Universidade de Trás-os-Montes e Alto Douro
Diversidade de ácaros fitoseídeos (Acari: Mesostigmata: Phytoseiidae)
em macieira, na região de Armamar e implicações para o
desenvolvimento de estratégias de proteção sustentável da cultura
– Versão Final –
Dissertação de Mestrado em Engenharia Agronómica
Marisol Silva de Mattos Cardoso
Orientador: Professora Laura Monteiro Torres
Coorientador: Professor José Raul de Oliveira Rodrigues
Vila Real, 2020
Diversidade de ácaros fitoseídeos (Acari: Mesostigmata: Phytoseiidae)
em macieira, na região de Armamar e implicações para o
desenvolvimento de estratégias de proteção sustentável da cultura
– Versão Final –
Dissertação de Mestrado em Engenharia Agronómica
Marisol Silva de Mattos Cardoso
Orientador: Professora Laura Monteiro Torres
Coorientador: Professor José Raul de Oliveira Rodrigues
Composição do Júri:
Presidente do Júri:
1º Vogal:
2º Vogal:
3º Vogal:
Vila Real, 2020Este trabalho foi expressamente elaborado como dissertação original para o efeito de obtenção do grau de Mestre em Engenharia Agronómica. As opiniões apresentadas no mesmo, são de total responsabilidade da autora.
DEDICATÓRIA E AGRADECIMENTOS
Durante a realização deste trabalho precisei da ajuda e do apoio de muitas pessoas a quem quero prestar os meus agradecimentos:
À professora Laura Torres por ter aceite ser minha orientadora, pela sua amizade e bondade, ajudando-me sempre que necessário;
Ao professor Raúl Rodrigues por ter aceite ser meu co-orientador e por toda a bibliografia cedida acerca dos fitoseídeos e pela sua preciosa ajuda na preparação e identificação dos mesmos;
À doutora Fátima Gonçalves, por todo o apoio dado no tratamento estatístico dos dados; À dona Áurea, sempre muito pronta a ajudar no que fosse preciso;
Ao meu patrão, Sr. Gilberto Pintado, pela sua tolerância quando precisei de faltar;
À Escola Superior Agrária de Ponte de Lima por ter cedido as suas instalações para que pudessem realizar as identificações dos fitoseídeos;
Ao Engenheiro João Calixto por todo o conhecimento transmitido sobre a maçã e o seu cultivo, bem como toda a informação prestada acerca das parcelas em modo de proteção integrada e também pela sua amizade e disponibilidade para me auxiliar em todo o trabalho de campo realizado em Armamar,
Aos proprietários das parcelas em que foi realizado o estudo, em especial ao Sr. Maurício Fonseca pela sua boa disposição e disponibilidade a partilhar o seu conhecimento acerca do cultivo da maçã,
À minha querida amiga Engenheira Neuza Coelho por me ter ajudado e acompanhado em todo o trabalho de campo feito em Moimenta da Beira, incluindo ter-me recebido em sua casa várias vezes,
Aos meus pais por sempre terem feito tudo o que estava ao seu alcance e talvez até um pouco mais para que eu pudesse concluir o meu mestrado.
Ao meu amigo e marido Pedro por aceitar com paciência todas as minhas ausências e acompanhar-me todas as vezes que pôde em viagens de nossa casa até aos locais de estudo, inclusive aquelas que não resultaram em nada.
Por fim, quero agradecer a DEUS por ter criado um mundo tão belo, apesar do pecado, e ter-me dado oportunidade de conhecer um pouquinho melhor as obras criadas pelas Suas mãos.
RESUMO
A macieira é uma cultura com grande significado económico e social no norte interior de Portugal, designadamente no concelho de Armamar, onde esta fruteira se inclui entre as principais fontes de rendimento agrícola. No conjunto de problemas fitossanitários que afetam a macieira destacam-se, pela sua importância económica, os ácaros tetraniquídeos, entre os quais o aranhiço-vermelho, Panonychus ulmi (Koch) (Acari: Prostigmata: Tetranychidae). A necessidade de reduzir o uso de acaricidas na proteção contra esta praga assume crescente interesse, não só pelos, já evidenciados, riscos do desenvolvimento de resistências às substâncias ativas usadas e rápido ressurgimento das populações do ácaro, mas também pela importância de se obter uma produção isenta de resíduos, com alto valor comercial e capaz de competir em mercados exigentes. O reconhecimento dos inconvenientes e limites do uso da luta química no combate ao aranhiço-vermelho tem levado, em muitos países, ao desenvolvimento de programas de proteção baseados na valorização da fauna auxiliar indígena. Sob este ponto de vista, os ácaros fitoseídeos (Acari: Mesostigmata: Phytoseiidae) são os predadores que mais eficazes se têm revelado relativamente à praga, estando em curso, a nível global, diversos programas baseados no seu uso. As espécies utilizadas, neste contexto, diferem entre países e, também, de região para região, num mesmo país. Assim, a possibilidade do uso destes auxiliares numa dada região, depende da existência de estudos que permitam conhecer as espécies mais frequentes e eficazes nas condições da região em causa, como primeiro passo para a definição de medidas visando o incremento da sua atuação. A presente dissertação teve por objetivo contribuir para conhecer as principais espécies de fitoseídeos associados à macieira no norte interior de Portugal, em particular na região de Armamar e, com base nesse conhecimento: a) avaliar a importância potencial destes auxiliares na proteção biológica contra o aranhiço-vermelho, e b) definir medidas tendo por objetivo fomentar a sua atuação sobre o fitófago. O pressuposto era o de que a biodiversidade de espécies é um fator crucial na manutenção e incremento da sustentabilidade dos ecossistemas agrícolas, por facultar importantes serviços ecológicos, entre os quais a regulação sustentada das populações de fitófagos pelos seus inimigos naturais. Foram encontrados significativamente mais fitoseídeos por folha nos pomares abandonados do que nos pomares produzidos em modo de proteção integrada em todas as amostragens. Em junho de 2018 o Pomar Lameira obteve um grande número de fitoseídeos por folha, o que pode sugerir a existência de estirpes resistentes a pesticidas, mas mais estudos são necessários. As espécies
encontradas foram Kampimodromus aberrans (Oudemans) (K. aberrans), Typhlodromus pyri Scheuten (T. pyri) e Euseius stipulatus (Athias-Henriot) (E. stipulatus), sendo K. aberrans a espécie mais abundante.
Palavras-Chave: Fruticultura; Pesticidas; Ácaros predadores; Proteção biológica; Aranhiço Vermelho
ABSTRACT
The apple is a crop of great economic and social importance in the interior north of Portugal, namely in the county of Armamar and Moimenta da Beira, where this crop is included among the main sources of agricultural income. In the set of phytosanitary problems that affect the apple tree, tetranychid mites stand out, including the red spider, Panonychus ulmi (Koch) (Acari: Prostigmata: Tetranychidae).
There is a growing need to reduce the use of acaricides in the control of this pest, not only because of the already evident risk of resistance development to active substances and fast resurgence of the mite populations, but also because of the importance of obtaining a production free from residues, with high commercial value and capable of competing with demanding and rigorous markets.
The acknowledgment of the drawbacks and limits of chemical control against red spider mites has been leading to, in many countries, the development of control programs based on the valorization of natural enemies.
Under this point of view, the phytoseiid mites are the most effective predators relatively to the phytophagous, being in course, to the global level, diverse programs based on its use.
The species employed, in this context, differ between countries and also from region to region in the same country. Therefore, the possibility of the use of these auxiliaries in particular regions depends on the existence of studies that allow the knowledge of the most frequent and effective species in the concerned region, as first step to the definition of measures regarding the increase of their role.
The present dissertation had as goal to contribute to the knowledge of the main species of phytoseiid mites associated with the apple tree in the north interior of Portugal, in particular in the Armamar and Moimenta da Beira region and, based in that knowledge: a) evaluate the
potential importance of those auxiliary in conservation biological control against the red spider mite and b) defining strategies that have as main goal to foment its actuation on the phytophagous.
The assumption was that the biodiversity of the species is a crucial factor in maintaining and incrementing the sustainability of the agricultural ecosystems because it provides important ecological services, among them the sustained regulation of the pest populations by itsnatural enemies. There have been found significativly more phytoseiidae per leaf on abandoned orchards rather than in integrated protection orchards in all samplings. In June 2018 the it was observed in the orchard Lameira a great number of phytoseiidae per leaf, what can suggest the existence of pesticide resistant strings but further study is required. The species found were
Kampimodromus aberrans (Oudemans) (K. aberrans), Typhlodromus pyri Scheuten (T. pyri) e Euseius stipulatus (Athias-Henriot) (E. stipulatus), being K. aberrans the most abundant.
Índice
DEDICATÓRIA E AGRADECIMENTOS ... V RESUMO ... VI ABSTRACT ... VII ÍNDICE DE FIGURAS ... XI ÍNDICE DE QUADROS ... XIII
1 Introdução ...1
2 A Cultura Da Macieira e a sua importância económica ...2
3 Os Ácaros Tetraniquídeos – O Aranhiço-vermelho ...4
4 Os Ácaros Fitoseídeos. Potencial na Proteção Biológica contra Ácaros Tetraniquídeos....6
4.1 Posição sistemática...6
4.2. Distribuição mundial ...8
4.3. Estilos de vida ...9
4.4 Morfologia e Anatomia Interna ... 10
4.5 Bioecologia ... 15
4.6 Efeitos secundários de pesticidas sobre os fitoseídeos ... 20
4.7 Potencial oferecido na proteção biológica contra ácaros tetraniquídeos ... 21
5 MATERIAL E MÉTODOS ... 22
5.1 Caracterização climática dos locais de estudo ... 22
5.2 Caracterização das Parcelas ... 24
5.3. Procedimentos Experimentais... 31
5.3.1. Amostragem dos pomares e colheita e extração de fitoseídeos ... 31
5.3.2. Preparação dos espécimes para observação microscópica ... 32
5.3.3. Análise dos resultados... 34
6 RESULTADOS ... 35
6.1 Comparação entre os grupos de pomares com diferentes sistemas de condução, em cada período de amostragem ... 35
Amostragem de outubro de 2017 ... 35 6.1.1 Amostragem de junho de 2018 ... 36 6.1.2 Amostragem de outubro de 2018 ... 37 6.1.3 6.2. Comparação entre os grupos de pomares com diferentes sistemas de condução, no conjunto das duas amostragens efetuadas em 2018 ... 38
6.3 Comparação entre as contagens de fitoseídeos obtidas em cada uma das épocas de amostragem de 2018 (junho e outubro) ... 39
6.4.1. Amostragem de outubro de 2017... 40
6.4.2. Amostragem de junho de 2018 ... 41
6.4.3 Amostragem de outubro de 2018 ... 42
6.5 Comparação entre os pomares em estudo no ano de 2018 ... 43
6.6 Comparação entre os pomares em estudo em 2017 e 2018 ... 44
6.7 Comparação entre as contagens de fitoseídeos obtidas no conjunto das três épocas de amostragem (outubro de 2017 e junho e outubro de 2018) ... 45
6.8 Espécies de fitoseídeos identificadas ... 46
Kampimodromus aberrans (Oudemans) ... 48
6.8.1 Typhlodromus pyri Scheuten ... 49
6.8.2 Euseius stipulatus ... 51
6.8.3 7 DISCUSSÃO DOS RESULTADOS ... 52
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ... 56
ANEXOS ... 70
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Estatísticas da Produção Vegetal: Produção de maçã 2014-2019 (Fonte: INE, 2019)3 Figura 2. Distribuição do número de espécies de ácaros fitoseídeos pelos Estados Unidos, China, India, Brasil, Paquistão e Portugal Continental (Fonte: Demite et al., 2014;
mapas.blog.blogspot.com, 2019)...9
Figura 3. Ovo de fitoseídeo (Fonte: Rodrigues, 2005). ... 11
Figura 4. Quelíceras e Palpos. ... 12
Figura 5. Quelíceras de fêmeas de fitoseídeos. À esquerda: Typhlodromus phialatus. À direita: Typhlodromus pyri (Scheuten) (Fonte: Rodrigues, 2005) ... 12
Figura 6. Morfologia e dentição das quelíceras do adulto fêmea e macho dos fitoseídeos. (Fonte: Swriski et al., 1998; Kanouh, 2010). ... 13
Figura 7. Placas ventrianais de Neoseiulus californicus (McGregor). Esquerda: Fêmea. Direita: Macho.(Rodrigues, 2005)... 14
Figura 8. Representação esquemática da região ventral do corpo de uma fêmea adulta de fitoseídeo (Rodrigues, 2005b). ... 15
Figura 9. Ciclo biológico da família Phytoseiidae (Tixier et al., 2012) ... 17
Figura 10. Estados de desenvolvimento dos fitoseídeos. Em cima - vista dorsal. Em baixo - Vista ventral. A - ovo, B - larva, C - protoninfa, D - deutoninfa, E – adulto (Fonte: Viñuela & Jacas, 1998) ... 18
Figura 11. Acasalamento de fitoseídeos (Fonte: Rodrigues, 2005) ... 19
Figura 12. Ovos de fitoseídeos nas vilosidades da folha da macieira (junto à nervura central) (Fonte: Rodrigues, 2005) ... 19
Figura 13. Médias das temperaturas máximas e mínima em Armamar e Moimenta da Beira. Temperatura média máxima - linha vermelha, Temperatura média mínima (linha azul) (Fonte: Weatherspark, 2018). ... 23
Figura 14. Pomar Abandonado "Silveira" (Fonte: Google Maps, 2019) ... 25
Figura 15. Pomar abandonado "Tabulado" (Fonte: Google Maps, 2019) ... 26
Figura 16. Pomar Abandonado "Sever" (Fonte: Google Maps, 2019) ... 27
Figura 17. Pomar em Modo de Produção Integrada "Lameira" (Fonte: Google Maps, 2019) . 28 Figura 18. Pomar em Modo de Produção Integrada "Tapada" (Fonte: Google Maps, 2019)... 29
Figura 19. Pomar em Modo de Produção Integrada "Malhão" (Fonte: Google Maps, 2019) .. 30
Figura 20. Líquido de Oudemans previamente preparado ... 32
Figura 21. Líquido de digestão... 33
Figura 22. Hotte onde foram aquecidos os fitoseídeos ... 33
Figura 23. Separação dos fitoseídeos ... 34
Figura 24. Número médio de fitoseídeos por folha, no grupo de pomares abandonados e em Proteção Integrada, em outubro de 2017 (gráfico de caixas, teste de Mann-Whitney U: p < 0,001). ... 36
Figura 25. Número médio de fitoseídeos por folha, no grupo de pomares abandonados e em Proteção Integrada, em junho de 2018 (gráfico de caixas, teste de Mann-Whitney U: p < 0,001). ... 37
Figura 26. Número médio de fitoseídeos por folha, no grupo de pomares abandonados e em Proteção Integrada, em outubro de 2018 (gráfico de caixas, teste de Mann-Whitney U: p < 0,001). ... 38
Figura 27. Número médio de fitoseídeos por folha, no grupo de pomares abandonados e em Proteção Integrada, no conjunto das duas amostragens efetuadas em 2018 (junho e outubro) (gráfico de caixas, teste de Mann-Whitney U: p < 0,001). ... 39 Figura 28. Número médio de fitoseídeos por folha em cada uma das épocas de amostragem efetuadas em 2018 (junho e outubro) (gráfico de caixas, teste de Mann-Whitney U: p <
0,001). ... 40 Figura 29. Número médio de fitoseídeos por folha em cada um dos pomares amostrados em outubro de 2017 (gráfico de caixas, teste de Kruskal-Wallis χ2: p < 0,001). ... 41 Figura 30. Número médio de fitoseídeos por folha em cada um dos pomares amostrados em junho de 2018 (gráfico de caixas, teste de Kruskal-Wallis χ2: p < 0,001). ... 42 Figura 31. Número médio de fitoseídeos por folha em cada um dos pomares amostrados em outubro de 2018 (gráfico de caixas, teste de Kruskal-Wallis χ2: p < 0,001). ... 43 Figura 32. Número médio de fitoseídeos por folha em cada um dos pomares amostrados no conjunto das amostragens de 2018 (isto é, junho e outubro) (gráfico de caixas, teste de
Kruskal-Wallis χ2: p < 0,001). ... 44 Figura 33. Número médio de fitoseídeos por folha em cada uma das três épocas de
amostragem (outubro de 2017 e junho e outubro de 2018) (gráfico de caixas, teste de Kruskal-Wallis χ2: p < 0,001). ... 45 Figura 34. Número médio de fitoseídeos por folha no conjunto das três épocas de amostragem (outubro de 2017 e junho e outubro de 2018) (gráfico de caixas, teste de Kruskal-Wallis χ2: p < 0,001). ... 46 Figura 35. The predatory mite Kampimodromus aberrans (Stefano Vettore, 2012)
https://www.researchgate.net/figure/The-predatory-mite-Kampimodromus-aberrans-Photo-by-Stefano-Vettore_fig4_267391698 ... 49 Figura 36. Typhlodromus pyri (Scheuten) (fonte:
https://shopping.agrimag.it/en/products/716/typhlodromus-pyri) ... 51 Figura 37. Fêmea de Euseius stipulatus (Fonte: Rodrigues, 2000) ... 52
ÍNDICE DE QUADROS
Quadro 1. Pomares de Frutos frescos, por região (Fonte: INE) ...3
Quadro 2. Diferentes tipos de DOP's e IGP's para a maçã em Portugal. Adaptado de: Direção-Geral de Agricultura e Desenvolvimento Rural, 2019. ...4
Quadro 3. Posição Sistemática da família dos fitoseídeos – Phytoseiidae Berlese (Adaptado de Krantz, 1978 e Moraes et al., 2004) ...7
Quadro 4. Caracterização das Parcelas ... 24
Quadro 5. Produtos fitofármacos habitualmente aplicados nas parcelas em estudo – famílias químicas com as suas respetivas substâncias ativas ... 30
Quadro 6. Média, mediana, desvio-padrão, mínimo e máximo das amostras estudadas ... 35
Quadro 7. Média, mediana, desvio-padrão, mínimo e máximo das amostras estudadas ... 36
Quadro 8. Média, mediana, desvio-padrão, mínimo e máximo das amostras estudadas ... 37
Quadro 9. Média, mediana, desvio-padrão, mínimo e máximo das amostras estudadas ... 38
Quadro 10. Média, mediana, desvio-padrão, mínimo e máximo das amostras estudadas ... 39
Quadro 11. Média, mediana, desvio-padrão, mínimo e máximo das amostras estudadas ... 41
Quadro 12. Média, mediana, desvio-padrão, mínimo e máximo das amostras estudadas ... 42
Quadro 13. Média, mediana, desvio-padrão, mínimo e máximo das amostras estudadas ... 43
Quadro 14. Média, mediana, desvio-padrão, mínimo e máximo das amostras estudadas ... 44
Quadro 15. Média, mediana, desvio-padrão, mínimo e máximo das amostras estudadas ... 45
Quadro 16. Média, mediana, desvio-padrão, mínimo e máximo das amostras estudadas ... 46
Quadro 17. Quantidade de fitoseídeos colhidos por época e por pomar em 2018. (ab – Abandonado, PI – proteção integrada) ... 47
Quadro 18. Espécies de fitoseídeos encontradas por pomar. As letras em parêntesis referem-se ao mês da recolha dos exemplares. A letra "j" representa junho e a letra "o" representa outubro. ... 48
Quadro 19. Valor absoluto, abundância e frequência relativa de K. aberrans, T. pyri e E. stipulatus ... 48
1 Introdução
A produção de maçã em Portugal ronda as 330 000 toneladas, das quais aproximadamente 140 000 toneladas são oriundas do Norte de Portugal (INE, 2018), tornando esta região uma das principais do País no cultivo desta pomóidea.
Esta quantidade de maçã produzida no Norte de Portugal tem lugar principalmente na zona do interior, com particular destaque para os concelhos de Armamar e Moimenta da Beira, que produzem respetivamente 50 000 toneladas (Câmara Municipal de Armamar, 2019) e 60 000 toneladas (Alive Fm, 2017) por ano, tornando estes dois concelhos responsáveis por aproximadamente 80% da produção de maçã no norte de Portugal.
O aumento da utilização de pesticidas na proteção das culturas tem por objetivo reduzir a quantidade de perdas absolutas, embora que isso possa não se traduzir automaticamente num aumento do lucro (Hill, 1984). Verifica-se que o uso de pesticidas em agricultura tem sido cada vez mais condicionado em proteção integrada, pela sua toxidade para os organismos auxiliares (Cavaco, 2011).
A utilização de pesticidas de largo espectro no caso específico da macieira tem como efeitos secundários adversos o desenvolvimento das populações de aranhiço-vermelho, uma vez que, por um lado, selecionam indivíduos resistentes às substâncias ativas em questão e por outro lado também eliminam os antagonistas naturais desta praga, onde se encontram os ácaros predadores.
O aranhiço-vermelho alimenta-se das folhas das plantas, deixando-as com uma tonalidade acastanhada (em caso de forte ataque) podendo até levar a uma desfoliação precoce. Embora o ataque deste ácaro não incida diretamente no fruto, o ataque às folhas da planta afeta a sua capacidade fotossintética e pode levar a uma diminuição na quantidade, tamanho e qualidade dos frutos (Rodrigues, 2005a).
Este problema poderia pensar-se ser facilmente resolvido através do uso de acaricidas específicos para o aranhiço-vermelho, mas não sucede visto tratar-se de uma espécie que desenvolve rapidamente resistência aos pesticidas (Boland et al., 2005).
A solução para esta problemática espécie passa, então, por minimizar os prejuízos causados através do uso de práticas alternativas que incluem desde a redução do número de aplicações de pesticidas à adoção de práticas que incrementem a existência e atuação da fauna auxiliar (Cavaco, 2011).
Neste contexto o presente trabalho teve como objetivo comparar a densidade populacional e diversidade de ácaros predadores presentes em seis diferentes pomares na região de Armamar e Moimenta da Beira, três dos quais no modo de Produção Integrada e os restantes abandonados, uma vez que os pomares abandonados se têm mostrado reservatórios adequados para ácaros fitoseídeos (Kabíček, 2004).
2 A Cultura Da Macieira e a sua importância económica
A macieira (Malus spp.) é uma rosácea, originária da Europa e da Ásia (Embrapa, 1994). A maçã é o fruto fresco com maior representação no país, com uma percentagem de 26,5% do volume total de frutos frescos desta região (Ministério da Agricultura, Desenvolvimento Rural e das Pescas, 2007).
Segundo as Estatísticas Agrícolas de 2018 realizadas pelo INE (2019) existem 14 577 hectares de maçã, podendo verificar-se um aumento face a 2009, pois segundo o Recenseamento Geral Agrícola (RGA) de 2009 (INE) existiam, nesta época, 12 150 hectares de maçã. Houve um aumento da área de macieiras, no entanto ainda se encontra longe do valor registado no RGA de 1999 (INE), pois em 1999 foram registados 19 813 hectares de maçã.
A produção de maçã em Portugal é feita maioritariamente em regime de regadio (Ministério da Agricultura, Desenvolvimento Rural e das Pescas, 2007). Da análise regional observamos que as maiores áreas de maçã no Continente encontram-se em Trás-os-Montes (4 645 ha) e no Ribatejo e Oeste (4 275 ha). A produção de maçã em Trás-os-Montes representava, em 2009 (INE), 38% da produção nacional de maçã (Quadro 1). A área atual de maçã na zona norte é de 5672 hectares (INE, 2019).
Quadro 1. Pomares de Frutos frescos, por região (Fonte: INE)
A produção de maçã em Portugal tem vindo a aumentar, tendo-se registado em 2017 (ano de início do presente estudo) um valor de 329,4 mil toneladas de frutos com bom calibre e coloração normal apesar de os pomares do Inteiror Norte, como é o caso de Armamar e Moimenta da Beira, terem sofrido alguma perda de qualidade na fruta devido à queda de granizo no mês de julho. Assumindo a média do quinquénio próxima das 300 000 toneladas (Figura 1) e de acordo com a área plantada de macieira podemos concluir que os pomares em Portugal têm uma produtividade média de 20,6 toneladas.
Figura 1. Estatísticas da Produção Vegetal: Produção de maçã 2014-2019 (Fonte: INE, 2019)
As principais variedades de maçã em Portugal são as Golden Delicious, as Royal Gala, as Starkings, Jonagold e Jonagored, Reineta e Bravo de Esmolfe.
A campanha de maçã decorre durante todo o ano, uma vez que as estruturas de frio convencionais têm a capacidade de estender a durabilidade do fruto desde a colheita até Abril. As estruturas de frio de atmosfera controlada têm a capacidade de conservar o fruto até um ano após a sua colheita (Ministério da Agricultura, Desenvolvimento Rural e das Pescas, 2007).
Existe para a maçã, em Portugal, uma Denominação de Origem Protegida (DOP) e quatro Indicações Geográficas Protegidas (IGP) (Quadro 2), o que se traduz não só num aumento de produção destas variedades protegidas, como também um aumento na organização do sector.
Quadro 2. Diferentes tipos de DOP's e IGP's para a maçã em Portugal. Adaptado de: Direção-Geral de Agricultura e Desenvolvimento Rural, 2019.
Tipo de Denominação Designação
IGP Maçã da Beira Alta
DOP Maçã Bravo de Esmolfe
IGP Maçã Cova da Beira
IGP Maçã de Alcobaça
IGP Maçã de Portalegre
3 Os Ácaros Tetraniquídeos – O Aranhiço-vermelho
O aranhiço-vermelho Panonychus ulmi (Koch) (Acari: Tetranychidae) é um ácaro fitófago de grande importância na cultura da maçã. Havendo equilíbrio ecológico os antagonistas do aranhiço controlam a sua evolução, no entanto, existindo uma quebra desse equilíbrio, resultante por exemplo do uso excessivo de pesticidas nocivos aos seus predadores, como por exemplo organofosforados, piretróides ou ditiocarbamatos (Costa, 2006) as populações do aranhiço podem crescer significativamente e provocar estragos relevantes à cultura da maçã, adqurindo o estatuto de praga. Em ataques fortes, as as folhas adquirem um aspeto prateado, pois o ácaro perfura as células do parênquima foliar com os seus estiletes e suga o seu conteúdo. Após a morte das células, as folhas ficam acastanhadas (bronzeadas) (COTHN, 2011).
Este ataque causa desequilíbrios fisiológicos, pois ao reduzir a clorofila presente nas folhas perturba a fotossíntese, a transpiração e a acumulação de azoto. No caso de severo ataque, além do bronzeamento das folhas, pode ocorrer a sua queda prematura. Sendo primavera, muitos aranhiços em rebentos novos podem levar à sua deformação e ao não desenvolvimento de flores primordiais em frutos. Além da redução do crescimento vegetativo, um forte ataque de aranhiço-vermelho num pomar também afeta a qualidade do fruto, como o seu tamanho, coloração e teor de açúcar, bem como interferir na floração e frutuficação do ano seguinte (McMurtry & Croft, 1997).
O dano causado pelo aranhiço não é diretamente na produção mas sim nas folhas, condicionando a sua eficiência fotossintética e dificultando a avaliação dos prejuízos causados por esta praga (COTHN, 2011).
O aranhiço-vermelho, P. ulmi Koch, é um ácaro fitófago com origem na Europa.
Estes tetraniquídeos apresentam dimorfismo sexual, onde as fêmeas apresentam 0,4 a 0,7 mm de comprimento, tem o corpo oval e em forma de globo e vermelho acastanhado. As sedas no dorso das fêmeas são robustas, espiculadas e têm e estão implantadas numa protuberância esbranquiçada. O comprimento das sedas estende-se além da base das sedas das filas seguintes. Os machos são semelhantes às fêmeas, possuem no entanto o idiossoma mais adelgaçado (Baker & Tuttle, 1994) e são também um pouco mais claros. Os machos possuem um corpo ligeiramente mais pequeno e mais estreito que o das fêmeas (Orts et al., 2006) e não possuem protuberâncias na zona de inserção das sedas dorsais.
Os ovos são estriados e apresentam pedúnculo na parte superior, sendo observados na superfície abaxial das folhas, próximo das nervuras, durante o verão. Os ovos de inverno são postos em madeira velha, junto aos esporões. Segundo Ferla & Botton (2008) existe maior número de ovos nas folhas novas das plantas, e os tetraniquídeos apresentavam-se tanto na superfícia abaxial quanto adaxial das folhas na cultura da videira.
O ciclo de vida do aranhiço-vermelho compreende cinco estádios: ovo, larva, protoninfa, dutoninfa e adulto. O aranhiço apresenta ovos de verão e ovos de inverno. Os ovos de inverno são vermelho escuro e quase esféricos e estas posturas são feitas no fim do verão nas zonas de inserção dos ramos e gomos, enquanto os ovos de verão são de uma cor mais alaranjada. Os
aranhiços hibernam na forma de ovo. Na primavera, por volta de Março/Abril, aquando o desabrochar das macieiras, verifica-se o aparecimento de larvas, vermelhas alaranjadas e que só apresentam três pares de patas e sem pelos dorsais. Os outros dois estádios imaturos – protoninfa e deutoninfa possuem oito patas, tal como o ácaro adulto (Costa, 2006; COTHN, 2011).
Em Portugal podem-se verificar entre 6 a 10 gerações por ano. O ciclo de vida do aranhiço pode variar entre 15 a 35 dias, de acordo com as condições ambientais (COTHN, 2011), logo podem aparecer várias gerações, sendo o pico de densidade atingido nos meses de julho e agosto. As fêmeas vivem cerca de duas a três semanas e produzem cerca de 20 a 50 ovos. Os ovos de verão começam a desenvolver-se imediatamente. No fim do verão, nos meses de agosto e setembro, as fêmeas começam a fazer as posturas de inverno à volta dos gomos, em cicatrizes e em dardos. Podem ser tão numerosos que seja possível de serem vistos a olho nu. A estratégia de luta para o aranhiço-vermelho deve ser preferencialmente a utilização dos ácaros fitoseídeos como Typhlodromus pyri Scheuten, Amblyseius andersoni (Chant), entre outros, de forma a estimular a limitação natural da praga. Também existem outros auxiliares importantes, como por exemplo os ácaros estigmaeídeos, os insetos crisopídeos, antocorídeos, mírideos, e as larvas de sirfídeos, entre outros. Podem também ser utilizados outros métodos de controlo da praga, nomeadamente controlo químico, com recurso a acaricidas selectivos químicos de síntese. A estimativa de risco do aranhiço-vermelho deve ser feita no estado fenológico de entumescimento dos gomos com o auxílio de uma lupa observar visualmente dois gomos sobre a madeira que tenha pelo menos dois anos em 50 árvores. Desde o estado fenológico H (queda das pétalas) observar duas folhas em 50 árvores. Se se verificarem 60% dos gomos infestados com ovos de inverno devem ser tomadas medidas, bem como desse que 60% das folhas estejam ocupadas por aranhiço vermelho (COTHN, 2011).
4 Os Ácaros Fitoseídeos. Potencial na Proteção Biológica contra Ácaros
Tetraniquídeos
4.1 Posição sistemática
Os ácaros pertencem ao filo Arthropoda (artrópodes), sub-filo Chelicerata (quelícerados) e à classe Arachnida (aracnídeos) (Quadro 3). Os artrópodes possuem um exoesqueleto orgânico constituído por proteínas, quitina, ceras e lípidos. O sub-filo Chelicerata é uma das maiores
divisões dos artrópodes. Possuem o corpo dividido em duas partes: o prossoma (anterior) e o opistossoma (posterior). O prossoma acumula os segmentos referentes à cabeça e ao tórax bem como os seis pares de apêndices (estruturas que se projetam para fora do corpo): quatro pares de patas locomotoras, um par de quelíceras, um par pedipalpos. O opistossoma normalmente não possui apêndices e é nele que se encontram o intestino, o ânus e as gónadas (Brusca & Brusca, 2003). Os aracnídeos são na sua maioria predadores sexualmente dimórficos (Ruppert
et al., 2005). A sub-classe Acari (ácaros) caracteriza-se por animais muito pequenos cujo corpo
se divide em duas partes principais: o gnatossoma e o idiossoma. Esta divisão ocorre unicamente na sub-classe dos ácaros (Lindquist et al., 2009) diferindo então dos demais aracnídeos por terem o corpo indiviso, pelo que se considera que os ácaros, segundo a hipótese científica da teoria evolutiva, são um grupo de organismos originados de um ancestral comum exclusivo.
O gnatossoma está localizado na região anterior e é onde normalmente se encaixa a armadura bucal, podendo também ser encontradas diversos meios para a recepção sensorial, captura de alimento e digestão pré-oral. É no gnatossoma que se encontram as quelíceras e os palpos. O idiossoma corresponde a toda a região posterior do corpo e tem como função principal a proteção contra diversos fatores externos como por exemplo a predação e é onde se inserem os apêndices de recepção sensorial, locomoção, respiração, osmorregulação, transferência de esperma, e secreção (Lindquist et al., 2009).
Apesar de pertencerem à Ordem dos Parasitiformes, os ácaros fitoseídeos não são parasitas, pertencendo à sub-ordem Mesostigmata, cujas espécies são predadoras ou criptozoárias e onde os fitoseídeos possuem uma representatividade de cerca de 15% (Walter & Proctor, 1999).
Quadro 3. Posição Sistemática da família dos fitoseídeos – Phytoseiidae Berlese (Adaptado de Krantz, 1978 e Moraes et al., 2004)
Filo – Arthropoda von Siebold & Stannius, 1845 Sub-filo – Chelicerata Heymons, 1901
Classe – Arachnida Lamarck, 1802 Sub-classe – Acari Leach, 1817
Ordem – Parasitiformes Reuter, 1909 Sub-ordem – Gamasida Leach 1815
(=Mesostigmata)
Super-família – Phytoseioidea
Família – Phytoseiidae Berlese, 1913
Os fitoseídeos possuem uma baixa capacidade individual de consumo de presas, não obstante, são interessantes no combate aos fitófagos, não como indivíduos, mas como população predadora. Normalmente, os ácaros fitoseídeos não são específicos, mas os que são, tornam-se particularmente interessantes para culturas perenes. Além disso, algumas espécies desta família de ácaros apresentam alto potencial reprodutivo (McMurtry & Croft, 1997).
4.2. Distribuição mundial
Até 2004, foram descritas cerca de 2.250 espécies de fitoseídeos no mundo (Moraes et al., 2004). Atualmente segundo Demite et al. (2014) estão descritas 2.798 espécies de ácaros fitoseídeos, que se distribuem por todos os continentes, excepto na Antártica. Os países com maior número de espécies descritas (Figura 2) são os Estados Unidos, China, Índia, Brasil e Paquistão. Em Portugal, em 2014, estavam descritas 36 espécies (Figura 2) (Demite et al., 2014).
Figura 2. Distribuição do número de espécies de ácaros fitoseídeos pelos Estados Unidos, China, India, Brasil, Paquistão e Portugal Continental (Fonte: Demite et al., 2014; mapas.blog.blogspot.com, 2019)
4.3. Estilos de vida
Os ácaros da família Phytoseiidae possuem diferentes estilos de vida segundo os seus hábitos alimentares e características morfológicas. O tipo I caracteriza-se por serem predadores específicos do género Tetranychus. Este tipo de fitoseídeos é representado pelas espécies do género Phytoseiulus, especialmente associadas com aranhiços-amarelos do género Tetranychus. O tipo II qualifica predadores seletivos de ácaros do género Tetranychus, representado pelos géneros Galendromus e um grupo de Neoseiulus e também algumas espécies de Typhlodromus. O tipo III tem espécies de todos os géneros excluindo Phytoseiulus, Euseius e Galendromus. A alimentação desde ácaros inclui desde tetraniquídeos a pólen, meladas, exsudados, variando, no entanto, o seu potencial reprodutivo de acordo com o tipo de alimentação, como é o caso de
Phytoseius hawaiinsis, T. pyri, K. aberrans, Amblyseius andersoni e Typhlodromus phialatus.
Os ácaros de tipo IV são caracterizados por serem consumidores específicos de pólen e predadores generalistas. Este tipo inclui apenas o género Euseius (McMurtry & Croft, 1997).
Os ácaros da família Phytoseiidae alimentam-se de uma grande variedade de ácaros fitófagos com importância agrícola, podendo ser mais ou menos específicos na alimentação consoante a espécie – existem espécies de fitoseídeos que se alimentam apenas de um número restrito de presas. A alimentação preferencial dos fitoseídeos consiste no consumo de larvas e ovos de ácaros, sendo que os predadores machos são mais eficientes em predar larvas (Reis et al., 2000). Outras espécies podem, também, alimentar-se de pólen ou outros materiais da planta (McMurtry & Croft, 1997) como por exemplo pequenos insetos, micélio e esporos de fungos e néctar das plantas (Ferreira, 2019).
4.4 Morfologia e Anatomia Interna
Os fitoseídeos medem cerca de 0,5 mm de comprimento e são bastante móveis. O seu corpo é piriforme e a sua cor varia entre um branco amarelado a um branco avermelhado, dependendo do alimento ingerido (Krantz, 1978). A sua armadura bucal é constituída por quelíceras, que têm forma de pinça e são utilizadas para segurar e cortar o alimento. Os palpos, que também fazem parte desta armadura têm função sensorial. O fitoseídeo digere o alimento antes de o ingerir, através da injeção de saliva no alimento e posterior absorção através de estiletes (Xavier, 2007).
Estes ácaros apresentam dimorfismo sexual acentuado, sendo que as principais diferenças morfológicas entre os machos e as fêmeas são: (1) a existência do espermodáctilo no dígito móvel da quelícera do macho; (2) o tamanho da placa dorsal da fêmea (é maior que a do macho cerca de 20%); (3) na face ventral das fêmeas é possível distinguir as placas esternogenital e ventrianal – nos machos encontram-se fundidas; (4) Existe um poro bem visível de indução de esperma entre as coxas III e IV num dos lados da fêmea, abertura essa que conduz à espermateca (Rodrigues, 2005b).
O seu corpo está repartido em duas principais regiões, o gnatossoma e o idiossoma. Esta divisão é imaginária mas serve para facilitar a taxonomia (Lindquist et al., 2009).
Os ovos dos fitoseídeos são ovos são de forma oblonga, incolores, com um brilho característico (Figura 3) (Rodrigues, 2005b).
Na fase larvar os fitoseídeos apenas possuem três pares de patas e não é possível distinguir o macho da fêmea (Rodrigues, 2005b). Nas fases posteriores (ninfa, protoninfa, deutoninfa e
adulto) os fitoseídeos passam a apresentar dimorfismo sexual (Krantz, 1978) e a possuir quatro pares de patas, sendo que o primeiro par desempenha uma função sensorial (Xavier, 2007). A distinção das protoninfas e deutoninfas pode ser feita através da cor, sendo que estas últimas apresentam uma coloração mais intensa do que as primeiras (Kreiter, 1991).
As peças bucais dos fitoseídeos são constituídas por quelíceras, que têm forma de pinça e são utilizadas para segurar e cortar o alimento. Os palpos, que também fazem parte desta armadura têm função sensorial. O fitoseídeo digere o alimento antes de o ingerir, através da injeção de saliva no alimento e posterior absorção através de estiletes (Xavier, 2007).
Figura 3.Ovo de fitoseídeo (Fonte: Rodrigues, 2005).
Ao avançarem na idade, as fêmeas desenvolvem-se muito mais que os machos e adquirem um formato piriforme, sendo que a principal diferença entre os sexos reside no maior tamanho das fêmeas (Rodrigues, 2005b).
A parte anterior, chamada de gnatossoma, é composta por quelíceras e palpos (figura 4). Os palpos têm a função de órgão sensorial permitindo ao fitoseídeo detetar o alimento e o parceiro sexual. No gnatossoma também se encontra o aparelho bucal, que tem função de capturar e ingerir as presas. Este aparelho bucal está equipado com um par de quelíceras (figura 5) para prender e um estilóforo equipado com dois estiletes para penetrar tegumentos (Kreiter, 1991). Nos gnatossomas masculinos existe um espermatodáctilo (figura 6) que tem como função transferir o esperma para a espermateca das fêmeas (Rodrigues, 2005b).
Figura 4. Quelíceras e Palpos.
Figura 5. Quelíceras de fêmeas de fitoseídeos. À esquerda: Typhlodromus phialatus. À direita: Typhlodromus pyri (Scheuten) (Fonte: Rodrigues, 2005)
Palpos
Figura 6. Morfologia e dentição das quelíceras do adulto fêmea e macho dos fitoseídeos. (Fonte: Swriski et al., 1998; Kanouh, 2010).
O idiossoma é onde se encaixam os quatro pares de patas possui um podossoma (parte anterior) e um opistossoma (parte posterior) que podem, por sua vez, ser divididos em podossoma dorsal e ventral e em opistossoma dorsal e ventral. É no idiossoma também onde se encontram as patas I, II, III e IV dos fitoseídeos (Swirski et al., 1998). Na pata IV podem encontrar-se macropêlos, cujo número aumenta de acordo com o desenvolvimento dos fitoseídeos e a partir da fase de deutoninfa este número atinge um valor particular para cada espécie (Rodrigues, 2005b), sendo também uma maneira de discernir as variadas espécies.
Normalmente o idiossoma está coberto por um escudo dorsal, que pode estar mais ou menos esclerotizado, e possui também ornatos que incluem pêlos com posições bem definidas, glândulas cuticulares e órgãos sensoriais em número, forma, tamanho e disposição diferentes. No escudo ventral encontram-se as placas: esternal, genital e ventrianal (figura 7).
Figura 7. Placas ventrianais de Neoseiulus californicus (McGregor). Esquerda: Fêmea. Direita: Macho.(Rodrigues, 2005)
A placa genital geralmente tem o formato trapezoidal e suporta uma abertura oval na sua parte anterior. A placa ventrianal suporta o ânus e pêlos específicos (Figura 8) (Swirski et al., 1998). Nos machos a placa esternal encontra-se fundida com a placa genital, designando-se de placa esternogenital (Rodrigues, 2005b). As fêmeas apresentam um par de espermatecas ou aparelho de inseminação, cuja forma é importante para a diferenciação de espécies (Swirski et al., 1998).
Figura 8.Representação esquemática da região ventral do corpo de uma fêmea adulta de fitoseídeo (Rodrigues, 2005b).
Os pêlos são nomeados consecutivamente para efeitos taxonómicos, sendo os pêlos do podossoma designados por letra minúscula opistossoma designados por letras maiúsculas. As margens laterais do idiossoma possuem uma série de pêlos (Rr) e a região dorsal possui três séries (Jj, Zz e Ss) O estigma respiratório é a entrada a um sistema traqueal que se ramifica para o interior do corpo (Rodrigues, 2005b).
4.5 Bioecologia
O ciclo evolutivo normal dos fitoseídeos apresenta as fases de ovo, larva, protoninfa, deutoninfa e adulto (Figura 9 e 10) (Xavier, 2007). A grande maioria das espécies de fitoseídeos, o acasalamento é necessário para que haja reprodução (figura 10) (Rodrigues, 2005).
O ciclo de vida é considerado curto comparativamente ao de outros ácaros, pois a 25ºC os fitoseídeos podem passar de ovo a adulto em uma semana.
Segundo Overmeer et al. (1982) T. pyri necessita de várias cópulas para produção total de ovos, sendo a duração da primeira cópula de sete a oito horas, enquanto em A. potentillae a cópula demora entre duas a três horas e uma única cópula é suficiente para produção total de ovos. A quantidade de espermatóforo transferida para a esperamateca da fêmea relaciona-se diretamente à duração da cópula, que se for reduzido leva a uma reduzida produção de ovos. A maioria das espécies possui macho e fêmea, no entanto existem algumas espécies, como é o caso de
Amblyseius herbicolus que não se conhece macho. O esperma é transferido com a quelícera do
macho para os poros copulatórios da fêmea entre as coxas III e IV. A prolificidade das fêmeas depende da espécie, dado a existirem espécies mais prolíficas que outras (Overmeer et al., 1982).
Algumas espécies também podem, com apenas uma cópula, atingir o máximo de produção de ovos, espécies como A. potentiallee, T. occidentalis e Phytoseiulus persimilis, enquanto T. pyri necessita de várias cópulas. (Overmeer et al., 1982) A fecundação nos fitoseídeos é do tipo indireto (Overmeer, 1982; Rodrigues, 2005b).
Os fitoseídeos apresentam cinco fases no seu ciclo evolutivo: ovo, larva, protoninfa, deutoninfa e adulto (fig. 9 e 10) (Xavier, 2007). O ciclo normalmente é completado entre sete a dez dias (Helle & Sabelis, 1985), sendo o período de incubação de dois a três dias, o de larva de um a dois dias, protoninfa, um a dois dias, deutoninfa um a dois dias e a longevidade do adulto é entre os 20 e os 30 dias (Reis et al., 2000).
Figura 9. Ciclo biológico da família Phytoseiidae (Tixier et al., 2012)
O período de incubação dos fitoseídeos é de 2 a 3 dias, o de larva de 1 a 2 dias, protoninfa 1 a 2 dias, deutoninfa 1 a 2 dias e a longevidade do adulto situa-se entre 20 e 30 dias (Reis et al., 2000).
As posturas são no máximo de quatro ovos por dia no caso de Phytoseiulus spp. (que também completa o ciclo em apenas quatro dias) mas para as restantes espécies o rácio comum é de aproximadamente dois ovos por dia (Helle & Sabelis, 1985).
A reprodução da maioria das espécies de fitoseídeos é sexuada e a fecundação é indireta, ou seja, o macho deposita o esperma na espermateca da fêmea (Rodrigues, 2005b).
Figura 10. Estados de desenvolvimento dos fitoseídeos. Em cima - vista dorsal. Em baixo - Vista ventral. A - ovo, B - larva, C - protoninfa, D - deutoninfa, E – adulto (Fonte: Viñuela & Jacas, 1998)
A maioria das espécies de fitoseídeos possui reprodução sexuada (Figura 11) por pseudo-arrenotoquia (Sabelis et al., 1988) – os ovos fecundados originam fêmeas diploides (2n) e parte dos ovos perde um par de cromossomas durante as fases iniciais de desenvolvimento, dando origem a machos haploides (n) (Nelson-Rees et al., 1980). Em algumas espécies pode ocorrer a partenogénese telítoca, visto que em algumas delas não se conhecem machos (Moraes & Flechtmann, 2008). As condições ambientais condicionam diretamente o desenvolvimento dos fitoseídeos. Segundo Croft et al. (1993) os ovos dos fitoseídeos são sensíveis a baixas humidades, podendo levar à sua morte. No caso das larvas, tornam-se mais resistentes, principalmente as de T. pyri visto que estão mais adaptadas a persistir em ambientes secos.
Em locais de clima tropical ou sub-tropical o desenvolvimento e reprodução dos fitoseídeos pode ocorrer durante todo o ano, no entanto, em climas com inverno rigoroso, os fitoseídeos, tal como o aranhiço-vermelho e outros ácaros de clima temperado podem interromper o seu ciclo biológico e entrar em diapausa, passando o inverno na forma de fêmea fecundada, abandonando este estado no início da primavera e iniciando as posturas algumas semanas mais tarde. Ainda não se conhecem todos os fenómenos que influenciam a diapausa, mas é possível que os fitoseídos não precisem de frio para completar a diapausa. O fotoperíodo parece ser o fator com maior influência, seguido da temperatura (Overmeer, 1985a). Esta fase é caracterizada por uma imobilidade dos fitoseídeos, que inclusivamente não se alimentam (Kreiter, 1991).
Os fitoseídeos estabelecem uma relação com as plantas hospedeiras pelo que características morfológicas podem ter uma grande influência na quantidade e distribuição dos ácaros predadores. Estruturas na face abaxial das folhas, na junção entre as nervuras principal e secundárias (domácia) frequentemente hospedam ácaros predadores (figura 11 e 12), pelo que folhas com esta estrutura possuem muito mais fitoseídeos do que aquelas que não têm esta estrutura. (Walter & O‘Dowd, 1992). Não só traços morfológicos mas também químicos são os que podem atrair certos tipos de fitoseídeos. Plantas atacadas por fitófagos libertam voláteis que indicam a presença e por vezes até a identidade da praga (Bouwmeester et al., 1999).
Figura 11. Acasalamento de fitoseídeos (Fonte: Rodrigues, 2005)
Em zonas húmidas existe uma maior abundância de fitoseídeos e estes encontram-se estritamente relacionados com a cultura que os hospeda (Monetti, 1995). Alguns fitoseídeos encontram-se largamente dispersos por todos os continentes, como é o caso de Typhlodromus
pyri que tem, de algum modo, acompanhado a praga Panonychus ulmi – que tal como o seu
predador, é de origem europeia (Rodrigues, 2005b).
Num estudo realizado por Espinha et al. (1998a), na zona do norte interior de Portugal (Lamego, Távora e Douro Superior Norte) foram identificados os ácaros predadores T. pyri e
Amblyseius californicus em pomares tanto abandonadas quanto tratadas, enquanto Kampimodromus berrans, várias espécies do género Typhlodromus (excepto T. pyri), Euseius finlandicus, Euseius stipulatus e Phytoseius finitimus foram apenas encontrados em pomares
abandonados.
4.6 Efeitos secundários de pesticidas sobre os fitoseídeos
Hill (1984) parte da premissa que os métodos de proteção contra pragas são utilizados não de forma científica e objetiva mas de modo subjetivo e pessoal. Esta premissa é a base de partida para tentar explicar a razão por que uma aplicação muitas vezes desmedida de pesticidas pode levar a um desequilíbrio da fauna auxiliar, e neste caso específico dos fitoseídeos, uma vez que os pesticidas de largo largo espectro de acção são tóxicos para os ácaros predadores (Rodrigues, 2005a). Além de causar a morte destes auxiliares, a aplicação de pesticidas pode, também, afetar o seu desenvolvimento (Ferla & Moraes, 2006).
Existem produtos considerados inócuos e ligeiramente tóxicos para os fitoseídeos e são os considerados mais adequados para utilização em proteção integrada. Esta seleção de produtos menos agressivos para os fitoseídeos é importante pois esta família de ácaros desempenha um papel importante na limitação natural do aranhiço-vermelho (Rodrigues, 2005a).
Segundo Thistlewood (1991) a utilização de piretróides reduz significativamente a presença de ácaros fitoseídeos nos pomares de maçã. Watanabe et al. (1992) reforçam que os piretróides são tóxicos para os ácaros fitoseídeos e afirmam que não são uma boa opção para a proteção contra o aranhiço-vermelho utilizando os fitoseídeos P. macropilis e A. idaeus. Por outro lado, o produto mais seguro para os fitoseídeos na proteção contra esta praga foi o enxofre.
De acordo com Rodrigues et al. (2004) a fosalona e a deltametrina (piretróide) são substâncias ativas pouco seletivas para fitoseídeos, pelo que o seu uso é desanconselhado. Nos ensaios efetuados por estes autores, a mortalidade causada por estas duas substâncias ativas foi sempre superior a 95%, enquanto o Bacillus thuringiensis, tebufenozida e flufenoxurão se revelaram favoravelmente seletivos para estes predadores.
Apesar de existirem algumas linhagens de T. pyri Scheuten e Amblyseius andersoni (Chant) resistentes a inseticidas, isso só por si não é suficiente, sendo necessário estabelecer um calendário de tratamentos adequado à proteção contra pragas sem comprometer a sobrevivência e desenvolvimento dos ácaros fitoseídeos (Genini & Baillod, 1987).
4.7 Potencial oferecido na proteção biológica contra ácaros tetraniquídeos
No cultivo de pomares de macieira de montanha o ataque de pragas e doenças é um problema basilar enfrentado pelos fruticultores, que o tentam contornar através dos meios de proteção químicos, muitas vezes desajustados, e que podem inclusivamente levar a um desequilíbrio da fauna existente nas plantas – no caso específico dos ácaros tetraniquídeos (aranhiço-vermelho), um excessivo uso de produtos químicos pode, por um lado levar à ocorrência de resistências por parte da praga e por outro lado, à morte dos seus principais e mais eficazes predadores – os fitoseídeos (Ferla & Moraes, 2006).
O aranhiço-vermelho é uma praga-chave na cultura da maçã, pois tem uma taxa reprodutiva alta, pouco tempo de geração e uma grande capacidade de desenvolver rápida resistência à maioria dos pesticidas utilizados em pomares (Marini et al., 1994).
A estratégia mais eficiente de combate é então criar um equilíbrio no ecossistema de modo a que exista uma limitação natural destes ácaros tetraniquídeos através da preservação e valorização da atuação dos ácaros fitoseídeos, utilizando infraestruturas ecológicas que lhes proporcionem abrigo e alimento.
A luta biológica ocorre naturalmente – os predadores das pragas surgem como ―primeira força reguladora‖ – isto designa-se de limitação natural. Para favorecer a limitação natural de fitófagos é necessário (1) identificar os inimigos naturais, (2) minimizar a aplicação de pesticidas, (3) utilizar pesticidas seletivos, (4) manter infraestruturas ecológicas que possam servir de abrigo e fornecer alimento alternativo aos ácaros predadores (Rodrigues, 2005b).
Existem outros meios de luta biológica que podem ser utilizados, nomeadamente com recurso a largadas, quer seja de reintrodução de espécies nativas ou introdução de espécies forasteiras (Rodrigues, 2005b).
Os agentes mais importantes de controlo biológico de ácaros fitófagos, maioritamente tetraniquídeos, nos pomares de maçã europeus são os fitoseídeos A. andersoni, T. pyri e E.
finlandicus. Outro fitoseídeo importante pode ser dominante em pomares negligenciados, mas é
raro em pomares comerciais devido à sua susceptibilidade a pesticidas é a espécie K. aberrans, embora tenham vindo a ser encontradas estirpes resistentes a pesticidas (Duso et al., 2009).
5 MATERIAL E MÉTODOS
5.1 Caracterização climática dos locais de estudo
As colheitas das folhas foram realizadas nos concelhos de Armamar e Moimenta da Beira. Nestas localidades permanece o clima tipo mediterrânico, Csb de acordo com a classificação climática de Köppen-Geiger (IPMA, 2018).
Em Armamar e Moimenta da Beira o verão é curto, morno, seco e de céu limpo, o inverno frio, com chuva e céu parcialmente encoberto. Ao longo do ano a temperatura oscila entre 2 a 28ºC, em média e dificilmente é superior a 34ºC ou inferior a -2ºC, -3ºC para Moimenta (figura 13).
Figura 13. Médias das temperaturas máximas e mínima em Armamar e Moimenta da Beira. Temperatura média máxima - linha vermelha, Temperatura média mínima (linha azul) (Fonte: Weatherspark, 2018).
O período de chuva em Armamar e Moimenta ocorre durante os meses de inverno, sendo julho o mês mais seco do ano (Weatherspark, 2018). A precipitação concentra-se entre novembro e abril e a média anual situa-se entre os 500 e 800 mm (Câmara Municipal de Armamar, 2009).
A duração do dia nestas regiões varia substancialmente ao longo do ano, sendo o dia mais curto no mês de dezembro e o dia mais longo em junho (Weatherspark, 2018).
O ciclo vegetativo da macieira em Armamar dura aproximadamente 9 meses, desde o início de março até o fim de novembro, podendo sofrer variações entre anos. Tendo como base apenas os dias-grau de crescimento, as primeiras florações devem ocorrer por volta do fim de março (Weatherspark, 2018).
Moimenta da Beira tem um clima semelhante a Armamar, exceto pelo facto de, em Armamar as culturas serem mais precoces e prolongarem-se até mais tarde (Weatherspark, 2018).
A cota máxima em Armamar é de 950 metros e dois terços do concelho encontram-se acima dos 500 metros (Câmara Municipal de Armamar, 2009) e a altitude média em Moimenta da Beira encontra-se acima dos 650 m (Weatherspark, 2018) tornando, estas duas zonas, locais de referência no tocante à produção de maçã de montanha.
5.2 Caracterização das Parcelas
As parcelas onde decorreu a parte experimental do presente estudo situam-se na zona de Armamar e Moimenta da Beira (Quadro 4).
Quadro 4. Caracterização das Parcelas
PARCELA PROPRIETÁRIO FREGUESIA VARIEDADE ÁREA (ha)
COORDENADAS
Tapada Ana & Pinto Aldeias Fuji, Golden,
Royal Gala
3,60 41.1061, -7.7154
Lameira Fonseca & Pinto Armamar Fuji 4,30 41.099600, -7.715000
Malhão Espírito da Maçã S. Romão Golden Reinder 4,39 41.087722, -7.719333
Sever Desconhecido Sever Royal Gala 0,20 41.005276, -7.711975
Silveira Desconhecido Travanca Royal Gala 0,41 41.091849, -7.669540
Tabulado Desconhecido Passô Bravo de
Esmolfe
0,20 41.007463, -7.722843
Santiago Desconhecido Santiago Desconhecido -
Queimadela Desconhecido Queimadela Desconhecido -
Foram feitas amostragens em três pomares em modo de proteção integrada e em três pomares abandonados. As amostragens tiveram lugar em outubro de 2017 e em junho e outubro de 2018. Os pomares em proteção integrada foram: Tapada, Lameira e Malhão. Os pomares abandonados em 2017 foram: Silveira, Santiago e Queimadela, localizados no concelho de Armamar. Em 2018 os pomares abandonados foram Silveira, situado em Armamar, Tabulado e Sever, localizados no concelho de Moimenta da Beira. A alteração dos pomares abandonados em 2018 deveu-se ao facto de os pomares de Santiago e Queimadela, apresentados em 2017 terem sido arrancados em virtude de se efetuarem novas plantações. Em outubro de 2018 não foi possível recolher dados do pomar ―Sever‖, devido ao seu alto nível de abandono e desfoliação.
O pomar ―Silveira‖ (figura 14) situa-se em Armamar, na freguesia do mesmo nome. Este pomar possui 0,41 hectares e está totalmente rodeado por outros pomares de maçã. Encontra-se abandonado já há pelo menos dez anos. A variedade cultivada no pomar é Royal Gala. Por estar abandonado não possui nenhum tipo de controlo de infestantes nem nenhum tipo de rega.
Figura 14. Pomar Abandonado "Silveira" (Fonte: Google Maps, 2019)
O pomar designado por ―Tabulado‖ (figura 15) encontra-se na freguesia de Passô, em Moimenta da Beira e está cercado, a noroeste, por um pomar de macieiras tratado em modo de produção integrada, a sudeste está rodeado por pastagem arbustiva e a sua área é de
aproximadamente 0,2 hectares. Está abandonado hádez anos. A cultivar deste pomar é Bravo
de Esmolfe. Este pomar não possui quer controlo de infestantes quer sistema de rega, mas creio que podemos inferir que poderá tirar algum benefício da rega do pomar adjacente, visto que são imediatamente contíguos.
Figura 15. Pomar abandonado "Tabulado" (Fonte: Google Maps, 2019)
O pomar ―Sever‖ (figura 16) tem aproximadamente 2000 m², é conduzido em eixo central, sendo rodeado por castanheiros a norte, a sudeste pelo pomar de macieiras e a noroeste por floresta. Do outro lado da estrada, em frente, existe um pomar tratado de macieiras e da parte de trás existe um povoado florestal. O pomar encontra-se abandonado há sensivelmente quinze anos, pelo que já está se encontra num grande nível de abandono e em avançada desfoliação, daí a falta de dados para este pomar no mês de outubro de 2018. Este pomar encontra-se na freguesia de Sever, daí o seu nome. Tal como os dois pomares abandonados anteriores, este pomar não possui nenhum tipo de controlo de infestantes e nem método de rega.
Figura 16. Pomar Abandonado "Sever" (Fonte: Google Maps, 2019)
Os pomares em modo de produção integrada situam-se em Armamar. No caso da Lameira (ou Lameiro) (figura 17) é um pomar de altitude perto dos 600m, como é comum nesta zona, e a cultivar de maçã é a Fuji. A Lameira tem aproximadamente 4,3 hectares e é confontrada por outros pomares de macieira em toda a sua volta. É um pomar conduzido em eixo central. O controlo de infestantes é feito através do corte na entrelinha e herbicida (glifosato) na linha e dispõe ainda de um sistema de fertirrigação, assim como a Tapada e o Malhão. As substâncias ativas mais utilizadas são para controlo de fungos e pragas, como por exemplo o pedrado e o bichado. Na Lameira foi observado o uso das substâncias ativas (s.a.) inseticidas: beta-ciflutrina, flonicamida, abamectina, óleo parafínico (óleo de verão) e acetamipride. Também foi verificado o uso de fungicidas como mancozebe, enxofre, ciprodinil, captana e trifloxistrobina.
Figura 17. Pomar em Modo de Produção Integrada "Lameira" (Fonte: Google Maps, 2019)
A Tapada, na freguesia de Aldeias (figura 18) também é um pomar de maçã Fuji e tem aproximadamente 3,60 hectares. Conduzido numa parte em eixo central e e noutra parte em vaso. As colheitas de folhas foram realizadas nas duas zonas. Na Tapada, além de como referido anteriormente, ter-se verificado a aplicação de herbicida cuja substância ativa é o glifosato, também se aplicaram inseticidas cujas s.a. são: tau-fluvalinato, óleo parafínico, beta-ciflutrina, acetamiprida, tebufenozida, metoxifenozida, tiaclopride, cloropirifos-metilo, flonicamida, indoxacarbe e lambda-cialotrina. Também foram aplicados ainda, como descrito no pomar anterior, fungicidas que têm como s.a.: ditianão, mancozebe, captana e hidróxido de cobre.
Figura 18. Pomar em Modo de Produção Integrada "Tapada" (Fonte: Google Maps, 2019)
O pomar ―Malhão‖ (figura 19) situado na freguesia de São Romão tem macieiras da variedade Royal Gala. Tal como os dois pomares anteriores é rodeado por outros pomares de macieira. Em 2017 teve um forte ataque de aranhiço-vermelho. A variedade cultivada é Golden Reinder. Tal como descrito anteriormente, parte do controlo de infestantes deste pomar é feito através de herbicidas cuja s.a. é o glifosato. Aplicam-se ainda inseticidas com s.a.‘s como óleo parafínico cloropirifos-metilo, triflumurão, tiaclopride e acetamipride. Para o combate às doenças fúngicas, utilizaram-se as substâncias ativas cobre, ciprodinil, ditianão, difeconazol, fluxapiroxade, mancozebe, enxofre, captana, metirame e folpete-metalaxil-M.
Figura 19. Pomar em Modo de Produção Integrada "Malhão" (Fonte: Google Maps, 2019)
No quadro 5 é possível observar de uma maneira esquematizada quais as substâncias ativas mais comumente utilizadas nos pomares de macieira em produção integrada na região de Armamar bem como as respetivas famílias químicas.
Quadro 5. Produtos fitofármacos habitualmente aplicados nas parcelas em estudo – famílias químicas com as suas respetivas substâncias ativas
Lameiro Tapada Malhão Tipo de
Fitofármaco
Famílias Químicas Substância Ativa
Herbicidas Aminoácidos Glifosato x x x
Fungicidas Ditiocarbamato Mancozebe x x x
Azol Difenoconazol x Ditiocarbamato Metirame x Anilinopirimidina Ciprodinil x x Estrobilurina Trifloxistrobina x Inorgânico Cobre x x Enxofre x Pirazóis Carboximidas Frulapiroxade x x Quinona Ditianão x x Ftalimida Captana x x Ftalimida e Fenilamida Folpete-Metalaxil-M x
Inseticidas Hidrocarboneto Óleo Parafínico x x
Organofosforado Clorpirifos-Metilo x x
Oxadiazina Indoxicarbe x Benzoilureia Triflumurão x Avermectina Abamectina x Diacilhidrazina Tebufenozida x Metoxifenozida x Piretróide Beta-Ciflutrina x x Lambda-Cialotrina x Tau-Fluvalinato x Neonicotinóide Acetamiprida x x x Tiaclopride x x 5.3. Procedimentos Experimentais
5.3.1. Amostragem dos pomares e colheita e extração de fitoseídeos
Em cada um dos pomares em estudo, colheram-se duas folhas em 25 árvores, o que perfaz 50 folhas a cada recolha. Efetuaram-se três colheitas ao longo dos anos de estudo (2017 e 2018). A primeira colheita foi efetuada em outubro de 2017 nos três pomares de produção integrada e no pomar Silveira, Queimadela e Santiago, todos localizados no concelho de Armamar. A segunda colheita foi efetuada em junho de 2018, nos mesmos três pomares de produção integrada e no pomar desginado ―Silveira‖. Não voltaram a ser feitas recolhas nos pomares ―Queimadela‖ e ―Santiago‖ porque aquando a visita os pomares já não existiam e tinham sido arrancados. Não se conhecendo mais pomares abandonados no concelho de Armamar o estudo continou a ser feito no concelho vizinho, de características semelhantes, nos pomares designados ―Sever‖ e ―Tabulado‖. De modo a obter resultados mais conclusivos optou-se pela realização de uma terceira recolha, em outubro de 2018, de forma a ser possível comparar a diversidade de ácaros fitoseídeos dentro dos mesmos pomares. É de realçar que, apesar deste esforço, em outubro de 2018 não foi possível realizar colheitas no pomar ―Sever‖ pois na altura de recolha dos exemplares as árvores já estavam despidas, o que não era de se esperar para esta altura do ano.
As folhas foram introduzidas em envelopes de papel, um por árvore, nos quais se registou a sua proveniência e posteriormente esses envelopes foram colocados num saco. Os sacos foram levados para laboratório numa bolsa térmica com uma placa de gelo no interior e colocados num frigorífico até extração dos fitoseídeos, o que procurou fazer-se no mais curto espaço de tempo. Na extração usou-se a recolha direta, ao microscópio estereoscópio, por meio de uma agulha entomológica (Carmona et al., 1996) das formas livres de todos os fitoseídeos
encontrados na amostra. Estes exemplares foram recolhidos para tubos de Eppendorf contendo líquido de Oudemans (figura 20), preparado previamente em laboratório, que consiste em 8% de ácido acético glacial, 87% etanol (70%) e 5% de glicerina (García-Mari et al., 1994).
Figura 20. Líquido de Oudemans previamente preparado
Os tubos foram devidamente etiquetados e hermeticamente fechados, de forma a ficarem preservados até serem preparados para observação microscópica tendo em vista a sua identificação.
5.3.2. Preparação dos espécimes para observação microscópica
A preparação dos ácaros para observação foi feita com recurso a uma digestão e montagem das lâminas. Segundo Garcia-Marí et al. (1994) esta preparação deve ser feita de modo a que ocorra uma eliminação dos tecidos internos salvaguardando a cutícula, pois é onde se encontram as principais estruturas para identificação taxonómica dos fitoseídeos. Os ácaros foram depositados num meio de digestão (figura 21) em um vidro de relógio, composto por ácido láctico a 70% e posteriormente aquecidos a 140 graus Celcius por aproximadamente seis minutos (figura 22), até se tornarem visíveis as superfícies dorsal e ventral do corpo.
Figura 21. Líquido de digestão
Figura 22. Hotte onde foram aquecidos os fitoseídeos
Posteriormente, foram transferidos do vidro de relógio para um papel de filtro para retirar o excesso de líquido e recuperados com um pincel diretamente para lâminas contendo gotas do líquido de Hoyer onde seriam posteriormente observados (figura 23).
