Mariane Pallaoro da Fontoura

UNIVERSIDADE FEDERAL DE SANTA CATARINA CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS

DEPARTAMENTO DE AQUICULTURA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM AQUICULTURA

Avaliação da macroalga Ulva lactuca como co-alimento para o camarão branco do Pacífico

Dissertação submetida ao Programa de Pós-Graduação em Aquicultura da Universidade Federal de Santa Catarina, como requisito para a obtenção do título de Mestre, na Área de Concentração de Cultivo de Macroalgas. Orientadora: Leila Hayashi

Coorientador: Felipe do Nascimento Vieira

Mariane Pallaoro da Fontoura

Florianópolis 2015

Avaliação da macroalga Ulva lactuca como co-alimento para o camarão branco do Pacífico

Por

MARIANE PALLAORO DA FONTOURA

Esta dissertação foi julgada adequada para a obtenção do título de

MESTRE EM AQUICULTURA

e aprovada em sua forma final pelo Programa de Pós-Graduação em Aqüicultura.

_____________________________________ Prof. Alex Pires de Oliveira Nuñer, Dr.

Coordenador do Programa

Banca Examinadora:

__________________________________________ Dra. Leila Hayashi – Orientadora

__________________________________________ Dr. Bruno Corrêa da Silva

__________________________________________ Dra. Eliane Marinho Soriano

__________________________________________ Dr. Maurício Laterça Martins

AGRADECIMENTOS

Aos meus pais por aguentarem minha TPM interminável durante estes dois anos (ou uma vida inteira), me ensinando da melhor forma possível que o amor pelos seus filhos é incondicional.

À minha querida Orientadora Professora Leila Hayashi pelo voto de confiança quando abriu os braços e me acolheu em seu laboratório, por todo ensinamento que foi transmitido e, principalmente, pela maneira doce que trata os seus alunos.

Ao meu Coorientador Professor Felipe do Nascimento Vieira que aceitou o desafio e me auxiliou neste trabalho.

À minha amiga Isabela Pinheiro que entrou comigo nessa incrível jornada, me sacudindo para eu acordar para vida e pela sua incrível sabedoria de dizer no momento certo: Bubu, vamos tomar uma cerveja!

Ao Mathias Pchara por me ajudar incansavelmente na execução do trabalho e ter promovido meus dias de folga durante o período experimental.

À melhor equipe com quem já trabalhei, os meus companheiros de laboratório: Ana Lu, Anna Gabi, Clóvis, Eduardo (Woody), Fabinho, Filipe, Marina, Mathias (Baby), Ticiane e Pontinha, por todas as pérolas que nos fizeram chorar de rir, aos cafezinhos, as vezes que era “apenas um litrãozinho”, vocês fizeram esses dois anos passar voando e nos tornamos o laboratório mais unido e mais divertido.

Aos meus queridos amigos Chico, Arantes, Carlos, Marysol e Esmeralda que também contribuíram com sua amizade para realização deste trabalho.

A todos os colaboradores do Laboratório de Camarão Marinho da UFSC, principalmente, Carlos Miranda, Seu Chico e aos meninões Paulinho e Andréia.

RESUMO

O objetivo deste estudo foi avaliar o desempenho do camarão Litopenaeus vannamei quando co-alimentado com macroalga Ulva lactuca em diferentes níveis de substituição (25, 50, 75, 100%) de ração comercial. O experimento foi conduzido durante 28 dias, em caixas plásticas com 30L de volume útil, aeração constante, temperatura de 26± 2°C, salinidade de 35 ‰ e renovação diária de 80%. Cada unidade experimental foi povoada com 10 camarões (3,7± 0,2 g), sendo os tratamentos com diferentes níveis de substituição da ração pela macroalga foram feitos em triplicata. Como controle, foi utilizada alimentação sem substituição por macroalgas. A biomassa algácea in natura foi ofertada de acordo com cada tratamento e permaneciam disponíveis para os camarões por 24 horas. A dieta comercial foi fornecido três vezes ao dia, calculado de acordo com 5% da biomassa inicial de cada tanque e tratamento. Foi observada uma tendência linear negativa para peso final, ganho em peso semanal e total, e taxa de crescimento do camarão com o aumento da substituição da ração pela macroalga. No entanto, com nível de substituição até 50% o desempenho dos camarões não foi afetado significativamente. A sobrevivência foi acima de 86% até 75% de substituição, e no tratamento com 100% de substituição foi significativamente diferente dos demais tratamentos (p<0,05), com 16,7%. Os resultados indicam que a utilização da ração comercial pode ser substituída em até 50%, resultando em baixo custo de produção e possível melhoria na qualidade água, sem prejudicar o crescimento do camarão marinho Litopenaeus vannamei em sistema de cultivo em água clara.

Palavras-chave: Aquicultura, co-alimentação, desempenho zootécnico, Litopenaeus vannamei, macroalga.

ABSTRACT

The aim of this study was to evaluate the performance of the shrimp Litopenaeus vannamei when co-fed with seaweed Ulva lactuca in different substitution levels (25, 50, 75, 100%) of commercial feed. Shrimp cultivation was conducted for 28 days, in plastic boxes with a 30L volume, constant aeration, temperature of 26± 2°C, 35‰ salinity and daily renewal of 80%. Ten shrimps (3.7± 0.2 g) were stocked in experimental unit, and treatments in different substitution levels were made in triplicate. Shrimps fed with no algal substitution were used as control. Algal biomass was offered according to each treatment and kept available for shrimps for 24 h. Inert feed was given three times a day, calculated as 5% starting biomass for treatment of each tank. Negative linear trend was observed for final weight, weekly and total weight gain, and specific growth rate of the shrimp with increased the substitution of feed by seaweed. Results indicate that commercial feed can be replaced up to 50%, resulting in low cost production and possible improvement in water quality, without affecting the growth of the marine shrimp Litopenaeus vannamei when cultivated in clean water system.

Keywords: Aquaculture, co-feeding, growth performance, Litopenaeus vannamei, seaweed.

SUMÁRIO 1.INTRODUÇÃO GERAL ... 13 2. OBJETIVOS ... 18 2.1 Objetivo Geral ... 18 2.2 Objetivos específicos ... 18 3. FORMATAÇÃO DA DISSERTAÇÃO ... 18 4. CAPÍTULO 1 ... 19 INTRODUÇÃO ... 25 MATERIAL E MÉTODOS ... 26 Algas ... 26 Camarões ... 27

Condições de cultivo dos camarões ... 27

Experimento prévio - Avaliação da oferta de três macroalgas no consumo do camarão branco do Pacífico ... 28

Substituição de ração comercial por Ulva lactuca ... 28

Análise estatística ... 30

RESULTADOS ... 30

Avaliação da oferta de três macroalgas na alimentação do camarão branco do Pacífico ... 30

Substituição da ração comercial por Ulva lactuca ... 31

Consumo diário de Ulva lactuca ... 31

Parâmetros zootécnicos ... 32

DISCUSSÃO ... 34

REFERÊNCIAS ... 38

5. CONSIDERAÇÕES FINAIS ... 43

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1. INTRODUÇÃO GERAL

A aquicultura está em ascensão constante nos últimos 50 anos, com crescimento anual médio de 3,2%, ultrapassando o crescimento populacional de 1,6%. Em 2012, a produção aquícola mundial atingiu o recorde de 90,4 milhões de toneladas (MT), rendendo aproximadamente US$144,4 bilhões, incluindo 66,6 MT de peixes, crustáceos, moluscos e outros animais aquáticos para alimentação, e 23,8 MT de algas, correspondendo a US$6,4 bilhões (FAO, 2014a).

O cultivo de macroalgas teve crescimento representativo nos últimos anos. A China é o maior produtor mundial, responsável pela produção de 12,8 MT, seguida pela Indonésia (6,5 MT) e juntos, esses dois países representam 81,4% da produção mundial. Países como República da Coréia, Japão, Malásia, Zanzibar, Ilhas Salomão representaram quase a totalidade restante, com 15,58% da produção de macroalgas. As espécies que se destacam no cultivo mundial são Kappaphycus alvarezii, Saccharina (Laminaria) japonica (kombu), Gracilaria spp., Undaria pinnatifida (wakame), Pyropia (Porphyra) sp. (nori), sendo o wakame e nori destinadas quase que exclusivamente para alimentação humana e menos de 20% da produção S. japonica para extração de iodo e alginato (FAO, 2014a).

O Brasil ainda é incipiente no cultivo de algas, e geralmente utiliza métodos artesanais limitados a pequenos empreendimentos adjuntos a instituições de pesquisa e extensão, sendo Gracilaria e Hypnea as principais algas produzidas em escala experimental (CAVALLI & FERREIRA, 2010). Em 1995, Kappaphycus alvarezii foi introduzida no país, principalmente por ser fonte de carragenana (HAYASHI et al., 2008) e seu cultivo foi autorizado pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA), através da Instrução Normativa nº 185 de 22 de julho de 2008 (BRASIL, 2008), entre Ilha Bela, litoral norte do Estado São Paulo e Baía de Sepetiba, litoral sul do Rio de Janeiro. Em Santa Catarina, o cultivo dessa espécie possui apenas licença experimental.

Atualmente as macroalgas são utilizadas principalmente como alimentos e na indústria farmacêutica, alimentícia e têxtil pela extração dos ficocolóides: ágar, alginato e carragenana, que são carboidratos solúveis em água utilizados como agentes espessantes e estabilizantes (MCHUGH, 2003). A agarose e agar bacteriológico, produtos derivados do ágar, são aplicados sobretudo na microbiologia e eletroforese, respectivamente. Os alginatos são empregados na indústria têxtil, favorecendo o desempenho das tintas na impressão, e outras aplicações

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industriais como em carnes reestruturadas para animais e alimentos de consumo humano. A carragenana vem sendo utilizada em produtos de higiene pessoal, como pasta de dente, cosméticos e produtos farmacêuticos, como por exemplo, cápsulas de remédio e excipientes (BIXLER & PORSE, 2011). No entanto, as macroalgas são também matéria-prima para fertilizantes agrícolas, aditivo para o solo e fonte de medicamentos. Por muitos anos as algas têm sido parte da dieta alimentar pelos povos orientais, como Japão, China e Coréia (MCHUGH, 2003), assim como para alimentação animal (EVANS & CRITCHLEY, 2013).

Outra atividade aquícola que consiste em lucrativo agronegócio é a carcinicultura. O sucesso financeiro aliado a forte demanda internacional fizeram do cultivo de camarões um atrativo para empresários do setor privado, agências internacionais de desenvolvimento e líderes nacionais (BAILEY, 1988). No ano de 2012, foi produzido mundialmente 4.327.520 toneladas de camarão, contribuindo com aproximadamente US$19,428 bilhões sendo a espécie Litopenaeus vannamei a mais produzida, correspondendo 73,45% (3.178.721 T) do volume de produção e 69,95% (US$13.592.534.000) do valor econômico (FAO, 2014b). Esta espécie, também conhecida como camarão branco do Pacífico, foi introduzida no Brasil no início da década 1980, mas apenas em 1995 esta espécie predominou na carcinicultura brasileira (GUERRELHAS, 2003). Em 2012, a produção nacional de L. vannamei foi 74.116 toneladas (FAO, 2014c), e é atualmente a principal espécie de camarão cultivada no país.

Entretanto, essa atividade pode gerar danos ambientais, tanto na implementação dos viveiros, alterando a biodiversidade e utilização das terras, quanto na sua operação, como salinização e contaminação do solo e aquíferos pelas águas residuais (PRIMAVERA, 1997). O efluente é liberado de forma contínua ao longo do ciclo de produção, geralmente contendo matéria orgânica e inorgânica dissolvida e particulada, e o acumulo de sedimentos é drenado no final do ciclo produtivo (TACON & FORSTER, 2003).

A criação de camarões depende do fornecimento de nutrientes nos viveiros, diretamente ou indiretamente, sob a forma de ração ou fertilizantes, respectivamente. A taxa de assimilação desses insumos desempenha um papel importante no efluente (TACON & FORSTER, 2003). Segundo Boyd (2003) uma pequena taxa, de 25 a 30%, de nitrogênio e fósforo da ração e fertilizantes são absorvidos pelos camarões, e os viveiros também assimilam estes nutrientes por processos físicos, químicos e biológicos.

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Geralmente, o efluente da carcinicultura é enriquecido com sólidos suspensos, nutrientes, clorofila a e demanda bioquímica de oxigênio (DBO) (PAÉZ-OSUNA, 2001). A qualidade do efluente depende da intensidade da produção e o risco de impacto ambiental é proporcional ao manejo dos insumos ao longo do cultivo. As águas residuais são compostas de alimentos não consumidos e produtos oriundos da digestão e excreção dos animais resultando na eutrofização da água (TACON & FORSTER, 2003).

A fim de minimizar o impacto ambiental, autoridades governamentais criaram regulamentos que especificam limites das variáveis de qualidade de água para o efluente aquícola, como por exemplo, pH, oxigênio dissolvido, demanda bioquímica de oxigênio (DBO) e sólidos suspensos totais (BOYD, 2003). Estes regulamentos abordam também a exigência do tratamento de efluentes, limitando sua concentração de matéria orgânica e inorgânica, suspensa ou dissolvida, bem como os nutrientes contidos no efluente, programas de monitoramento ambiental e práticas de manejo (TACON & FORSTER, 2003).

Melhorias nas práticas de manejo da indústria aquícola devem ser desenvolvidas visando à eficiência e diversificação das espécies. Um exemplo de melhoria é a proposta da Aquicultura Multitrófica Integrada (“Integrated Multi-trophic Aquaculture” IMTA, sigla em inglês), onde animais alimentados com ração são integrados com organismos filtradores e absorventes de matéria orgânica ou inorgânica, por exemplo, moluscos e macroalgas, e os resíduos do primeiro usuário se tornam recursos para os outros. A IMTA fornece capacidade de biorremediação dos nutrientes, benefícios aos organismos co-cultivados e diversificação econômica através da produção de outros produtos aquícolas de valor agregado, e maior rentabilidade por unidade de cultivo (CHOPIN et al., 2001). Neste modelo de cultivo, Shpigel et al. (1993) relatam que o nitrogênio da ração é amplamente absorvido pelos diferentes níveis tróficos: 26% pelos peixe, 14,5% pelos moluscos e 22,4% pela macroalga, reduzindo a quantidade deste nutriente no efluente para 4,25%.

Marinho-Soriano et al. (2009) utilizaram Gracilaria sp. para biorremediação de águas residuais do cultivo de camarão, demonstrando que o cultivo integrado poderia contribuir para a redução de nitrogênio e fósforo do efluente. Também ocorreu eficiência de absorção destes nutrientes pelo gênero Gracilaria spp. no trabalho realizado por Jones et al. (2000), onde as concentrações de amônia ionizada, nitrato e ortofosfato reduziram 2,3%, 2,2% e 4,8%, respectivamente do efluente

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do camarão. A espécie Ulva lactuca apresentou resultado positivo aliado ao sistema de bioflocos, incrementando a qualidade de água e peso final do camarão (BRITO et al., 2013). A integração de macroalgas na carcinicultura não apenas equilibra os nutrientes dos insumos, como também produtos metabólicos, tais como oxigênio dissolvido, acidez e níveis de CO2 (CHOPIN et al., 2001).

Para combater a dificuldade no abastecimento de matéria-prima, as fábricas de ração buscam identificar novas fontes proteicas alternativas (CHOPIN et al., 2001). Segundo Fleurence et al. (2012), o valor proteico das macroalgas varia de acordo com espécie e período sazonal; geralmente as algas verdes (Filo Chlorophyta) apresentam teor de proteína de 10 – 25% do peso seco; as pardas (Filo Ochrophyta Classe Phaeophyceae) de 3 – 15% do peso seco, e espécies de algas vermelhas (Filo Rhodophyta) podem apresentar de 35 – 47% do peso seco. De um modo geral, a estrutura complexa dos polissacarídeos associados às macroalgas tem ações prebióticas, o que esclarece o aumento da produtividade e saúde dos animais quando as macroalgas são inseridas na dieta (EVANS & CRITCHLEY, 2013). Ulva spp., como parte integrante da fonte alimentar do camarão, proporcionou o aumento da taxa de crescimento em 60% e diminuição da taxa de conversão alimentar em até 45% (CRUZ-SUÁREZ et al., 2010).

A alga verde Ulva spp. é considerada um potencial para o cultivo integrado, pois apresenta alta eficiência de absorção de nitrogênio amoniacal total (TAN) e baixas taxas de epifitismo (NEORI et al., 2004). Apesar disso, Ulva tem pouca importância econômica no Brasil por não produzirem ficocolóides, mas em países como Itália e Alemanha é utilizada como medicamentos fitoterápicos, na indústria de papel e empregada na indústria farmacêutica (ALENCAR et al., 2010). BRUHN et al. (2011) apontam U. lactuca como potencial para produção sustentável de bioenergia, principalmente, pelo rápido crescimento e rendimento até vinte vezes maior que outras plantas ou macroalgas. Esses autores ressaltam que os nutrientes necessários para seu crescimento podem ser provenientes do efluente aquícola. Além disso, U. lactuca é eurihalina, ou seja, tolera amplas variações de salinidade (LERTIGUE et al., 2003) sendo favorável para o cultivo integrado com o cultivo de camarões.

Ainda que a produção integrada de macroalgas e camarões marinhos seja uma opção viável para o desenvolvimento sustentável da aquicultura, poucos estudos foram realizados utilizando a macroalga in natura para alimentação do camarão Litopenaeus vannamei (CRUZ-SUÁREZ et al., 2010, GAMBOA-DELGADO et al., 2011). A utilização

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de macroalgas como parte da alimentação dos camarões marinhos apresenta vantagens, como: a redução da quantidade de ração, item oneroso na produção, proporcionando maior competitividade no setor produtivo; cultivo ambientalmente amigável; e diversidade econômica. Por conta disso, mais informações são necessárias sobre a atuação da macroalga como co-alimento no desempenho zootécnico do camarão.

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2. OBJETIVOS

2.1 Objetivo Geral

Contribuir com métodos sustentáveis no desenvolvimento da carcinicultura, por meio da avaliação do uso da macroalga Ulva lactuca como co-alimento para o camarão marinho Litopenaeus vannamei.

2.2 Objetivos específicos

Avaliar o uso da macroalga Ulva lactuca in natura na substituição de: 25, 50, 75 e 100% da ração comercial do camarão Litopenaeus vannamei sobre os seguintes parâmetros zootécnicos:

a) Consumo da macroalga; b) Ganho em peso;

c) Taxa de crescimento específico; d) Sobrevivência;

e) Eficiência alimentar.

3. FORMATAÇÃO DA DISSERTAÇÃO

O artigo desta dissertação está formatado de acordo com as normas da revista Journal of Applied Phycology (A1, fator de impacto: 2,492).

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4. CAPÍTULO 1

Macroalga Ulva lactuca como co-alimento para o camarão branco do Pacífico

Mariane Pallaoro da Fontoura1*, Felipe do Nascimento Vieira2, Leila Hayashi1.

1

Universidade Federal de Santa Catarina, Departamento de Aquicultura, Seção de Macroalgas do Laboratório de Camarões Marinhos, Servidão dos Coroas 503 (fundos), Barra da Lagoa, 88061-600, Florianópolis, SC, Brasil.

2 _{Universidade Federal de Santa Catarina, Departamento de Aquicultura,}

Laboratório de Camarões Marinhos, Servidão dos Coroas 503 (fundos), Barra da Lagoa, 88061-600, Florianópolis, SC, Brasil

*maripallaoro@outlook.com

*Artigo formatado de acordo com a revista Journal of Applied Phycology (A1, fator de impacto: 2,492).

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RESUMO

O objetivo deste estudo foi avaliar o desempenho do camarão Litopenaeus vannamei quando co-alimentado com macroalga Ulva lactuca em diferentes níveis de substituição (25, 50, 75, 100%) de ração comercial. O experimento foi conduzido durante 28 dias, em caixas plásticas com 30L de volume útil, aeração constante, temperatura de 26± 2°C, salinidade de 35 ‰ e renovação diária de 80%. Cada unidade experimental foi povoada com 10 camarões (3,7± 0,2 g), sendo os tratamentos com diferentes níveis de substituição da ração pela macroalga foram feitos em triplicata. Como controle, foi utilizada alimentação sem substituição por macroalgas. A biomassa algácea in natura foi ofertada de acordo com cada tratamento e permaneciam disponíveis para os camarões por 24 horas. A dieta comercial foi fornecido três vezes ao dia, calculado de acordo com 5% da biomassa inicial de cada tanque e tratamento. Foi observada uma tendência linear negativa para peso final, ganho em peso semanal e total, e taxa de crescimento do camarão com o aumento da substituição da ração pela macroalga. No entanto, com nível de substituição até 50% o desempenho dos camarões não foi afetado significativamente. A sobrevivência foi acima de 86% até 75% de substituição, e no tratamento com 100% de substituição foi significativamente diferente dos demais tratamentos (p<0,05), com 16,7%. Os resultados indicam que a utilização da ração comercial pode ser substituída em até 50%, resultando em baixo custo de produção e possível melhoria na qualidade água, sem prejudicar o crescimento do camarão marinho Litopenaeus vannamei em sistema de cultivo em água clara.

Palavras-chave: co-alimentação, desempenho zootécnico, Litopenaeus vannamei, macroalga, manejo alimentar.

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ABSTRACT

The aim of this study was to evaluate the performance of the shrimp Litopenaeus vannamei when co-fed with seaweed Ulva lactuca in different substitution levels (25, 50, 75, 100%) of commercial feed. Shrimp cultivation was conducted for 28 days, in plastic boxes with a 30L volume, constant aeration, temperature of 26± 2°C, 35‰ salinity and daily renewal of 80%. Ten shrimps (3.7± 0.2 g) were stocked in experimental unit, and treatments in different substitution levels were made in triplicate. Shrimps fed with no algal substitution were used as control. Algal biomass was offered according to each treatment and kept available for shrimps for 24 h. Inert feed was given three times a day, calculated as 5% starting biomass for treatment of each tank. Negative linear trend was observed for final weight, weekly and total weight gain, and specific growth rate of the shrimp with increased the substitution of feed by seaweed. Results indicate that commercial feed can be replaced up to 50%, resulting in low cost production and possible improvement in water quality, without affecting the growth of the marine shrimp Litopenaeus vannamei when cultivated in clean water system.

Keywords: co-feeding, feed management, growth performance, Litopenaeus vannamei, seaweed.

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INTRODUÇÃO

As macroalgas possuem papel significativo na produção mundial aquícola, ocupando o segundo lugar com aproximadamente 23,8 milhões de toneladas, sendo superadas apenas pela produção dos peixes de água doce (FAO, 2014). Durante muitos anos, as macroalgas têm sido utilizadas como alimento, fertilizante e fonte de medicamentos (Sánchez-Machado et al., 2004). Atualmente, os principais produtos comerciais extraídos das algas são os hidrocolóides: carragenana, alginato e ágar (McHugh, 2003), porém outras aplicações estão ganhando importância crescente, como por exemplo, sua utilização na nutrição animal (Evans e Critchley, 2013).

O cultivo de camarões marinhos é outra atividade que merece destaque dentro da aquicultura. Em 2012, a produção foi de aproximadamente 4,327 milhões de toneladas, sendo deste montante 73,45% da espécie Litopenaeus vannamei (FAO – Fishtat, 2014). No entanto, o crescimento da carcinicultura enfrenta um entrave, a dependência da pesca marinha para a obtenção dos principais insumos utilizados na dieta, farinha e óleo de peixe. O cultivo de camarões marinhos representa o segundo maior consumidor (16,6%) de ração, e a atividade que mais utiliza a farinha de peixe (27%) (Tacon e Metian, 2008). Grande porcentagem dos insumos, óleo e farinha de peixe, para a fabricação da ração é derivado de peixes selvagens capturados de estoques finitos, resultando em uma atividade cara (Marinho-Soriano et al., 2007).

Estudos relacionados com alimentos naturais ou sua inclusão parcial na ração comercial estão sendo realizados para aumentar a eficiência da carcinicultura (Sanchéz et al. 2012). Algumas espécies de alga podem conter grandes quantidades de proteína e carboidratos, podendo substituir ingredientes tradicionais usados na fabricação de dietas para o camarão (Silva e Barbosa, 2009). Diversas espécies de macroalgas foram utilizadas em diferentes porcentagens para a substituição da farinha de peixe na dieta do camarão marinho L. vannamei, como por exemplo, Gracilaria cervicornis (Marinho-Soriano et al., 2007), Hypnea cervicornis e Cryptonemia crenulata (Silva & Barbosa, 2009), Ulva clathrata (Cruz-Suaréz et al., 2009), Gracilaria parvispora e Ulva lactuca (Rodriguéz-González et al., 2014). Porchas-Cornejo et al. (1999) relatam que a presença da macroalga Caulerpa sertularioides nos tanques influenciaram no crescimento, sobrevivência e ganho de biomassa do camarão café Penaus californiensis.

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Ulva lactuca é cosmopolita, e no Brasil sua distribuição geográfica é abrangente em quase todo litoral (Moura, 2010) sendo que tolera amplas variações de salinidade (Lartigue et al., 2003). Além disso, as algas do gênero Ulva são consideradas um potencial para o cultivo integrado, pois apresentam alta eficiência de absorção de nitrogênio amoniacal total (TAN) e baixas taxas de epifitismo (Neori et al., 2004). A espécie apresentou resultado positivo aliado ao sistema de bioflocos, incrementando a qualidade de água e peso final do camarão (Brito et al., 2013). Experimentos utilizando Ulva clathrata como co-alimento para o camarão L. vannamei foram testados por Cruz-Suaréz et al. (2009) e Gamboa-Delgado et al. (2011) resultando em melhorias nos parâmetros zootécnicos.

O objetivo deste trabalho foi avaliar o desempenho zootécnico do camarão L. vannamei, quando co-alimentado em diferentes níveis de substituição (25, 50, 75 e 100%) da ração comercial pela macroalga U. lactuca.

MATERIAL E MÉTODOS Algas

As três espécies utilizadas no experimento preliminar Ulva lactuca (Chlorophyta), Gracilaria domingensis (Rhodophyta) e Sargassum sp. (Heterokontophyta) e a espécie U. lactuca utilizada no experimento de substituição de ração foram coletados nas praias: Pontas das Canas (Latitude: -27,397717; Longitude: -48,431597), Praia do Forte (Latitude: -27,43193; Longitude: -48,517310) e Canal da Barra da Lagoa (Latitude: -27,573381; Longitude: -48,422982).

Na Seção de Macroalgas do Laboratório de Camarões Marinhos (LCM) da Universidade Federal de Santa Catarina (UFSC), as algas foram selecionadas e limpas, as epífitas foram removidas com auxílio de uma pinça e os organismos associados retirados com lavagem de aproximadamente 5 segundos em água doce. Até sua utilização, toda biomassa foi mantida na sala de cultura da Seção de Macroalgas do LCM, em frascos Erlenmeyer de 1 L com água do mar esterilizada enriquecida com solução von Stosch (VS) (Alveal, 1995) conforme a necessidade de cada espécie: U. lactuca, 8 mL de solução padrão de VS para cada litro de água do mar (de acordo com estudos realizados previamente na Seção de Macroalgas do Laboratório de Camarões Marinhos – UFSC), G. domingensis, 2 mL L-1 (Ferreira et al., 2006) e Sargassum sp., 4 mL L-1 (Rover, 2014). As condições gerais de cultivo

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foram: irradiância de 100 ±10 µmol fótons m-2 s-1, temperatura de 25 ± 1°C, fotoperíodo de12 h, salinidade de 35‰, aeração constante e biomassa máxima de 10 g L-1.

O método de secagem das algas para quantificar a biomassa ofertada aos camarões foi padronizado. Talos de cada espécie foram secos com papel toalha até extrair o máximo de água, pesados e posteriormente mantidos em frascos Erlenmeyer de 250 mL com água do mar esterilizada na sala de cultura do laboratório conforme as condições descritas acima até sua utilização.

Camarões

Espécimes do camarão marinho Litopenaeus vannamei da linhagem livre de patógenos específicos (SPF- Specific Pathogen Free) de notificação obrigatória pela Organização Mundial Epizootias (OIE), provenientes da Aquatec Aquacultura Ltda. foram utilizados. Os camarões foram cultivados no Laboratório de Camarões Marinhos (LCM – UFSC) em sistema de água clara até atingirem a biomassa inicial do experimento de 3,7± 0,2g (média± intervalo de confiança). Cada unidade experimental foi povoada com 10 camarões.

Condições de cultivo dos camarões

As unidades experimentais foram constituídas de caixas plásticas de 35 L, com 30 L de volume útil, e tampas com tela de poliéster com 1 mmde diâmetro. Os camarões foram mantidos em aeração constante, temperatura de 26± 2°C mantida com auxílio de termostato (Roxin, modelo HT-1300 de 50 W) e salinidade em 35‰. O oxigênio dissolvido e temperatura foram mensurados com auxílio de oxímetro (YSI, modelo Pro 20) duas vezes ao dia, às 8 h e 17 h.

A biomassa algácea era ofertada às 9 h manhã de acordo com cada tratamento e permaneceram disponíveis para os camarões por 24 horas. Após esse período, o remanescente era retirado, seco com papel toalha e pesado para o cálculo do consumo através da equação:

, onde B(i) é a biomassa inicial e B(f) biomassa não consumida.

Além da oferta de macroalgas, ração comercial (composta com 35% proteína) era fornecida três vezes ao dia, às 9h, 13h e 17h.

A quantidade da ração foi calculada a partir da biomassa inicial do camarão de acordo com a tabela descrita por Wyk (1999) e ajustada conforme o consumo. Todos os tratamentos e controle foram feitos em triplicata.

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Experimento prévio - Avaliação da oferta de três macroalgas no consumo do camarão branco do Pacífico

Antes de testar os níveis de substituição, um experimento prévio foi realizado para escolher a espécie de alga que teria maior consumo pelos camarões. Três espécies de algas foram testadas: Ulva lactuca (Figura 1A), Gracilaria domingensis (Figura 1B) e Sargassum sp. (Figura 1C). Para avaliar o consumo, os camarões foram alimentados diariamente com 2 g de alga in natura por unidade experimental por um período de 10 dias. No controle, foi fornecido 1,5 g de ração comercial (Guabi Potimar – 35% de proteína bruta), e a quantidade foi ajustada conforme o consumo. Diariamente 50% de água do mar esterilizada foi renovada, aliado a sifonagem das unidades amostrais realizada às 10 h. A temperatura média foi mantida em 26 ± 2°C (média ± intervalo de confiança), oxigênio dissolvido em 6,31± 0,36 mg L-1 e salinidade em 35‰ durante todo o período experimental.

Figura 1. Espécies de macroalgas utilizadas na avaliação da oferta de três macroalgas no consumo do camarão branco do Pacífico, sendo A: Ulva lactuca; B: Gracilaria domingensis; C: Sargassum sp.

Substituição de ração comercial por Ulva lactuca

Uma vez escolhida à espécie, a massa seca de U. lactuca utilizada em cada tratamento foi calculada. Para isso, a alga foi seca em estufa a 35°C por 1 h e 35 min, e após este período, a temperatura foi elevada a 60°C por mais 2 h. A massa seca foi calculada utilizando a equação: , onde: ms = massa seca, mf = massa final e mi = massa inicial.

Foram utilizadas quatro porcentagens de substituição da ração comercial por U. lactuca: 25, 50, 75 e 100%. A quantidade de alga ofertada foi calculada a partir da equação: , onde: Bi = 5% da biomassa inicial do camarão, Ps = porcentagem de substituição (25; 50; 75 e 100%) e ms = massa seca da

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alga (25%). A quantidade de ração comercial em cada tratamento variou conforme a porcentagem de substituição pela macroalga (Tabela 1). O valor da biomassa algácea para cada tratamento foi fixo durante todo o período experimental. O controle consistiu na alimentação do camarão apenas com ração comercial (Guabi Potimar – 35% de proteína bruta), calculada a partir de 5% da biomassa do camarão.

Tabela 1. Biomassa (g) de Ulva lactuca utilizada em cada tratamento e ração inicial (g), indicando a porcentagem de substituição da ração pela macroalga no cultivo de Litopenaeus vannamei, calculado a partir de 5% da biomassa inicial do camarão e massa seca da alga.

O cultivo foi realizado por 28 dias. Diariamente, o alimento não consumido e as fezes foram sifonados. Com o aumento do período experimental e a presença de ração na maioria dos tratamentos, a renovação de água foi elevada para 80% do volume de cada unidade experimental com água do mar esterilizada, com a finalidade de conservação da qualidade de água. A temperatura foi mantida em 26,3± 0,81 °C (média± intervalo de confiança), oxigênio dissolvido em 6,71 ± 0,23 mg L-1 e salinidade em 35‰.

Semanalmente, a biometria dos camarões foi realizada para acompanhar seu crescimento em cada tratamento. O ganho de peso foi calculado pela equação:

, onde: Gp = ganho em peso, Pf = peso final, Pi = peso inicial; a taxa de crescimento específico pela equação:

_{, onde TCE = taxa de}

crescimento específico, LnPf e LnPi são logaritmo natural do peso final e peso inicial, respectivamente, e t = dias de cultivo; e conversão alimentar pela equação:

Tratamentos Porcentage m de substituição (%) Ulva lactuca (g) Ração inicial (g) Controle 0 0 1,8 25% 25 1,8 1,35 50% 50 3,6 0,9 75% 75 5,4 0,45 100% 100 7,2 0

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, onde CA = conversão alimentar, Pf = peso final; Pi = peso inicial, Ro = Ração ofertada.

A sobrevivência foi contabilizada diariamente em cada unidade experimental, e em caso de mortalidade, o camarão era retirado imediatamente. A taxa de sobrevivência foi calculada de acordo com a equação: , onde S = sobrevivência, nf = número final de camarões e ni = número inicial de camarões.

Análise estatística

Para avaliar as diferenças do consumo das três espécies de macroalgas e o controle, foi realizada uma análise de variância (ANOVA) unifatorial seguida pelo Teste Tukey, ambos ao nível de significância de 0,05.

Dados zootécnicos do camarão foram submetidos à análise de variância (ANOVA) unifatorial. Teste Tukey, com nível de significância de 0,05, foi utilizado para identificar diferenças significativas. Os valores em porcentagens foram transformados em arco seno antes da análise. Os dados de desempenho zootécnico também foram submetidos à análise de regressão linear, sendo que os coeficientes estimados tiveram sua significância avaliada pelo teste t (α<0,05).

Todas as análises foram realizadas com o auxílio do software Statistica 7.0.

RESULTADOS

Avaliação da oferta de três macroalgas na alimentação do camarão branco do Pacífico

Diferenças significativas foram observadas no consumo de alimento entre a ração comercial (1,23± 0,14 g/dia) (média ± intervalo de confiança) e macroalgas (p<0,05) (Figura 2), sendo Ulva lactuca (UL) mais consumida com média de 0,35± 0,08 g/dia. Os animais alimentados com G. domingensis (GD) e Sargassum sp. (SS) não apresentaram diferenças significativas, sendo que o consumo variou de 0,05± 0,05 g e 0,11± 0,02 g, respectivamente.

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Figura 2. Consumo diário das macroalgas: Ulva lactuca (UL), Gracilaria domingensis (GD) e Sargassum sp. (SS), e ração (controle) pelo camarão Litopenaeus vannamei. As letras apresentam as diferenças significativas entre o consumo das diferentes espécies de algas, considerando p<0,05.

Substituição da ração comercial por Ulva lactuca Consumo diário de Ulva lactuca

Foram observadas diferenças significativas, onde o tratamento 25% teve o menor consumo com 0,12± 0,02 g/dia da macroalga, seguido do tratamento 50% com 0,32± 0,08 g/dia. Entre os tratamentos com alimentação de 75% e 100% de substituição de alga não foram observadas diferenças significativas no consumo diário, sendo de 0,63± 0,10 e 0,50± 0,02 g/dia, respectivamente. O consumo da alga foi proporcional à oferta, conforme pode ser observado na Tabela 2, o que pode representar indicativo da preferência do animal pela ração.

Tabela 2. Consumo diário da macroalga Ulva lactuca entre os tratamentos com diferentes níveis de substituição da ração pela macroalga.

Tratamentos Consumo de Ulva lactuca (g dia- 1)

Controle 0

25% 0,12± 0,02c

50% 0,32± 0,08b

75% 0,63± 0,10a

100% 0,50± 0,02a

Dados expressos em média± intervalo de confiança. Diferenças estatísticas com nível de significância de 5% são demonstradas com letras distintas.

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Parâmetros zootécnicos

Foi observada tendência linear negativa para o peso final (g), ganho em peso semanal (g), ganho em peso total (%) (Figura 3A) e taxa de crescimento específico (% dia-1) (Figura 3B), com o aumento da substituição da ração pela macroalga U. lactuca. Contudo, até 50% de substituição não foram observadas diferenças significativas com controle, apresentando desempenho superior aos alimentados com 75% e 100% (Tabela 3). No tratamento com 100% de substituição da ração pela U. lactuca foi observado decréscimo nos parâmetros zootécnicos (Tabela 3).

A conversão alimentar foi calculada apenas para os animais alimentados com ração. Não foi observada diferença significativa entre o controle e os tratamentos com o aumento da substituição da ração pela U. lactuca (Figura 3C), no entanto, o tratamento com 50% de substituição apresentou o melhor resultado para este parâmetro com 0,80± 0,26g. O tratamento com 75% de substituição demonstrou o índice mais elevado de conversão alimentar, com 1,20± 0,06g (Tabela 3).

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Figura 3. A) Ganho em peso total (%); B) Taxa de Crescimento Específico (% dia-1); C) Conversão alimentar do camarão Litopenaeus vannamei quando co-alimentado com a macroalga Ulva lactuca em diferentes níveis de substituição da ração comercial.

A

B

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A sobrevivência do camarão no controle e nos tratamentos 25, 50 e 75% de alga foram acima de 86% (Tabela 3). Os animais alimentados com 100% de U. lactuca apresentaram 16,7% de sobrevivência, significativamente menor demais e controle. Foi observada mortalidade no tratamento 100% a partir do 10º dia, enquanto que nos demais foi observada a partir do 12º dia de cultivo.

Tabela 3. Resultados dos parâmetros zootécnicos do camarão Litopenaeus vannamei quando em níveis de substituição de: 25% (T25), 50% (T50), 75% (T75) e 100% (T100) de ração comercial pela macroalga Ulva lactuca.

Dados expressos em média± intervalo de confiança. Diferenças estatísticas com nível de significância de 5% são demonstradas com letras distintas. 1GPS= ganho em peso semanal; 2_{GPT= ganho em peso total;} 3_{TCE= taxa de crescimento específico;} 4_{CA= conversão} alimentar.

DISCUSSÃO

A preferência do camarão pela U. lactuca foi evidente entre as macroalgas ofertadas, sendo esta alga escolhida para o experimento posterior de substituição de ração por macroalga.

Ulva lactuca possui talo laminar distromático (compostos por duas camadas celulares) com espessura de 0,046 – 0,056 mm (Pacheco, 2011). A espessura, forma e tamanho do talo podem influenciar no consumo do camarão. Na fabricação de ração para camarões, características físicas são consideradas, e o tamanho das partículas deve estar de acordo com o estágio de desenvolvimento do animal; por exemplo, de PL50 até quatro gramas de camarão, a partícula da ração

deve ter entre 1,5 a 2,5 mm (Tan e Dominy, 1997). No presente trabalho, os camarões consumiram majoritariamente U. lactuca, e essa escolha pode estar relacionada à sua forma delgada.

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Gracilaria domingensis, que teve o menor consumo entre as algas ofertadas, possui talo com consistência cartilaginosa, composta por uma camada celular cortical e até 10 camadas de células medulares, resultando em espessura que varia de 0,33 a 0,875 mm (Pacheco, 2011). A espessura provavelmente dificultou a manipulação do camarão para o consumo. Uma opção seria utilizar a alga como aglutinante de ração, aproveitando as propriedades do agar que compõe sua parede celular. Peñaflorida e Golez (1996) relatam o efeito aglutinante da espécie G. heteroclarata na composição da ração para o camarão Penaeus monodon, mantendo os pellets estáveis na água por até 4h, minimizando o uso da farinha de trigo e diminuindo os resíduos orgânicos. É possível que a G. domingensis pudesse ser utilizada como parte integrante da ração, como observado na inclusão de 50% de G. cervicornis na ração para L. vannamei, que demonstrou resultado no crescimento (4,71%. dia-1) e sobrevivência (100%) do juvenil do camarão, os quais foram cultivados em condições similares a descritas nesse trabalho (Marinho-Soriano et al., 2007).

Sargassum sp. assim como a G. domingensis, também apresentaram baixa aceitação como alimento para os camarões. Coloração amarelada foi observada na água dos tratamentos com a alga Sargassum sp., e pode estar relacionada à presença de compostos fenólicos. Esses compostos fazem parte da defesa química das macroalgas pardas para dissuasão dos herbívoros, como por exemplo, o molusco gastrópode Tegula funebralis, e já foi observado que outras espécies herbívoras marinhas selecionam macroalgas com baixas quantidades de compostos fenólicos (Steinberg, 1985). Zubia et al. (2008) observaram uma média de conteúdo fenólico de 2,85% da massa seca na espécie Sargassum mangarevense, e correlacionaram o teor destes compostos com fatores ambientais, por exemplo, herbivoria. Sendo assim, este fato poderia explicar o baixo consumo desta alga pelo camarão L. vannamei durante o experimento.

Apesar de ser observada tendência linear negativa para os parâmetros zootécnicos (ganho em peso, ganho em peso semanal e taxa de crescimento específico), não foram observadas diferenças significativas entre as médias com substituição da ração pela macroalga em até 50%. Estes resultados são melhores do que os descritos por Gamboa-Delgado et al. (2011) que utilizou a macroalga U. clathrata como co-alimento para o camarão L. vannamei, e observaram que em substituição acima de 25% da ração pela alga houve diminuição dos parâmetros zootécnicos.

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No presente trabalho os camarões alimentados com 50% de alga apresentaram melhor resultado para conversão alimentar, sugerindo que esta porcentagem de substituição proporcionou um melhor ganho de peso em relação à quantidade de alimento ofertada; por outro lado, o tratamento com 75% de substituição demonstrou o índice mais elevado deste parâmetro podendo estar atribuído ao baixo ganho de peso dos camarões cultivados nessas condições.

As algas verdes podem ser uma fonte complementar de proteína para nutrição animal. De uma maneira geral, a Ulva lactuca apresenta de 10 – 26% de proteína em relação à massa seca (Fleurence, 1999) e contêm todos os aminoácidos essenciais, com exceção do triptofano (Ortiz et al., 2006; Yaich et al., 2011, Tabarsa et al., 2012). Segundo Kureshy e Davis (2002), dietas com 32% de proteína aprimoram o crescimento do juvenil de camarão L. vannamei, mas dietas deficientes em lisina, metionina e arginina são fatores limitantes no crescimento deste animal (Fox et al., 1995). A U. lactuca apresenta baixas concentrações dos aminoácidos lisina, isoleucina (Ortiz et al., 2006; Rodríguez-González et al., 2014) e metionina (Tabarsa et al., 2012), o que poderia explicar a diminuição do ganho em peso e taxa de crescimento conforme o aumento da macroalga como co-alimento para os camarões. Esse fato foi visível principalmente nos animais que utilizavam apenas U. lactuca como alimento, resultando no baixo desempenho de todos os parâmetros analisados.

Por outro lado, a ração pode contribuir com os nutrientes que são insuficientes na macroalga. A combinação alga e ração pode melhorar o crescimento do camarão, podendo agir como suplemento nutricional e/ou melhorar a utilização dos nutrientes da ração (Cruz-Suárez et al., 2010). Segundo Gamboa-Delgado et al. (2011), o L. vannamei co-alimentado com U. clathrata metaboliza o carbono e nitrogênio diferencialmente. O carbono dietético apresentou maior quantidade no tecido muscular, que é o reservatório de proteínas do camarão, pela incorporação de aminoácidos originário do alimento inerte. Já o nitrogênio, utilizado para o crescimento animal, foi originário principalmente da U. clathrata por sua digestibilidade e contínua disponibilidade para o camarão. Neste trabalho os camarões tinham a preferência pela ração, e quando presentes no regime alimentar, foi observado melhor desempenho dos animais.

As macroalgas também podem ser excelente fonte de minerais. U. lactuca pode conter quantidade significativa de minerais essenciais como magnésio, cálcio, potássio, sódio e fósforo (Yaich et al, 2011). Os minerais mais solúveis (cálcio, fósforo, sódio, potássio e cloreto) agem

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na osmorregulação, manutenção do equilíbrio ácido-base e potencial da membrana (Davis e Lawrence, 1997). A presença dos minerais iodo e sódio, por exemplo, é devido ao elevado teor de polissacarídeos, o que poderia também implicar em um elevado nível de fibras dietéticas solúveis e insolúveis (Lahaye e Jegou, 1993). Ortiz et al (2006) relatam que U. lactuca apresenta em média 27% da massa seca de fibra solúvel. A taxa de absorção de nutrientes depende da taxa à qual os nutrientes entram em contato com o epitélio de absorção. Assim, o atraso no esvaziamento do estômago provocado pela fibra solúvel pode influenciar a taxa de absorção de carboidratos em crustáceos (Shiau, 1997).

No presente trabalho, os camarões alimentados com até 75% de ração apresentaram sobrevivência acima de 86%, ao contrário dos camarões alimentados apenas com U. lactuca. Isso pode ter ocorrido porque os carboidratos e lipídeos oriundos da ração contribuem significativamente com o requerimento energético do camarão (Gamboa-Delgado et al., 2011). Conforme o aumento do nível de substituição, acréscimo no consumo da macroalga foi observado, e este fato pode estar relacionado à composição química da biomassa algácea disponível que pode conter baixos níveis de energia, ácidos graxos e/ou aminoácidos, sendo desta maneira compensada elevada ingestão. No entanto, a ocorrência da muda do camarão não foi influenciada pelo regime alimentar, sendo que este fenômeno ocorria simultaneamente em todos os tratamentos.

Os resultados relativos à inclusão de macroalgas na dieta em aquicultura dependem da espécie da alga e do animal consumidor. Para juvenis do robalo Europeu (Dicentrarchus labrax) a inclusão de até 10% de Gracilaria bursa-pastoris e Ulva rigida na ração não afetou crescimento e eficiência alimentar, podendo ser utilizadas como ingrediente da ração para juvenis deste peixe (Valente et al., 2006). Rodríguez-González et al.(2014) relatam a possibilidade da adição de até 15% de Gracilaria parvispora e 5% de U. lactuca na ração para L. vannamei; entretanto, esta limitação na adição da ração diverge dos resultados do presente trabalho que demonstra que a utilização de até 50% de U. lactuca como co-alimento não influencia no crescimento do camarão branco do Pacífico.

Além disso, U. lactuca pode ser utilizada para biorremediação em cultivos aquícolas. Em sistema de recirculação de viveiros do camarão Penaeus monodon a taxa de remoção de amônia do efluente foi de 45% e a média da taxa de crescimento algáceo foi de 4,7% dia-1. Foi observado ainda taxa de crescimento do camarão 30% maior do que o

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sistema de recirculação sem a presença da alga (Baloo et al., 2014), sendo assim, uma possibilidade de baixo custo a ser considerada para incrementar a produção de biomassa do camarão e da alga.

Os resultados deste estudo demonstram que até 50% de substituição da ração comercial pela Ulva lactuca o desempenho zootécnico dos camarões não foi afetado significativamente, sendo viável a utilização da macroalga como co-alimento para esta espécie, reduzindo os custos de produção e possível melhoria na qualidade de água. Contudo, estudos a campo são necessários para comprovar a eficiência deste co-cultivo. Análises posteriores da composição nutricional da U. lactuca realizada no presente trabalho deverão ser realizados.

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5. CONSIDERAÇÕES FINAIS

Esta dissertação teve enfoque na utilização de macroalga como co-alimento para o camarão marinho Litopenaeus vannamei. Ulva lactuca apresenta potencial para este modelo de cultivo já que apresentou resultados satisfatórios, podendo ser utilizada como fonte complementar de proteína e minerais. Entretanto, algumas questões poderão ser discutidas em trabalhos futuros.

Camarões alimentados apenas com macroalga apresentaram expressiva mortalidade ao longo do período experimental. Neste estudo, não foi realizado tratamento sem alimentação para avaliar o possível auxílio energético da U. lactuca, dado que pode contribuir em estudos futuros.

Por ter distribuição abrangente no litoral brasileiro, tolerar amplas variações de salinidade e apresentar potencial de biorremediação em cultivos aquícolas, U. lactuca apresenta vantagens para o cultivo integrado. No entanto, estudos a campo são necessários para observar a taxa de crescimento da alga em viveiros de cultivo e/ou lagoa de decantação, sua influência nos parâmetros físico-químicos de qualidade de água. A macroalga pode também ser utilizada como substrato para organismos associados que poderia resultar em alimento adicional aos camarões.

Neste contexto, a análise econômica deste modelo de cultivo, bem como, comercialização do remanescente para fabricação de produtos secundários (bioenergia, aditivo alimentar, fertilizante agrícolas), podem ser temas para estudos posteriores.

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6. REFERÊNCIAS DA INTRODUÇÃO GERAL

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