UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARANÁ
VANESSA MARIA RIBEIRO
HIPÓTESE DE INGENUIDADE ECOLÓGICA: REVISÃO HISTÓRICA E AVALIAÇÃO EXPERIMENTAL
CURITIBA 2017
2 VANESSA MARIA RIBEIRO
HIPÓTESE DE INGENUIDADE ECOLÓGICA: REVISÃO HISTÓRICA E AVALIAÇÃO EXPERIMENTAL
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação - PPGECO da Universidade Federal do Paraná - UFPR, como requisito parcial para obtenção do título de Doutor.
Orientador: Prof. Dr. Jean Ricardo Simões Vitule.
CURITIBA 2017
3 DEDICATÓRIA
Dedico esse trabalho aos meus pais, Leonildo Ribeiro e Cleusa de Fátima Ribeiro, a quem devo tudo o que tenho e tudo o que sou. Obrigada por estarem sempre ao meu lado me incentivando e torcendo por mim, o amor e apoio incondicional de vocês fez e faz toda a diferença.
4 AGRADECIMENTOS
Agradeço a Deus por me conceder sabedoria, força e saúde para concluir mais essa etapa da minha formação. Agradeço a todos os pesquisadores que de alguma forma contribuíram com a concepção das ideias e desenvolvimento do trabalho, em especial André A. Padial, Katya E. Kovalenko, Sidinei M. Thomaz e Roger P. Mormul. Agradeço ao meu orientador e amigo Jean R. S. Vitule, por todos os ensinamentos, todo apoio e toda dedicação que teve à minha formação ao longo desses seis anos de mestrado e doutorado. Agradeço de forma especial aos meus amigos Amanda Beltramin, Bruno K. Nakagawa, Igor de Paiva Affonso e Raul R. Braga pela ajuda incondicional durante os experimentos e análise dos vídeos, tudo isso só foi possível devido ao árduo trabalho e dedicação de todos vocês. Agradeço à todas as demais pessoas que dedicaram parte do seu tempo para me ajudar durante as coletas e preparação dos testes, especialmente Thaisa S. Michelan, Taise M. Lopes, Sebastião Rodrigues e Alfredo S. da Silva. Agradeço a todos os meus colegas e amigos do Laboratório de Ecologia e Conservação (LEC) e Laboratório de Análise e Síntese em Biodiversidade (LASB). Agradeço também ao Núcleo de Pesquisas em Limnologia, Ictiologia e Aquicultura (Nupélia) e Universidade Estadual de Maringá (UEM) pela parceria estabelecida e por fornecerem toda estrutura e apoio necessários durante a realização dos experimentos, a Universidade Federal do Paraná (UFPR) e ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação (PPGECO) pela excelência em ensino oferecida e a CAPES pelo apoio financeiro em forma de bolsa de estudo.
Expresso ainda minha sincera gratidão a toda minha família e amigos pelo amparo, força, torcida e carinho que sempre recebi, especialmente na fase final do doutorado. Vocês também são responsáveis por eu ter chegado até aqui, em especial Leonildo Ribeiro, Cleusa F. Ribeiro, Vagner A. Ribeiro, Fernanda Ribaski, Danilo R. Ribeiro, Euza M. Costa, Sérgio Dozores, Karen C. C. Tosim, Vinicius S. Richardi, Brenda Trindade, Talles Zuchinalli, Ligia Strey, Juliana Wojciechowski, Karin Arruda e Daniela Soares. Por fim, agradeço ao meu noivo Vinicius dos Santos por ser o meu porto seguro. Obrigada por me apoiar em todos os momentos, por me incentivar a cada dia e por me oferecer todo amor e carinho.
5 SUMÁRIO LISTA DE FIGURAS ... 7 LISTA DE TABELAS ... 17 RESUMO GERAL ... 18 GENERAL ABSTRACT... 19 PREFÁCIO ... 20 APRESENTAÇÃO DA TESE ... 28 REFERÊNCIAS ... 29 CAPÍTULO I Ecologia de invasões e a hipótese de Ingenuidade ecológica: uma retrospectiva histórica RESUMO ... 35
ABSTRACT ... 37
1. INTRODUÇÃO... 38
2. Ecologia de invasões: um campo novo, porém um assunto antigo ... 42
3. Hipótese de Ingenuidade ecológica (Ecological naïveté) ... 51
4. CONSIDERAÇÕES FINAIS ... 73
REFERÊNCIAS ... 75
MATERIAL SUPLEMENTAR ... 87
CAPÍTULO II Avaliação experimental da hipótese de Ingenuidade ecológica utilizando predadores introduzidos na bacia do Rio Paraná RESUMO ... 109
ABSTRACT ... 111
1. INTRODUÇÃO... 112
2. MATERIAL E MÉTODOS ... 118
2.1. Sistema estudado ... 118
2.2. Obtenção e manutenção dos organismos ... 121
2.3. Desenho experimental ... 122
6
2.4.1. Salas de experimentação ... 124
2.4.2. Aquários de experimentação e montagem dos microhabitats ... 125
2.4.3. Preparação do estímulo químico ... 129
2.5. Protocolo experimental ... 129
2.6. Comportamentos analisados ... 132
2.7. Tratamento dos dados e análises estatísticas ... 136
3. RESULTADOS ... 139
4. DISCUSSÃO ... 152
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS ... 162
REFERÊNCIAS ... 164
MATERIAL SUPLEMENTAR ... 177
FLUXOGRAMA FINAL. Resumo dos principais fatores capazes de influenciar o nível de ingenuidade das presas diante da introdução de um predador não-nativo. Os níveis de ingenuidade apresentados são baseados nas propostas de Banks & Dickman (2007) e Carthey & Banks (2014). Caixas pontilhadas representam características refutadas pelo teste experimental, realizado com espécies nativas e não-nativas da planície de inundação do Alto Rio Paraná, e caixas tracejadas representam possíveis explicações para os resultados obtidos. ... 218
7 LISTA DE FIGURAS
Capítulo I
Figura 1. Aumento na quantidade de publicações na área da ecologia de invasões a partir de 1959, acompanhado do aumento no número de citações, por ano, da obra de Charles Elton (1958) - The ecology of invasions by animals and plants. Imagem preparada por Felipe Walter, aluno do laboratório de Ecologia e Conservação UFPR.
Figura 2. Papel da ingenuidade ecológica em novas interações após a introdução de uma espécie não-nativa, com foco nas relações de competição e predação. Sinais positivos e negativos indicam se a ingenuidade trará, respectivamente, vantagens ou desvantagens às espécies em interação. Todas as relações positivas à espécie não-nativa podem resultar em aumento populacional e consequente impacto negativo à comunidade invadida. Os números representam algumas das principais hipóteses de invasão que implicitamente abordam o conceito de ingenuidade. (1) Susceptibilidade aumentada - a baixa diversidade genética e falta de defesas específicas da espécie introduzida aos predadores nativos aumentam sua susceptibilidade aos novos inimigos; (2) Liberação do inimigo - ao ser introduzida em um novo ambiente a espécie não-nativa perde seus inimigos naturais e, sendo seus novos potenciais predadores ingênuos à ela essa espécie sofrerá baixa pressão de predação e passará a investir em crescimento e reprodução; (3) Novas armas - a espécie não-nativa terá vantagens competitivas por possuir traços (características ou estratégias) desconhecidos pelas espécies nativas (e.g. alelopatia/toxinas); (4) Ingenuidade ecológica - presas nativas ingênuas ao novo predador não o reconhecerão como uma ameaça ou responderão de forma inadequada, sendo dessa forma facilmente predadas pelo não-nativo.
Capítulo II
Figura 1. Delineamento fatorial (2 x 3 x 3) do teste da hipótese de Ingenuidade ecológica, baseado em testes de reconhecimento de predadores, nativo e não-nativos, por duas espécies de presa nativas da planície de inundação do Alto Rio Paraná. Caixas com contorno azul representam espécies nativas e caixas com contorno vermelho representam espécies não-nativas. A terceira coluna representa os estímulos aos quais as presas foram expostas. Cada combinação de presa/predador/estímulo foi replicada cinco vezes.
8 Figura 2. Representação de como foram montadas as salas de experimentação (vistas de cima), onde foram realizados os testes experimentais da hipótese de Ingenuidade ecológica (A). Quatro pequenas janelas foram feitas na cortina instalada à frente da fileira de aquários, onde foram posicionadas as câmeras filmadoras (B). Outras quatro janelas foram feitas na cortina instalada na parte de trás da fileira de aquários, essas janelas, porém, tinham as mesmas proporções dos aquários de experimentação e podiam ser abertas ou fechadas (C). Figura 3. Aquário de experimentação utilizado para o desenvolvimento dos testes da hipótese de Ingenuidade ecológica (A) e sistema instalado para aplicação do estímulo químico (B). A primeira porção da imagem mostra a parte da frente do aquário de experimentação subdividido em três microhabitats com diferentes níveis de complexidade estrutural (nativo, neutro e não-nativo), bem como as espécies de macrófita presentes em cada microhabitat (A). As espécies destacadas pela caixa de contorno azul são nativas da planície de inundação do Alto Rio Paraná, enquanto que a espécie destacada pela caixa com contorno vermelho é não-nativa, considerada invasora para a região. Ainda na primeira parte da imagem (A) o círculo laranja destaca a mangueira de silicone instalada para aplicação do estímulo químico (ver texto). A segunda porção da imagem destaca a parte de trás do aquário de experimentação e o sistema de aplicação do estímulo químico, composto por mangueiras de silicone, devidamente identificadas, onde eram acopladas garrafas pet com os respectivos estímulos ou controle (B).
Figura 4. Padrão de ocupação de habitat por A. altiparanae (A) e M. forestii (B) na ausência de estímulo de qualquer predador (n = 45). Os dados são média, erro padrão (caixa) e intervalo de confiança de 95% (linhas verticais). Letras minúsculas acima das barras indicam diferenças significativas entre os habitats.
Figura 5. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por A. altiparanae diante do estímulo visual dos predadores nativo (H. malabaricus) e não-nativos (Cichla sp. e A. crassipinnis) ponderada pelos controles visuais. Respostas específicas ao estímulo de cada predador são mostradas no gráfico A (n = 5) e o padrão geral de mudança, considerando os predadores em conjunto, é mostrado no gráfico B (n = 15). A linha tracejada representa o padrão de ocupação dos habitats no controle experimental. Os dados são média, erro padrão (caixa) e intervalo de confiança de 95% (linhas verticais). Letras minúsculas acima das barras indicam diferenças significativas entre os habitats.
9 Figura 6. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por A. altiparanae diante do estímulo químico dos predadores nativo (H. malabaricus) e não-nativos (Cichla sp. e A. crassipinnis) ponderada pelos controles químicos. Respostas específicas ao estímulo de cada predador são mostradas no gráfico A (n = 5) e o padrão geral de mudança, considerando os predadores em conjunto, é mostrado no gráfico B (n = 15). A linha tracejada representa o padrão de ocupação dos habitats no controle experimental. Os dados são média, erro padrão (caixa) e intervalo de confiança de 95% (linhas verticais). Letras maiúsculas abaixo das barras indicam diferenças significativas entre as espécies de predador (dentro de cada habitat) e letras minúsculas acima das barras indicam diferenças significativas entre os habitats.
Figura 7. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por M. forestii diante do estímulo visual dos predadores nativo (H. malabaricus) e não-nativos (Cichla sp. e A. crassipinnis) ponderada pelos controles visuais. Respostas específicas ao estímulo de cada predador são mostradas no gráfico A (n = 5) e o padrão geral de mudança, considerando os predadores em conjunto, é mostrado no gráfico B (n = 15). A linha tracejada representa o padrão de ocupação dos habitats no controle experimental. Os dados são média, erro padrão (caixa) e intervalo de confiança de 95% (linhas verticais).
Figura 8. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por M. forestii diante do estímulo químico dos predadores nativo (H. malabaricus) e não-nativos (Cichla sp. e A. crassipinnis) ponderada pelos controles químicos. Respostas específicas ao estímulo de cada predador são mostradas no gráfico A (n = 5) e o padrão geral de mudança, considerando os predadores em conjunto, é mostrado no gráfico B (n = 15). A linha tracejada representa o padrão de ocupação dos habitats no controle experimental. Os dados são média, erro padrão (caixa) e intervalo de confiança de 95% (linhas verticais). Letras minúsculas acima das barras indicam diferenças significativas entre os habitats.
Figura 9. Segregação de habitat entre A. altiparanae e os predadores nativo (H. malabaricus - A) e não-nativos (Cichla sp. - B e A. crassipinnis - C) (n = 5). Os dados são média (barra) e erro padrão (linhas verticais). Letras minúsculas acima das barras indicam diferenças significativas na ocupação do habitat pelas presas e predadores.
Figura 10. Frequência de ocupação dos habitats por A. altiparanae ponderada pelos habitats ocupados pelos predadores nativo (H. malabaricus) e não-nativos (Cichla sp. e A.
10 crassipinnis). Respostas específicas a cada predador são mostradas no gráfico A (n = 5) e o padrão geral de ocupação dos habitats, considerando os predadores em conjunto, é mostrado no gráfico B (n = 15). Os dados são média (barra) e erro padrão (linhas verticais). Letras minúsculas acima das barras indicam diferenças significativas entre as médias. HI = Habitat igual, HA = Habitat adjacente e HO = Habitat oposto ao ocupado pelos predadores. Figura 11. Segregação de habitat entre M. forestii e os predadores nativo (H. malabaricus - A) e não-nativos (Cichla sp. - B e A. crassipinnis - C) (n = 5). Os dados são média (barra) e erro padrão (linhas verticais). Letras minúsculas acima das barras indicam diferenças significativas na ocupação do habitat pelas presas e predadores.
Figura 12. Frequência de ocupação dos habitats por M. forestii ponderada pelos habitats ocupados pelos predadores nativo (H. malabaricus) e não-nativos (Cichla sp. e A. crassipinnis). Respostas específicas a cada predador são mostradas no gráfico A (n = 5) e o padrão geral de ocupação dos habitats, considerando os predadores em conjunto, é mostrado no gráfico B (n = 15). Os dados são média (barra) e erro padrão (linhas verticais). Letras minúsculas acima das barras indicam diferenças significativas entre as médias. HI = Habitat igual, HA = Habitat adjacente e HO = Habitat oposto ao ocupado pelos predadores. Figura 13. Nível de atividade de A. altiparanae expostos aos estímulos visual, químico e presencial dos predadores nativo (H. malabaricus) e não-nativos (Cichla sp. e A. crassipinnis). Respostas específicas a cada predador são mostradas no gráfico A (n = 5) e o padrão geral de resposta aos estímulos, considerando os predadores em conjunto, é mostrado no gráfico B (n = 15). Os dados são média, erro padrão (caixa) e intervalo de confiança de 95% (linhas verticais). Letras minúsculas acima das barras indicam diferenças significativas entre os estímulos empregados.
Figura 14. Nível de atividade de M. forestii expostos aos estímulos visual, químico e presencial dos predadores nativo (H. malabaricus) e não-nativos (Cichla sp. e A. crassipinnis). Respostas específicas a cada predador são mostradas no gráfico A (n = 5) e o padrão geral de resposta aos estímulos, considerando os predadores em conjunto, é mostrado no gráfico B (n = 15). Os dados são média, erro padrão (caixa) e intervalo de confiança de 95% (linhas verticais). Letras minúsculas acima das barras indicam diferenças significativas entre os estímulos empregados.
11 Figura 15. Coesão dos cardumes formados por A. altiparanae expostos aos estímulos visual, químico e presencial dos predadores nativo (H. malabaricus) e não-nativos (Cichla sp. e A. crassipinnis) (n = 5). Os dados são média, erro padrão (caixa) e intervalo de confiança de 95% (linhas verticais).
Figura 16. Coesão dos cardumes formados por M. forestii expostos aos estímulos visual, químico e presencial dos predadores nativo (H. malabaricus) e não-nativos (Cichla sp. e A. crassipinnis) (n = 5). Os dados são média, erro padrão (caixa) e intervalo de confiança de 95% (linhas verticais).
Figura 17. Número de indivíduos de A. altiparanae (A) e M. forestii (B) consumidos pelos predadores nativo (H. malabaricus) e não-nativos (Cichla sp. e A. crassipinnis) durante as 24 horas de duração dos ensaios presenciais (n = 5). Os dados são média, erro padrão (caixa) e intervalo de confiança de 95% (linhas verticais). Letras minúsculas acima das barras indicam diferenças significativas entre as espécies de predador.
Figura S1. Representação dos biotipos de macrófitas aquáticas. Imagem retirada de <http://www.ufscar.br/~probio/info_macrof.html>.
Figura S2. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por A. altiparanae, expostos aos estímulos do predador nativo H. malabaricus, nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de uso do habitat. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D e E referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual e químico. Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de covariância (ANCOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S3. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por A. altiparanae, expostos aos estímulos do predador não-nativo Cichla sp., nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de uso do habitat. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D e E referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual e químico. Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de covariância (ANCOVA) aplicada para testar variação temporal.
12 Figura S4. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por A. altiparanae, expostos aos estímulos do predador não-nativo A. crassipinnis, nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de uso do habitat. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D e E referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual e químico. Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de covariância (ANCOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S5. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por A. altiparanae e predadores durante os ensaios presenciais nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de segregação de habitat. Os gráficos A, C e E referem-se à frequência de ocupação dos habitats pelas presas, enquanto que os gráficos B, D e F referem-se à frequência de ocupação dos habitas pelos respectivos predadores (H. malabaricus, Cichla sp. e A. crassipinnis) aos quais essas presas foram expostas. Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de covariância (ANCOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S6. Nível de atividade de A. altiparanae, expostos aos estímulos do predador nativo H. malabaricus, nos dois intervalos de tempo amostrados. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D, E e F referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual, químico e presencial (visual + químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S7. Nível de atividade de A. altiparanae, expostos aos estímulos do predador não-nativo Cichla sp., nos dois intervalos de tempo amostrados. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D, E e F referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual, químico e presencial (visual + químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S8. Nível de atividade de A. altiparanae, expostos aos estímulos do predador não-nativo A. crassipinnis, nos dois intervalos de tempo amostrados. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D, E e F referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual, químico e
13 presencial (visual + químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S9. Coesão dos cardumes formados por A. altiparanae, expostos aos estímulos do predador nativo H. malabaricus, nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de formação de cardume. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D, E e F referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual, químico e presencial (visual + químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S10. Coesão dos cardumes formados por A. altiparanae, expostos aos estímulos do predador não-nativo Cichla sp., nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de formação de cardume. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D, E e F referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual, químico e presencial (visual + químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S11. Coesão dos cardumes formados por A. altiparanae, expostos aos estímulos do predador não-nativo A. crassipinnis, nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de formação de cardume. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D, E e F referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual, químico e presencial (visual + químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S12. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por M. forestii, expostos aos estímulos do predador nativo H. malabaricus, nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de uso do habitat. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D e E referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual e químico. Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de covariância (ANCOVA) aplicada para testar variação temporal.
14 Figura S13. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por M. forestii, expostos aos estímulos do predador não-nativo Cichla sp., nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de uso do habitat. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D e E referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual e químico. Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de covariância (ANCOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S14. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por M. forestii, expostos aos estímulos do predador não-nativo A. crassipinnis, nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de uso do habitat. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D e E referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual e químico. Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de covariância (ANCOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S15. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por M. forestii e predadores durante os ensaios presenciais nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de segregação de habitat. Os gráficos A, C e E referem-se à frequência de ocupação dos habitats pelas presas, enquanto que os gráficos B, D e F referem-se à frequência de ocupação dos habitas pelos respectivos predadores (H. malabaricus, Cichla sp. e A. crassipinnis) aos quais essas presas foram expostas. Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de covariância (ANCOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S16. Nível de atividade de M. forestii, expostos aos estímulos do predador nativo H. malabaricus, nos dois intervalos de tempo amostrados. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D, E e F referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual, químico e presencial (visual + químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S17. Nível de atividade de M. forestii, expostos aos estímulos do predador não-nativo Cichla sp., nos dois intervalos de tempo amostrados. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D, E
15 e F referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual, químico e presencial (visual + químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S18. Nível de atividade de M. forestii, expostos aos estímulos do predador não-nativo A. crassipinnis, nos dois intervalos de tempo amostrados. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D, E e F referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual, químico e presencial (visual + químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S19. Coesão dos cardumes formados por M. forestii, expostos aos estímulos do predador nativo H. malabaricus, nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de formação de cardume. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D, E e F referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual, químico e presencial (visual + químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S20. Coesão dos cardumes formados por M. forestii, expostos aos estímulos do predador não-nativo Cichla sp., nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de formação de cardume. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D, E e F referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual, químico e presencial (visual + químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para testar variação temporal.
Figura S21. Coesão dos cardumes formados por M. forestii, expostos aos estímulos do predador não-nativo A. crassipinnis, nos 10 tempos amostrais avaliados durante as análises do comportamento de formação de cardume. Os gráficos A, B e C referem-se aos controles experimentais (geral, visual e químico, respectivamente). Os gráficos D, E e F referem-se, nessa ordem, aos ensaios com estímulo visual, químico e presencial (visual + químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para testar variação temporal.
16 Figura S22. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por A. altiparanae expostos por três vezes consecutivas (visual 1, 2 e 3) ao estímulo visual dos predadores nativo (H. malabaricus - A) e não-nativos (Cichla sp. - B e A. crassipinnis - C). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para o teste de diferenças significativas.
Figura S23. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por M. forestii expostos por três vezes consecutivas (visual 1, 2 e 3) ao estímulo visual dos predadores nativo (H. malabaricus - A) e não-nativos (Cichla sp. - B e A. crassipinnis - C). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para o teste de diferenças significativas.
Figura S24. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo (A), nível de atividade (B) e coesão dos cardumes (C) formados por A. altiparanae nos três controles experimentais (geral, visual e químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para o teste de diferenças significativas.
Figura S25. Frequência de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo (A), nível de atividade (B) e coesão dos cardumes (C) formados por M. forestii nos três controles experimentais (geral, visual e químico). Os valores de p destacados em cada gráfico são resultado da análise de variância (ANOVA) aplicada para o teste de diferenças significativas.
17 LISTA DE TABELAS
Capítulo II
Tabela 1. ANOVA Two-way aplicada para avaliar o efeito da origem dos predadores sobre a mudança comportamental de A. altiparanae e M. forestii em relação ao uso dos habitats nativo, neutro e não-nativo.
Tabela 2. ANOVA Two-way aplicada para avaliar o efeito da presença dos predadores nativo (H. malabaricus) e não-nativos (Cichla sp. e A. crassipinnis) sobre o padrão de ocupação dos habitats nativo, neutro e não-nativo por A. altiparanae e M. forestii. A identidade, nesse caso, refere-se à classificação dos peixes como presa ou predador. Tabela 3. ANOVA Two-way aplicada para avaliar o efeito da origem dos predadores sobre a distância que A. altiparanae e M. forestii mantêm do habitat ocupado por esses predadores (H. malabaricus, Cichla sp. e A. crassipinnis).
18 RESUMO GERAL
A translocação de espécies para além de suas faixas nativas tem gerado grandes impactos nos ecossistemas ao redor do mundo, sendo essa uma das principais causas atuais da perda de biodiversidade e um dos maiores desafios para a ecologia e sociedade. A introdução de espécies predadoras, em particular, tem causado rápidas extinções e declínios populacionais de muitas espécies de presa nativas, o que é frequentemente atribuído à falha no reconhecimento ou respostas anti-predação inapropriadas ao novo predador. De acordo com a hipótese de Ingenuidade ecológica essas falhas são resultado da falta de história evolutiva entre predador e presa, o que pode potencialmente explicar o sucesso de invasão de predadores não-nativos. Essa hipótese, porém, nunca foi oficialmente proposta, fazendo com que haja uma grande confusão na literatura científica em relação à forma como referenciá-la. Após uma revisão histórica feita com o objetivo de rastrear o desenvolvimento da hipótese e sua aplicação no contexto da ecologia de invasões, chegamos à obra pioneira de Charles Darwin, Journal of researches, a qual sugerimos que seja citada em referência à hipótese de Ingenuidade ecológica. Dada a relevância teórica e prática dessas ideias nos propusemos também a testá-las experimentalmente utilizando espécies advindas da planície de inundação do Alto Rio Paraná, um sistema rico e diverso mas que parece ter sido vulnerável à invasão por predadores não-nativos. Em desacordo com as nossas previsões iniciais, as espécies de presa nativas reconheceram e responderam aos estímulos visual, químico e presencial dos predadores nativo e não-nativos. Diversos mecanismos são propostos para explicar as respostas adaptativas das presas aos invasores, porém, destacamos que o estudo examinou apenas o primeiro nível de ingenuidade, baseado no reconhecimento dos predadores, o que não implica que a predação será de fato evitada. Nesse sentido, sugerimos que os demais níveis de ingenuidade sejam avaliados, com o intuito de investigar a eficiência das respostas anti-predação, e que uma abordagem eco-evolutiva seja aplicada a futuros estudos em busca de uma melhor compreensão do papel da ingenuidade ecológica em novas interações.
Palavras-chave: Espécies não-nativas, invasibilidade, interação predador-presa, novidade ecológica, presa ingênua.
19 GENERAL ABSTRACT
The species translocation into areas beyond their native ranges plays profound effects on ecosystems around the world. Currently, that is one of the main causes of biodiversity loss and one of the biggest challenges to ecology and society. In particular, the introduction of predator species have caused rapid extinctions and population declines in many native prey species. Often, this impact is attributed to the failure to recognize a novel enemy or inappropriate anti-predator responses to the new predator by the prey. According to the Ecological naiveté hypothesis, these failures are due to the lack of evolutionary history between predator and prey, and it can explain the invasion success of non-native predators. However, the Ecological naiveté hypothesis has never been officially proposed, which has caused a big scientific mess about how can we refer to it. After a historical review, in which we aimed to track the hypothesis development and its application on invasion ecology, we suggest that Charles Darwin's pioneer work, Journal of researches, should be cited to refer the hypothesis. The theoretical and practical relevance of these ideas instigate us to experimentally test the hypothesis using species from the Paraná River floodplain. This rich and diverse environment seems to have been vulnerable to invasion by non-native predators. In disagreement with our initial prediction, native species recognized and responded to the visual and chemical cues beyond of the presence of native and non-native predators. Several mechanisms are proposed to explain the adaptive prey responses to non-native predators. However, we emphasize that this study examined the prey naiveté first level, which is based on predator recognition, and the recognition does not mean that predation will be avoided. Accordingly, we suggest that future works assess other levels of prey naiveté in order to investigate the effectiveness of anti-predator responses and use the eco-evolutionary approach to elucidate the role of ecological novelty in novel interactions. Keywords: Non-native species, invasibility, predator-prey interaction, ecological novelty, naïve prey.
20 PREFÁCIO
Desde o seu surgimento, o planeta Terra tem passado por diversos períodos de relativa estabilidade e mudanças. Em meados do Holoceno o último ciclo de estabilidade foi quebrado pela Revolução Industrial, quando o homem passou a ser o maior agente de mudanças globais, marcando o surgimento do Antropoceno (Crutzen 2002; Steffen et al. 2007; Barnosky 2014). O fim da Segunda Guerra Mundial, em 1945, representa o início de um segundo estágio do Antropoceno, quando a expansão econômica fez com que a população mundial dobrasse de tamanho em menos de 50 anos (McNeill 2001).
Todo esse desenvolvimento social e econômico foi acompanhado por grandes mudanças ambientais (e.g. transformação de paisagens naturais em zonas urbanas/agrícolas, aumento da emissão de carbono para a atmosfera e maiores taxas de intercâmbio de espécies), incomparáveis em magnitude com qualquer outro período da história humana (Pimm et al. 1995). Essas circunstâncias nos levam a acreditar que atualmente a Terra está a caminho do seu sexto evento de extinção em massa (Barnosky et al. 2011). Frente às estimativas de que a atual taxa de extinção de espécies seja de 100 a
1000 vezes maior do que poderia ser considerado natural para o período, a perda de biodiversidade já ultrapassou seu limite máximo operante, com consequências irreversíveis para os mais diferenciados ecossistemas (Rockström et al. 2009).
Dentro desse contexto, a invasão biológica1 é tida como uma das grandes responsáveis pela atual crise da biodiversidade, sendo considerada a segunda maior ameaça aos sistemas naturais, atrás apenas da perda de habitats (Wilcove et al. 1998; Sala et al. 2000; Clavero & García-Berthou 2005; Lambertini et al. 2011; Bellard et al. 2016). Seus
1 Processo através do qual uma espécie, subespécie ou a menor subdivisão de um táxon identificável
(incluindo qualquer parte, gameta ou propágulo viável) é transportada pelo homem e liberada/introduzida, intencional ou acidentalmente, fora de sua área de ocorrência natural (considerada então como não-nativa), onde pode se estabelecer e dispersar gerando impacto negativo sobre o ecossistema e espécies locais (baseado em IUCN 2017).
21 efeitos negativos são equiparados aos impactos da mudança climática, ao colocar em risco o funcionamento dos ecossistemas e bem-estar humano (Vitule 2009; Simberloff et al. 2013). Essa ameaça vem crescendo alarmantemente como consequência da destruição de barreiras geográficas e expansão do comércio internacional, já que o aumento no transporte de bens e pessoas ao redor do mundo facilitou a dispersão dos organismos e aumentou as taxas de introdução de espécies, além de dificultar o controle de espécies já introduzidas (Ricciardi 2007; Leprieur et al. 2008; Hulme 2009). Embora parte dos organismos introduzidos falhe em alguma das etapas do processo de invasão, uma grande parcela tem sucesso e acaba afetando negativamente o ecossistema invadido (Williamson 1999; Kolar & Lodge 2001). Além disso, outros fatores perturbadores, como alteração de habitats, mudança climática e poluição têm facilitado o estabelecimento de espécies não-nativas, ao fragilizar ecossistemas e torná-los mais suscetíveis à invasão (Strayer 2012).
Os impactos negativos relacionados à invasão de espécies não-nativas são bem documentados (Simberloff 2005; Simberloff et al. 2013; Gallardo et al. 2016; Pyšek et al. 2017) e podem atingir todos os níveis ecológicos (Cucherousset & Olden 2011; Ehrenfeld 2011; Cucherousset et al. 2012), comprometer serviços ecossistêmicos (Vilà et al. 2010; Vilà & Hulme 2017) e ameaçar a saúde e bem estar humano (Mazza et al. 2014; Nentwig et al. 2017). Alguns desses impactos não são instantâneos e podem levar décadas para
serem percebidos (Crooks 2005; Strayer et al. 2006; Essl et al. 2011), outros só serão notados em larga escala espacial, como é o caso do fenômeno da homogeneização biótica, no qual comunidades tornam-se mais semelhantes em qualquer nível de organização: genético, taxonômico ou funcional, em decorrência da substituição de organismos endêmicos e/ou especialistas por espécies comuns e generalistas, em geral não-nativas invasoras (Olden 2006; Vitule et al. 2012; Daga et al. 2015).
22 Historicamente, há uma ampla gama de casos que merecem destaque em relação às consequências negativas da invasão biológica, entre eles está a introdução da perca do Nilo (Lates niloticus) no lago Victória no leste da África, em 1960, o caso é considerado uma das maiores catástrofes ambientais da história (Barel et al. 1985; Witte et al. 1992; Ricciardi & Simberloff 2009). Por ser uma espécie piscívora de grande porte, L. niloticus provocou a extinção de mais da metade dos ciclídeos endêmicos do lago (~ 200 espécies), anteriormente reconhecido por sua rica fauna de peixes (Ogutu-Ohwayo 1990; Lowe et al. 2000; van Zwieten et al. 2016). Através de efeitos top-down e redução da diversidade funcional, a introdução da perca do Nilo ainda reestruturou as relações ecológicas do lago e gerou um quadro de eutrofização, facilitando a invasão de outras espécies não-nativas (Balirwa et al. 2003). Já entre os casos mais recentes podemos mencionar as grandes epidemias ao redor do mundo causadas especialmente por vírus de origem Afro-Asiática e disseminados por viajantes infectados. Entre eles ganham destaque os vírus da dengue, febre amarela, chikungunya e zika, todos transmitidos por mosquitos do gênero Aedes, também de origem Afro-Asiática, altamente invasores e introduzidos em grande parte do mundo (Rabitsch et al. 2017). Diante dos recentes surtos registrados em vários países, especialmente da febre chikungunya e zika, os danos podem ser ainda maiores ao serem colocados em prática planos de controle biológico que propõe o uso de peixes não-nativos para combater as larvas dos mosquitos vetores (Azevedo-Santos et al. 2017).
Além dos impactos ecológicos e de pôr em risco a saúde humana, a invasão biológica também gera impactos no âmbito econômico. Em 2001, Pimentel et al. estimaram os danos econômicos associados a 120.000 espécies invasoras na África do Sul, Austrália, Brasil, Índia, Estados Unidos e Reino Unido e chagaram ao montante de $336 bilhões, valor referente aos prejuízos e gastos com controle no período de um ano. Quando extrapolado para o mundo todo esse valor pode chegar à $1,4 trilhões por ano, o que já correspondia na
23 época à 5% da economia mundial. Dados mais recentes mostram prejuízos anuais de $120 bilhões nos Estados Unidos (Pimentel et al. 2005) e $12 bilhões entre os países membros da União Européia (European Commission 2008). Diante desse cenário a invasão biológica é tida como um dos maiores desafios atuais para a ecologia e sociedade, principalmente no que diz respeito a controlar e mitigar seus efeitos negativos. Frente a esse problema três abordagens são usualmente propostas: (1) prevenção; (2) detecção precoce e erradicação e (3) controle, para manter populações invasoras em baixas densidades (Mack et al. 2000; Simberloff et al. 2005; Simberloff 2014). A prevenção ainda tem o maior custo benefício, já que ao aplicar o princípio da precaução evita-se todo e qualquer potencial impacto ecológico, social e econômico (Simberloff 2003).
Grande parte das investigações relacionadas à invasão biológica tem procurado responder uma questão central que sempre instigou pesquisadores do campo da ecologia de invasões: o que ou quais fatores determinam o sucesso de invasão2 de uma espécie? A resposta à essa questão não é simples, mas pode nos ajudar a entender o processo e encontrar soluções para controlar e minimizar os impactos gerados pelos invasores (Darwin 1859; Pimm 1989; Kolar & Lodge 2001; Hayes & Barry 2008; Lowry et al. 2013). O processo de invasão é muito semelhante ao processo de colonização e estruturação de comunidades (Belyea & Lancaster 1999; Meiners et al. 2004) e, de maneira geral, irá depender de quatro fatores: (1) pressão de propágulos; (2) características abióticas do ecossistema invadido; (3) características biológicas da espécie introduzida e (4) características biológicas da comunidade recipiente (Shea & Chesson 2002; Catford et al. 2009; Gurevitch et al. 2011). Porém, o desafio ainda permanece em identificar, dentro de
2 Sucesso de invasão, no contexto desse trabalho, refere-se a fase do processo de invasão na qual a
espécie não-nativa consegue se estabelecer no novo ambiente e se dispersar para novas áreas, a partir do local onde foi inicialmente introduzida. Vale lembrar que somente a partir dessa fase a espécie pode ser considerada invasora. Para mais detalhes consultar Blackburn et al. (2011).
24 cada fator, os potenciais mecanismos pelos quais a invasão acontece, assim como o grau de interação e sinergia entre cada componente.
A pressão de propágulos consiste no número de indivíduos introduzidos multiplicado pela frequência dos eventos de introdução (Lockwood et al. 2005). Quanto maior a pressão de propágulos maior será a diversidade genética da população introduzida e a probabilidade de introdução em um ambiente favorável, aumentando as chances de a espécie ter sucesso no processo de invasão (Simberloff 2009). As características abióticas do ecossistema invadido, no entanto, podem barrar esse processo caso a espécie não seja tolerante às condições impostas (Blackburn et al. 2011). Por fim, as características biológicas inatas da espécie introduzida e das espécies que compõem a comunidade recipiente irão ditar futuras interações (Hayes & Barry 2008; Catford et al. 2009). Essas interações, por sua vez, podem acontecer através de processos como predação, competição, hibridização e transmissão de patógenos e parasitas (Simberloff et al. 2013). Vale lembrar que o sucesso ou falha no processo de invasão irá depender da combinação desses fatores, sendo esses ainda contexto-dependentes e dinâmicos ao longo da escala temporal e espacial (Shea & Chesson 2002; Catford et al. 2009).
Dentro desse contexto, muitas hipóteses têm sido propostas na tentativa de explicar invasões bem sucedidas, no entanto, devido à complexidade do processo de invasão a grande maioria delas aborda mecanismos específicos relacionados à um ou outro dos fatores acima descritos (Catford et al. 2009; Jeschke et al. 2012). Grande parte dessas hipóteses foca nas interações entre o recém chegado e a comunidade invadida, por ser essa uma das questões mais complexas do processo e ter o poder de definir se a espécie irá sobreviver e se espalhar, persistir apenas por um curto período de tempo ou morrer (Simberloff 1986; Jeschke et al. 2012).
25 Enquanto algumas dessas interações podem dificultar o processo de invasão outras acabam facilitando o estabelecimento de novas espécies. A hipótese de Resistência biótica (Biotic resistance), por exemplo, uma das mais clássicas dentro desse contexto, usa a riqueza de espécies para explicar a falha ou sucesso do não-nativo, ao postular que comunidades mais ricas seriam mais resistentes à invasão (Elton 1958). No entanto, as chances de sucesso aumentam quando o invasor é diferente ou filogeneticamente mais distante dos integrantes nativos (hipótese de Naturalização de Darwin - Darwin’s naturalization - Darwin 1859), quando possui novas estratégias, desconhecidas pela
comunidade invadida (hipótese de Novas armas - Novel weapons - Callaway & Ridenour 2004) ou não encontra no novo ambiente espécies semelhantes aos seus inimigos naturais e acaba realocando a energia anteriormente despendida com defesa em crescimento e reprodução (hipótese de Liberação do inimigo - Enemy release - Colautti et al. 2004). Outros organismos não-nativos previamente presentes na comunidade podem ainda facilitar a invasão de novas espécies de forma direta, ao servir de recurso, ou indireta, ao promover modificações ambientais favoráveis ao estabelecimento dos novos invasores (hipótese de Fusão invasora - Invasional Meltdown - Simberloff & Von Holle 1999).
Na tentativa de identificar quais hipóteses teriam maior poder de explicação alguns trabalhos reúnem aquelas mais comumente testadas e fazem comparações em relação ao nível de suporte encontrado na literatura (Inderjit et al. 2005; Alpert 2006; Barney & Whitlow 2008; Catford et al. 2009; Jeschke et al. 2012; Jeschke 2014). No entanto, devido à grande quantidade de hipóteses, aquelas relativamente pouco testadas não são abordadas em grande parte dessas compilações, apesar de apresentarem mecanismos relevantes ao processo de invasão. Um exemplo é a hipótese de Ingenuidade ecológica (Ecological naïveté), pouco citada em grandes revisões, porém com grande potencial em explicar o
26 porquê predadores não-nativos são mais prejudiciais às populações de presa que predadores nativos (Cox & Lima 2007; Salo et al. 2007; Paolucci et al. 2013).
De uma forma geral a hipótese de Ingenuidade ecológica sugere que a falta de história evolutiva entre predadores não-nativos e a comunidade invadida faria com que presas nativas fossem incapazes de reconhecer tais predadores como uma ameaça, ou seja, seriam ingênuas a esses predadores, aumentando assim as taxas de predação (Sih et al. 2010; Carthey & Banks 2014). Mais especificamente essa ingenuidade pode ser expressa pela falta de comportamentos anti-predação (quando há de fato falha no reconhecimento) ou em respostas inadequadas e ineficazes da presa ao novo predador (Cox & Lima 2006; Banks & Dickman 2007). Em última instância a ingenuidade das presas pode aumentar a densidade populacional e promover o estabelecimento de predadores não-nativos, pela facilidade na obtenção de recursos, aumentando consequentemente os impactos deles sobre o ambiente invadido (Paolucci et al. 2013; Carthey & Banks 2014).
A confirmação de que determinados mecanismos são de fato capazes de promover a invasão de espécies só pode ser alcançada através de estudos empíricos e testes experimentais cuidadosamente delineados (Richardson & Pyšek 2006). No entanto, enquanto alguns desses mecanismos têm sido exaustivamente testados ao longo de muitos anos (e.g. hipóteses de Resistência biótica e Liberação do inimigo - Jeschke 2014) outros não têm recebido tanta atenção, deixando lacunas no conhecimento acerca das invasões biológicas (Jeschke et al. 2012). Considerando ainda o grande problema em que consiste a introdução e invasão de espécies há urgência em conhecermos o processo em detalhes, para que assim sejamos capazes de desenvolver estratégias de manejo adequadas e aumentar nossa capacidade preditiva para evitar novas invasões (Catford et al. 2009).
Dentro desse contexto, e em busca de evidências empíricas que possam esclarecer o papel de mecanismos em parte responsáveis pelo sucesso de invasão de predadores
não-27 nativos, o presente trabalho avaliou experimentalmente a hipótese de Ingenuidade ecológica, utilizando como modelos duas espécies de peixes predadores introduzidos na planície de inundação do Alto Rio Paraná. Esse sistema, apesar de abrigar uma grande diversidade de espécies, parece ter sido vulnerável à invasão por espécies não-nativas, o que tem gerado grandes efeitos negativos à comunidade residente (Pelicice & Agostinho 2009). Ao avaliarmos a capacidade de presas nativas em reconhecer e responder a novos predadores contribuímos para uma melhor compreensão dos mecanismos que influenciam o sucesso de invasão de espécies não-nativas, sendo esse um objetivo de conservação crucial, não apenas para identificar e proteger as espécies de presas em risco, mas para garantir uma gestão eficiente e direcionada do problema. Devido ainda à grande confusão observada em relação à origem da hipótese de Ingenuidade ecológica buscou-se rastrear, através de uma revisão histórica, as primeiras ideias e caminhos pelos quais a hipótese foi desenvolvida e conceituada da forma como é atualmente aplicada no campo da ecologia de invasões.
28 APRESENTAÇÃO DA TESE
O trabalho é apresentado na forma de tese e estruturado em dois capítulos. O capítulo I traz a revisão histórica referente à origem e desenvolvimento da hipótese de Ingenuidade ecológica, acompanhada de uma breve revisão sobre a formação da disciplina de ecologia de invasões. Esse primeiro capítulo é de co-autoria de Jean R. S. Vitule. O capítulo II traz o teste experimental da hipótese de Ingenuidade ecológica e foi desenvolvido em parceria com o Núcleo de Pesquisas em Limnologia, Ictiologia e Aquicultura (Nupélia) da Universidade Estadual de Maringá (UEM). Os experimentos foram realizados nas dependências da Base Avançada de Pesquisas do Nupélia, localizada no município de Porto Rico-PR, e são de co-autoria de Raul R. Braga, André A. Padial, Sidinei M. Thomaz e Jean R. S. Vitule.
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