ABORTO SELETIVO E PREDAÇÃO DE SEMENTES NO
FEIJÃO-DA-PRAIA SOPHORA TOMENTOSA (FABACEAE)
Gabriela Paise
INTRODUÇÃO
Seleção sexual é a competição por encontros sexu-ais, na qual, objetiva-se maximizar a reprodução através da competição intrasexual e escolha de par-ceiros (Andersson 1994). A pressão de seleção sexual atua tanto em animais como em plantas (Wilson 1979; Anderson 1994). Em plantas, a seleção sexual pode ocorrer em três fases: (1) na polinização, (2) na fertilização dos óvulos e (3) na maturação dos em-briões (Wilson 1994). Durante a primeira fase ocor-re competição entocor-re grãos de pólen através de inibi-ção da germinainibi-ção ou do crescimento dos tubos polínicos. Nessa fase, as características genéticas dos grãos de pólen determinam a velocidade de cres-cimento do tubo polínico e o sucesso da competição para fecundar os óvulos (Snow & Spira 1991). Grãos de pólen superiores geneticamente devem possuir maior velocidade de crescimento e, portanto, devem ter acesso mais rápido aos óvulos disponíveis no ór-gão feminino (Spira et al. 1996). Nessa fase também ocorre no gineceu a escolha e a aceitação diferencial do parceiro sexual. O gineceu libera sinais químicos que guiam os tubos polínicos, e também nutrientes e outras substâncias que mantêm o pH favorável ao crescimento dos tubos polínicos (Galen et al. 1986). Durante a fase da fertilização, o gineceu irá direcionar os nutrientes necessários para o desen-volvimento dos embriões, em função da paternidade diferenciada (Bookman 1984). Embriões superiores geneticamente receberão maior quantidade de nu-trientes do que embriões geneticamente inferiores. Em seguida, na última fase, ocorre a maturação seletiva ou o aborto de embriões, provavelmente como resultado de diferenças na qualidade genética dos doadores de grãos de pólen e do investimento nutricional materno (Arathi et al. 1999). Espera-se que o órgão feminino invista recursos alimentares somente em embriões geneticamente superiores, fa-zendo com que eles sejam maiores e tenham maior habilidade de estabelecimento (Niesembaum 1999). Nessa fase pode ocorrer competição entre as semen-tes de um mesmo fruto por recursos maternos (Bawa & Buckley 1989). Assim, a semente localizada mais próxima do pedúnculo (fonte de recurso nutricional) será favorecida nutricionalmente em comparação às outras sementes do fruto. Essa competição deve ser mais intensa em frutos tais como vagens, nos quais
a disposição linear das sementes pode limitar a pas-sagem de recursos nutricionais às sementes locali-zadas na parte apical dos frutos (Bawa & Buckley 1989).
As leguminosas (Fabaceae) caracterizam-se por pos-suírem óvulos geralmente dispostos de forma linear entre o pedúnculo e o estigma da flor (Joly 1976; Souza & Lorenzi 2005). O fruto tem a forma de uma vagem e, em algumas espécies, as sementes são se-paradas umas das outras por constrições da epiderme do fruto. Esse é o caso de Sophora tomentosa, uma espécie arbustiva abundante em áreas de restinga (Fig. 1). Os frutos dessa espécie são atacados por besouros (Coleoptera) brocadores, cujas larvas se alimentam das sementes (Lima 1955; Sendoda et al. 2007). Sendoda et al. (2007) demons-traram que a seleção de recursos pelos brocadores de S. tomentosa não ocorre nem no nível da planta nem do ramo. É possível, portanto, que o ataque dos brocadores ocorra no nível do fruto e seja direcionado às sementes de maior qualidade, isto é, aquelas nas quais a planta-mãe investiu mais energia.
Nesse trabalho investiguei as seguintes questões: (1) existe competição por recurso materno entre se-mentes dentro de um mesmo fruto de S. tomentosa?; (2) existe aborto seletivo de sementes em frutos de S. tomentosa?; (3) insetos brocadores atacam mais sementes maiores do que menores em frutos dessa espécie? Minhas hipóteses e predições são: (1) existe competição entre sementes, portanto, sementes lo-calizadas mais próximas da região basal do fruto devem ser maiores do que sementes localizadas na região mediana e apical do fruto, pois recebem mai-or quantidade de recursos da planta-mãe; (2) existe aborto seletivo de sementes e, portanto, sementes localizadas na região basal do fruto devem ser mais abortadas do que sementes localizadas na região mediana e apical do fruto. Sementes localizadas na região basal estão mais distantes do estigma e de-vem ser frequentemente fecundadas por grãos de pólen mais lentos e, supostamente, geneticamente inferiores; (3) Insetos brocadores escolhem semen-tes maiores e com mais recursos para ovipor, por-tanto, um maior número de sementes predadas ocor-rerá na região do fruto com sementes maiores, ou seja, na parte basal.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
Realizei o trabalho nos dias 16 e 17 de julho de 2007 em uma área de restinga arbustiva localizada na planície litorânea da Floresta Atlântica latu sensu, situada na Ilha do Cardoso (25°03’S; 47°53’W), mu-nicípio de Cananéia, litoral sul de São Paulo. No período de estudo, os indivíduos de S. tomentosa es-tavam com frutos maduros. Os frutos em forma de vagem de S. tomentosa facilitam a visualização de tamanhos diferenciados de sementes, aborto e predação de sementes, pois a vagem evidencia o con-torno das sementes. Além disso, como em outras leguminosas, as sementes estão dispostas linearmen-te na vagem (Menn-Ali & Rocha 2005).
Coleta de dados
Coletei todos os frutos maduros (vagens) de oito in-divíduos de S. tomentosa. Em seguida, medi o com-primento dos frutos e dividi o comcom-primento de cada vagem em três partes iguais (basal, mediana e apical, Fig. 1). Em cada parte do fruto contei o número de sementes presentes. Medi o diâmetro de cada uma delas e quantifiquei o número de sementes aborta-das. O aborto caracterizava-se como a ausência de sementes ao longo do fruto (Fig. 1). Finalmente, clas-sifiquei as sementes em predadas ou não predadas. As sementes predadas apresentavam orifícios na sua superfície causados por besouros brocadores. Análise de dados
Para cada fruto e em cada parte do fruto (basal, mediana e apical), calculei o diâmetro médio das sementes. Em seguida, subtraí a média do diâmetro das sementes presentes na parte basal pela média das sementes presentes na parte mediana. Subtraí também, a média de diâmetro das sementes tes na parte basal pela média das sementes presen-tes na parte apical. Calculei a média dessas diferen-ças para cada fruto coletado. Reamostrei (n = 1.000) os valores de diâmetro medidos para cada fruto (em cada parte) para saber a probabilidade da média das diferenças obtida ocorrer ao acaso.
Para cada fruto e em cada parte do fruto quantifiquei também as sementes abortadas. Para essa análise utilizei somente frutos que apresentavam no míni-mo uma semente abortada. Calculei um índice de aborto (IA). O IA baseia-se na soma de sementes abortadas por parte, multiplicando as sementes abor-tadas por parte pela parte onde elas se localizam (parte basal = 1; parte mediana = 2; parte apical = 3) e dividindo esse valor pelo total de sementes abor-tadas em cada fruto. Reamostrei (n =1.000) os
valo-res do IA para cada fruto (em cada parte) para saber a probabilidade do IA obtido ocorrer ao acaso. Esse índice leva em consideração a disposição média das sementes abortadas localizadas em cada parte do fruto e varia de 1 a 3 para cada fruto. Quanto mais próxi-mo de 1, mais sementes abortadas ocorreram na parte basal do fruto e assim sucessivamente. Finalmente, para cada fruto e em cada parte do fru-to, classifiquei as sementes em predadas ou não predadas. Para essa análise utilizei somente frutos que apresentavam no mínimo uma semente predada. Calculei um índice de predação (IP). O IP baseia-se na soma de sementes predadas por parte, multipli-cando as sementes predadas por parte pela parte onde elas se localizam (parte basal = 1; parte mediana = 2; parte apical = 3) e dividindo esse valor pelo total de sementes predadas em cada fruto. Reamostrei (n = 1.000) os valores do IP para cada fruto (em cada parte) para saber a probabilidade do IP obtido ocor-rer ao acaso. Esse índice leva em consideração a dis-posição média das sementes predadas localizadas em cada parte do fruto e varia de 1 a 3 para cada fruto. Quanto mais próximo de 1, mais sementes predadas ocorreram na parte basal do fruto, e assim sucessi-vamente.
Figura 1 Figura 1Figura 1 Figura 1
Figura 1. Desenho esquemático da flor (A) e do fruto (B) de Sophora tomentosa (Fabaceae).
RESULTADOS
Coletei 50 frutos maduros de oito indivíduos de S. tomentosa. O número de frutos por planta variou de 1 a 23, sendo a média de 6,4 ± 7,2. O número de sementes por fruto variou de 3 a 12, sendo a média de 6,9 ± 2,6. O tamanho médio das 331 sementes medidas foi de 7,8 ± 0,8 mm (mín: 4,2 mm e máx: de 9,6 mm). A diferença média observada no tamanho das sementes da parte basal e parte mediana foi de -0,05, sendo o tamanho médio das sementes da parte basal (7,8 mm) e da parte mediana (7,9 mm) bas-tante similares (p = 0,28). A diferença média obser-vada do tamanho das sementes da parte basal e apical foi de 0,14, sendo o tamanho médio das
se-mentes localizadas na parte basal (7,8 mm) maior do que o tamanho médio das sementes localizadas na parte apical (7,6 mm) (p = 0,04).
Dos 50 frutos analisados, 20 (40%) apresentavam no mínimo uma semente abortada. As sementes abortadas ocorreram nos frutos desde a parte basal até o ápice (Fig. 2), sendo mais freqüente (45%) na parte mediana, seguido da parte basal (25%) e da parte apical (25%). Em apenas um fruto avaliado (5%) ocorreu aborto de sementes entre a parte basal e mediana (Fig. 2). A média de IA observada foi de 1,97, ou seja, houve uma concentração de aborto muito próximo à parte mediana. Entretanto a chance de valores menores ou iguais a 1,97 ocorre-rem ao acaso foi de 44%, indicando que o IA não foi maior na parte basal dos frutos do que nas partes mediana e apical.
Figura 2 Figura 2 Figura 2 Figura 2
Figura 2. Distribuição da freqüência de frutos (n = 20), em porcentagem, nos índices de localização de sementes abortadas (IA) de Sophora tomenstosa (Fabaceae) na ilha do Cardoso. Valores próximos de 1 indicam aborto na parte basal do fruto e valores próximos de 3 indicam abortos na parte apical.
Dos 50 frutos analisados, 41 (82%) apresentavam no mínimo uma semente predada. Além disso, fru-tos com maior número de sementes possuíram
mai-or número de sementes predadas (R2 = 0,53; n = 41;
p < 0,001). Sementes predadas ocorreram desde a parte basal até a parte apical (Fig. 3), sendo mais
freqüente (43,9%) na parte mediana que abrange o intervalo 2,0 a 2,4, seguido da parte basal (31,7%), que abrange o intervalo 1,0 a 1,4, e da parte apical (24,2%), que abrange o intervalo 2,5 a 3,0. A média de IP observada foi de 1,86, ou seja, houve uma concentração de predação muito próximo à parte mediana. Entretanto, a chance de valores menores ou iguais a 1,86 ocorrerem ao acaso é de 11%, indi-cando que o IP não foi maior na parte basal dos fru-tos (onde ocorrem sementes maiores) do que nas partes mediana e apical dos frutos avaliados.
DISCUSSÃO
A primeira hipótese levantada neste estudo era de que, em havendo competição entre as sementes de um fruto, aquelas localizadas mais próximas da re-gião basal do fruto deveriam receber mais nutrien-tes e, portanto, deveriam ser maiores que as semen-tes localizadas na parte mediana e apical do fruto. Em S. tomentosa, a parte basal da vagem de fato apresentou sementes com tamanhos maiores do que a parte apical. Já as sementes localizadas na parte mediana dos frutos foram similares quanto ao ta-manho às sementes localizadas na parte basal, indi-cando não haver um gradiente decrescente de tama-nho ao longo do fruto, mas sim uma diminuição abrupta em direção à parte apical do fruto. Essa mudança abrupta no tamanho das sementes pode indicar a existência de competição entre as semen-tes de um mesmo fruto por recursos maternos. As sementes localizadas mais próximas do pedúnculo (fonte de recurso nutricional) devem ser favorecidas nutricionalmente e, portanto, apresentam tamanhos maiores em comparação às sementes localizadas no extremo oposto do fruto (Bawa & Buckley 1989). Nas flores de leguminosas, a posição dos óvulos em relação ao ovário é muito importante para a ordem de fertilização (Menn-Ali & Rocha 2005). Alguns óvu-los estão localizados mais próximos ao estigma (lo-cal de entrada dos grãos de pólen) do que ao ovário. Portanto, esses óvulos devem ser mais fertilizados por tubos polínicos que apresentam crescimento mais rápido e que supostamente são geneticamente supe-riores (Bookman 1984). Outros óvulos, entretanto, estão localizados longe do estigma e devem ser ferti-lizados por tubos polínicos com crescimento lento (geneticamente inferiores). No presente estudo, con-trariamente ao sugerido por Menn-Ali & Rocha (2005) para Bauhinia ungulata (Fabaceae), parece não ter havido aborto seletivo nem favorecimento materno de nutrientes para embriões geneticamente superi-ores (embriões localizados na parte apical dos fru-tos) em S. tomentosa. Apesar de ocorrer aborto de sementes em 40% dos frutos analisados, não houve
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 1,0 - 1,4 1,5 - 1,9 2,0 - 2,4 2,5 - 3,0 Índice de aborto (IA)
F re quê nc ia de f ru tos ( % ) 0 5 10 15 20 25 30 35 40 1,0 - 1,4 1,5 - 1,9 2,0 - 2,4 2,5 - 3,0
Índice de predação (IP)
F re quênc ia de f rutos ( % ) Figura 3 Figura 3Figura 3 Figura 3
Figura 3. Distribuição da freqüência de frutos (n = 41), em porcentagem, nos índices de localização da predação de sementes (IP) de Sophora tomenstosa (Fabaceae) na ilha do Cardoso. Valores próximos de 1 indicam sementes predadas na parte basal do fruto e valores próximos de 3 indicam sementes predadas na parte apical.
diferença estatística entre a freqüência de abortos nas partes basal, mediana e apical dos frutos. Pro-blemas de incompatibilidade entre os óvulos e os tubos polínicos podem ter causado abortos em algumas sementes (Bookman 1984). Além disso, a existência de sementes viáveis e abortadas em um mesmo fru-to pode ser devido à chegada antecipada de alguns grãos de pólen em períodos em que o estigma estava imaturo e não receptivo, resultando, posteriormen-te, no aborto desses embriões. Segundo Marshall (1998), a fertilização de sementes em estigmas ma-duros é três vezes maior do que em estigmas imatu-ros.
O aporte nutricional do gineceu e a qualidade gené-tica paterna provavelmente fazem com que algumas sementes sejam mais nutritivas e maiores do que outras (Niesembaum 1999). No presente estudo, in-setos brocadores não selecionaram sementes maio-res para a oviposição. Apesar da oviposição ter ocor-rido em 82% dos frutos analisados, não houve dife-rença estatística entre a freqüência de sementes predadas nas partes basal, mediana e apical. Em um estudo realizado anteriormente na ilha do Car-doso, Sendoda et al. (2007) demonstraram que a se-leção de recursos pelos brocadores de S. tomentosa não ocorre nem no nível da planta nem do ramo. No presente estudo, observei que a seleção de recurso pode ocorrer ao nível do fruto. É possível, portanto, que o ataque dos insetos brocadores ocorra em fru-tos que possuem maior oferta de recurso (semen-tes), embora os insetos brocadores não selecionem sementes dentro dos frutos.
Em conclusão, a ocorrência de sementes maiores mais próximas ao pedúnculo indica a presença de competição por recursos maternos em sementes de frutos de S. tomentosa. Embora o aborto de semen-tes em frutos de S. tomentosa seja comum, aparen-temente não está relacionado à seleção de parceiros reprodutivos, mas sim possivelmente a problemas na fertilização dos óvulos. A alta variação no núme-ro de sementes/fruto e a relação positiva existente entre o número de sementes e predação de semen-tes/fruto demonstram haver uma possível seleção dos brocadores por frutos com maior número de se-mentes, embora não haja predação preferencial de sementes dentro dos frutos.
AGRADECIMENTOS
Ao Prof. Glauco Machado pela “semente” plantada durante a qualificação. A colega Fabiana Piolli pela ajuda na triagem do material coletado e troca de idéias. Ao Prof. Paulo Inácio Prado pelo auxílio esta-tístico e troca de idéias. Ao colega Tiago Carrijo pe-los esclarecimentos entomológicos e desenho.
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