in unidirectional movements (shown by vertical dashed lines T2 and T3 in Fig. 1B and 2B). The magnitude of the TR EMG burst was higher for the movement with the larger DM2. This TR EMG burst was followed by a delayed BRR EMG burst between T3 and T4,
and a smaller final TR EMG burst.
___________________________________________________________________________ The peak velocity of each of the two segments of the movement with a reversal showed a close to linear dependence on the amplitude of that segment. For example, peak velocity of M1
(PV1) scaled with DM1 (Fig. 3A), while peak velocity of M2 (PV2) scaled with DM2 (Fig. 3B). There
was no dependence of PV1 on DM2 and no dependence of PV2 on DM1. There were significant main
effects of DM1 on PV1 for comparisons within each pair of DM1/DM2 combinations described in the
Methods (F[1,7] > 39; p < 0.00). Linear regression analysis confirmed a dependence of PV2 on DM2
(|r| = 0.99, for the data pooled over the three DM1 illustrated in Fig. 3B).
INSERT FIGURE 3 HERE
Figure 4A illustrates the dependencies of EMG characteristics of BRR on DM1 and DM2.
The first EMG burst of BRR was integrated over the time interval T1-T2 and showed an increase with DM1 and no relation to DM2. This burst increased with target distance (DM1) for all
combinations of DM1/ DM2 (F[1,7] > 8.8; p < 0.05), except for the 40/60 versus 60/60 comparison,
where the difference was just under the significance level (F[1,7] = 4.6; p = 0.07). On the other
hand, the magnitude of DM2 did not affect the amount of BRR EMG over T1-T2 for the three DM1
distances analyzed (F[7,28] < 0.6; p > 0.5).
Figure 4B illustrates an increase in the BRR activity within the T2-T3 interval with DM1,
but not with DM2. The ANOVA showed a significant increase in BRR with DM1 (F[1,7] > 5.09; p <
0.05) for all DM1/ DM2 combinations. The comparisons also showed significant effects of DM2 on
this BRR EMG burst for all three levels of DM1 (F[1,7] > 5.23; p < 0.05). Contrasts have confirmed
that the BRR EMG burst dropped for all movements with a reversal as compared to unidirectional movements (F[1,7] > 4.88; p < 0.05), and did not vary with DM2 across movements with a reversal.
The only exception was a slight but significant increase in the BRR activity when movements with a reversal overshot the starting position, 20°/30° vs. 20°/20° and 40°/60° vs. 40°/40° (F[1,7] > 10; p
< 0.05).
During the return phase of the movement (M2), BRR showed an EMG burst within the
T3-T5 interval (see also Fig. 2B). Figure 4C depicts a strong dependence of the integral of this BRR EMG burst on DM2, but no relation to DM1. For all DM1/ DM2 combinations, ANOVAs failed to
show a significant effect of DM1 on the BRR EMG burst within the T3-T5 interval (F[1,7] < 0.26; p
> 0.8), except for the 20°/20° versus 40°/20° comparison (F[1,7] = 6.00; p < 0.05). Linear regression
analysis confirmed a significant effect of DM2 on BRR EMG within the T3-T5 interval (|r| = 0.93).
___________________________________________________________________________ The amount of TR activity during the first phase of the movement (T1-T2) did not depend on either DM1 or DM2 (Fig. 5A). Within the T2-T4 interval, triceps played two roles; it stopped the
movement to the first target and then accelerated the movement back to the second target. Correspondingly, analysis of the TR EMG burst used two time intervals, T2-T3 and T3-T4 (see also Fig. 2B). Figure 5B illustrates the dependence of TR EMG within the T2-T3 interval on DM2.
These dependencies were significant as confirmed by ANOVAs described in the Methods (F[1,7] >
5.05; p < 0.05). Further analysis using pair wise contrasts has shown that DM2 does not affect this
burst for the smaller distances (5º and 10º - F[1,7] < 0.59; p > 0.48) when compared to movements
with the same DM1 but without reversal. All other comparisons showed a significant increase in TR
EMG burst within the T2-T3 interval with DM1 (F[1,7] > 5.50; p < 0.05) for all combinations of DM1/
DM2 (see Methods).
After the reversal, TR EMG activity within the T3-T4 interval scaled with both DM1 and
DM2 (Fig. 5C). This scaling was confirmed with ANOVAs that showed a significant increase in the
TR activity with DM1 (F[1,7] > 1.31; p < 0.05) for all DM1/ DM2 combinations, except the 20º/10º vs.
40º/10º comparison (F[1,7] = 1.31; p = 0.29), and with DM2 (F[1,7] > 15.40; p < 0.01). Further analysis
using pair wise contrasts showed that the amount of TR activity within the T3-T4 interval did not vary with DM2 for small reversal movements (5°, 10º and 20º, F[1,7] < 3.6; p > 0.1).
INSERT FIGURE 5 HERE
Experiment-2
In this experiment, the subjects performed sequences of two movements, from the initial position to the target (M1) and from the target to the initial position (M2), over the same distance
(DM) either without a delay or with variable delays. The data were pooled for each subject over
trials that showed the delay values within the following ranges, 0.1 s to 0.3 s (short delay), 0.4 s to 0.6 s (medium delay), and 0.8 s to 1.1 s (long delay).
As illustrated in Figure 6, peak velocities of both movement components (M1 and M2) increased with DM. Two-way repeated-measures ANOVA with factors DM and delay showed a
significant main effect of DM (F[2,10] > 40.50; p < 0.00), no effects of delay (F[3,15] < 2; p > 0.1), and
no significant interaction (F[6,30] < 0.61 ; p > 0.71).
___________________________________________________________________________ Figure 7 shows kinematic and EMG time series for movements performed at 20º (A and B) and 60º (C and D) with a long delay and without a delay. Both movements, with and without a delay, were characterized by two peaks of the velocity, during M1 and during M2, and these two peaks were similar in magnitude. Panels of Figure 7 also shows how the six anchor points were defined. The delay did not have significant effects on the first BRR EMG burst that accelerated the limb to the target (within the T1-T2 interval). In the movement with the long delay, the second BRR EMG burst (within the T2-T3 interval) occurred earlier and its magnitude was smaller as compared to the movement without delay. The first TR EMG burst also occurred earlier and its magnitude was smaller in the movement with the long delay as compared to the movement without delay. For the movement with the long delay, there was a period when both muscles were relatively quiescent, prior to the activation of TR that accelerated the limb back into the initial position. Finally, another burst of the BRR activity decelerates the limb at the target.
INSERT FIGURE 7 HERE
Figure 8 shows that the integrals of the first (T1-T2, panel A) and second (T2-T3, panel B) BRR EMG bursts scaled with DM (F[2,10] > 5.97; p < 0.05). However, the delay affected the two
BRR EMG bursts in different ways. The first BRR EMG burst did not show a dependence on delay (F[3,15] = 0.12; p = 0.94), whereas the delay affected the second BRR EMG burst (F[3,15] =8.22; p <
0.00). There was no significant interaction between DM and delay for either EMG burst (F[6,30] <
0.36; p > 0.89).
Further analysis using pair wise contrasts have shown that the effect of delay on the second BRR EMG burst was due mainly to the difference between movements without and with delay (compare pairs of data points for the delay = 0 and for the delay of 0.1-0.3 s in Fig. 8B). In other words, the second EMG burst of BRR was significantly smaller for movements without a delay for all three DM, as compared to movements with other delays (p < 0.05). On the other hand,
the integral of this burst was similar across all movements with delays (F[1,5] < 0.64; p > 0.1).
INSERT FIGURE 8 HERE
The first EMG burst of TR during the second phase of the movement (T4-T5) was rather small if the return movement was initiated without a delay and it became larger if there was a delay, as illustrated in Figure 9A. The two-way ANOVA (with factors DM and Delay) showed that
___________________________________________________________________________ 12.11; p < 0.001), and the interaction between the factors was also significant (F[6,30] =2.83; p <
0.05). Pair wise comparisons suggested that the interaction was due to the lack of differences between movements over 40º and 60º for the shortest delays (zero and 0.1-0.3 s), while the differences were significant for the larger delays (F[1,5] > 8.09; p < 0.03).
INSERT FIGURE 9 HERE
During the return phase of the movement, BRR served as the antagonist, and its EMG integral quantified over the T4-T6 interval (Fig. 9B) was affected by the delay (F[3,15] =3.27; p <
0.05), but not by DM (F[2,10] = 0.87; p = 0.44) without a significant interaction (F[6,30] = 0.64; p =
0.69). The integral of the final EMG burst of TR (T5-T6 – Fig. 9C) showed close to significant effects of both delay (F[3,15] > 2.49; p < 0.09) and DM (F[2,10] = 3.40; p = 0.07) without a
significant interaction (F[6,30] > 0.46; p > 0.8).
Discussion
Findings within the current study can be discussed at different levels. Within this section, we start with an analysis of adjustments in patterns of muscle activation associated with movement reversal. In this section, we provide evidence in support of the first hypothesis formulated in the Introduction. Then, we discuss the findings within the equilibrium-point (EP) hypothesis of motor control [6; 8; 25]. Finally, we will address possible contributions of the stretch reflexes to the stretch-shortening cycle effects in the observed motor patterns. The data did not support our second hypothesis.
The contribution of agonist and antagonist muscles to movement reversal
Many studies described tri-phasic bursts of electrical muscle activity that accompany quick single-joint movements to a target [3; 11; 12; 13; 17; 27]. The mechanical roles of the first agonist and antagonist bursts have been relatively unambiguous: The former provides joint torque accelerating the limb towards the target, while the latter brakes the movement. The role of the less pronounced and less reproducible second agonist burst has been elusive; it has been discussed, in particular, as contributing to damping oscillations at the target (reviewed in Gottlieb [11]).
Many of the findings within the current experiments corroborate earlier observations on changes in kinematic indices and EMG integrals with movement amplitude for fast unidirectional
___________________________________________________________________________ constrained (reviewed in Gottlieb [11; 12]) and unconstrained movements [1], and for movements with a reversal involving one [15] and two joints [28]. These include, in particular, a close to linear scaling of the peak velocity with DM1 (Figs 3A and 6A), as well as the scaling of the integral of the
first agonist EMG bursts with DM1 (Figs 4A and 8). Here we expand these observations by showing
that these relations are not affected by the amplitude and the delay of the return movement (DM2)
implying that the early part of the control pattern for M1 is relatively independent on whether the subject plans to stop or to reverse at the target.
When a movement reversed, changes in the EMG patterns in our study depended on the amplitude of the return movement. Earlier reports on changes in the antagonist-M1 burst have been
ambiguous [15; 29; 31]. However, Schmidt [29] and his colleagues did not compare EMG patterns in movements with a reversal to those seen in comparable unidirectional movements. Gottlieb [15] did not vary the amplitude and delay of the return movement (DM2), and claimed that the
antagonist-M1 (TR in our experiments) burst was only delayed in movements with a reversal and
did not change its magnitude. In contrast, our study has shown that the TR EMG burst is increased and prolonged in movements with a reversal (fig 2B, and panels B and C in Fig. 5); the integral of this EMG burst increased significantly with the amplitude of both phases of the return movement, DM1 and DM2, during the later phases of the movement (T2-T3 and T3-T4 intervals) (also reported
by Marconi [28]). In his study, Gottlieb [15] integrated the TR EMG burst from agonist (BRR) onset to the point where velocity toward the target had fallen to 5% of its peak (what in current study corresponds to T1-T3 for movements without reversal and T1-T5 for movements with reversal), and this could account for the reported differences. We view our observations as more reasonable that those reported by Gottlieb [15] since they allow modulation of the return movement amplitude by modulating the magnitude of the TR EMG burst.
We would like to bring particular attention to our observation of the sharp decrease of the second agonist-M1 (BRR) EMG burst (Fig. 4B) in the absence of significant changes in the
antagonist-M1 burst (Fig. 5C) in movements with the shortest return in Experiment-1. These
observations suggest that a bi-phasic EMG pattern (one agonist and one antagonist burst, without the second agonist burst) is associated with a movement that shows a returns of a moderate amplitude back from the final position. Hence, the function of the second agonist burst observed in unidirectional movements could be to prevent this return movement. These observations are expected as a generic outcome from theories that view any movement, discrete or oscillatory, as controlled by an essentially oscillatory system whose output is truncated at a proper time [30]. Note
___________________________________________________________________________ that if only reciprocal inhibition defined relations between the flexor and extensor bursts about the time of reversal, a significantly smaller flexor burst should have been accompanied by a comparably larger extensor burst, contrary to the observations.
Findings interpreted within the equilibrium-point (EP) hypothesis
The EP-hypothesis, suggests that patterns of muscle activation represent emergent features of movements equally affected by shifts of control variables (thresholds of the tonic stretch reflex of participating muscles) and feedback signals related to actual movement patterns [5; 7; 25]. With respect to single-joint movements, control signals have been described within the EP-hypothesis as an equilibrium trajectory (ET), which plays the role of a moving attractor for the joint [8; 22; 23; 25]. We are not going to revisit a controversy related to the shape of the ET for fast movements. Let us assume that the ET has an N-shape [22; 23; 24; 25], which reflects both central control signals and velocity-related feedback [9]. To simplify the analysis, we also assume that changes in the control variable related to joint apparent stiffness are consistent across different conditions [6; 24].
Figure 10A shows a hypothetical ET and an actual trajectory (AT) of a joint for a unidirectional fast movement. Note that when the ET is ahead of the AT, agonists of the movement are expected to show increased muscle activity, while when AT is ahead of ET, antagonists are expected to show higher activation levels. The Figure shows three phases of the movement associated with the first agonist burst (AG-1), the antagonist burst (ANT), and the second agonist burst (AG-2).
Consider now what can be expected from this pattern, if the subject tries to follow the original movement with a small reversal (Fig. 10B). We assume that the basic control pattern (ET) remains the same but it is modified to bring the ET to a required final value. If the amplitude of the reversal is small, the only difference in the location and area of the three phases, as compared to unidirectional movement (Fig. 10A), will be in the elimination of the second agonist burst in a good correspondence with the findings in our experiments. If the amplitude of the reversal increases, as illustrated in Fig. 10C, integral of the antagonist burst (which becomes agonist-M2) is
expected to increase. This prediction is also in a good correspondence with our observations. To stop the movement after the large reversal, an N-shape inflection of the ET is needed leading to the antagonist-M2 (BRR) EMG burst.
