FAUNA MICROSCÓPICA AQUÁTICA ATIVA E DORMENTE DO SEMIÁRIDO DE PERNAMBUCO: COMPOSIÇÃO E DISTRIBUIÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL

Universidade Federal Rural de Pernambuco

Unidade Acadêmica de Serra Talhada

Curso de Bacharelado em Ciências Biológicas

CLÁUDIO SIMÕES DE MORAIS JUNIOR

FAUNA MICROSCÓPICA AQUÁTICA ATIVA E DORMENTE

DO SEMIÁRIDO DE PERNAMBUCO: COMPOSIÇÃO E

DISTRIBUIÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL

SERRA TALHADA, PE

2014

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CLÁUDIO SIMÕES DE MORAIS JUNIOR

FAUNA MICROSCÓPICA AQUÁTICA ATIVA E DORMENTE

DO SEMIÁRIDO DE PERNAMBUCO: COMPOSIÇÃO E

DISTRIBUIÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL

Monografia apresentada ao curso de Bacharelado em Ciências Biológicas, da Universidade Federal Rural de Pernambuco, Unidade Acadêmica de Serra Talhada, como pré-requisito à obtenção do grau de Bacharel em Ciências Biológicas.

Áreas de Concentração: Ecologia aplicada

ORIENTADOR: Prof. Dr. Mauro de Melo Junior

SERRA TALHADA, PE

2014

iv

Dedicatória

Aos meus pais Cláudio Simões e Mauba Betania, por me

incentivarem e acreditarem em mim;

Ao meu irmão que se fez sempre presente, principalmente,

durante esses quatro anos;

Aos meus familiares, por acreditarem que eu poderia ser o que

sempre quis (biólogo);

Aos meus amigos, pela ajuda que me deram tanto de forma direta

quanto indiretamente;

Ao meu orientador, por ver em mim alguém com potencial;

A todos os que fazem parte da minha vida e contribuíram para

minha felicidade;

Uma vez, quando era criança, minha tia me disse que todos

devem, pelo menos, plantar uma árvore e escrever um livro antes

de morrer. Por isso, dedico principalmente à senhora Alba Tânia

Rodrigues de Melo.

v

Se avexe não...

Amanhã pode acontecer tudo

Inclusive nada.

Se avexe não...

A lagarta rasteja

Até o dia em que cria asas.

Se avexe não...

Que a burrinha da felicidade

Nunca se atrasa.

Se avexe não...

Amanhã ela pára

Na porta da tua casa

Se avexe não...

Toda caminhada começa

No primeiro passo

A natureza não tem pressa

Segue seu compasso

Inexoravelmente chega lá...

Se avexe não...

Observe quem vai

Subindo a ladeira

Seja princesa ou seja lavadeira...

Pra ir mais alto

Vai ter que suar.

A natureza das coisas (Flávio José)

vi

Agradecimentos

A Deus que sempre está presente na vida de todos nós e me disponibiliza forças

e paciência nos momentos difíceis;

À Fundação de Amparo à Ciência e Tecnologia do Estado de Pernambuco, pelas

bolsas de Iniciação Científica concedidas entre agosto de 2011 e julho de 2014;

À UFRPE, por ter investido em um novo Campus, a Unidade Acadêmica de

Serra Talhada, garantindo assim o acesso de muitas pessoas do sertão pernambucano

ao ensino superior; e à UAST, por ter disponibilizado apoio logístico às coletas e

viagens a campo;

Aos professores que fizeram parte de toda minha vida acadêmica, repassando

conhecimentos inarráveis e contribuindo para minha formação;

Principalmente ao meu orientador, o professor Mauro de Melo Junior, pela

orientação que foi de fundamental importância para que eu conseguisse escrever esta

monografia e para que eu fosse o profissional que sou hoje. Muito obrigado pelas

correções, explicações e sugestões. Obrigado pela confiança e paciência em dividir

comigo seus conhecimentos a respeito desses bichinhos maravilhosos;

Aos meus pais Mauba Betania Rodrigues de Morais e Cláudio Simões de

Morais, e irmão Clairton Bruno Rodrigues de Morais, por demonstrarem felicidade

quando me escutavam falando sobre meu trabalho, isso foi de suma importância. E

felicidade, também, pela escolha que fiz (cursar Biologia) - essa foi uma das melhores

escolhas que já fiz, muito obrigado pelo suor que foi derramado por vocês para que eu

pudesse realizar meu sonho;

Aos meus avós Almerentina Joana de Souza e Francisco Rodrigues de Souza,

por eu ter passado parte da minha vida com eles no sítio. E também aos meus primos

Ítala Wanessa Rodrigues de Gois e Pedro Simões de Morais Neto, que de uma forma

única me acompanharam na infância. Todas aquelas brincadeiras com animais e

plantas alimentaram cada vez mais meu sonho de ser biólogo. Se não fossem vocês eu

confesso que não sei se estaria aqui;

vii

Aos meus familiares e, em especial, a Airton Petrônio Rodrigues de Gois e

Cleonice Simões de Morais. Muito obrigado por demonstrarem que gostam do que eu

faço e por acreditarem que um dia eu serei quem eu sempre quis ser;

Aos meus amigos, pela consideração, força e companheirismo em todos os

momentos dessa caminhada. Às amigas Sirlei da Costa Queiroz, Samara da Silva

Matos e Leidiane Pereira Diniz, por estarem sempre dispostas a me escutar nos

momentos de tristeza. Também agradeço a Rivânia de Melo por ser meu exemplo de

pessoa, que tem muita vontade de estudar mesmo enfrentando o cansaço e sono gerado

pela noite exaustiva de trabalho. Muito obrigado a cada um de vocês meus amigos;

Aos colegas de laboratório por partilharem comigo seus conhecimentos, os quais

me ajudaram muito a crescer, e até mesmo as dificuldades para que juntos pudéssemos

supera-las. Maianne e Gilmar, não esqueci vocês! Como poderia? As primeiras pessoas

de outra turma que conheci de verdade e que tive o privilégio de ter como amigos e

colegas de trabalho - vou guardar sempre na memória nossas idas a campo. Muito

obrigado;

Aqueles que me falha a memória, mas que também fizeram parte da minha vida

e contribuíram para a minha felicidade,

viii Resumo

Foram realizadas pesquisas sobre diversos grupos da fauna microscópica aquática, do semiárido de Pernambuco, em diferentes aspectos. Inicialmente, foi acessada a diversidade da comunidade zooplanctônica (Rotifera, Cladocera e Copepoda) no rio Pajeú, em três estações localizadas nas cidades de Calumbi, Serra Talhada e Floresta. A diversidade nesse rio foi elevada, quando comparada a outros rios da região, sendo composta por 95 espécies de rotíferos, dos quais 25 são consideradas novas ocorrências para Pernambuco, 31 de cladóceros, sendo seis consideradas novas ocorrências para o Estado, e duas espécies de copépodes. Em outro estudo, foram feitos dois experimentos de laboratório, utilizando sedimentos coletados numa lagoa temporária do Parque Estadual Mata da Pimenteira, a qual estava no período de seca total. No primeiro experimento, a eclosão de rotíferos e ostrácodes foi acompanhada durante 104 dias. Para o segundo experimento, foram feitas simulações de dispersão de propágulos da fauna microscópica, por pés de aves. Para isso, foram utilizados pés de galinha domestica, pato e codorna para simbolizar diferentes tipos de aves silvestres verdadeiramente aquáticas e visitantes de lagos. Nesse caso, o sedimento necessário foi coletado em quatro pontos dispostos em linha reta, desde o centro em direção à margem, para acessar a diversidade em diferentes estágios de cheia do lago. Os grupos acessados nesse experimento foram Cladocera, Copepoda, Rotifera e Ostracoda, além de microalgas da classe Chlorophyta. De uma forma geral, foram identificados 86 espécies, sendo 41 de rotíferos e cinco de ostrácodes, no primeiro experimento, e 46 de rotíferos, 11 de microalgas, nove de cladóceros, três de ostrácodes e dois de copépodes, no segundo experimento. A análise da curva de rarefação plotada para os rotíferos do primeiro experimento não atingiu a assíntota, mas foi capaz de contemplar entre 76 e 95% das espécies estimadas. O segundo experimento mostrou diferenças entre os tipos de pés utilizados e a composição espacial da lagoa. Por último, foi abordada a diversidade de rotíferos na zona limnética de três reservatórios construídos em três diferentes bacias hidrográficas, bem como a distribuição espacial de sua composição e espectro de tamanho. Foram encontrados 31 espécies, distribuídas diferentemente entre os três reservatórios. Dentre elas há uma nova ocorrência para o Brasil, três para o Nordeste e duas para o Estado. Foram observadas grandes variações entre os três reservatórios, quando comparadas as variáveis bióticas e abióticas. A fauna microscópica tanto ativa quanto potencial de ambientes aquáticos perenes e intermitentes da Caatinga é bastante diversa e de fundamental importância na manutenção da biodiversidade dos ecossistemas.

ix Abstract

It was carried out researches on several groups of microscopic aquatic fauna, in semi-arid Pernambuco, it were performed in different aspects. Initially, it was accessed the diversity of zooplankton community (Rotifera, Cladocera and Copepoda) in Pajeú river in three stations located in the cities of Calumbi, Serra Talhada and Floresta. The diversity that river was high compared to other rivers in the region, consisting of 95 rotifer species, of which 25 are considered new records for Pernambuco, 31 cladocerans, six considered new records for the State, and two species of copepods. In another study, two experiments were done in the laboratory using sediment collected in a temporary pond Pimenteira Woods State Park, which was on the period of total drought. In the first experiment, the hatching of rotifers and ostracods was monitored for 104 days. For the second experiment, it was carried out dispersal simulations of microscopic fauna propagules, by avian feet. For this, it were used the feet of domestic fowl, duck and quail to symbolize different types of truly wild aquatic birds and visitors lakes. In this case, the necessary sediment was collected on four points arranged in a straight line from the center toward the edge, to access the diversity at different stages of the lake full. Groups accessed in this experiment were Cladocera, Copepoda, Ostracoda and Rotifera, and microalgae class of Chlorophyta. Overall, they were found 86 species, 41 of rotifers and five of ostracods in the first experiment, while 46 rotifers, 11 microalgae, nine cladocerans, three ostracods and two copepods were identified in the second experiment. The analysis of the rarefaction curve plotted for the rotifers in the first experiment did not reach the asymptote, but was able to cover between 76 and 95% of the estimated species. The second experiment showed differences between feet used types and the spatial composition of the pond. Lastly, it was accessed the diversity of rotifers in limnetic zone of three reservoirs constructed in three different watersheds as well as the spatial distribution of its composition and size spectrum. 31 species distributed differently among the three reservoirs were found. Among them there was one new record for Brazil, three for the Northeast and two for the State. Large variations between the three reservoirs were observed when comparing the biotic and abiotic variables. Both active and potential microscopic fauna of perennial and intermittent waterbodies of Caatinga are very diverse and of fundamental importance in maintaining biodiversity of ecosystems.

x

Sumário

Lista de tabelas ... xii

1 INTRODUÇÃO GERAL ... 1

2 OBJETIVO GERAL ... 2

3 OBJETIVOS ESPECÍFICOS ... 3

4 REVISÃO DE LITERATURA ... 3

REFERÊNCIAS ... 7

COMPOSIÇÃO E ESTRUTURA DO ZOOPLÂNCTON DE UM RIO INTERMITENTE DO SEMIÁRIDO BRASILEIRO ... 13

Introdução ... 15

Material e Métodos ... 17

Amostragem ... 17

Procedimentos ... 18

Análise dos dados ... 18

Resultados ... 19

Discussão ... 31

Referências ... 35

FAUNA MICROSCÓPICA DORMENTE EM UM LAGO TEMPORÁRIO DA CAATINGA DE PERNAMBUCO E SEU POTENCIAL DE DISPERSÃO POR PÉS DE AVES ... 40

Introdução ... 42

Material e Métodos ... 43

Área de estudo ... 43

Eclosão de formas a partir de sedimentos secos ... 44

Simulação de dispersão a partir de pés de aves ... 45

Testes estatísticos ... 46

Resultados ... 47

Eclosão do zooplâncton dormente a partir de sedimentos secos ... 47

Simulação de dispersão ... 49

xi

Referências ... 57

ROTÍFEROS PLANCTÔNICOS EM TRÊS RESERVATÓRIOS DO SEMIÁRIDO PERNAMBUCANO: ESTRUTURA, ESPECTRO DE TAMANHO E POTENCIAIS BIOINDICADORES DE AÇÃO ANTRÓPICA ... 62

Introdução ... 64

Materiais e Métodos ... 65

Área de estudo ... 65

Procedimentos em campo e laboratório ... 67

Resultados ... 68 Variáveis ambientais ... 68 Assembleia de rotíferos ... 70 Discussão ... 77 Referências ... 80 Considerações finais ... 83 .

xii Lista de tabelas

Capítulo 1

Tabela 1: Valores médios das variáveis ambientais mensuradas nas estações propostas ao longo do rio Pajeú nas cidades Calumbi, Serra Talhada e Floresta, no período de setembro de 2011 até janeiro de 2013...19 Tabela 2: Lista de ocorrência das espécies identificadas quanto aos pontos de coleta onde Ca = Calumbi, St = Serra Talhada, Fl = Floresta. Distribuição baseada em SEGERS (2007), KOTOV et al. (2009) e “FADA database” (2014). NT = Neotropical, AU = Austrália, PA = Paleártico, OL = Oriental, NA = Neoártico, ANT = Antártico, AT = Afrotropical, PAC = Pacífico. O * destaca os novos registros de espécies pra Pernambuco...23 Tabela 3: Comparação da densidade de algumas espécies encontradas em Calumbi, durante o período de represamento de um dos pontos de coleta, com a média dos pontos adjacentes coletadas no mesmo momento (MPL) e a média obtida em Calumbi durante todo o período de estudo (M. geral). MPR= densidade média no ponto represado. MPL= média nos pontos adjacentes com característica lótica...31 Tabela 4: Comparação entre o número de espécies de rotíferos, cladóceros e copépodes encontrados no rio Pajeú e em outros rios na América do Sul...32

Capítulo 2

Tabela 1: Lista das espécies identificadas que eclodiram a partir do sedimento coletado no lago temporário raso da Pimenteira, de acordo com o(s) respectivo(s) experimento(s) onde ocorreram. E.S. = experimento de eclosão de sedimento seco; S.A. = experimento de simulação de dispersão por pés de aves. Distribuição baseada em SEGERS (2007), KOTOV et al. (2009) e “FADA database,” (2014). NT = Neotropical; AU = Austrália; PA = Paleartico; OL = Oriental; NA = Neoártico; ANT = Antártico; AT = Afrotropical e PAC = Pacífico. O traço (-) indica os grupos não analisados no presente estudo...51

Capítulo 3

Tabela 1: Densidade específica e total, riqueza, diversidade e equitabilidade médias das espécies encontradas e sua distribuição nos reservatórios do Chapéu (setembro de 2013) e Serrinha e de Poço da Cruz (fevereiro de 2014). (-) = ausência da

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espécie. Novos registros para o Brasil (*), o Nordeste (**) e para o Estado (***). Valores destacados em negrito indicam espécies exclusivas de cada ambiente...72 Tabela 2: Comprimento médio (µm) das espécies de rotíferos mais abundantes nos reservatórios Chapéu, em setembro de 2013, Serrinha e Poço da Cruz ambos em fevereiro de 2014...75 Tabela 3: Riqueza e densidade máxima de rotíferos nos reservatórios abordados no presente estudo e em outras partes do globo...79

Lista de figuras

Capítulo 1

Figura 1: Distribuição das espécies de cladóceros do rio Pajeú, considerando as três estações de coleta (Calumbi, Floresta e Serra Talhada), durante o período entre setembro de 2011 e janeiro de 2013. As interseções indicam presença das espécies em mais de uma estação...22 Figura 2: Variação espacial da diversidade e equitabilidade médias no rio Pajeú no período de setembro de 2011 e janeiro de 2013. Note que escalas dos gráficos variam de acordo com as escalas propostas para cada índice...27 Figura 3: Curvas de rarefação baseadas no número de amostras para as espécies de rotíferos (acima) e cladóceros (abaixo) encontradas nas estações Calumbi, Serra Talhada e Floresta no período de setembro de 2011 até janeiro de 2013...28 Figura 4: Densidade média e desvio padrão dos rotíferos, cladóceros e copépodes ao longo das estações de coleta Calumbi, Serra Talhada e Floresta no período de setembro de 2011 até janeiro de 2013...29

Capítulo 2

Figura 1: Estratégia amostral para coleta de sedimento no lago temporário do Parque Estadual Mata da Pimenteira para ser utilizado no experimento de simulação de dispersão a partir de pés de aves...46 Figura 2: Frequência acumulada das espécies Rotaria neptunea e R. rotatória, provenientes de sedimento da lagoa temporária rasa da Pimenteira, Serra Talhada-PE, Brasil...47

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Figura 3: Distribuição da abundância relativa entre rotíferos e ostrácodes, provenientes de sedimento da lagoa temporária rasa da Pimenteira, Serra Talhada-PE, Brasil...48 Figura 4: Curva de acumulação dos rotíferos baseada no tamanho amostral para o lago temporário raso da Pimenteira, Serra Talhada-PE, Brasil...49 Figura 5: Comparação entre a riqueza média obtida através da simulação de dispersão para cada um dos pés de aves e a riqueza máxima encontrada em cada um dos pontos de coleta do lago temporário do Parque Estadual Mata da Pimenteira...50 Figura 6: Riqueza máxima de espécies alcançada durante cada um dos dias de acompanhamentos para cada material utilizado para o experimento com sedimento de um lago temporário raso do Parque Estadual Mata da Pimenteira, Serra Talhada (PE), Brasil...51

Capítulo 3

Figura 1: Mapa mostrando a localização geográfica dos reservatórios estudados. Gentilmente cedido por R. A. S. Mendes (2014)...66 Figura 2. Variáveis abióticas mensuradas nas Barragens do Chapéu, Ibimirim (Poço da Cruz) e Serrinha, no período entre setembro de 2013 e fevereiro de 2014. Letras iguais indicam igualdade estatística entre as medianas, utilizando os testes de Kruskal-Wallis e de Student Newman Keuls (p < 0,05). O ponto superior indica o limite máximo; a barra superior, o terceiro quartil (75%); a barra central indica a mediana; a barra inferior, o primeiro quartil (25%) e o ponto inferior, o valor do limite mínimo da amostra. Gentilmente cedido por R. A. S. Mendes (2014)...69 Figura 3: Padrões espaciais de clorofila α nos reservatórios do Chapéu, em setembro de 2013, de Serrinha e de Poço da Cruz, ambos em fevereiro de 2014, mostrando diferentes correlações. Estações de coleta sempre partindo da montante em direção à jusante. Note que os eixos y variam entre os gráficos...70 Figura 4: Novos registros para o estado de Pernambuco encontrados entre os reservatórios Chapéu, em setembro de 2013, Serrinha e Poço da Cruz em fevereiro de 2014. Fig. 1A: Proalides subtilis Rodewald, 1940; Fig. 1B: Cephalodella gracilis (Ehrenberg, 1830); Fig. 1C: Pompholyx complanata Gosse, 1851; Fig. 1D: Trichocerca insulana (Hauer, 1937); Fig. 1E: Filinia saltator (Gosse, 1886); Fig. 1F: Hexarthra intermedia (Wiszniewski, 1929)...71

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Figura 5: Padrões espaciais de diversidade e equitabilidade da comunidade de rotíferos planctônicos, nos reservatórios do Chapéu, em setembro de 2013, de Serrinha e de Poço da Cruz, ambos em fevereiro de 2014...74 Figura 6: Variação espacial do comprimento médio das espécies predominantes da comunidade de rotíferos planctônicos, nos reservatórios do Chapéu, em setembro de 2013, de Serrinha e de Poço da Cruz, ambos em fevereiro de 2014...76

1 1 INTRODUÇÃO GERAL

Ambientes aquáticos continentais são comuns e se apresentam na forma de rios, riachos, reservatórios, lagos, poças temporárias, entre outros. Mesmo sendo uma pequena porção do total de água presente no planeta, os ambientes dulciaquícolas são muito importantes, pois albergam uma enorme variedade de seres vivos, fazendo destes ambientes muito mais importantes do que sua porcentagem pode indicar (THORP e COVICH, 2010).

Nos últimos 14 mil anos o número de espécies no planeta tem aumentado continuamente. A maior diversidade encontra-se em regiões tropicais, principalmente nas florestas pluviais (BEGON, TOWNSEND e HARPER, 2007). A maior parte do território brasileiro está localizada entre os trópicos e por isso é provável que haja uma grande biodiversidade, porém ainda pouco conhecida. Particularmente para os ecossistemas aquáticos, ainda há uma grande quantidade de bacias hidrográficas não inventariadas (AGOSTINHO, THOMAZ e GOMES, 2005).

A comunidade zooplanctônica é formada por seres incapazes de vencer a correnteza que se forma na coluna d’água. Dentre os diversos organismos que compõe o plâncton, em ambientes aquáticos continentais destacam-se os rotíferos, cladóceros e os copépodes. Para obter alimento eles possuem diversas estratégias, as quais vão desde a simples filtração de material de vários tamanhos e tipos que se encontram suspensos na água até a predação de outros organismos e o parasitismo, e para isso usam variadas estratégias. Estes hábitos alimentares classificam-nos, de uma forma geral, como generalistas ou especialistas (ESTEVES, 1998).

Um representante comum dessa comunidade são os membros do Filo Rotifera, que engloba seres não segmentados e com simetria bilateral. Possui aproximadamente 2000 espécies de tamanho microscópico, das quais a grande maioria é típica de ambientes dulciaquícolas. A maior parte dos rotíferos é composta por filtradores de material em suspensão e por predadores raptoriais, sendo apenas uma pequena porção de parasitas. Eles se distribuem em todo o mundo, são

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encontrados nos mais variados habitats e possuem uma grande variedade de formas muito bem adaptadas (RUTTNER-KOLISKO, 1974; WALLACE e SNELL, 2010).

Os microcrustáceos límnicos planctônicos são representados por espécies da subclasse Copepoda e da subordem Cladocera. Os cladóceros possuem carapaça envolvendo total ou parcialmente o corpo, com exceção da cabeça (DODSON, CÁCERES e ROGERS, 2010). De acordo com as publicações existentes, são conhecidas em torno de 620 espécies de cladóceros vivendo, principalmente, em águas continentais e de algumas poucas espécies marinhas (FORRÓ et al., 2008). Mesmo com essa pequena quantidade, o número de espécies coexistindo no mesmo ambiente pode extrapolar para mais de 20, por menor que este habitat seja (DODSON, CÁCERES e ROGERS, 2010). Já os copépodes possuem um corpo visivelmente segmentado e envolto pelo exoesqueleto. Os táxons límnicos são muito comuns em vários ambientes aquáticos ao redor do mundo, compreendendo uma riqueza de 2814 espécies, sendo encontrados no interstício, interface sedimento-água, no pleuston associados a sistemas radiculares de macrófitas, no plâncton e até em ambientes terrestres (REID e WILLIAMSON, 2010).

Os membros da classe Ostracoda são conhecidos pelas duas valvas (carapaça) que envolve todo o corpo e podem ser encontrados nos mesmos ambientes citados anteriormente para os outros microcrustáceos, sendo muito abundantes na interface sedimento-água e no pleuston (SMITH e DELORME, 2010). De acordo com os diferentes substratos e o sistema hidrológico onde vivem, a riqueza de espécies é diferenciada (HIGUTI et al., 2010). Por volta de 2000 espécies de ostrácodes são conhecidas no mundo e distribuídas em cerca de 200 gêneros. Este grupo possui um alto grau de endemismo em todas as regiões zoogeográficas (em média 84% de endemismo), com exceção da Antártica e do Pacífico – ainda não tão conhecidas. Uma das possíveis razões é que a eficiência na capacidade de dispersão não é suficiente para que novas populações se estabeleçam (MARTENS et al., 2008).

2 OBJETIVO GERAL

Descrever a composição e distribuição espaço-temporal da fauna microscópica aquática ativa e dormente no semiárido de Pernambuco.

3 3 OBJETIVOS ESPECÍFICOS

 Caracterizar a composição e estrutura da comunidade zooplanctônica do baixo rio Pajeú (entre Calumbi e Floresta);

 Acompanhar a eclosão e sucessão de espécies de rotíferos, a partir de amostras de sedimento seco de um lago raso do Parque Estadual Mata da Pimenteira;

 Fazer um levantamento das espécies de ostrácodes, a partir de amostras de sedimento seco de um lago raso do Parque Estadual Mata da Pimenteira;

 Realizar uma simulação da capacidade de dispersão de propágulos da fauna microscópica dormente a partir de pés de aves;

 Caracterizar a variação espacial da diversidade e espectro de tamanho dos rotíferos planctonicos em três reservatórios de grande porte do semiárido de Pernambuco.

4 REVISÃO DE LITERATURA

A ação antrópica reflete a interação do ser humano com o ambiente que ele faz parte e é comumente medida pelo grau de trofia. O ambiente aquático pode ser classificado do menor ao maior grau de degradação, respectivamente, como oligotrófico, oligo-mesotrófico, mesotrófico, meso-eutrófico eutrófico e hipereutrófico, dependendo do distúrbio que está ocorrendo naquele local (VAN-DAM, MERTENS e SINKELDAM, 1994). Esses diferentes níveis refletem diretamente no plâncton que, por sua vez, são sensíveis a mudanças mínimas no ambiente, como concentração de poluentes, disponibilidade de alimento e interações biológicas (BROOKS e DODSON, 1965; ELMOOR-LOUREIRO, 2004; MASCLAUX, BEC e BOURDIER, 2012), sendo possível e de suma importância sua utilização no manejo e monitoramento de mananciais aquáticos.

O zooplâncton varia sua composição e morfologia de acordo com os diferentes corpos d’água e condições bióticas e abióticas atuantes (ALMEIDA et al., 2009; ELMOOR-LOUREIRO, 2004; MUYLAERT et al., 2003). Os rotíferos, por exemplo, podem ter sua densidade alterada e superar os 5000 ind. L-1 quando há comida

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suficiente disponível (WALLACE e SNELL, 2010), chegando a mais de 600.000 ind. L-1 em alguns casos (ILTIS e RIOU-DUWAT, 1971) e superando 107 ind. L-1 quando cultivados em laboratório (PARK et al., 2001). Considerando os microcrustáceos, já foi constatado que indivíduos adultos, por exemplo, do cladócero Ilyocryptus spinifer, tem sofrido alterações morfológicas devido, possivelmente, a poluentes ambientais, no Reservatório Apipucos, em Recife (ELMOOR-LOUREIRO, 2004). É devido a estas características que o zooplâncton pode ser classificado como bioindicador da qualidade da água e vem sendo alvo de estudos (BRITO, MAIA-BARBOSA e PINTO-COELHO, 2011; DUGGAN, GREEN e SHIEL, 2001).

As pesquisas realizadas em determinadas regiões do Brasil no que diz respeito ao zooplâncton, tanto na forma ativa quanto na forma dormente, ainda são insuficientes (MELO JÚNIOR et al., 2007; PARANHOS et al., 2013; SANTANGELO, 2009). De uma forma geral, a maior parte dos estudos em ambientes aquáticos brasileiros é voltada para organismos de grande porte e pouca atenção é dada aos organismos microscópicos (AGOSTINHO, THOMAZ e GOMES, 2005). Particularmente para a região Nordeste do Brasil, o estudo do zooplâncton em ambientes aquáticos continentais é escasso, se for comparado com outras regiões do País (ALMEIDA et al., 2009). Os primeiros estudos datam da década de 1930 (AHLSTROM, 1938; BREHM e THOMSEN, 1936; BREHM, 1937, 1938); nas quatro décadas posteriores, as pesquisas foram praticamente inexistentes, sendo retomadas na década de 1970 com os estudos de Nordi e Watanabe (1978), sobre rotíferos no Reservatório Epitático Pessoa, na Paraíba, além de Reid e Turner (1988), no Maranhão, com um estudo sobre o zooplâncton em dois reservatórios.

Ainda menos conhecidos são os ostrácodes. Martens e Behen (1994) relatavam que a fauna destes organismos, em meados da década de 1990, era pouco conhecida, no nível da América do Sul, quando comparada à de outros crustáceos, devido, principalmente, à indisponibilidade de chaves de identificação ilustradas e à complexidade do processo de identificação.

Os estudos em Pernambuco tiveram início com os esforços de Schubart (1938; 1942) e, posteriormente, de Neumann-Leitão, Paranhos e Souza (1989) e de Neumann-Leitão e Souza (1987). Na ultima década, e no início da atual, vários esforços foram realizados no intuito de amplificar os conhecimentos sobre estes

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organismos no Estado (ALMEIDA, MELÃO e MOURA, 2012; ALMEIDA et al., 2009; CRISPIM e WATANABE, 2000; DANTAS et al., 2009; ELMOOR-LOUREIRO, 2009; MELO-JÚNIOR et al., 2013; PARANAGUÁ et al., 2005).

Pesquisas recentes indicam a ocorrência de 89 espécies de rotíferos em Pernambuco (ALMEIDA, MELÃO e MOURA, 2012; ALMEIDA et al., 2009; DANTAS et al., 2009; MELO-JÚNIOR et al., 2007, 2013), uma estimativa muito pequena quando comparada à de outros estados do País, tais como São Paulo, que possui atualmente 338 espécies catalogadas (SOUZA-SOARES, TUNDISI e MATSUMURA-TUNDISI, 2010) e Minas Gerais, que apresenta 300 espécies inventariadas (ESKINAZI-SANT’ANNA et al., 2005), bem como para uma única bacia, tal como a do alto Rio Paraná, que ocorre nos estados de Mato Grosso do Sul e Paraná, e que apresenta pelo menos 230 espécies registradas (AOYAGUI e BONECKER, 2004).

Quanto aos microcrustáceos de ambientes dulciaquícolas no Estado, são conhecidas 26 espécies de ostrácodes e, pelo menos, 53 de cladóceros (DINIZ et al., 2013; MARTENS, WÜRDIG e BEHEN, 1998; SOARES e ELMOOR-LOUREIRO, 2011). Por outro lado, os copépodes estão representados por 23 espécies (MELO-JÚNIOR et al., 2013; REID, 1985, 1998; SANTOS-SILVA, 1998; SCHUBART, 1938). A vida dos organismos microscópicos é marcada por distúrbios que, muitas vezes, podem ser letais para eles, diminuindo a aptidão darwiniana. Quando o conjunto de condições e recursos do ambiente é alterado de tal forma que o desempenho dos organismos zooplanctônicos é afetado, algumas espécies entram em um tipo de “hibernação” e outras produzem formas resistentes para atravessar esse período crítico. As formas de resistência conhecidas são a quiescência e a diapausa. A primeira é caracterizada por um estágio de latência do indivíduo em qualquer idade, sendo comum em copépodes Cyclopoida e rotíferos da classe Bdelloidea. A diapausa (detalhada abaixo), por outro lado, ocorre em rotíferos da classe Monogononta, cladóceros, copépodes Calanoida e muitos ostrácodes (MARTENS et al., 2008; RICCI, 2001; SANTANGELO, 2009a).

Em cladóceros e rotíferos, as populações são compostas, na maior parte do tempo, por fêmeas partenogenéticas, porém quando condições adversas atuam, tais estímulos transformam as fêmeas em míticas (para rotíferos) ou gametogênicas (para cladóceros), e é nesse estágio onde são produzidos os machos haplóides (em

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rotíferos) ou diplóides (em cladóceros), dando início a um ciclo sexuado (SANTANGELO, 2009a). Por outro lado, a reprodução em copépodes Calanoida é caracterizada pela constante presença dos dois sexos, havendo fecundação cruzada e a produção de formas resistentes. Os ostrácodes, por sua vez, possuem várias estratégias de reprodução, podendo chocar os ovos, realizar partenogênese, produzir ovos de resistência ou entrar em quiscência. Algumas espécies podem ainda apresentar várias destas estratégias (MARTENS et al., 2008; VICTOR, 2004).

Os ovos fertilizados se desenvolvem e são liberados isoladamente sem nenhuma proteção ou são liberados dentro de cistos e estes, por sua vez, possuem paredes grossas que garantem resistência ao embrião (WALLACE e SNELL, 2010). Os ovos, ou organismos quiescentes formados, acumulam-se no substrato, nas macrófitas ou ficam presos junto à tensão superficial da água, e permanecem intactos por grandes períodos de tempo até receberem os estímulos necessários a sua eclosão, a qual é estimulada ou inibida levando em consideração fatores endógenos, como a composição genética de cada indivíduo e a interação genótipo-ambiente, e exógenos, como o fotoperíodo e o alimento (DENG, 1996; SANTANGELO et al., 2011, 2014).

Organismos que vivem em ecossistemas aquáticos límnicos continentais ou ilhas oceânicas isoladas possuem, na sua maioria, limitada capacidade de locomoção, mas conseguem povoar novos habitats através da dispersão passiva como, por exemplo, pelo vento, chuva, aves aquáticas e pelo próprio ser humano (SCHABETSBERGER et al., 2009). Essa dispersão é caracterizada de acordo com o vetor atuante como, por exemplo, zoocoria que é o termo utilizado para designar transporte de propágulos por via animal, sendo subdividido em epizoocoria quando de forma externa e endozoocoria para o transporte interno (COUVREUR et al., 2005).

Nos ecossistemas aquáticos, por exemplo, as aves são, provavelmente, os maiores dispersores de microrganismos devido ao seu comportamento de migração entre ambientes para reproduzir e/ou procurar alimento (HEBERT e HANN, 1986; KINGSFORD e NORMAN, 2002) e são capazes de dispersar algas e invertebrados externamente aderidos ao bico, penas e pés, ou internamente via trato intestinal (FIGUEROLA e GREEN, 2002). A importância das aves aquáticas é bem enfatizada

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nos trabalhos de FRISCH, GREEN e FIGUEROLA (2007) e GREEN e FIGUEROLA (2005), contudo mesmo com os estudos já realizados, as análises quantitativas da dispersão desses organismos e a importância das aves como vetores ainda são muito escassas (GREEN et al., 2008).

A biodiversidade é a maior influência na criação de legislações para preservação ambiental como a Convenção Sobre Comércio Internacional de Espécies – CITES (ORIANS e GROOM, 2006) e a criação de Áreas de Proteção Permanente (APP). Por isso, o desenvolvimento de pesquisas de levantamento de espécies e de sua ecologia é muito importante para aumentar o conhecimento sobre a biodiversidade existente e suas interações tróficas e comportamentais e com a população humana.

O presente trabalho será subdividido em três capítulos onde serão apresentados os resultados de três pesquisas realizadas sobre diferentes enfoques. O primeiro capítulo seguirá abordando a estrutura e dinâmica populacional dos três principais grupos zooplanctônicos (Rotifera, Cladocera, Copepoda) em um rio atualmente intermitente, mas com características historicamente perenes. O segundo capítulo, por sua vez, tratará da eclosão e posterior dinâmica de rotíferos e ostrácodes dormentes presentes em sedimentos secos de um lago temporário raso da Caatinga de Pernambuco. Além disso, esse mesmo capítulo trata, também, da capacidade de dispersão de propágulos, presentes no sedimento, através de pés de aves aquáticas por meio de simulações em laboratório. Por último, o terceiro capítulo irá abordar a estrutura e dinâmica espacial da comunidade de rotíferos em três grandes reservatórios, construídos em três diferentes bacias hidrográficas, na região semiárida de Pernambuco.

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Manuscrito a ser enviado para a revista Brazilian Journal of Biology

COMPOSIÇÃO E ESTRUTURA DO ZOOPLÂNCTON DE UM RIO

INTERMITENTE DO SEMIÁRIDO BRASILEIRO

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COMPOSIÇÃO E ESTRUTURA DO ZOOPLÂNCTON DE UM RIO INTERMITENTE DO SEMIÁRIDO BRASILEIRO

Resumo

Foi realizada uma pesquisa sobre os principais componentes do zooplâncton (Rotifera, Cladocera e Copepoda) ao longo do baixo rio Pajeú (PE), onde foram escolhidas três estações de coleta, entre os municípios de Calumbi e Floresta. em cada estação foram escolhidos até três pontos, além de poças temporárias no leito do rio, quando presentes. As amostras foram obtidas, mensalmente, com auxílio de rede de plâncton de 45 µm de abertura de malha no período de setembro de 2011 e janeiro de 2013. Foram registradas 95 espécies de rotíferos, das quais 25 são novas ocorrências para Pernambuco, 31 de cladóceros, sendo 6 consideradas novas ocorrências para o Estado, além de espécies de copépodes. Em termos de diversidade e riqueza dos rotíferos e cladóceros, foram registrados maiores valores no trecho mais a jusante. Por outro lado, no trecho mais alterado ambientalmente não houve redução expressiva em relação aos outros pontos. Os rotíferos apresentaram alta diversidade β nas três estações de coleta [Calumbi (48,13%), Serra Talhada (48,28%) e Floresta (65,15%)], ao passo que os cladóceros não foram tão diversos quanto (percentuais inferiores a 40%). A análise da curva de rarefação plotada mostrou que tanto a comunidade de rotíferos quanto a de cladóceros ainda não foram totalmente contempladas no rio estudado. Os cladóceros Ephemeroporus

hybridus e Karualona muelleri foram os mais abundantes nas estações Floresta e

Calumbi, alcançando, somadas, 72% e 60,3%, respectivamente, ao passo que

Moina micrura foi a mais representativa em Serra Talhada, atingindo 84,7% de

abundância relativa. Com relação à participação dos rotíferos nas três estações,

Dicranophoroides claviger foi a espécie mais abundante, nas três estações, Lecane bulla e Anuraeopsis fissa foram mais abundantes nas estações Floresta e Calumbi,

ao passo que Brachionus bidentata e Cephalodella catellina foram mais abundantes na estação Serra Talhada. Com o presente estudo foi possível observar a grande diversidade de rotíferos e cladóceros de um rio historicamente perene, mas com características atuais intermitentes, e sua importância como componente fundamental do ecossistema.

15 Introdução

O Brasil possui uma grande biodiversidade, porém ainda pouco conhecida. Quanto aos ecossistemas aquáticos, ainda há uma grande quantidade de bacias hidrográficas não inventariadas (AGOSTINHO, THOMAZ e GOMES, 2005). O conhecimento da ecologia das águas continentais, sejam elas naturais ou não, requer amplo entendimento da estrutura e funcionamento de suas principais comunidades. Dentre tais comunidades, o plâncton ainda representa um desafio aos ecólogos, pois grande parte de seus estudos ainda é de caráter descritivo, principalmente se considerarmos as regiões tropicais (COELHO, 2004). Mesmo assim, no estado de Pernambuco, as pesquisas voltadas para o zooplâncton são bastante recentes e apenas um reduzido número de ambientes foi analisado quanto à comunidade zooplanctônica (ALMEIDA, MELÃO e MOURA, 2012; CRISPIM e WATANABE, 2000; DANTAS et al., 2009; DINIZ et al., 2013; MELO JÚNIOR et al., 2007; NEUMANN-LEITÃO, PARANHOS e SOUZA, 1989; NEUMANN-LEITÃO e SOUZA, 1987). Estes estudos foram conduzidos principalmente em reservatórios e no Rio São Francisco, sendo esta uma pesquisa pioneira quando consideramos rios das bacias hidrográficas, sobretudo da região do semiárido pernambucano.

Os ecossistemas lóticos são caracterizados pelo fluxo contínuo de água da nascente à foz. A fauna e flora aquáticas de rios e riachos efêmeros e temporários são fortemente influenciadas pela combinação de processos locais e regionais, além do tamanho do hábitat e isolamento que se apresentam de várias formas diferentes em vários pontos do riacho gerando um ambiente único (CAMPBELL e MCINTOSH, 2013; MALTCHIK e PEDRO, 2001; MEDEIROS e MALTCHIK, 1999). A única diferença entre um rio e um riacho é o tamanho (ALLAN e CASTILLO, 2007). A velocidade da correnteza e a turbidez, gerada fundamentalmente pela presença de partículas inorgânicas, são os principais fatores ambientais que influenciam o zooplâncton em ambientes lóticos (PAGGI e JOSÉ DE PAGGI, 1990). Em regiões semiáridas de muitos continentes ocorrem rios intermitentes, nos quais durante período de precipitação apresentam um fluxo de corrente de água considerável, porém durante a seca desaparecem (TUNDISI e MATSUMURA-TUNDISI, 2008).

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O zooplâncton é formado por seres incapazes de vencer a correnteza que se forma na coluna d’água (ESTEVES, 1998), sendo representado, sobretudo, por rotíferos, cladóceros e copépodes, que sofrem mudanças estruturais na comunidade de acordo com a dinâmica do corpo d’água em função das condições bióticas e abióticas (SIPAÚBA-TAVARES e ROCHA, 2003). Esses animais respondem aos impactos no ecossistema alterando sua morfologia, composição e diversidade da comunidade (ALMEIDA et al., 2009; ELMOOR-LOUREIRO, 2004; MUYLAERT et al., 2003), e por isso vêm sendo muito utilizados como bioindicadores da qualidade da água (BARBOSA-OLIVEIRA, 2009; DUGGAN, GREEN e SHIEL, 2001; MARTINS, LOPES e MELO, 2006).

Estes organismos são sensíveis às mudanças que ocorrem na cadeia alimentar, devido a sua conectividade com os produtores primários - fitoplâncton e macrófitas – e, ao mesmo tempo, muito importantes para a manutenção dela, pois possuem uma conexão com os níveis superiores (TUNDISI e MATSUMURA-TUNDISI, 2008), garantindo que a energia seja repassada aos outros seres que constituem essa teia trófica (macrofauna bêntica e peixes, por exemplo). Por esta e outras características, a comunidade zooplanctônica torna-se um elemento chave para entender a ocorrência de modificações em partes mais altas e/ou baixas das cadeias alimentares aquáticas (ESKINAZI-SANT’ANNA et al., 2007). A estrutura e os padrões de variação das comunidades aquáticas são fatores fundamentais para se entender como funcionam os mecanismos de controle dos ecossistemas (ESTEVES, 1998).

O rio Pajeú, localizado no semiárido do estado de Pernambuco, possui a maior bacia hidrográfica do Estado, com uma área de 16.838,74 km2 e, por isso, é o maior afluente do sub-médio São Francisco. Nasce na Serra do Balanço, município de Brejinho, e percorre 347 km até desaguar na barragem de Itaparica (APAC, 2012). Apesar de não ser considerado historicamente como um rio temporário, os inúmeros barramentos ao longo de seu curso fazem dele, hoje, um ecossistema intermitente típico. O presente estudo tem como objetivo caracterizar a comunidade zooplanctônica deste importante rio, além de obter dados sobre sua estrutura e distribuição espaço-temporal.

17 Material e Métodos

Amostragem

Foram delimitadas três estações de amostragem ao longo do rio Pajeú, semiárido de Pernambuco, distribuídas nas cidades de Calumbi, Serra Talhada e Floresta. Em cada estação foram escolhidos três pontos fixos na parte lótica (com distância média de 200 metros entre eles). Além disso, poças temporárias ao longo do leito do rio, quando presentes, foram, também, amostradas. As campanhas amostrais foram realizadas mensalmente sempre no fotoperíodo diurno, entre setembro de 2011 e janeiro de 2013. Quanto à distribuição geográfica das estações, à montante do rio fica a estação localizada na cidade de Calumbi, seguida pela de Serra Talhada e, posteriormente, pela estação de Floresta, sendo as três intercaladas por reservatórios de grande porte, Jazigo (entre Calumbi e Serra Talhada) e Serrinha (entre Serra Talhada e Floresta). A estação da cidade de Serra Talhada apresenta alterações ambientais mais evidentes, quando comparada com as demais, principalmente devido ao despejo de esgoto doméstico, grande quantidade de resíduos sólidos e lançamentos de resíduos de um matadouro público. As outras duas estações são comumente utilizadas para recreação e uso doméstico.

Em todas as campanhas, foram feitas aferições de oxigênio dissolvido, saturação de oxigênio, temperatura da água, sólidos totais em suspensão, condutividade elétrica, turbidez, salinidade e pH, as quais foram mensuradas através de uma sonda de multiparâmetros, modelo U-52, marca Horiba.

As amostras de zooplâncton foram obtidas com o auxílio de rede com abertura de malha de 45 μm e balde graduado. Foram filtrados cerca de 100 litros em cada coleta. Não foi possível realizar o arrasto da rede de plâncton devido a pequena profundidade (< 0,5 m) em boa parte dos pontos de coleta, durante todo o período de pesquisa. Posteriormente à filtragem, os organismos foram acondicionados em recipientes plásticos devidamente etiquetados e conservados com formol neutro a 4%. Antes da fixação, os organismos foram anestesiados com água gaseificada para melhor identificação dos rotíferos e microcrustáceos.

18 Procedimentos

Os rotíferos foram analisados sob microscópio óptico, em câmara de Sedwick-Rafter. Os microcrustáceos foram observados sob estereomicroscópio, porém, para a confirmação de determinados táxons, suas estruturas de importância taxonômica foram levadas para análise em microscópio óptico. A identificação dos organismos seguiu as técnicas usuais para cada grupo e foi baseada em bibliografia específica, tais como ELMOOR-LOUREIRO (1997); KOSTE (1978) e REID (1985), além de artigos relacionados como, por exemplo, FONTANETO, MELONE e CARDINI (2004).

Nas amostras com grande quantidade de organismos, a densidade dos mesmos foi estimada utilizando o método de sub-amostragem, cujas amostras foram diluídas em um volume conhecido e previamente homogeneizadas, das quais eram retiradas 3 subamostras de 2 mL, com auxílio de uma pipeta graduada. Foram realizadas diluições, para que as sub-amostras apresentassem entre 100 e 200 animais. As amostras com baixa densidade de organismos foram contadas integralmente.

Análise dos dados

Foram calculados os dados de riqueza (numero de espécies), densidade (ind. L-1), diversidade de Shannon-Wiener (bits ind-1) (SHANNON e WEAVER, 1949), equitabilidade (PIELOU, 1967), abundância relativa (%) e frequência de ocorrência (%). Devido a maior contribuição de determinados grupos para a riqueza total do zooplâncton, os cálculos de diversidade e equitabilidade foram efetuados apenas considerando a fauna de rotíferos e cladóceros. Com relação aos valores de β-diversidade, foram feitos cálculos seguindo a fórmula [(R/αmax)-1]/[n-1], onde αmax é o valor máximo de riqueza de espécies encontrado em todas as n amostras analisadas, R é a soma do número de espécies em n amostras (HARRISON, ROSS e LAWTON, 1992).

Foram plotadas curvas de rarefação baseadas no esforço amostral para os grupos com maior número de espécies, com intuito de observar se a riqueza do rio Pajeú foi bem contemplada. Para isso, foi feita uma matriz baseada na presença e ausência das espécies que foi utilizada em cálculos com auxílio do programa

19

EstimateS (versão 9.1.0) para obtenção de dados que, posteriormente, foram plotados num gráfico pelo programa SigmaPlot.

Para testar a normalidade das variáveis foi feito teste de Shapiro-Wilk. Como a maioria dos dados não apresentaram distribuição normal, foi feito o teste de

Kruskal-Wallis com intuito de comparar variáveis bióticas, tais como riqueza, densidade e

diversidade entre as três estações ao longo do rio Pajeú. Para a análise de possíveis interferências das variáveis abióticas na comunidade zooplanctônica, foram utilizados, também, testes de correlação de Spearman.

O teste de correlação de Spearman e de normalidade de Shapiro-Wilk foram feitos com auxílio do software Statistica 8.0 portátil. Para o teste de Kruskal-Wallis, foi utilizado o software Biostat 5.3. Em todos os casos, foi considerado o valor de p < 0,05 como significativo.

Resultados

Variáveis ambientais

Os parâmetros ambientais apresentaram amplas variações entre os valores mínimos e máximos principalmente em Serra Talhada quando comparada com as outras estações. O pH variou de 6,46 a 9,67, o oxigênio dissolvido teve seu mínimo em 0,73 mg/L (com saturação de 9,3% OD) e máximo de 20,97 mg/L (286,6% OD), a turbidez chegou a um mínimo 0,5 UNT e no máximo 83,5 UNT, a condutividade, por sua vez variou de 0,3 µS cm-1 a não mais do que 1,5 µS cm-1 e a temperatura ficou entre 25 e 33°C. A salinidade observada não ultrapassou 0,08‰ (Tabela 1).

Tabela 1: Valores médios das variáveis ambientais mensuradas nas estações propostas ao longo do rio Pajeú nas cidades Calumbi, Serra Talhada e Floresta, no período de setembro de 2011 até janeiro de 2013.

Variável/estação Calumbi Serra Talhada Floresta Temperatura (°C) 29,7±2,3 28,5±2,2 28,9±2 pH 8,1±0,6 7,2±0,5 8,5±0,6 Condutividade (µS cm-1) 0,8±0,4 1,2±0,2 0,5±0,1 Turbidez (NTU) 20,1±37,7 71,7±38,2 7,6±10,8 Oxi. Dissolvido (mg L-1) 8,5±1,4 7,1±9,3 11,8±3,6 Oxi. Dissolvido (%) 112,5±17,4 93,4±121,5 154,3±49,8 STD (g L-1) 0,5±0,3 0,7±0,1 0,3±0,04 Salinidade (‰) 0,04±0,03 0,06±0,01 0,02±0,01

20 Riqueza e frequência de ocorrência

Foram registrados 95 táxons de rotíferos ao longo do trecho estudado, dos quais 46 (48,7%) foram comuns às três estações de coleta. As espécies estão distribuídas em 19 famílias, sendo as mais importantes Lecanidae, com 28 espécies (29,5% do total), e Brachionidae, com 20 espécies (21,1% do total), enquanto que as outras famílias não ultrapassaram 7%, cada. Entre estas espécies, 24 são novas ocorrências para Pernambuco, além de três novos gêneros, Lophocaris, Lindia e

Pompholyx (Tabela 2). No trecho de Calumbi, posicionado à montante dos outros

dois, foram encontradas 65 espécies (17 ± 7), com cinco exclusivas. Seguindo o curso do rio, no trecho mais alterado (Serra Talhada), foram encontradas 61 espécies (15 ± 7), das quais quatro foram exclusivas. Floresta (trecho mais à jusante) apresentou 83 espécies (87,4% do total), das quais 17 foram exclusivas sendo, por isso, o ambiente mais rico e com maior quantidade de espécies exclusivas. A riqueza, nessa estação, manteve-se sempre alta, variando de 17 a 45 espécies, com uma média de 30 ± 8 (Tabela 2).

Quanto aos cladóceros, foram encontradas 31 espécies, distribuídas em 6 famílias. A família mais representativa foi Chydoridae, com 15 espécies, representando 51,7% do total (Tabela 2). Dentre as espécies, quatro são consideradas novas ocorrências para Pernambuco: Diaphanosoma fluviatile Hansen, 1899, D. polyspinum Korovchinsky, 1982, Simocephalus serrulatus (Koch, 1841) e

Parvalona parva (Daday, 1905). A estação com maior riqueza foi Calumbi, que

apresentou 24 espécies identificadas, das quais 10 foram exclusivas, seguida por Floresta, com 20 espécies identificadas e quatro exclusivas (Figura 1). Os copépodes foram representados pelas espécies Thermocyclops decipiens Kiefer, 1929 e Notodiaptomus cearensis Wright, 1936, além de formas juvenis.

Quanto aos cladóceros foi possível observar maior riqueza em Calumbi e Floresta, onde foram encontrados em média 5 ± 5 e 5 ± 3 espécies por amostra,

21

respectivamente. No trecho mais impactado a riqueza média foi 3 ± 2 espécies sendo afetadas significativamente pela temperatura (Spearman; r = -0,56; p < 0,05). Os copépodes estiveram presentes em todas as estações de coleta.

Com relação à frequência de ocorrência para as espécies de rotífera, no trecho de Calumbi, as espécies mais frequentes foram Testudinella patina (94,4%),

Lecane bulla (83,3%) e Plationus patulus (77,8%). Por outro lado, em Serra Talhada

as espécies mais frequentes foram Platyias quadricornis, Dicranophoroides claviger e Lecane papuana, todas com 86,7% de frequência de ocorrência. Na última estação do rio a espécie Lecane bulla teve 100% de ocorrência, seguida por Lecane

lunares, L. luna e Lepadella patela, com 95% de frequência cada uma. Em relação

aos cladóceros, em Calumbi a espécie mais frequente foi Ephemeroporus hybridus (83,3%), seguida por Karualona muelleri e Ceriodaphnia cornuta com 55,6% e 50%, respectivamente. Em Serra Talhada, a espécie Moina micrura foi a mais frequente com 33,3% seguida por K. muelleri e C. cornuta, ambas com 26,7%. Em Floresta, E.

hybridus e K. muelleri ocorreram em 80% das amostras cada uma, enquanto que Anthalona verrucosa foi registrada em 50% das amostras. O copépode Thermocyclops decipiens e as larvas Nauplii tiveram frequência superior a 90% nas

22 Figura 1: Distribuição das espécies de cladóceros do rio Pajeú, considerando as três estações de coleta (Calumbi, Floresta e Serra Talhada), durante o período entre setembro de 2011 e janeiro de 2013. As interseções indicam presença das espécies em mais de uma estação.

23 Tabela 2: Lista de ocorrência das espécies identificadas quanto aos pontos de coleta onde Ca = Calumbi, St = Serra Talhada, Fl = Floresta. Distribuição baseada em SEGERS (2007), KOTOV et al. (2009) e “FADA database” (2014). NT = Neotropical, AU = Austrália, PA = Paleártico, OL = Oriental, NA = Neoártico, ANT = Antártico, AT = Afrotropical, PAC = Pacífico. O * destaca os novos registros de espécies pra Pernambuco.

Táxons/ Estações Ca St Fl Distribuição

ROTIFERA

Asplanchnidae

Asplanchna sieboldii (Leydig, 1854) X AT, AU, NA, NT, OL, PA

Brachionidae

Anuraeopsis fissa Gosse, 1851 X X X AT, AU, NA, NT, OL, PA

Brachionus angularis Gosse, 1851 X X X AT, AU, NA, NT, OL, PA

B. bidentatus Anderson, 1889* X X X AT, ANT, AU, NA, NT, OL, PA

B. budapestinensis Daday, 1885 X X AT, AU, NA, NT, OL, PA

B. caudatus Barrois & Daday, 1894 X X X AT, AU, NA, NT, OL, PA

B. calyciflorus Pallas, 1766 X X X AT, ANT, AU, NA, NT, OL, PA

B. dimidiatus Bryce, 1931 X X AT, AU, NT, OL, PA

B. dolabratus Harring, 1914 X X NT

B. falcatus Zacharias, 1898 X X X AT, AU, NA, NT, OL, PA

B. havanaensis Rousselet, 1911 X X X NA, NT

B. leydigii Cohn, 1862 X -

B. quadridentatus Hermann, 1783 X X X AT, AU, NT, OL, PA

B. rubens Ehrenberg, 1838 X AT, NA, NT, OL, PA

B. urceolaris Müller, 1773 X X NT

Keratella americana Carlin, 1943 X X ANT, NA, NT

K. cochlearis (Gosse, 1851) X X X AT, NT

K. lenzi Hauer, 1953 X X X AT, NA, NT, OL

K. tropica (Apstein, 1907) X X X AT, AU, NA, NT, OL, PA

Plationus patulus (Müller, 1786) X X X AT, AU, NT, OL

Platyias quadricornis (Ehrenberg, 1832) X X X AT, AU, NA, NT, OL, PAC, PA

Dicranophoridae

Dicranophoroides caudatus (Ehrenberg,

1834)* X X X AT, AU, NA, NT, OL, PA

D. claviger (Hauer, 1965)* X X X AT, NT, OL

Dicranophorus forcipatus (Müller, 1786)* X X AT, AU, NA, NT, OL, PA

Epiphanidae

Epiphanes brachionus (Ehrenberg,

1837)* X AT, NT, OL, PA

E. macroura (Barrois & Daday, 1894) X X X AT, AU, NA, NT, OL, PA

Euchlanidae

Dipleuchlanis propatula (Gosse, 1886) X AT, AU, NA, NT, OL, PA

Euchlanis dilatata Ehrenberg, 1832 X X X AT, AU, NA, NT, OL, PA

Tripleuchlanis plicata (Levander, 1894) X X AT, AU, NA, NT, OL, PAC, PA

Flosculariidae

Ptygura sp. X -

Hexarthridae

Hexarthra fennica (Levander, 1892) X X X AT, AU, NA, NT, OL

Hexarthra sp. X X X -

Lecanidae