i Universidade Federal de Ouro Preto
Instituto de Ciências Exatas e Biológicas
Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais
William de Oliveira Sabino
ECOLOGIA DE NIDIFICAÇÃO DE Megachile (Moureapis) anthidioides Radoschowsky, 1874 (HYMENOPTERA: MEGACHILIDAE) EM CAVIDADES
ARTIFICIAIS.
ii William de Oliveira Sabino
ECOLOGIA DE NIDIFICAÇÃO DE Megachile (Moureapis) anthidioides Radoschowsky, 1874 (HYMENOPTERA: MEGACHILIDAE) EM CAVIDADES ARTIFICIAIS.
Orientadora: Profa. Dra. Yasmine Antonini
Ouro Preto, MG 2010
iv Agradecimentos
Agradeço à minha orientadora, Yasmine Antonini, pelos quatro anos de orientação. Devo a você grande parte da minha paixão pelas abelhas. Obrigado pelo apoio em meus projetos, por ter sempre aceitado minhas idéias e por ter me tornado um cientista. Serei eternamente grato e te levarei para sempre no meu coração. Bzzzz, pra você!
Aos colegas do Laboratório de Biodiversidade, em especial à Cristiane. Seus pedidos de transporte salvaram a minha vida (parasitei mesmo!). Rubem, prometo que agora limpo a minha mesa!!
Aos meus eternos amigos e irmãos: Caryne, Eduardo, Roberth, Leandro (Difs) e Vinícius (Bisk8), por toda a amizade e companheirismo nesses tantos anos de Ouro Preto. Soubemos aproveitar muito bem o que esta cidade nos proporcionou (inclusive as faltas de água).
À Dra. Esther Bastos pelo enorme auxílio na identificação dos polens e a todos os amigos que fiz do Laboratório de Recursos Vegetais e Opoterápicos da Fundação Ezequiel Dias. Um beijão para todas: Paulinha, Rânia, Tati, Claudinha e Sara. Não posso me esquecer do Milton, que gentilmente me acolheu durante a minha estadia em Belo Horizonte. Abração pra ti! Ao Rubens, secretário do Biomas, pelo excelente profissionalismo e enorme auxílio a todos os alunos. Cara, você é d+!
À minha família, pelo enorme apoio durante todos esses anos em que estou fora.
À minha namorada, Cristina, pelo incentivo, amizade e companheirismo durante o meu mestrado. Te amo gata!
Ao IEF, pela concessão da licença de pesquisa no PEIT.
À UFOP, universidade onde orgulhosamente nasci e fui criado, que me deu todas as oportunidades do mundo (e mais um pouco) de poder sempre seguir em frente, inclusive a minha bolsa de mestrado. É uma mãe mesmo.
v Sumário
Introdução Geral...1
Capítulo 1 - Biologia da Nidificação de Megachile anthidioides em cavidades artificiais no Parque Estadual do Itacolomi, MG...12
Introdução...15
Objetivos e Hipóteses...18
Material e Métodos...20
Resultados...28
Discussão...39
Conclusão...46
Referências Bibliográficas...47
Capítulo 2 - Seria Megachile anthidioides uma espécie oligoléctica? Avaliação do seu nicho trófico...56
Introdução...58
Objetivos e Hipóteses...60
Material e Métodos...61
Resultados...63
Discussão...68
Conclusão...72
vi Lista de Figuras
Capítulo 1
viii Figura 24. Vespa não identificada, encontrada em ninhos de Megachile anthidioides. Foto: Flávio Siqueira...38
Capítulo 2
Figura 1. Tipos polínicos encontrados nos ninhos de Megachile anthidioides em Ouro Preto, MG (aumento de 1000x). 1. Asteraceae: Baccharis sp. a- vista polar e b- vista equatorial; 2. Asteraceae: Vernonia sp.; 3. Onagraceae: Ludwigia sp.; 4. Sapindaceae: Serjanea sp.; 5. Myrtaceae: Myrcia sp.; 6. Leguminosae; 7. Asteraceae: Senecio sp.; 8. Asteraceae: Elephantopus sp...64 Figura 2. Proporções entre os tipos polínicos encontrados nas lâminas de ninhos de Megachile anthidioides no Parque Estadual do Itacolomi, MG...65 Figura 3. Índices de diversidade de Shannon em cada mês de coleta de pólen...66 Figura 4. Análise de Cluster, mostrando o grau de similaridade polínica entre os meses de coleta...67
Lista de Tabelas
Capítulo 2
2 INTRODUÇÃO GERAL
A porção sul da Serra do Espinhaço, localizada em Minas Gerais, contém grandes áreas do Cerrado e um dos biomas mais ricos do planeta (Myers et al., 2000). Nesta região, o Cerrado contém campo rupestre e área de Canga, com um solo fino e pobre, alta insolação e baixa umidade. Estas situações extremas formam uma região altamente peculiar e endêmica. Entretanto, este bioma tem sido considerado um dos mais críticos e ameaçados, devido ao alto impacto antrópico no qual é sujeitado (Mendonça & Lins, 2000). A região de Ouro Preto, pertencente à Serra do Espinhaço, sofre com enormes impactos como as atividades mineradoras de grandes empresas que ameaçam, a cada dia, as poucas áreas que restam deste bioma.
A biodiversidade global está declinando a uma taxa alarmante, e a iminente perda de importantes serviços de ecossistemas se torna uma das maiores preocupações para os ecólogos nos dias de hoje (Luck et al., 2003).
3 Em muitos contextos, é importante tentar entender as características únicas das populações. Nas aplicações mais teóricas, estamos interessados em saber, por exemplo, a taxa na qual a população muda sua densidade, em resposta à pressão de seleção. Esses tópicos são típicos do campo denominado ecologia populacional (Vandermeer & Goldberg, 2003), que está rapidamente aumentando em importância, parcialmente por causa da explosão da população humana. Os mesmo princípios básicos provavelmente governam as populações de homens e outros animais, mas os insetos provêem um material excepcionalmente simples para o campo de estudos dos problemas populacionais (Varley et al., 1974).
O estudo da biologia e historia de vida dos organismos tem sido uma das técnicas utilizadas para se avaliar os efeitos das mudanças no ambiente sobre as espécies. Dentre estes organismos, os insetos têm se mostrado indicadores apropriados para essa finalidade, tendo em vista sua diversidade e capacidade de produzir várias gerações, geralmente, em curto espaço de tempo (Neto et al., 1995). Além disso, constituem o grupo evolutivamente mais bem sucedido de todo o mundo, tendo mais que o dobro de todos os outros táxons combinados (Rupert et al., 2005).
Dentro da Classe Insecta os Hymenoptera consistem em uma das ordens mais importantes. É um grupo muito interessante em termos de biologia, porque exibem uma grande diversidade de habitats e complexidade de comportamentos, culminando na organização social de vespas, abelhas e formigas (Borror & DeLong, 2005). As famílias pertencentes a esta ordem são componentes essenciais do ecossistema, que atuam como polinizadores, controladores de populações de insetos herbívoros e como cicladores de nutrientes, e podem ser muito sensíveis a mudanças ambientais (LaSalle & Gauld, 1993).
4 mil espécies distribuídas nas diferentes regiões do mundo (Michener, 2000). As comunidades de abelhas são importantes para a manutenção de ecossistemas terrestres, pois são responsáveis por cerca de 70% da polinização de todas as angiospermas (Roubik, 1989). Essa estreita relação é baseada na troca de recompensas e, na maioria das vezes, a visita floral é motivada pelo néctar, pólen, fragrâncias e outros recursos utilizados tanto pelas abelhas adultas quanto pela prole (Morgado et al., 2002). O Brasil possui a maior diversidade de abelhas da região Neotropical com 1678 espécies distribuídas em cinco famílias (Moure et al., 2007).
Cerca de 85% das espécies de abelhas descritas são solitárias (Batra, 1984). O comportamento solitário em abelhas caracteriza-se pela independência das fêmeas na construção e aprovisionamento de seus ninhos. Não há cooperação ou divisão de trabalhos entre fêmeas de uma mesma geração, ou entre mãe e filhas (Michener, 1974).
5 Krombein (1967) e Garófalo (2000), esse tipo de armadilha pode prover alguma informação sobre a diversidade de espécies e sobre alguns aspectos de sua biologia.
Espécies de abelhas solitárias que nidificam em cavidades pré-existentes, apresentam populações quase sempre extremamente esparsas, pois os substratos utilizados não estão amplamente disponíveis (Danks, 1971) e sítios de nidificação de difícil localização (Jayasingh & Freeman, 1980). A metodologia de ninhos-armadilha é simples e considerada extremamente eficiente em amostragem das espécies que procriam no hábitat estudado excluindo, geralmente, aquelas presentes na área por acidente, e permite ainda com que os ninhos fundados sejam convenientemente observados e facilmente levados ao laboratório para estudos mais detalhados (Assis & Camillo, 1997). Membros das famílias Apidae e Megachilidae têm sido freqüentes em armadilhas e foram capturados em todos os estudos realizados no Brasil enquanto Colletidae raramente ocupou os ninhos (Garófalo et al., 2004). Cerca de 60 espécies de abelhas solitárias já foram capturadas em ninhos-armadilha no Brasil (Garófalo et al., 2004) e este número provavelmente deve estar muito subestimado, se levarmos em conta problemas taxonômicos de identificação e a falta de levantamentos faunísticos em muitas regiões do país.
Membros de Megachilidae são muito diversificados no uso de substratos para nidificação. Algumas espécies escavam seus ninhos no solo, mas a maioria das espécies é especialista em cavidades pré-existentes (Eickwort et al., 1981). No Brasil, Megachilidae é representada somente por espécies da subfamília Megachilinae. As abelhas desta subfamília possuem duas características distintivas: as fêmeas de todas as suas espécies não parasitas carregam pólen apenas no abdome, em uma escopa ventral, e utilizam-se de material coletado fora dos ninhos para a construção de suas células de cria (Silveira et al., 2002).
6 de nidificar em cavidades provavelmente desenvolveu-se repetidamente em Megachile de ancestrais que nidificavam no solo (Eickwort et al., 1981). O gênero é grande, com cerca de 1320 espécies conhecidas (Michener, 2000) das quais 161 têm ocorrência registrada no Brasil (Silveira et al., 2002), mas, apesar desta grande riqueza, a falta de estudos tem feito com que o conhecimento desses insetos seja limitado (Almeida et al., 1997).
Megachile (Moureapis) anthidioides Radoschowsky, 1874 é, na maioria das vezes, encontrada em locais de altitude elevada, ocorrendo desde a Argentina, Costa Rica e Paraguai a vários estados do Brasil, como Bahia, Minas Gerais, Paraná, Rio de Janeiro, Rio Grande do Sul, Santa Catarina e São Paulo (Raw, 2007). Este trabalho apresenta o primeiro registro de Megachile anthidioides, utilizando a metodologia de ninhos-armadilha. Até o presente momento, havia apenas o registro da espécie em metodologias de coleta direta (e.g. Silveira & Cure 1993, Silveira et al. 1993, Silveira & Campos 1995, Gonçalves & Melo 2005).
7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Aguiar, C. M. L. & Zanella, F. C. V. 2005. Estrutura da comunidade de abelhas (Hymenoptera: Apoidea: Apiformis) de uma área na margem do domínio da Caatinga (Itatim, BA).
Neotropical Entomology. 34(1): 015-024.
Almeida, D. A. O.; Martins, R. P. & Buschini, M. L. 1997. Behaviour and nesting of the neotropical cavity-nesting specialist bee Megachile assumptionis Schrottky, with comparisons to the neartic Megachile brevis Say (Hymenoptera: Megachilidae). J. Hym. Res. 6(2): 344-352.
Assis, J. M. F. & Camillo, E. 1997. Diversidade, Sazonalidade e Aspectos Biológicos de Vespas Solitárias (Hymenoptera: Sphecidae: Vespidae) em Ninhos Armadilhas na Região de Itaiutaba, MG. An. Soc. Entomol. Brasil. 26:335-347.
Batra, S. W. 1984. Solitary Bees. Scientific American. 250(2):86-93.
Bensusan, N. 2006. Conservação da Biodiversidade em áreas protegidas. Rio de Janeiro: Editora FGV. 176p.
Borror, D. J.; DeLong, D. M. 2005. Introduction to the study of insects. Ed. 7. Belmont: Thomson Brooks/Cole. 864p.
8 Danks, J. V. 1971. Biology of some stemnesting aculeate Hymenoptera. Trans. R. Entomol. Soc.
Lond. 122: 323- 399.
Eickwort, G. C., R. W. Matthews, & J. Carpenter. 1981. Observation on the nesting behaviour of Megachile rubi and M. texana with a discussion of the significance of soil nesting in the evolution of megachilid bees (Hymenoptera: Megachilidae). Journal of the Kansas Entomological Society 54(3):557–570.
Garófalo, C. A. 2000. Comunidades de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) que utilizam ninhos armadilhas em fragmentos de matas de cerrado de São Paulo. Ann. IV Encontro Sobre Abelhas - Ribeirão Preto, SP, Brasil.
Garófalo, C. A.; Martins, C. F. & Alves-dos-Santos, I. 2004. The brazilian solitary bee species caught in trap nests. In: Freitas, B. M. & Pereira, J. O. P (ed.). 2004. Solitary bees: conservation, rearing and management for pollination. Fortaleza: Imprensa Universitária. 285p.
Gonçalves, R. B. & Melo, G. A. R. 2005. A comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apidae. I.) em uma área restrita de campo natural no Parque Estadual de Vila Velha, Paraná: diversidade, fenologia e fontes florais de alimento. Revista Brasileira de Entomologia. 49: 557-571.
9 Krombein, K. V. 1967. Trap-nesting wasp and Bees: life histories nest and associates. Smithsonian
Press, Washington, USA. 570p.
Lasalle, J. & Gauld, I. D. 1993. Hymenoptera and biodiversity. CAB International, Wallingford, 348p.
Luck, G. W.; Daily, G. C. & Ehrlich, P. R. 2003. Population diversity and ecosystem services. Trends in Ecology and Evolution. 18:331–336.
Melo, G. A. R. & Gonçalves, R. B. 2005. Highter-level bee classifications (Hymenoptera, Apoidea, Apidae sensu lato). Revista Brasileira de Zoologia. 22 (1): 153-159.
Mendonça, M. P. & Lins, D. A. 2000. Lista vermelha de espécies ameaçadas de extinção da flora de Minas Gerais. Fundação Biodiversitas, Belo Horizonte.
Michener, C. D. 1974. The Social Behavior of the Bees. Harvard University Press. Cambridge, Mass. 404 p.
Michener, C. D. 2000. The Bees of the World. The Johns Hopkins Univ. Press, Baltimore. Maryland. 913p.
10 Moure, J. S.; Urban, D. & Melo, G. A. R. 2007. Catalogue of Bees (Hymenoptera, Apoidea) in the
Neotropical Region. Curitiba: Sociedade Brasileira de Entomologia. 1058p.
Myers, N.,R. A. Mittermeier, C. G. Mittermeier, G. A. B. Fonseca & Kent. 2000. Biodiversity hotspots for preservationpriorities. Nature. 403: 853-858.
Neto, S. S.; Monteiro, R. C.; Zucchi, R. A. & Moraes, R. C. B. 1995. Uso da análise faunística de insetos na avaliação do impacto ambiental. Sci. agric. 52(1): 9-15.
Sakagami, S. F.; Laroca, S. & Moure, J. S. 1967. Wild bee biocoenotics in São José dos Pinhais (PR), South Brazil. Preliminary report. Journal of the Faculty of Science, Hokkaido University, Series VI, Zoology 16 (2); 253-291.
Silveira, F. A., & Cure, J. R. 1993. High altitude bee fauna of Southeastern Brazil: Implications for biogeographic patterns (Hymenoptera: Apoidea). Studies on Neotropical Fauna and Environment. 28: 47- 55.
Silveira, F. A., Rocha, L. B., Cure, J. R. & Oliveira, M. J. F. 1993. Abelhas silvestres (Hymenoptera, Apoidea) da Zona da Mata de Minas Gerais. II. Diversidade, abundância e fontes de alimento em uma pastagem abandonada em Ponte Nova. Revista Brasileira de Entomologia. 37: 595-610.
11 Silveira, F. A.; Melo, G. A. R. & Almeida, E. A. B. 2002. Abelhas brasileiras: sistemática e
identificação. Belo Horizonte. 253p.
Raw, A. 2007. An Annotated Catalogue of the Leafcutter and Mason Bees (Genus Megachile) of the Neotropics. Zootaxa. 1601: 1-127.
Roubik, D.W. 1989. Ecology and Natural History of Tropical Bees. Cambridge Tropical Biology Series. Cambridge University Press, 513 p.
Rupert, E. E.; Fox, R. S. & Barnes, R. D. 2005 Zoologia dos Invertebrados: uma abordagem functional-evolutiva. 7 ed. São Paulo: Roca. 1145p.
Vandermeer, J. H. & Goldberg, D. E. 2003. Population ecology: first principles. New Jersey: Princeton University Press. 280p.
12 Capítulo 1
13 Resumo - Estudos sobre a biologia de nidificação de abelhas solitárias vêm se tornando comuns ao longo dos últimos anos. O objetivo desse trabalho foi obter informações à cerca da biologia da nidificação de Megachile (Moureapis) anthidioides, em cavidades artificiais, no Parque Estadual do Itacolomi, no município de Ouro Preto, Minas Gerais. Cerca de 2000 ninhos, de diferentes diâmetros, compostos de tubos de papelão dentro de garrafas PET e papel-cartão preto dentro de blocos de madeira, foram instalados no campo entre março de 2009 e março de 2010. Dados de coletas anteriores, ocorridas entre janeiro de 2007 e fevereiro de 2008, no mesmo local, também foram aproveitados. 87 ninhos foram coletados nos 27 meses amostrados. Não foi observada uma sazonalidade marcada para a nidificação e nem dormência. A maior parte dos ninhos utilizados foi de 0.9 cm de diâmetro (77.01%) com um numero de células que variou de 1 a 11, sendo que em 23% dos ninhos encontraram-se sete células. Os ninhos foram construídos, principalmente, com folhas de Senna sp. e seguiram o padrão encontrado para abelhas cortadoras de folhas. Indivíduos adultos emergiram de 3 a 9 semanas, sendo 6 semanas o tempo de nascimento mais freqüente (29.02%). A razão sexual é claramente deslocada para machos (1: 0,42) ( 2= 56.98; p<0.0001), o que pode sugerir que algum distúrbio no sistema possa estar ocorrendo. As fêmeas são maiores dos os machos (F1,194 =266.44; p<0.001), sendo que suas células também
possuem comprimentos (F1, 35 =46.02; p<0.05) e diâmetros maiores (F1,35 =35.15; p<0.05). A
taxa de mortalidade foi de 26% e houve parasitismo em 20.69% (N=18) dos ninhos coletados, principalmente por Coelioxys (Acrocoelioxys) sp. (13 ninhos).
14 Abstract - Studies about the nesting biology of solitary bees have become common in recent years. The aim of this work was to obtain information about the nesting behavior of Megachile (Moureapis) anthidioides in artificial cavities in Itacolomi State Park in the city of Ouro Preto, Minas Gerais. About 2000 nests of different diameters, made of cardboard tubes inside plastic bottles and black cardboard tubes inside wooden blocks were installed in the field between March 2009 and March 2010. Data from previous collections, made between January 2007 and February 2008, at the same location, were also recovered. 87 nests were collected in the 27 months sampled. Marked seasonality for nesting was not observed, and no dormancy too. Most of the nests used was 0.9 cm in diameter (77.01%) with a number of cells that ranged 1 to 11, with 23% of nests with seven cells. The nests were built mainly with leaves of Senna sp. and followed the pattern found for leaf-cutter bees. Adults emerged 3 to 9 weeks after the nesting, six weeks being the most frequent time of birth (29.2%). The sex ratio is clearly males biased (1: 0.42) ( 2 = 56.98, p <0.0001), which may suggest that some disturbance in the system may be occurring. Females are larger than males (F1, 194 = 266.44, p
<0.001), and its cells also possess lengths (F1, 35 = 46.02, p <0.05) and diameters (F1, 35 =
35.15, p <0.05) larger. The mortality rate was 26% and there was parasitism of 20.69% (N = 18) of nests collected, mainly by Coelioxys (Acrocoelioxys) sp. (13 nests).
15 Capítulo 1: Biologia da Nidificação de Megachile anthidioides em cavidades artificiais no
Parque Estadual do Itacolomi, MG.
INTRODUÇÃO
O conhecimento da biologia de nidificação das abelhas tem estimulado questões e fornecido muitas respostas em diferentes campos da biologia (Paini, 2004). Diferentemente das espécies eussociais, abelhas solitárias gastam muito mais do seu tempo de vida construindo e aprovisionando seus ninhos. Os fatores que afetam essas atividades, como a escolha do local de nidificação e a disponibilidade de alimentos são, por sua vez, afetados pela estrutura ambiental (Morato & Martins, 2006).
Os trabalhos sobre a biologia de nidificação de abelhas solitárias vêm se tornando comuns ao longo dos últimos anos (e.g. Martins & Almeida 1994, Almeida et al. 1997, Garófalo et al. 1998, Martins et al. 1999, Silva et al. 2001, Antonini et al. 2003, Aguiar & Garófalo 2004, Alves-dos-Santos 2004, Kim 2007, Buschini et al. 2009). Aspectos como estrutura do ninho, tempo de forrageamento, inimigos naturais, interferência da paisagem na nidificação, mortalidade e plantas utilizadas no aprovisionamento são muitos dos temas tratados nas publicações. Apesar disso, em se tratando de abelhas cortadoras de folhas, são poucos os trabalhos que abordem as plantas fonte de material para a construção do ninho, muitas vezes pela dificuldade de identificação das folhas, que se encontram reduzidas em peças menores, o que dificulta a sua identificação no campo.
16 prediz que, em uma população panmítica, o investimento parental será igualmente distribuído entre machos e fêmeas (Fisher, 1958). Assim, se o custo de produção de uma fêmea é maior do que o de um macho, um maior número de machos será produzido (Bosch & Vicens, 2005). O problema em se estabelecer se as populações seguem ou não a teoria de Fisher vem da dificuldade associada em obter medidas acuradas de investimento parental (Strohm & Linsenmair, 1999). Medidas de energia investidas na produção da progênie apresentam óbvios problemas práticos, fazendo-se necessário realizar estimativas indiretas como alocação do alimento e tamanho corporal da prole (Bosch & Vicens, 2005).
As abelhas cortadoras de folhas (Hymenoptera: Megachilidae) exibem complexos habitats de nidificação (Zillikens & Steiner, 2004). Elas utilizam uma larga variedade de materiais oriundos de plantas, barro e resina para a construção das células de cria (Krombein, 1967). O gênero Megachile Latreille é um grupo morfologicamente e também comportamentalmente diverso, encontrado em todos os continentes exceto Antártica (Paini, 2004). Utilizam cavidades artificiais com freqüência relativamente elevada, sendo comum o aparecimento em trabalhos que utilizam este tipo de metodologia para inventario de Hymenoptera (e.g. Camillo et al. 1995, Klein et al. 2002, Alves-dos-Santos 2003, Aguiar et al. 2005, Buschini et al. 2006, Klein et al. 2006, Loyola & Martins 2006, Tylianakis et al. 2006). Embora tenha sido relatado na literatura a ocorrência de varias espécies de Megachile ocupando cavidades naturais, nenhum deles relata a presença de Megachile anthidioides.
18 OBJETIVO
A presença de M. anthidioides foi relatada na região de estudo por Sabino (2008) através de inventários de abelhas utilizando ninhos-armadilha ou busca ativa com rede entomológica. A marcante presença desta espécie, principalmente na metodologia de ninhos-armadilha, permite com que trabalhos posteriores pudessem ser realizados com a mesma.
Tendo em vista o exposto acima, o objetivo desse trabalho é obter maiores informações à cerca da biologia da nidificação de Megachile (Moureapis) anthidioides (estrutura do ninho, razão sexual, mortalidade e inimigos naturais), em cavidades artificiais, no Parque Estadual do Itacolomi, no município de Ouro Preto, Minas Gerais.
HIPÓTESES
Baseado no conhecimento acerca da biologia de nidificação e investimento parental em abelhas solitárias testou-se previsões para as seguintes hipóteses:
Hipótese 1:
O comprimento e o diâmetro das células de fêmeas e machos serão diferentes tendo em vista que fêmeas devem ser maiores do que machos.
Hipótese 2:
19 Hipótese 3:
O padrão de ocupação das cavidades segue um padrão sazonal influenciado por pluviosidade e temperatura.
Hipótese 4:
20 MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo
O trabalho foi desenvolvido no Parque Estadual do Itacolomi (PEIT) situado nos Municípios de Mariana e Ouro Preto, estado de Minas Gerais, entre os paralelos 20º 22’ 30’’S e 20º 30’ 00”S e os meridianos de 43º 32’ 30”W e 43º 22’ 30”W. Abrange toda a Serra do Itacolomi, pertencente à Cadeia do Espinhaço (Fig. 1). O parque tem uma área aproximada de 7000 ha sendo o ponto mais elevado o pico do Itacolomi, com 1772m, cuja presença foi referência geográfica para os bandeirantes durante o século XVIII (Castañeda, 1993).
21 O PEIT está situado no extremo oeste dos domínios da mata atlântica, na zona de transição com o cerrado. Sua vegetação é composta por floresta estacional semidecidual, floresta de galeria e campo rupestre, este com as fitofisionomias de campos quartzíticos e campos ferruginosos (Messias et al., 1997). A precipitação varia de 1000 a 1500 mm anuais e a temperatura oscila entre 19ºC e 22ºC (Fujaco, 2007) (Fig. 2 e 3).
Figura 2. Distribuição pluviométrica mensal para as três áreas (custódio, Saramenha e manso), abrangidas pelo Parque Estadual do Itacolomi. Fonte: Novelis. Extraído de Fujaco (2007).
A região do parque é voçorocas provocadas por an vastidões de campos queimad já se apropriaram de terras situ
Os ninhos foram instal São José do Manso, próximo interpretativa, de cunho turísti 4 e 5).
Figura 4. Porção f parte demarcada c (Imagem: Google E
é marcada pela ação antrópica, com a exis antigos mineradores à procura de riquezas ados provocados pelos novos moradores de su ituadas em áreas de zona de proteção (Castañed talados em uma região denominada vassoural, o ao que hoje é uma área de camping, no f stico, conhecida como “Trilha do Forno”, de ce
final da trilha do forno, próxima à área de cam corresponde ao local onde os ninhos foram co
Earth/2009).
22 xistência de imensas as minerais, ou por suas redondezas, que
eda, 1993).
al, na antiga fazenda o final de uma trilha cerca de 1.5km (Fig.
23
Procedimento de campo
Cerca de 2000 ninhos foram instalados no campo entre março de 2009 e março de 2010. Utilizou-se dois tipos de materiais: tubos de papelão protegidos da chuva por garrafas de plástico do tipo PET (Fig. 6) e tubos de papel cartão preto, inseridos dentro de furos em blocos de madeira (Fig. 7). Os tubos de papel-cartão foram produzidos com uma folga de 2 cm de comprimento para facilitar o pouso das abelhas. O comprimento dos tubos variou de 6 a 12.5 cm e o diâmetro de 0.4 a 1.6 cm. Também foram aproveitados dados de coletas ocorridas entre janeiro de 2007 e fevereiro de 2008, no mesmo local, na tentativa de obter uma informação mais completa a cerca da ecologia de nidificação de M. anthidioides.
24 Figura 6. Ninhos confeccionados com papelão, dispostos dentro de
garrafas PET. Foto: William Sabino.
25 A cada quinze dias todos os tubos eram vistoriados com um auxílio de um otoscópio e aqueles que porventura estivessem ocupados foram coletados e levados para o laboratório. Para cada ninho retirado, outro foi colocado no mesmo lugar, a fim de se ter sempre a mesma quantidade de ninhos no campo.
Foram realizadas, também, algumas visitas periódicas no campo para tentar encontrar fêmeas coletando material de construção para descobrir as espécies de plantas utilizadas e comparar com o material encontrado nos ninhos.
Procedimentos de laboratório
Os ninhos ocupados foram levados ao laboratório, colocados em tubos de vidro transparentes individuais e fechados nas extremidades com um tecido (musselini) que permitisse a circulação de ar e mantidos à temperatura ambiente (Fig. 8).
26 Adultos de Megachile e/ou de seus parasitos, nascidos em laboratório foram mortos em câmara mortífera, montados, identificados e depositados na Coleção Entomológica do Laboratório de Biodiversidade – DEBIO- UFOP.
Alguns ninhos foram abertos para análise da contagem do numero de células, coleta de amostras de pólen e de folhas. Em seguida foram fechados e mantidos como descrito acima até a eclosão dos adultos.
Alguns ninhos tiveram as células individualizadas em placas de petri para a posterior medição da largura e do comprimento das células em relação ao sexo do indivíduo presente (Fig. 9). O tamanho total de cada indivíduo foi estimado através da medida da distância intertegular elevada ao quadrado. Todas as medições foram realizadas com o auxílio de um paquímetro digital.
Mediu-se o comprimento e a largura de 187 folhas de ninhos de 0.9 cm de diâmetro e de 55 folhas de ninhos de 1.6 cm de diâmetro. Esses diâmetros dos ninhos foram escolhidos por serem os ninhos com os diâmetros mais extremos visto que, no segundo período de coleta, não foram coletados ninhos em diâmetros de 0.6cm.
Alguns indivíduos foram colocados em recipientes de vidro, no laboratório, para que fossem observados alguns comportamento, como acasalamento ou possíveis interações antagonísticas (Fig. 10).
27 Análise dos dados
Todos os dados foram submetidos a testes de normalidade para que fosse aplicada a estatística mais adequada a cada caso.
Para avaliar se machos e fêmeas apresentam tamanhos corporais significativamente diferentes usou-se uma ANOVA. O mesmo teste foi utilizado para avaliar diferenças no diâmetro e comprimento de células de machos e fêmeas.
O teste de Mann-Whitney foi utilizado para avaliar se há diferença de nidificação entre as estações seca e chuvosa. A taxa de mortalidade foi calculada pela taxa entre o número de células construídas e o número de indivíduos nascidos em cada ninho. Um teste de Chi-quadrado foi usado para avaliar se a razão sexual observada difere da freqüência esperada pelo Princípio de Fisher (1:1).
RESULTADOS
Ninhos coletados Dos 2.000 ninhos insta Megachile anthidioides. Dos em apenas seis. Parece não dormência, já que encontramo setembro) quanto de chuva corroborados pelas análises es sazonalidade.
Figura 11. Ninhos colet março de 2009 a março
stalados ao longo do período de estudo, 87 fo s 27 meses amostrados não foram encontrado
o ocorrer uma sazonalidade marcada para os uma alta taxa de nidificação tanto em mese va (dezembro a janeiro) (Fig. 11). Esses estatísticas, onde não foi encontrado resultado
letados no período entre janeiro de 2007 a fevereiro ço de 2010.
28 foram ocupados por dos ninhos ocupados a a nidificação nem ses de seca (agosto e es resultados foram o significativo para a
As abelhas utilizaram 77.01% deles de 0.9 cm de diâ
Estrutura do ninho e ra Os ninhos foram cons alongado. O numero de cél encontraram-se sete células (F cortadas em formato arredond inimigo natural (Fig. 14).
Figura 12. Diâmetro ninhos.
m ninhos de quatro diâmetros: 0.6, 0.9, 1.3 iâmetro (Fig. 12).
razão sexual
nstruídos somente com folhas e possuíram a élulas variou entre 1 a 11 sendo que em (Fig. 13). A entrada do ninho é vedada com u
ndado, dispostas de modo a não permitir a e
tro dos tubos utilizados pelas fêmeas para a const
29 1.3 e 1.6 cm, sendo
aspecto cilíndrico e m 23% dos ninhos uma série de folhas a entrada de nenhum
Figura 13. Número anthidioides coletado
Figura 14. Ninho ab na entrada, com a fun
ero de células mais freqüentes nos ninhos de dos.
aberto, evidenciando a presença de pedaços circula unção de proteção das células de cria.
30
de Megachile
Indivíduos adultos em nascimento mais freqüente (29 diferenças no tempo de nascim
De um total de 344 i fêmeas. Essa diferença foi sign é claramente deslocada para m 2007, janeiro de 2008, abril d proporção de fêmeas (Fig. 16 parte mais interna do ninho e e
Figura 15. Tempo de remoção do campo.
emergiram de 3 a 9 semanas, sendo 6 sem 29.02%), após os ninhos terem sido removidos imento entre as estações seca e chuvosa (Fig. 1
indivíduos nascidos em laboratório 242 for ignificativamente diferente ( 2= 56.98; p<0.000 a machos (1: 0,42). No entanto em alguns m de 2009 e agosto de 2009) a razão sexual mu 16). As células de onde emergiram os machos
e esses emergiam sempre antes das fêmeas.
e nascimento de indivíduos de Megachile anthidioi
31 emanas o tempo de os do campo. Houve . 15).
oram machos e 102 001). A razão sexual meses (dezembro de uda para uma maior os se localizavam na
As fêmeas ( =11.33 ± ( =7.38 ± 0.12mm) sendo p<0.001) (Fig. 17). Não fora indivíduos de mesmo sexo (Fig
Figura 17. Dife anthidioides. Os p
Figura 16. Número total de mac amostral.
± 0.24mm; média ± erro padrão) são maio o essa diferença estatisticamente significativ oram encontradas diferenças significativamen
Fig. 18 a-b).
iferenças no tamanho entre machos e fêmea s pontos representam a média e as barras, o erro pad
achos e fêmeas nascidos a cada mês de coleta, em t
32 iores dos os machos tiva (F1,194 =266.44;
ente diferentes entre
eas de M. adrão.
33 Células de onde emergiam fêmeas apresentaram comprimento ( =11.16 ± 0.24mm) significativamente maior do que as de machos ( =9.29 ± 0.14mm) (F1, 35 =46.02; p<0.05). O
diâmetro também foi significativamente diferente (fêmea =6.22 ± 0.09mm; macho = 5.45 ± 0.1mm) (F1,35 =35.15; p<0.05). Não foi encontrada relação entre diâmetro do ninho artificial
com o tamanho ou numero das células.
Megachile anthidioides corta as folhas de três formas diferentes dependendo do uso: arredondada menor - utilizada como base da célula, arredondada maior - utilizada na operculação da célula, e uma forma elíptica - utilizada no revestimento lateral, onde ficava bem visível o corte lateral realizado pelas poderosas mandíbulas das fêmeas (Fig. 19 a-d). As folhas maiores, usadas como revestimento lateral possuíram um comprimento médio de 1.44 ± 0.01cm e uma largura média de 0.86 ± 0.01cm. Não foi encontrada relação entre o comprimento e a largura de folhas de ninhos construídos em cavidades de diferentes diâmetros.
34
Figura 19. Tipos de corte e arquitetura do ninho de Megachile anthidioides. a) corte arredondado menor, forrando a base das células; b) corte arredondado maior, utilizado na operculação das células; c) corte maior, de forma eliptica, utilizado no revestimento lateral das células; d) ninho aberto, evidenciando a arquitetura do ninho e a presença de uma larva de M. anthidioides.
Fotos: William Sabino.
a
b c
Pela análise das folhas plantas utilizadas pelas fêmeas Senna sp. (Fig. 20 a-b). Tam Benth., que ocorreram em Leguminosae.
Acasalamento
Interações entre os ind Em um primeiro momento, o ninho. Não foi observada ne momento, machos de ninhos d A partir daí foram observadas machos que haviam acabado princípio de briga entre os ma havia sido colocado no pote. T fêmea era adicionada ao recip Figura 20. Comparação entre a f indivíduo de Senna sp. presente n
as presentes nos ninhos, foi possível identifica as. A maioria das folhas utilizadas na construç mbém foi possível identificar folhas de Dalb menor quantidade. Ambas as plantas per
ndivíduos no laboratório foram observadas em o recipiente continha apenas indivíduos mac nenhuma interação antagonística entre eles. s diferentes foram inseridos, pouco a pouco, de as algumas tentativas de cópula dos machos do o de serem colocados no pote. Em alguns c
achos para a decisão de quem copulava com . Tentativas de acasalamento também ocorriam cipiente e duravam cerca de 4 a 5 segundos. O
a folha presente no ninho de Megachile anthidioide e na área dos ninhos (b).
a
35 icar duas espécies de ução do ninho são de lbergia miscolobium pertencem à família
m algumas ocasiões. achos de um mesmo es. Em um segundo dentro do recipiente. do recipiente com os casos foi observado m o novo macho que am toda vez que uma . O macho prendia a
ides (a) e as folhas de um
36 fêmea para que a mesma não escapasse e logo após se iniciava a cópula. Nenhuma interação antagonistica foi visualizada em cópulas com fêmeas. Cada fêmea copulou apenas uma vez e com um macho, dentro do recipiente.
Mortalidade e inimigos naturais
A taxa de mortalidade nos ninhos de M. anthidioides foi de 26%. Os principais inimigos naturais foram formigas (principalmente Crematogaster, Cephalotes e Camponotus) fungos e parasitas (Fig. 21 a-b). Houve parasitismo em 20.69% (N=18) dos ninhos coletados. Foram identificadas três espécies de parasitos: Coelioxys (Acrocoelioxys) sp. Mitchell, (13 ninhos) (Fig. 22), Melittobia sp. Westwood (1 ninho (Fig. 23) e uma espécie de vespa (4 ninhos) não identificada (Fig. 24).
37 Figura 22. Coelioxys (Acrocoelioxys) sp., principal parasita dos
ninhos de Megachile anthidioides. Foto: Flávio Siqueira.
38 Figura 24. Vespa não identificada, encontrada em ninhos de
39 DISCUSSÃO
Ninhos coletados
Megachile anthidioides nidifica ao longo de todo ano embora a freqüência de nidificação tenha variado. A baixa nidificação nos três primeiros meses de amostragem pode ter acontecido em função do tempo necessário para que os adultos localizassem as cavidades tendo me vista que no mesmo período, do ano seguinte, houve um maior numero de ninhos ocupados.
A alta nidificação no fim da estação seca poderia significar uma maior disponibilidade de indivíduos para a estação chuvosa. Resultados obtidos em estudos de levantamento de abelhas e vespas (Camillo et al. 1995, Assis & Camillo 1997, Buschini et at. 2006) mostraram um maior número de nidificações na estação quente e chuvosa. Sabe-se que baixas temperaturas e baixos valores de umidade exercem uma influência negativa na atividade de espécies de abelhas solitárias, as quais possuem uma baixa capacidade termorregulatória (Eickwort & Ginsenberg, 1980). Os nossos estudos demonstram uma tendência de nidificação no período chuvoso (as chuvas começaram a partir de outubro), na primeira bateria de coletas (jan/07 – fev/08). Já na segunda bateria de coletas (mar/09 – mar/10), a sazonalidade de nidificação se mostrou bem evidente, com uma maior quantidade de ninhos coletados na estação chuvosa. Apesar de não ter sido observado longos períodos de dormência, o maior período de eclosão de ninhos fundados na estação seca, poderia estar ligado à fontes de alimento preferenciais ou até mesmo ao fato das menores temperaturas do inverno, principalmente em Ouro Preto.
Estrutura do ninho e razão sexual
40 com algumas exceções. Difere, por exemplo, de espécies bem especializadas, como Megachile assumptiones Schrottky (Almeida et al., 1997), que nidifica exclusivamente em cavidades vazias deixadas pela abelha solitária Ptilothrix plumata Smith e de Megachile pseudanthidioides Moure (Zillikens & Steiner, 2004), que utiliza barro na construção dos ninhos. As abelhas da família Megachilidae são muito diversificadas no uso de substratos para a nidificação (Martins & Almeida, 1994) e nem todas utilizam exclusivamente folhas.
A presença de camadas de folhas sobrepostas na entrada do ninho também foi descrita por Martins & Almeida (1994) e por Almeida et al. (1997). O espaço seguinte a esta camada, conhecido como célula vestibular, é comum em ninhos de abelhas solitárias e tem sido proposto como mecanismo de defesa contra inimigos naturais (Krombein, 1967). Asís et al. (2007) trabalhando com vespas da espécie Trypoxylon attenuatum não encontraram correlação entre as células vestibulares e uma diminuição da mortalidade. Segundo esses autores, as células vestibulares podem, simplesmente, serem células que não foram aprovisionadas por razões desconhecidas, e não estruturas complementares.
Não foram encontradas células vazias nos ninhos de M. anthidioides coletados. Estruturas como essas foram encontradas em ninhos de Anthodioctes megachiloides Holmberg (Alves-dos-Santos, 2004) e em ninhos de Centris tarsata Smith (Silva et al., 2001). Munster-Swendsen & Calabuig (2000) notaram que a presença de células vazias entre as células de cria de Chelostoma florisomne Linnaeus pode significar uma boa proteção ao sucesso reprodutivo da hospedeira, sendo, portanto, considerada como estratégia de defesa contra ataques de Sapyga clavicornis Linnaeus. Neste caso, o parasita perfura a parede de barro fresco e deposita seu ovo em um espaço vazio. De qualquer modo, M. anthidioides parece não utilizar essa estratégia para a defesa do ninho.
41 de fácil maleabilidade. Contudo trabalhos com espécies de Megachilidade sugerem que esse padrão talvez seja aleatório e dependente das plantas presentes no local onde as abelhas se encontram. Zillikens & Steiner (2004) trabalhando com Megachile pseudanthidioides Moure relataram o uso de folhas de Pteridófitas na construção dos ninhos. Paini (2004) observou a utilização de folhas de Acacia pulchella R. Br por uma espécie de Megachile australiana. Algumas espécies utilizam as próprias plantas de onde coletam pólen para a coleta de folhas, como é o caso de Megachile rotundata, principal polinizadora de Medicago sativa L, e que também utiliza a planta para a coleta de folhas (Pitts-Singer & Bosch, 2010).
A presença de ninhos durante todo o ano e o período de emergência da cria 3 a 9 semanas, indica que M. anthidoides seja uma espécie multivoltina. A maioria das espécies da família Megachilidae apresenta mais de uma geração por ano (Camarotti-de-Lima, 2005). Contudo, principalmente no Hemisfério Norte, algumas espécies, por exemplo, Osmia spp. Panzer e Anthidium maculosum Cresson, são univoltinas, colocando seus ovos na primavera, transformando em adultos no fim do inverno e emergindo na primavera seguinte (Krombein, 1967). O fato de haver nidificação ao longo de todo o ano deve estar relacionado a disponibilidade de alimento utilizados pela fêmea no aprovisionamento dos ninhos, comportamento muito comum nas abelhas solitárias (e.g. Paini 2004, Buschini & Cordeiro 2009).
42 A razão sexual desbalanceada com uma produção de macho muito superior à produção de fêmea, pode sugerir que algum distúrbio no sistema possa estar ocorrendo. Mesmo em abelhas solitárias, não é normal encontrarmos desvios tão grandes na produção da prole direcionados na produção de machos. Fêmeas são maiores do que machos sendo que o gasto energético para produzir fêmeas é maior (Michener, 1974) e talvez tenha relação com a disponibilidade de alimento. Apesar de não terem sido realizadas medidas do tamanho da esfera de pólen alguns autores relatam que o tamanho do corpo é associado com a quantidade de consumo de alimento pela larva (Krombein 1967, Kim 1997). Segundo Jesus & Garófalo (2000), quantidades menores de alimento são depositadas nas células nas quais os machos são produzidos. Uma quantidade maior de alimento na célula é refletida em quantidades maiores de viagens de coleta de material polínico (Jesus & Garófalo 2000, Peterson & Roitberg 2006), o que significaria um maior gasto energético pela fêmea. Alguns cuidados, entretanto, devem ser tomados ao avaliarmos apenas as células de cria. O maior tamanho de células de fêmeas em relação à de machos nem sempre é uma garantia de maior produção de machos em relação às fêmeas. Camarotti-de-Lima & Martins (2005) trabalhando com ninhos de Anthidioctes lunatus Smith (Megachilidae) encontraram uma razão sexual que segue os princípios de Fisher apesar de ambos, comprimento e diâmetro, das células de fêmeas, serem maiores que as de machos. De qualquer modo, estudos mais detalhados sobre a alocação sexual, como tempo de forrageamento, número de viagens necessárias para a construção de uma célula e quantidade de pólen alocada em cada uma de acordo com os sexos, devem ser realizadas para se obter medidas mais acuradas sobre a alocação sexual em M. anthidioides.
43 ninhos foram alocados é sujeito a uma alta atividade antrópica, estando ao lado, inclusive, de uma área de camping. Este fato ainda é mais agravante quando avaliamos a distância de forrageamento desses insetos. Em experimentos realizados com abelhas solitárias Gathmann & Tscharntke (2002) observaram uma distância máxima de forrageamento que variou de 150 – 600m em 16 espécies de abelhas solitárias, incluindo algumas da família Megachilidae. Segundo as autoras, a estrutura local do hábitat parece ser mais importante para as abelhas solitárias do que a estrutura da paisagem em larga-escala. Sendo assim, os locais de forrageamento para M. anthidioides no PEIT ficariam quase que restritos às regiões mais próximas das áreas mais detonadas.
De qualquer maneira, o fato do tamanho das células de fêmeas serem maiores que as de machos já é, por si só, um excelente auxílio para estudos futuros sobre esta espécie. Após a operculação da célula de cria bastaria a medição da mesma para saber o sexo do indivíduo presente e então a célula pode ser aberta e o conteúdo minuciosamente analisado.
Acasalamento
44 folhas. Wittmann & Blochtein (1995) observaram em varias espécies de Megachile modificações nos machos que facilitavam segurar as fêmeas na hora da cópula. Esses autores relataram em Megachile anthidioides, algumas modificações, como processos basais na mandíbula e escavações laterais no basitarso da perna anterior. Segundo esses autores tais modificações são necessárias para que o macho prenda a antena da fêmea a fim de se tentar melhorar a transmissão de sinais químicos da glândula de odor do basitarso para a antena das fêmeas.
Não foi observada nenhuma cópula entre indivíduos do mesmo ninho, dentro dos tubos de lâmpada. Segundo Wittmann & Blochtein (1995) fêmeas virgens de Megachile rotundata rejeitaram machos irmãos em testes utilizando caixas de acasalamento, mas copulam com outros indivíduos sobre condições idênticas. O comportamento de evitar a endogamia é um importante mecanismo para impedir futuros problemas populacionais. McCorquodale & Owen (1994) relataram a presença de machos diplóides em ninhos de Megachile rotundata. Os machos diplóides em são pouco viáveis, possuindo baixo ou nenhum valor adaptativo, e como tal, devem ser sempre evitados.
Mortalidade e inimigos naturais
A presença de abelhas parasitas do gênero Coelioxys em ninhos de Megachile é algo largamente conhecido na literatura. Essas abelhas são as principais parasitas de ninhos de Megachile, mas também parasitam ninhos de outras espécies de abelhas solitárias e, por isso, são facilmente encontradas em trabalhos que utilizam ninhos-armadilha como metodologia (e.g. Jesus & Garófalo 2000, Aguiar & Martins 2002, Alves-dos-Santos 2003, Aguiar et al. 2005, Aguiar et al. 2006). Entradas de cleptoparasitas dentro dos ninhos ocorrem, na maioria dos casos, enquanto a fêmea hospedeira se encontra ausente do ninho (Aguiar et al., 2006).
45 Perkins. Entretanto, essas espécies são de difícil identificação através de métodos taxonômicos tradicionais (Sari et al., 2006). As fêmeas desse parasitóide invadem o ninho enquanto este está sendo construído, permanecem no seu interior e depositam vários ovos sobre o imaturo (Alves-dos-Santos, 2004). Segundo esta autora, casulos examinados de ninhos parasitados apresentaram mais de 20 ovos sobre uma pré-pupa, bem como vários indivíduos adultos dentro do casulo.
46 CONCLUSÃO
1- A hipótese sobre o dimorfismo sexual em M. anthidioides foi corroborada. O comprimento e o diâmetro das células das fêmeas é maior do que o das células de onde nascem machos. As fêmeas também são maiores que os machos, o que serve para explicar as diferenças no tamanho das células.
2- A hipótese da taxa sexual foi corroborada, sendo observada uma maior produção de machos do que fêmeas;
3- A sazonalidade de nidificação não é evidente, sendo observadas nidificações ao longo de todo o ano, rejeitando a hipótese sobre uma nidificação não-homogênea ao longo do ano;
4- Coelioxys é o principal cleptoparasita de em ninhos de M. anthidioides, corroborando os dados da literatura de que essa espécie é o principal inimigo natural das abelhas da família Megachilidae;
47 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Aguiar, A. J. C. & Martins, C. F. 2002. Abelhas e vespas solitárias em ninhos-armadilha na Reserva Biológica de Guaribas (Mamanguape, Paraíba, Brasil). Revista Brasileira de Zoologia. 16 (Supl. 1): 101-116.
Aguiar, C. M. L. & Garófalo, C. A. 2004. Nesting biology of Centris (Hemisiella) tarsata Smith (Hymenoptera, Apidae, Centridini). Revista Brasileira de Zoologia. 21(3): 477-486.
Aguiar, C. M. L.; Garófalo, C. A. & Almeida, G. F. 2005. Trap-nesting bees (Hymenoptera, Apoidea) in áreas of dry semideciduous Forest and caatinga, Bahia, Brazil. Revista Brasileira de Zoologia. 22 (4): 1030-1038.
Aguiar, C. M. L.; Garófalo, C. A. & Almeida, G. F. 2006. Biologia de nidificação de Centris (Hemisiella) trigonoides Lepeletier (Hymenoptera, Apidae, Centridini). Revista Brasileira de Zoologia. 23 (2): 323-330.
48 Alves-dos-Santos, I. 2003. Trap-nesting bees and wasps on the university campus in São Paulo, Southeastern Brazil (Hymenoptera: Aculeata). Journal of Kansas Entomological Society. 76 (2): 328-334.
______. 2004. Biologia de nidificação de Anthodioctes megachiloides Holmberg (Anthidiini, Megachilidae, Apoidea). Revista Brasileira de Zoologia. 21(4): 739-744.
Antonini, Y. Martins, R. P. & Rosa, C. A. 2003. Inverse dependent and density-independent parasitism is a solitary ground-nesting bee in Southeast Brazil. Tropical Zoology. 16: 83-92.
Assis, J. M. F. & Camillo, E. 1997. Diversidade, Sazonalidade e Aspectos Biológicos de Vespas Solitárias (Hymenoptera: Sphecidae: Vespidae) em Ninhos Armadilhas na Região de Itaiutaba, MG. An. Soc. Entomol. Brasil. 26:335-347.
Asís, J. D.; Benéitez, A.; Tormos, J.; Gayubo, S. F. & Tomé, M. A. M. 2007. The significance of the vestibular cell in trap nesting wasps (Hymenoptera: Crabronidae): does its presence reduce mortality? Journal of Insect Behavior. 20(2): 289-305.
Batra, S. W. 1984. Solitary Bees. Scientific American. 250(2):86-93.
49 Bosch, J. 2008. Production of undersized offspring in a solitary bee. Animal Behaviour. 75:
809-816.
Buschini, M. L. T. 2006. Species diversity and community structure in trap-nesting bees in Southern Brazil. Apidologie. 37: 58–66.
Buschini, M. L. T. Niesing, F. & Wolf, L. L. 2006. Nesting biology of Tripoxylon (Trypargilum) lactitarse Saussure ( Hymenoptera; Crabronidae) in trap-nests in Southern Brasil. Braz. J. Biol. 66(3):919-929.
Buschini, M. L. T.; Rigon, J. & Cordeiro, J. 2009. Plants used by Megachile (Moureapis) sp. (Hymenoptera: Megachilidae) in the provisioning of their nests. Brazilian Journal of Biology, 69(4): 1187-1194.
Camarotti-de-Lima, M. F. & Martins, C. F. 2005. Biologia de nidificação e aspectos ecológicos de Anthodioctes lunatus (Smith) (Hymenoptera: Megachilidae, Anthiidini) em área de tabuleiro nordestino, PB. Neotropical Entomology. 34(3): 375-380.
50 Castañeda, C. 1993. Caracterização geológica e geomórfica do Parque Estadual do Itacolomi.
IEF/UFOP.
Eickwort, C. G. & Ginsberg, H. S. 1980. Foraging and mating behavior in Apoidea. Annual Review of Entomology. 25: 421-446.
Fisher, R. A. 1958. The genetical theory of natural selection, 2nd ed. Dover, New York. 318p.
Fujaco, M. A. G. 2007. Influência dos Diferentes tipos de substrato e geomorfologia na distribuição espacial e arquitetônica do gênero Eremanthus. No Parque Estadual do Itacolomi, Ouro Preto/MG. Dissertação (Mestrado). Departamento de Geologia. Universidade Federal de Ouro Preto. 80pp.
Garófalo, C. A.; Camillo, E.; Augusto, S. C.; Jesus, B. M. V. & Serrano, J. C. 1998. Nesting biology of Centris (Hemisiella) tarsataSmith (Hymenoptera, Apidae, Centridini). Revista Brasileira de Zoologia. 15(3): 589-596.
Gathmann, A. & Tscharntke, T. 2002. Foraging rages of solitary bees. Journal of Animal Ecology. 71: 757-764.
51 ______. 1999. Influence of resource level on maternal investment in a leaf-cutter bee
(Hymenoptera: Megachilidae). Behavioral Ecology. 10:552–556
______. 2007. Disc size regulation in the brood cell building behavior of leaf-cutter bee, Megachile tsurugenis. Naturwissenschaften. 94: 981-990.
Klein, A. M.; Steffan-Dewenter, I.; Buchori, D. & Tscharntke, T. 2002. Effects of land-use intensity in tropical agroforestry systems on coffe flower-visiting and trap-nesting bees and wasps. Conservation Biology. 16(4): 1003-1014.
Klein, A. M.; Steffan-Dewenter, I. & Tscharntke, T. 2006. Rain forest promotes trophic interactions and diversity of trap-nesting Hymenoptera in adjacent agroforestry. Journal of Animal Ecology. 75: 315-323.
Krombein, K. V. 1967. Trap-nesting wasp and Bees: life histories nest and associates. Smithsonian Press, Washington, USA. 570p.
Laroca, S.; Filho, D. L. S. & Zanella, F. C. V. 1987. Ninho de Austromegachile habilis e notas sobre a diversidade de Megachile (Apoidea, Megachilidae) em biótipos neotropicais. Acta Biol. Par. 16: 93-105.
52 Martins, R. P. & Almeida, D. A. O. 1994. Is the bee, Megachile assumptionis (Hymenoptera:
Megachilidae), a cavity-nesting specialist? Journal of Insect Behavior. 7(5): 759-765.
Martins, R. P.; Antonini, Y.; Silveira, F. A. & West, S. 1999. Sazonal variation in the sex allocation of neotropical solitary bee. Behavioral Ecology. 10: 401-408.
McCorquodale, D. B. & Owen, R. E. 1994. Laying sequence, diploid males, and nest usurpation in the leafcutter bee Megachile rotundata (Hymenoptera: Megachilidae). Journal of Insect Behavior. 7 (5): 731-738.
Messias, M. C. T. B.; Dias, S. J.; Roschel, M. B.; Sousa, H. C. & Matos, A. M. 1997. Levantamento florístico das matas e distribuição de algumas espécies endêmicas da área do Parque Estadual do Itacolomi. Relatório técnico UFOP/BIRD/IEF-PROFLORESTA, Universidade Federal de Ouro Preto, Ouro Preto. 75, 809-816.
Michener, C. D. 1974. The Social Behavior of the Bees. Harvard University Press. Cambridge, Mass. 404 p.
53 Munster-Swendsen, M. & Calabuig, I. 2000. Interaction between the solitary bee Chelostoma florisomne and its nest parasite Sapyga clavicornis – empty cells reduce the impact of parasites. Ecological Entomology. 25: 63-70.
Paini, D. R. 2004. Nesting biology of an Australian resin bee (Megachile sp.; Hymenoptera: Megachilidae): a study using trap nests. Australian Journal of Entomology. 43: 10–15.
Perterson, J. H. & Roitberg, B. D. 2006. Impacts of flight distance on sex ratio and resource allocation to offspring in the leafcutter bee, Megachile rotundata. Behavioral Ecology and Sociobiology. 59: 589–596.
Pitts-Singer, T. & Bosch, J. 2010. Nest establishment, pollination efficiency, and reproductive success of Megachile rotundata (Hymenoptera: Megachilidae) in relation to resource availability in field enclosures. Environmental Entomology. 39(1): 149-158.
Sabino, W. O. 2008. Estrutura da comunidade de abelhas nativas do Parque Estadual do Itacolomi, Ouro Preto, MG. Monografia (graduação). Universidade Federal de Ouro Preto. 62p.
54 Silva, F. O.; Viana, B. F. & Neves, E. L. 2001. Biologia e arquitetura de ninhos de Centris (Hemisiella) tarsata Smith (Hymenoptera: Apidae: Centridini). Neotropical Entomology. 30(4): 541-545.
Strohm, E. & Linsenmair, K. E. 1999. Measurement of parental investment and sex allocation in the European beewolf Philantus triangulum F. (Hymenoptera: Sphecidae). Behavior Ecology and Sociobioly. 47:76–88
Torchio, P. F. & Tepedino, V. J. 1980. Sex ratio, body size and seasonality on a solitary bee, Osmia lignaria propinqua Cresson (Hymenoptera: Megachilidae). Evolution. 34: 993-1003.
Tylianakis, J. M.; Klein, A. M.; Lozada, T. & Tscharntke, T. 2006. Spatial scale of observation affects , and diversity of cavity-nesting bees and wasps across a tropical land-use gradient. Journal of Biogeography. 33: 1295-1304.
Zillikens, A. & Steiner, J. 2004. Nest architecture, life cycle and cleptoparasite of the neotropical leaf-cutting bee Megachile (Chrysosarus) pseudanthidioides Moure (Hymenoptera: Megachilidae). Journal of the Kansas Entomological Society. 77(3): 193–202.
55 Capítulo 2
56 Resumo - O uso de ninhos-armadilha é uma maneira prática de se analisar o pólen armazenado. A análise do material utilizado pela fêmea nos permite chegar a conclusões sobre o grau de especialização da espécie, bem como sua provável importância na polinização de cada indivíduo ao longo do ano. O objetivo deste trabalho foi a analisar a composição polínica em ninhos de Megachile anthidioides, para verificar as espécies botânicas utilizadas pela fêmea no aprovisionamento dos ninhos. Para isso, foram aproveitados 20 ninhos coletados no Parque Estadual do Itacolomi entre 2007 e 2010. Os grãos de pólen presentes nesses ninhos foram acetolizados e, após a identificação, foi realizada a contagem de todo o material polínico presente na lâmina para que a devida proporção de cada pólen pudesse ser obtida. 97.36% dos grãos de pólen pertenciam a espécies de Asteraceae, sendo que 89.09% pertenciam ao gênero Baccharis e 12.31% ao gênero Vernonia. Grãos de pólen de outras espécies ocorreram nas lâminas de forma esporádica, podendo indicar alguma contaminação nas amostras. A análise de Cluster mostrou uma maior similaridade entre os meses da estação chuvosa em comparação com os da seca sendo que Baccharis ocorreu, principalmente, na estação chuvosa (outubro a março), e Vernonia, na estação seca (abril a setembro). Foram observadas diferenças significativas na utilização de Baccharis e Vernonia entre os meses de coleta (U=32; p=0.002). M. anthidioides pode ser classificada como oligolética tendo em vista a alta freqüência de grãos de pólen de apenas dois gêneros nas amostras analisadas. É a primeira vez que a preferência por plantas do gênero Baccharis é relatada para essa espécie. O conhecimento à cerca do nicho trófico dessas abelhas é algo de extrema importância para um grupo tão pouco estudado como é o caso das abelhas cortadoras de folhas.
57 Abstract - The use of trap-nests is a practical way of analyzing the stored pollen. The analysis of the material used by the female allows us to take conclusions about the degree of specialization of species and their importance in the pollination of each individual throughout the year. The aim of this study was to examine the pollen composition in the nests of Megachile anthidioides to verify the plant species used by the female in the provisioning of their nests. Thus, 20 nests collected in Itacolomi State Park between 2007 and 2010 were used. The pollen grains present in these nests were acetolysed and, after the identification was done counting all the pollen material present in the slides so that the proportion of each pollen could be obtained. 97.36% of pollen grains belonged to species of Asteraceae, and 89.09% belonged to the genus Baccharis and 12.31% to the genus Vernonia. Pollen grains from other species occurred sporadically in the slides, which may indicate some contamination in the samples. Cluster analysis showed a greater similarity between the months of the rainy season compared to the dry season, where Baccharis occurred mainly in the rainy season (October to March), and Vernonia, in the dry season (April to September). Significant differences were observed in the use of Baccharis and Vernonia among the sampling months (U = 32, p = 0.002). M. anthidioides can be classified as oligolectic in view of the high frequency of pollen grains of only two genera in the samples. It is the first time that the preference for plants of the genus Baccharis is reported for this species. The knowledge about the trophic niche of these bees is something of importance to a group so little studied as is the case of leaf-cutting bees.
58 Capítulo 2: Seria Megachile anthidioides uma espécie oligoléctica? Avaliaçãodo seu
nicho trófico.
INTRODUÇÃO
Algumas abelhas desenvolveram uma morfologia ou um comportamento especializado para coletar recursos florais de difícil acesso ou para explorar recursos florais específicos (Schlindwein, 2000). Estas guildas de abelhas são formadas quase exclusivamente por espécies solitárias onde não há cooperação ou divisão de trabalhos entre fêmeas de uma mesma geração, ou entre mãe e filhas (Michener, 1974).
Estima-se que aproximadamente 73% das espécies vegetais cultivadas no mundo sejam polinizadas por alguma espécie de abelha, 19% por moscas, 6.5% por morcegos, 5% por vespas, 5% por besouros, 4% por pássaros e 4% por borboletas e mariposas (FAO, 2004). Essa estreita relação é baseada na troca de recompensas e, na maioria das vezes, a visita floral é motivada pelo néctar, pólen, fragrâncias e outros recursos utilizados tanto pelas abelhas adultas quanto pela prole (Morgado et al., 2002).
O pólen abastece as abelhas com proteínas, lipídeos, vitaminas e minerais, sendo o único recurso alimentar nitrogenado para alimentar as larvas. Na falta de pólen, a colméia não cresce e nem se desenvolve e na ausência de proteína pode morrer (Bastos et al., 2003).
59 de planta. Este fenômeno é conhecido como oligolectia e ocorre em pelo menos 12 tribos de abelhas (Schlidwein, 2004). No outro extremo, as espécies poliléticas coletam pólen de numerosas espécies de plantas de diversas linhagens (Minckley & Roulston, 2006). Dentre as inúmeras espécies poliléticas se encontram, principalmente, as espécies eussociais, as quais devem prover recursos alimentares para a prole ao longo de todo o ano.
As fêmeas de Megachile são bem adaptadas para a polinização. Elas não transferem o pólen na perna, mas carregam na sua escopa abdominal. Como as fêmeas pousam diretamente nas anteras e estigmas das flores, os grãos de pólen são facilmente transferidos de uma flor para a outra (Raw, 2004). Um maior conhecimento à cerca da ecologia dessas abelhas poderia nos trazer diversos benefícios em termos de serviços ambientais. Em países da América do Norte, como o Canadá e os Estados Unidos, Megachile rotundata Fabricius é uma espécie extremamente bem estudadas (e.g. Campan & Lehrer 2002, Kemp et al. 2004, O’Neill et al. 2004, James & Pitts-Singer 2005, Peterson & Roitberg 2006, Yocum et al. 2006, Guédot et al. 2007, Pitts-Singer & Bosch 2010), por ser um grande polinizador comercial. Os serviços de polinização prestados por esta abelha somente na indústria de sementes de alfafa (Medicago sativa) no Canadá é avaliado em 6 milhões de dólares canadenses por ano (Kevan & Phillips, 2001).
60 OBJETIVO
O objetivo deste trabalho foi a analisar a composição polínica em ninhos de M. anthidioides, coletados em ninho-armadilha, para verificar as espécies botânicas utilizadas pela fêmea no aprovisionamento dos ninhos.
HIPÓTESES
A fim de se atingir o objetivo proposto, testou-se previsões para as seguintes hipóteses:
Hipótese 1:
M. anthidioides apresenta comportamento oligolético (restringe a coleta de pólen a poucas espécies vegetais, geralmente do mesmo gênero, ou uma mesma família).
Hipótese 2:
A composição do pólen coletado é a mesma em períodos similares de anos distintos.
Hipótese 3:
61 MATERIAL E MÉTODOS
Local de coleta dos ninhos
Este estudo foi desenvolvido no Parque Estadual do Itacolomi (PEIT), no município de Ouro Preto, Minas Gerais, Brasil. O PEIT pertencente à Cadeia do Espinhaço e situa-se nos municípios de Ouro Preto e Mariana entre os paralelos 20º 22’ 30’’S e 20º 30’ 00”S e os meridianos de 43º 32’ 30”W e 43º 22’ 30”W, abrangendo toda a Serra do Itacolomi (Castañeda, 1993). O Parque está situado no extremo oeste dos domínios da mata atlântica, na zona de transição com o cerrado. Sua vegetação é composta por floresta estacional semidecidual, floresta de galeria e campo rupestre, este com as fitofisionomias de campos quartzíticos e campos ferruginosos (Messias et al., 1997).
Coleta e análise polínica
Um total de 2000 ninhos armadilha foi instalado no campo, entre de 2007 e 2010. Dos ninhos ocupados foram utilizados 20 ninhos para testar as previsões da hipótese sobre a preferência polínica de M. anthidioides. Os ninhos foram escolhidos de modo a abranger ao máximo todos os meses do ano, independentemente do ano de coleta. Apenas os meses de maio e julho não foram representados, ou por não ter havido nidificação ou por não haver material suficiente para a análise. Foram analisados alguns meses iguais de anos distintos para a comparação da composição polínica presente nos ninhos. Em caso de ninhos coletados no mesmo mês, foi realizada a média das proporções polínicas encontradas nas lâminas, para que a proporção final mensal pudesse ser avaliada.
