Crisopídeos (Neuroptera: Chrysopidae)

Capítulo 23

Crisopídeos

(Neuroptera: Chrysopidae)

Gilberto S. Albuquerque

Introdução

A família Chrysopidae é integrante de Neuroptera (ou Planipennia), uma das ordens de Holometabola (insetos de metamorfose completa) mais antigas, com evidências fósseis a partir do final da era Paleozóica (período Permiano, há cerca de 270 milhões de anos) (GRIMALDI; ENGEL, 2005). Das mais de 6.000 espécies de Neuroptera conhecidas, aproximadamente 1.200 pertencem à Chrysopidae, o que a torna a segunda maior família da ordem (Myrmeleontidae, a maior, contém cerca de 2.100 espécies). Atualmente, os Chrysopidae são divididos em três subfamílias: Nothochrysinae, Apochrysinae e Chrysopinae, sendo que a última contém 97 % das espécies conhecidas (TAUBER et al., 2003). Encontram-se distribuídos em todos os continentes, com exceção da Antártida; curiosamente, espécies nativas são desconhecidas na Nova Zelândia (DUELLI, 2001). Enquanto algumas espécies têm ampla distribuição, como Chrysoperla carnea (Stephens), presente em grande parte das regiões Paleártica e Neártica, muitas estão restritas a pequenas regiões do planeta (ZELENÝ, 1984; TAUBER et al., 2003).

Os insetos dessa família são comumente conhecidos no Brasil como crisopídeos ou bichos-lixeiros, o segundo nome oriundo do fascinante comportamento que as larvas de muitas espécies apresentam de carregar detritos em seu dorso. Esses detritos protegem as larvas contra o ataque de inimigos naturais por meio de camuflagem ou de barreira física (escudo protetor). Esse comportamento ocorre em muitas espécies, inclusive na maioria das que ocorrem na Região Neotropical (ADAMS; PENNY, 1987). Na laboriosa construção e nas constantes reformas do pacote de lixo, as larvas utilizam vários materiais, como exoesqueletos de suas presas, exúvias de artrópodes, insetos mortos (inteiros ou partes), fibras de origem vegetal ou animal, pedaços de liquens e de cascas de árvores, teias de aranhas, ceras de insetos e outras partículas similares que encontram durante seu deslocamento (SMITH, 1926; CANARD; VOLKOVICH, 2001). O pacote de lixo é mantido preso ao corpo da larva pela ação de numerosas cerdas longas, lisas ou serrilhadas, com ponta reta ou em forma de gancho, existentes na superfície dorsal e nos tubérculos laterais de seu tórax e abdome (SMITH, 1926; NEW, 1969).

Além desse hábito peculiar das larvas, os crisopídeos apresentam diversas outras características que conferem defesa a este e aos demais estágios de desenvolvimento: 1) os ovos são depositados no topo de pedúnculos longos e finos, às vezes com gotículas de função repelente, que dificultam o acesso de predadores (DUELLI; JOHNSON, 1992; EISNER et al., 1996); 2) as larvas apresentam mandíbulas longas e afiadas (SMITH, 1926) e podem secretar gotículas de fluido repelente pelo ânus (LaMUNYON; ADAMS, 1987); 3) as pupas são protegidas por casulos contendo numerosas camadas de fios de seda firmemente aderidos, confeccionados pelas larvas de terceiro ínstar ao final de seu desenvolvimento (GEPP, 1984), e 4) adultos podem emitir fluidos de cheiro desagradável produzidos por glândulas protorácicas, com função repelente, e sua coloração, predominantemente verde na maioria das espécies, é críptica, o que dificulta sua localização por predadores (SMITH, 1926; CANARD; VOLKOVICH, 2001). O efeito protetor da coloração é ampliado pelo hábito de os adultos permanecerem imóveis na face inferior das folhas durante o dia, razão pela qual esses insetos são dificilmente vistos por olhos humanos não treinados.

Embora inconspícuos, os crisopídeos são extremamente atraentes. Os adultos são insetos delicados, de tamanho médio, com dois pares de asas membranosas repletas de nervuras (par anterior, maior, com 6 mm a 34 mm de comprimento), olhos grandes iridescentes e antenas filiformes longas, às vezes maiores que as asas (BROOKS; BARNARD, 1990). Sua cor é predominantemente verde, mas algumas espécies podem ser castanho-escuras ou avermelhadas. As larvas, que passam por três ínstares antes de tecerem o casulo e se transformarem em pupa no seu interior, apresentam dois tipos básicos de morfologia e comportamento. Parte das espécies apresenta o comportamento de carrega-mento de lixo descrito anteriormente; nestas, as larvas são crípticas, locomovem-se mais lentamente e seu corpo é oval e giboso, recoberto por grande número de cerdas longas. As demais são nuas, isto é, não carregam lixo, e são bastante ativas; seu corpo é alongado e recoberto por cerdas relativamente menores e em menor número.

Por serem freqüentemente encontrados nos mais variados agroecossistemas e apresentarem grande potencial de uso como predadores em programas de controle biológico de pragas, os crisopídeos têm despertado a atenção dos entomólogos aplicados, principalmente nas últimas quatro décadas, de forma que algumas espécies encontram-se relativamente bem estudadas (CANARD et al., 1984; McEWEn et al., 2001; TAUBER et al., 2003). Essa situação, porém, não se aplica à Região Neotropical, possuidora de uma das faunas de Chrysopidae mais ricas do mundo, com mais de 300 espécies descritas (> 25 % do total), em cerca de 20 gêneros, e muitas outras por descrever (BROOKS; BARNARD, 1990). Neste último caso, o desconhecimento da sistemática e biologia da grande maioria das espécies tem impedido avanços significativos em relação à aplicabilidade desses inimigos naturais no controle de pragas agrícolas no Brasil e demais países sul-americanos.

Um grande número de espécies de Chrysopidae neotropicais foi descrito na primeira metade do século 20 pelo padre espanhol Longinos Navás e pelo americano Nathan Banks. Entretanto, suas descrições são bastante incompletas e não incluem

caracteres da genitália, os quais, desde o trabalho pioneiro de Tjeder (1966), têm sido essenciais para a identificação das espécies e para a elucidação da sistemática dessa família (NEW, 2001). Além disso, muitos dos tipos usados para as descrições de Navás foram destruídos ou perdidos ao longo dos anos, contribuindo assim para aumentar a confusão nesse grupo (ADAMS; PENNY, 1987). Somente a partir dos estudos iniciados por Philip Adams (California State University, EUA) no início da década de 1980, em colaboração com Norman Penny (California Academy of Sciences, EUA) (ADAMS, 1982a, b, 1987; ADAMS; PENNY, 1986, 1987, 1992a, b), é que a sistemática das espécies neotropicais passou a receber tratamento adequado, levando em consideração as características morfológicas da genitália interna de machos e fêmeas. Penny vem dando prosseguimento a esses estudos após o falecimento de Adams em 1998 (PENNY, 1997, 1998, 2001, 2002). Mais recentemente, esse esforço foi incrementado com os estudos de sistemática de adultos por Sérgio de Freitas e colaboradores (Universidade Estadual Paulista, Jaboticabal) (FREITAS; PENNY, 2000, 2001; FREITAS, 2003, 2007; WINTERTON; FREITAS, 2006) e por Catherine e Maurice Tauber (Cornell University, EUA), estes últimos em colaboração com nosso grupo da Universidade Estadual do Norte Fluminense, focando também a morfologia das larvas como ferramenta de auxílio para a identificação das espécies neotropicais (TAUBER et al., 2001, 2006, 2008a, b; MANTOANELLI et al., 2006).

Com esses avanços na sistemática, o momento é propício para que o conhecimento da biologia e ecologia dos crisopídeos ocorrentes no Brasil se expanda consideravelmente no futuro próximo. Enquanto isso não ocorre, os conhecimentos sobre a bioecologia e nutrição dos crisopídeos, relatados a seguir, ainda são fundamentados em grande parte nos estudos realizados com espécies européias e norte-americanas, principalmente C. carnea. No entanto, sempre que disponíveis, foram usadas informações referentes a espécies de ocorrência em nosso território, em especial

Chrysoperla externa (Hagen), de ampla distribuição na Região Neotropical e considerada

como uma das mais promissoras para o controle biológico conservativo ou aumentativo na América do Sul e América Central, pois muitas de suas características biológicas são equivalentes às de C. carnea (ALBUQUERQUE et al., 1994, 2001).

Em virtude de a classificação da família Chrysopidae ter sido muito confusa até a revisão em âmbito mundial realizada por Brooks e Barnard (1990), seguiu-se neste capítulo a nomenclatura publicada por esses autores, sendo citados os nomes atuais das espécies, em vez daqueles citados pelos autores originais, sempre que sinonímias estiveram envolvidas.

Características quali e quantitativas dos

alimentos de Chrysopidae e dietas artificiais

Apesar de serem conhecidos como predadores por excelência, já que aparentemente todas as espécies de Chrysopidae apresentam esse comportamento

alimentar, somente no estágio larval esse hábito é onipresente (HAGEN, 1987; TAUBER et al., 2003). No estágio adulto, poucas espécies são predadoras; a maioria é glico-polinívora, ou seja, alimenta-se de néctar, pólen e/ou honeydew (PRINCIPI; CANARD, 1984; CANARD, 2001). Conseqüentemente, as características dos alimentos usados pelos crisopídeos estão diretamente relacionadas com o hábito alimentar apresentado. Essas informações são essenciais para o desenvolvimento de protocolos de criação e multiplicação em larga escala que preservem as características biológicas desses predadores e reduzam os custos de produção, tendo em vista o seu uso em programas de controle biológico.

Composição da dieta natural dos

crisopídeos predadores e não predadores

As presas das larvas e dos poucos adultos predadores consistem de artrópodes pequenos, relativamente imóveis e com tegumento suficientemente macio para serem perfurados ou triturados pelas suas peças bucais (NEW, 1975). Entre suas presas mais comuns estão ácaros (Tetranychidae e Eriophyidae) e diversos grupos de insetos, como hemípteros das subordens Sternorrhyncha (cochonilhas das famílias Coccidae, Monophlebidae, Pseudococcidae, Eriococcidae e Diaspididae, pulgões de praticamente todas as famílias, moscas-brancas e psilídeos) e Auchenorrhyncha (cigarrinhas das famílias Cercopidae, Cicadellidae, Membracidae e Fulgoridae), ovos e larvas pequenas de lepidópteros (famílias Noctuidae, Pieridae, Plutellidae, Pyralidae, Tortricidae e Yponomeutidae), psocópteros (Psocidae) e tisanópteros (tripes). Menos comumente, comem ovos e larvas pequenas de besouros, dípteros, himenópteros e de outros neurópteros. Larvas grandes e adultos de todos esses insetos, cupins, aranhas e outras presas são predados raramente (KILLINGTON, 1936; PRINCIPI; CANARD, 1984; CANARD, 2001). Albuquerque et al. (2001) fornecem uma lista de presas potenciais para duas das espécies mais comumente encontradas na Região Neotropical, C. externa e Ceraeochrysa cubana (Hagen), na qual constam cochonilhas, pulgões, ovos e larvas de lepidópteros, moscas-brancas e ácaros, todos causadores de danos a diferentes culturas agrícolas.

Se, por um lado, a composição química das presas é semelhante em termos de nutrientes, ou seja, todas apresentam proteínas ou aminoácidos, lipídios, carboidratos, vitaminas, minerais e outros compostos em seus tecidos e hemolinfa, por outro, as concentrações de cada um dos constituintes dessas categorias principais e sua acessibilidade ao predador variam de espécie para espécie (FLORKIN; JEUNIAUX, 1974; YAZLOVETSKY, 1992; COHEN, 1998). Além disso, aleloquímicos (toxinas) que essas presas seqüestram das plantas hospedeiras para atuar na sua defesa contra inimigos naturais também podem alterar a sua composição química (BOWERS, 1990; ROWELL-RAHIER; PASTEELS, 1992). Como conseqüência, sob a perspectiva dos crisopídeos, a qualidade nutricional desses artrópodes pode variar consideravelmente, o que é evidenciado pelos diferentes desempenhos exibidos pela mesma espécie quando

alimentada com presas distintas (THOMPSON; HAGEN, 1999; ver também item Impacto do Alimento e de outros Fatores Ambientais na Performance dos Crisopídeos).

Os adultos da maioria das espécies, que não se alimentam de presas, utilizam como fonte principal de nutrientes os metabólitos primários das plantas, como açúcares, aminoácidos e lipídios, presentes no pólen, néctar e, indiretamente, no honeydew excretado por membros da subordem Sternorrhyncha (Hemiptera). Mesmo larvas e adultos predadores, que se alimentam majoritariamente de artrópodes, recorrem ocasionalmente a esses alimentos de origem vegetal para suplementar suas necessidades nutricionais (DOWNES, 1974; PRINCIPI; CANARD, 1984; HAGEN, 1986; WÄCKERS et al., 2005). A composição do néctar e pólen varia entre as espécies de plantas, enquanto a do honeydew muda de acordo com o pulgão ou cochonilha produtor e, aparentemente, com a planta hospedeira da qual esses insetos se alimentam, conforme as informações sumarizadas a seguir, extraídas principalmente da revisão de Hagen (1986).

O néctar floral e extrafloral é fonte não só de açúcares (sacarose, glicose e frutose) mas também de proteínas, aminoácidos livres, lipídios, antioxidantes, alcalóides, fenólicos, vitaminas, saponinas, dextrinas e substâncias inorgânicas (BAKER; BAKER, 1983). Enquanto os açúcares perfazem 15 % a 75 % do peso, a concentração de aminoácidos varia de 0,2 µmol/mL a 0,7 µmol/mL em árvores e arbustos e de 0,4 µmol/ mL a 4,7 µmol/mL em plantas herbáceas. Como os néctares raramente contêm todos os 10 aminoácidos essenciais, os crisopídeos não predadores necessitam complementar sua dieta com outros produtos vegetais, como o pólen ou honeydew, para se reproduzir. Como exemplo da importância do néctar na nutrição dos crisopídeos, Adjei-Maafo e Wilson (1983) registraram densidades muito maiores desses (e também de outros) predadores em variedades de algodão com nectários extraflorais do que naquelas que não os apresentavam.

No pólen estão presentes até 14 carboidratos diferentes (incluindo açúcares comuns), além de lipídios ou amido como reserva energética. Alguns pólens também contêm ácidos graxos e esteróis essenciais. As proteínas correspondem a 6 %–35 % do peso e, geralmente, todos os aminoácidos são encontrados em grande concentração, exceto triptofano e fenilalanina. Adicionalmente, podem estar presentes até 13 minerais e as vitaminas A, C, E e várias do complexo B. Portanto, pelo menos o pólen de algumas espécies de plantas apresenta todos os nutrientes requeridos pelos crisopídeos não predadores para a reprodução, mas, muitas vezes, é preciso suplementar essa dieta com néctar ou honeydew.

O honeydew é composto predominantemente por açúcares (frutose, glicose e sacarose), podendo apresentar também algumas vitaminas, como a C e várias do complexo B, e aminoácidos, embora raramente os dez essenciais. A quantidade de aminoácidos no honeydew varia de acordo com as estações do ano, pois, geralmente, está relacionada à quantidade de aminoácidos presente na seiva do floema. Em alguns casos, porém, existem aminoácidos no honeydew, como o triptofano e a histidina, que geralmente estão ausentes nos néctares florais e extraflorais. Assim como os demais

alimentos de origem vegetal, os crisopídeos não predadores geralmente necessitam complementar sua dieta de honeydew com pólen ou néctar para se reproduzir plenamente.

Consumo de presas e eficiência

de conversão do alimento pelas larvas

Diversos estudos têm tentado estabelecer a quantidade de presas consumidas por cada um dos ínstares larvais de diferentes espécies de crisopídeos, como pode ser constatado na revisão de Principi e Canard (1984). Como esses estudos são geralmente realizados sob condições de excesso de presas em relação ao potencial de alimentação dessas larvas, eles tendem a fornecer uma boa estimativa da realidade. Entretanto, vários erros podem ser cometidos na elaboração dos experimentos ou na interpretação dos resultados, tais como: a) não seleção ou especificação do estágio da presa oferecido (o efeito do tamanho é desconsiderado); b) computação das presas mortas como presas totalmente ingeridas (muitas vezes, as presas só são abatidas, mas não são sugadas ou são sugadas apenas parcialmente); e c) condições climáticas, como a temperatura, podem influenciar no número de presas consumidas (temperaturas maiores tendem a induzir maior consumo). Portanto, as informações contidas na literatura devem ser interpretadas com cautela. Por exemplo, Burke e Martin (1956) estimaram o número de pulgões Aphis gossypii Glover consumido pelos ínstares larvais de três espécies, Chrysoperla rufilabris (Burmeister), Chrysoperla plorabunda (Fitch) e

Chrysopa oculata Say, em 269 (37 no 1º ínstar + 61 no 2º ínstar + 171 no 3º ínstar),

208 (46 + 67 + 95) e 266 (40 + 74 + 152), respectivamente. Esses valores significam que cerca de 15 % do consumo ocorre no 1º ínstar, 30 % no 2º e 55 % no 3º. Entretanto, de acordo com valores obtidos para inúmeras espécies, mais de 75 % do consumo total ocorre no 3º ínstar, de forma que grande parte do aumento em peso se dá nesse ínstar (PRINCIPI; CANARD, 1984). Dessa forma, os valores estimados por Burke e Martin (1956) podem não ser precisos, principalmente por que não houve preocupação em selecionar pulgões de mesmo tamanho para oferecer às larvas. Além disso, em vários estudos realizados com C. externa, uma das espécies mais comumente encontradas na Região Neotropical, nos quais as presas foram padronizadas quanto ao tamanho, o consumo por ínstar se aproxima dos valores médios encontrados por Principi e Canard (1984). Dependendo do tipo de presa, as larvas de C. externa consumiram de 3 % a 8 % do total durante o 1º ínstar, de 11 % a 21 % durante o 2º ínstar e de 72 % a 85 % durante o 3º ínstar (Tabela 1). O número total de presas consumidas durante todo o estágio larval variou amplamente, desde 67 ninfas de

Cinara pinivora (Wilson) e Cinara atlantica (Wilson) (CARDOSO; LAZZARI, 2003) até

1.553 ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (DE BORTOLI et al., 2006).

Os crisopídeos aparentemente usam seu alimento de forma eficiente, mas evidências experimentais desse aspecto ainda são praticamente inexistentes. Em um dos únicos estudos, Zheng et al. (1993a) demonstraram que C. carnea exibe eficiência

T

abela 1.

Consumo médio de presas, em número de indivíduos, pelos ínst

ares larvais (1º, 2º e 3º) de Chrysoperla externa a 25 ºC ± 1 ºC. Espécie de presa 1 º 2 º 3 º T o ta l Referência Hem.: Aleyrodidae Bemisia t abaci (ninfas de 4º ínstar) 107,8 288,0 1.006,3 1.402,1 Auad et al. (2005) Hem.: Aphididae Aphis gossypii (ninfas de 3º e 4º ínstar) 17,4 73,3 453,8 544,5 Santos et al. (2003) Cinara pinivora + C. atlantica (ninfas de 1º e 2º ínstar) 16,8 31,3 167,0 215,1 Cardoso e Lazzari (2003) Cinara pinivora + C. atlantica (ninfas de 3º e 4º ínst a r) 5,2 12,3 49,5 67,0 Cardoso e Lazzari (2003) Rhopalosiphum maidis (ninfas de 3º e 4º ínstar) 21,9 40,1 279,0 341,0 Maia et al. (2004) Schizaphis graminum (ninfas de 3º e 4º ínstar) 13,7 34,7 266,2 314,6 Fonseca et al. (2001) Lep.: Gelechiidae Sitotroga cereallela (ovos) 55,3 97,4 777,9 930,6 De Bortoli et al. (2006) Lep.: Noctuidae Alabama argillacea (ovos) 1 1,6 43,7 290,3 342,7 Figueira et al. (2002) A. argillacea (lagart as de 1º ínstar) 23,9 85,3 365,5 474,7 Silva et al. (2002) Lep.: Pyralidae Anagasta kuehniella (ovos) 95,8 192,4 1.264,9 1.553,1 De Bortoli et al. (2006) Diatraea saccharalis (ovos) 21,8 77,1 468,4 567,3 De Bortoli et al. (2006)

Obs: valores referem-se ao regime de maior densidade de presas ou à melhor cultivar/espécie de plant

a hospedeira da presa usada

nos estudos em que mais de um desses fatores foi test

de conversão bruta (= proporção da presa ingerida convertida em massa corporal) entre 40 % e 60 %, dependendo do ínstar e do nível de consumo. Verificaram também que a eficiência de conversão é tanto maior quanto mais avançado for o ínstar e menor for o suprimento de presas.

Requerimentos nutricionais e dietética

O conhecimento dos requerimentos nutricionais quali e quantitativos dos crisopídeos é oriundo de estudos com dietas artificiais, que se concentram em muito poucas espécies. Esses estudos têm indicado que as larvas e os adultos parecem apresentar os mesmos requerimentos qualitativos que outros predadores, parasitóides e até mesmo insetos fitófagos (VANDERZANT, 1973; HAGEN, 1987; THOMPSON; HAGEN, 1999), ou seja, cerca de 30 compostos químicos, incluindo proteínas e/ou 10 aminoácidos essenciais (arginina, fenilalanina, histidina, isoleucina, leucina, lisina, metionina, treonina, triptofano e valina), vitaminas do complexo B (ácido fólico, ácido nicotínico, ácido pantotênico, biotina, piridoxina, riboflavina e tiamina) e outros fatores de crescimento hidrossolúveis (incluindo colina e inositol), algumas vitaminas lipossolúveis, colesterol ou fitosterol, um ácido graxo poliinsaturado, minerais e uma fonte de energia (geralmente carboidratos simples ou complexos e/ou lipídios). Quantitativamente, porém, o requerimento de cada um desses compostos pode diferir de acordo com os hábitos alimentares das espécies (THOMPSON; HAGEN, 1999).

Um dos poucos estudos com dieta quimicamente definida foi realizado por Niijima (1989, 1993a, b). A partir da dieta desenvolvida por Hasegawa et al. (1989), composta de 23 aminoácidos, 17 vitaminas, 11 minerais, 5 ácidos orgânicos, 6 ácidos graxos, 2 açúcares e colesterol, Niijima realizou remoções desses componentes para demonstrar seu valor nutritivo para larvas de Chrysopa pallens (Rambur). Nesses estudos, verificou que os 10 aminoácidos essenciais eram requeridos para a realização da muda pelas larvas, mas vários outros aminoácidos podiam ser removidos sem causar efeitos adversos. Uma redução de 40 % no nível de aminoácidos da dieta causou grande aumento no tempo de desenvolvimento larval. Também verificou que colina, ácido ascórbico e algumas vitaminas do complexo B, como os ácidos nicotínico e pantotênico, eram essenciais para o desenvolvimento, enquanto a ausência individual da maioria das outras vitaminas B permitia o desenvolvimento, embora este fosse prolongado e a taxa de emergência reduzida. Outras vitaminas hidrossolúveis e lipossolúveis não eram requeridas.

Desde o trabalho pioneiro de Hagen e Tassan (1965) com dieta aquosa composta de frutose, hidrolisados de proteínas, cloreto de colina e ácido ascórbico, encapsulada em película de parafina, para a criação de larvas de C. carnea, esta e outras 14 espécies de Chrysopidae foram criadas com diferentes dietas artificiais e mais de 70 artigos sobre o tema foram publicados até a revisão de Yazlovetsky (2001). Por trás desse

aparente sucesso permanece o fato de que nenhuma dessas dietas artificiais tem sido usada comercialmente para a criação massal de crisopídeos até o presente. Cohen e Smith (1998) atribuem esse fracasso a várias causas, como a complexidade, o custo de fabricação e, principalmente, a natureza líquida dessas dietas, assim desenvolvidas com o propósito de reproduzir a hemolinfa das presas. Com base no pressuposto de que as larvas só ingerem líquidos, até mesmo as proporções de proteínas, lipídios e colesterol existentes na hemolinfa são observadas na sua elaboração (VANDERZANT, 1969, 1973; HASSAN; HAGEN, 1978; YAZLOVETSKY, 1992). Um problema adicional é que essas dietas tendem a causar redução no desempenho dos crisopídeos em relação àquele obtido sob regime de presas. Para suplantar esses problemas, Cohen e Smith (1998) utilizaram abordagem distinta para desenvolver uma dieta eficiente. Partindo do conhecimento de que as larvas de crisopídeos realizam digestão extra-oral do conteúdo semi-sólido das presas antes de sua ingestão (ver item Sistema Digestório do Estágio Larval de Chrysopidae: Alimentação, Digestão e Excreção), desenvolveram uma dieta artificial semi-sólida semelhante ao interior das presas tanto em textura como em composição, contendo proteínas e lipídios em proporções similares às encontradas nos tecidos dos insetos (15 %–20 % e 12 %–18 %, respectivamente), bem superiores àquelas encontradas na hemolinfa (4 %–5 % e 2 %–3 %). Como resultado, larvas de C. rufilabris alimentadas com essa dieta apresentaram desempenho igual ou até superior ao de larvas alimentadas com presas, tanto em relação ao desenvolvimento quanto à reprodução.

Para os adultos, os requerimentos nutricionais também variam e podem ser influenciados pelo hábito alimentar (THOMPSON, 1999). Adultos não predadores de

C. carnea requerem apenas água e açúcar para copularem e iniciarem a oviposição,

enquanto fêmeas não predadoras de C. externa requerem não só carboidratos, mas também proteínas na dieta para tal. Similarmente variáveis são os requerimentos dos adultos predadores. Chrysopa perla L. e Chrysopa nigricornis Burmeister só se acasalam e iniciam a oviposição após se alimentarem de presas, enquanto Ch. oculata exibe essas atividades quando alimentada com presas ou com dieta artificial contendo proteínas e carboidratos. Já Chrysopa quadripunctata Burmeister se acasala quando alimentada apenas com açúcar e água, mas necessita de presas para iniciar a oviposição. Para continuarem a oviposição ao longo do tempo, todos esses adultos predadores necessitam alimentar-se de presas (TAUBER; TAUBER, 1974). A determinação dos nutrientes essenciais para a reprodução de adultos não predadores, como C. carnea, tem esbarrado em duas complicações (HAGEN, 1987). A primeira refere-se à transferência de metabólitos adquiridos pela alimentação das larvas para a fêmea adulta, de forma que o desempenho reprodutivo, ao menos inicialmente, é fortemente dependente da dieta larval (HAGEN; TASSAN, 1966; ZHENG et al., 1993b; OSMAN; SELMAN, 1996). A segunda está associada com a presença de leveduras simbiontes que podem sintetizar aminoácidos essenciais (HAGEN et al., 1970; ver também item Sistema Digestório do Estágio Adulto de Chrysopidae: Alimentação, Digestão e Excreção).

Diferentemente das larvas, dietas artificiais de baixo custo para adultos glico-polinívoros, desenvolvidas desde a década de 1950 (HAGEN, 1950), vêm substituindo eficientemente sua dieta natural, proporcionando taxas elevadas de fecundidade em laboratório. Em comum, tais dietas apresentam como componentes uma fonte de proteínas (hidrolisados ou autolisados de leveduras, como Saccharomyces cerevisiae ou S. fragilis) e uma de carboidratos (mel, sacarose ou frutose) (HAGEN; TASSAN, 1966, 1970). Embora tenham sido testadas e aperfeiçoadas originalmente para

C. carnea, elas têm sido igualmente eficientes em criações de outros crisopídeos cujos

adultos são glico-polinívoros, como várias espécies de Chrysoperla (TAUBER; TAUBER, 1983; ALBUQUERQUE et al., 1994; CARVALHO et al., 1996) e de Ceraeochrysa (LÓPEZ-ARROYO et al., 1999; BARBOSA et al., 2002). Entretanto, algumas espécies apresentam desempenho reprodutivo relativamente fraco com essas dietas, como é o caso de

Chrysopodes pulchella (Banks), Chrysopodes divisa (Walker) e Chrysopodes lineafrons

Adams e Penny (SILVA, 2006; SILVA et al., 2007), enquanto outras sequer produzem ovos, como outras espécies de Chrysopodes (SILVA, 2006) e diversas espécies de

Leucochrysa (G.S. ALBUQUERQUE, dados não publicados). Embora os exemplos acima

se refiram a gêneros de ocorrência na Região Neotropical, provavelmente essa situação se repita em outras regiões do planeta, mas relatos a esse respeito não foram encontrados. Essa variação na eficiência das dietas artificiais para a reprodução de adultos glico-polinívoros, aliada à inviabilidade de se obter produção contínua de ovos de adultos predadores somente com essas dietas, demonstra que nosso conhecimento a respeito dos requerimentos nutricionais dos crisopídeos adultos ainda está restrito a um número muito pequeno de espécies.

Anatomia e fisiologia do sistema digestório

e estratégias alimentares dos crisopídeos

Em razão da reconhecida importância dos crisopídeos no controle biológico de pragas, seus hábitos alimentares são relativamente bem conhecidos em comparação com outros insetos predadores, mas esse conhecimento está restrito principalmente às poucas espécies que vêm sendo produzidas em larga escala para comercialização e liberação em cultivos agrícolas. Larvas e adultos dos crisopídeos evoluíram estratégias alimentares distintas que se refletem na morfologia de suas peças bucais e do seu tubo digestivo. Por um lado, as larvas de todas as espécies são essencialmente predadoras, embora possam eventualmente se alimentar de pólen, néctar e honeydew; como conseqüência, existe certa uniformidade morfológica e funcional no sistema digestório e também em seu comportamento de predação. Por outro lado, os adultos podem ser predadores ou glico-polinívoros, dependendo da espécie, e essa divergência no hábito alimentar é acompanhada por adaptações morfológicas e funcionais no sistema digestório. Pouco se sabe, porém, se esses dois grupos de adultos também diferem quanto ao comportamento de procura de alimento, pois os estudos a esse respeito ainda são restritos.

Sistema digestório do estágio larval

de Chrysopidae: alimentação, digestão e excreção

Embora os crisopídeos sejam classificados como insetos mastigadores, nas larvas o aparelho bucal é modificado, funcionalmente sugador. As mandíbulas e maxilas são alongadas, em forma de fórceps, e sulcadas, de maneira que, ao se acoplarem e se manterem unidas por meio de uma pequena dobra quitinosa presente na face interna de ambas, formam um tubo rígido com um canal de alimentação em seu interior, por onde passa o alimento (Fig. 1A). Essas peças bucais geralmente são tão grandes quanto ou maiores do que a cabeça, sempre curvadas para dentro. Não há uma abertura bucal, pois esta é fechada mecanicamente pelo tegumento cefálico assim que a larva eclode ou sofre a muda (KILLINGTON, 1936). Conseqüentemente, a única comunicação com a faringe é estabelecida pelo tubo formado pela união da mandíbula com a maxila, razão pela qual o alimento precisa ser completamente fluido para ser ingerido (CANARD, 2001). Para isso, as larvas, após capturarem a presa com as peças bucais, injetam para dentro de seu corpo secreções enzimáticas, produzidas em glândulas de veneno presentes na base alargada das maxilas (Fig. 1B), as quais realizam a liquefação digestiva de sólidos e a redução da viscosidade de líquidos (GAUMONT, 1965, 1976). Segundo Cohen (1998), somente algumas espécies apresentariam essas glândulas. Adicionalmente, injetam enzimas hidrolíticas (principalmente carboidrases), produzidas pelas glândulas salivares (Fig. 2), que efetuam a quebra parcial de grandes moléculas de substâncias nutritivas, facilitando assim seu movimento e digestão subseqüentes (YAZLOVETSKY, 2001). A ação das enzimas é facilitada pelos movimentos de vaivém da maxila e mandíbula, esta última com ponta aguda e serrilhas próximas ao seu ápice, que dilaceram os tecidos internos da presa. Embora em Chrysopidae as enzimas sejam potentes, a química da digestão extra-oral nesse grupo ainda é desconhecida (COHEN, 1995). A sucção dos líquidos da presa é realizada pela ação sincronizada de músculos existentes no interior das mandíbulas e maxilas, assim como na faringe, que conectam sua parede externa com o dorso e ventre da cabeça e os braços do tentório. A contração da série de músculos faringeais determina a expansão do lúmen da faringe e o líquido é sugado por uma típica ação bombeadora (SMITH, 1922; KILLINGTON, 1936). Esse mecanismo de digestão extra-oral das larvas de crisopídeos enquadra-se no tipo “intacto sem refluxo” de Cohen (1998), pois não há destruição da cutícula da presa e o fluxo das secreções enzimáticas é unidirecional, das glândulas extra-intestinais para dentro da presa e daí para o tubo digestivo do predador.

O sistema digestório das larvas de crisopídeos, representado esquematicamente na Fig. 2, apresenta algumas particularidades em relação a outros insetos. A descrição a seguir apresentada baseia-se principalmente nos trabalhos de Withycombe (1925) e Killington (1936), que, apesar de antigos, continuam sendo referência na área pela qualidade e riqueza de detalhes, e também em Yazlovetsky (2001).

Além das peças bucais (duas mandíbulas e duas maxilas) que constituem os tubos sugadores de entrada do alimento, há um par de glândulas salivares tubulares,

não ramificadas, que se estendem desde a porção posterior da cabeça ou região anterior do protórax até a base dessas peças bucais, onde elas desembocam no canal de alimentação. Os dois canais de alimentação se unem no interior da cabeça para formar a faringe, revestida por espessa camada de quitina, que continua pelo esôfago. Na altura do corpo do tentório, ainda na cabeça, existe uma válvula simples formada pela projeção das células epiteliais para dentro do esôfago. Esta, aliada às contrações peristálticas da musculatura circular do esôfago presente nessa região, impede o retorno dos fluidos ingeridos na alimentação. O esôfago se dilata no protórax para formar um papo de parede fina, revestido com uma íntima quitinosa muito delicada e provido de músculos circulares intervalados. O papo ocupa grande parte da cavidade interna do meso e metatórax, não havendo reservatório alimentar dorsal (divertículo) partindo

Fig. 1. Peças bucais das larvas de Chrysopidae: (A) Vista ventral da maxila (mx) e

mandíbula (md), destacando os sulcos na face dorsal da primeira e ventral da segunda, que formam o canal de alimentação (ca) quando estas se unem; (B) Seção transversal na altura da seta (cv = canal de veneno; dq = dobras quitinosas que mantêm maxila e mandíbula unidas; gv = glândula de veneno).

dele como acontece nos adultos. Nenhuma digestão ocorre no papo. O papo e o mesêntero (intestino médio) se comunicam por uma válvula esofágica pouco desenvolvida, visível externamente como uma constrição entre essas duas regiões do tubo digestivo. O mesêntero é um saco grande, de fundo cego, que ocupa os dois terços anteriores do abdome, aparentemente sem camada externa de músculos. O epitélio é composto de células grandes e é revestido por um fino tubo membranoso, a membrana peritrófica, continuação da íntima quitinosa do papo, de maneira que o alimento no mesêntero não entra em contato direto com o epitélio. É no mesêntero que ocorre a maior parte da digestão do alimento e a absorção de nutrientes. Recentemente, Chen et al. (2006) verificaram grande quantidade de bactérias no mesêntero de C. carnea, com possível função de decomposição dos resíduos alimentares aí presentes. Em descanso, as células epiteliais do mesêntero são um pouco achatadas, mas quando em atividade secretora, elas se tornam colunares e se projetam para dentro da cavidade mesentérica. Suas extremidades distais incham-se com as secreções e, finalmente, se rompem, flutuando livremente na cavidade intestinal. O tubo digestivo é fechado por certa distância após o mesêntero, ou seja, o proctodeo (intestino posterior) não é funcional, outra peculiaridade dos crisopídeos, sendo composto por uma corda sólida de células. Dessa forma, dejetos sólidos, insolúveis, não podem ser eliminados. Entretanto, em decorrência dos hábitos alimentares da larva, poucos resíduos sólidos se acumulam ao longo de seu desenvolvimento. Esse material é armazenado na extremidade posterior do mesêntero, sendo excretado apenas após a emergência do adulto, na forma de uma pelota pequena, dura, brilhante, preta ou marrom-escura, envolta pela membrana peritrófica – o mecônio. Na extremidade posterior do proctodeo encontra-se um pequeno saco de parede fina, o reservatório de seda, que se afunila em direção ao reto, o qual apresenta epitélio mais espesso e envolto por músculos circulares. O ânus abre-se ao final do décimo (último) segmento abdominal. Na extremidade anterior do proctodeo, originam-se oito túbulos de

Fig. 2. Diagrama esquemático do sistema digestório da larva de Chrysopidae:

(1) Peças bucais (mandíbulas + maxilas); (2) Glândulas salivares; (3) Estomodeo (faringe, esôfago e papo); (4) Mesêntero; (5) Proctodeo; (6) Túbulos de Malpighi (em número de oito, mas só um representado por completo); e (7) Reservatório de seda.

Malpighi, que se estendem em direção anterior, até o início do abdome; daí, geralmente seis túbulos dobram-se e se dirigem em direção posterior, conectando-se com o proctodeo um pouco antes do reservatório de seda, onde suas extremidades são envolvidas por um alargamento composto de células epiteliais. Esses túbulos são funcionais durante todo o desenvolvimento larval e secretam um fluido viscoso, marrom, provavelmente correspondente a resíduos solúveis da digestão, que são removidos da hemolinfa. Esse fluido é transferido para o reservatório de seda e, daí, para o reto, podendo ser excretado pelo ânus como defensivo contra inimigos naturais ou durante a muda, quando esse fluido auxilia na fixação da larva ao substrato. Esse líquido também atua na adesão da falsa-perna (extremidade final do abdome) da larva durante a locomoção e pode estar relacionado com a excreção (LaMUNYON; ADAMS, 1987). Os demais túbulos, geralmente dois, são livres distalmente. No terceiro ínstar, a maioria das células da extremidade posterior dos túbulos de Malpighi que se reconectam ao proctodeo se modifica e aumenta de tamanho, para secretar seda em lugar do fluido viscoso, a qual é armazenada no reservatório de seda. Quando a larva completa seu desenvolvimento, ela utiliza essa seda para tecer o casulo, no interior do qual sofrerá a metamorfose para o estágio de pupa. O controle do fluxo da seda é efetuado pelos músculos circulares do reto, enquanto a papila anal é usada como fiandeira, auxiliada pelo movimento ativo, multidirecional, dos últimos segmentos abdominais.

Comportamento de predação das larvas

O comportamento alimentar das larvas da maioria das espécies de crisopídeos ainda não foi estudado. A maioria dos trabalhos refere-se à C. carnea. Por isso, analogias para outras espécies a partir das informações existentes na literatura devem ser feitas com cautela, pois enquanto as larvas nuas do gênero Chrysoperla são caracterizadas pela agilidade de movimentos, agressividade e crescimento rápido, as larvas carregadoras de lixo geralmente são menos agressivas e se deslocam e crescem mais lentamente.

Como em vários outros grupos de predadores, as larvas de crisopídeos apresentam uma seqüência de eventos que levam ao consumo bem-sucedido de suas presas, comportamento este revisado por Canard e Duelli (1984) e Canard (2001). Primeiro, ocorre a procura ativa até o encontro com a presa potencial. A seguir, essa presa é examinada e identificada. Se a presa for aceita, ocorre sua apreensão, para depois ser consumida. Finalmente, se a larva se satisfaz, ela limpa suas peças bucais e descansa; de outra forma, ela reinicia a procura ativa pela presa seguinte. Nessa seqüência não está incluído propositalmente o primeiro passo dentro do comportamento tradicional de seleção de presas, isto é, a localização do habitat, porque esse comportamento é desempenhado pela fêmea adulta durante a seleção dos locais de oviposição (ver item Comportamento Alimentar dos Adultos), assegurando assim que as larvas eclodam em um habitat onde existam presas disponíveis (GREANY; HAGEN, 1981).

Procura ativa, contato e identificação da presa

Apesar de as larvas de crisopídeos nascerem aptas a suportar privação de alimento e água por diversas horas (TAUBER et al., 1991), sua sobrevivência depende da procura ativa e do encontro de presas desde o início da vida. A localização dessas presas é feita principalmente ao acaso durante seus deslocamentos na vegetação, havendo a necessidade de contato físico para que possam perceber sua presença (CANARD; DUELLI, 1984), como descrito para Ch. pallens, Chrysoperla zastrowi (Esben-Petersen) e C. carnea (PRINCIPI, 1940; FLESCHNER, 1950; BARNES, 1975; BOND, 1980). Durante a procura, as larvas adquirem uma postura característica, movimentando a cabeça de um lado para o outro, com as peças bucais parcialmente abertas e paralelas ao substrato, os palpos labiais direcionados para frente e as antenas para frente e um pouco para os lados, todos eles preparados para entrar em contato com a presa (CANARD; DUELLI, 1984). Também exibem o comportamento de “atirar para todos os lados” (casting

behavior), ou seja, de tempos em tempos a larva pára e sua extremidade anterior

desloca-se de um lado para o outro, com o objetivo de ampliar a sua área de busca por presas (Fig. 3) (BÄNSCH, 1964; NEW, 1991). Quando capturam uma presa, seu

Fig. 3. Comportamento de “atirar para todos os lados” das larvas

de crisopídeos durante seu deslocamento em busca de presas (números indicam as posições sucessivas da larva).

Fonte: Banks (1957).

Ilustração: Gilberto Soar

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padrão de procura concentra-se na área de seu encontro, aumentando a freqüência com que mudam de direção. Tal comportamento é adaptativo para larvas especializadas em presas que vivem agregadas, pois aumenta a eficiência de localização de presas adicionais (FLESCHNER, 1950; BOND, 1980; NEW, 1991).

As larvas da maioria das espécies são bastante ativas, deslocando-se de um lado para outro, principalmente à noite. Essa movimentação é tão mais intensa quanto maior for seu grau de fome (SENGONCA et al., 1995), mas se nenhuma presa for encontrada dentro de um determinado período de tempo, a larva reduz progressivamente seus movimentos e entra em letargia, seguida de morte. Embora as larvas também procurem suas presas durante o dia, não há evidências claras sobre a influência da luz e da gravidade sobre o padrão de procura de larvas já nutridas. Algumas espécies são fototrópicas e geotrópicas positivas, enquanto outras são negativas ou apresentam respostas mistas a esses dois fatores (HAGEN et al., 1976a). A luz também pode ter influência sobre o padrão de procura de larvas recém-eclodidas que nascem durante o dia, e esse padrão pode estar associado com a localização da presa preferencial em relação ao local de oviposição. Milbrath et al. (1994) verificaram que larvas de duas espécies de Chrysopa com poucas horas de vida apresentam respostas fototrópicas distintas, aparentemente relacionadas à distribuição espacial de suas presas. Larvas neonatas de Chrysopa slossonae Banks exibiram fototropismo negativo, resposta que induziria seu movimento a partir das folhas, local da oviposição, para o interior da planta hospedeira, em direção às colônias de suas presas (pulgões) que vivem em ramos e troncos. Já as larvas neonatas de Ch. quadripunctata exibiram fototropismo positivo, o que tenderia a mantê-las na copa das árvores, próximas ao local de oviposição, onde estão suas presas primárias. A localização da presa pelas larvas de crisopídeos pode ser auxiliada pela presença de químicos voláteis (cairomônios) indicadores de sua presença nas cercanias. É o caso dos voláteis emanados do honeydew excretado por pulgões e cochonilhas, de escamas do lepidóptero Helicoverpa zea (Boddie) e até mesmo dos próprios ovos de H. zea, que aumentam a eficiência de predação das larvas de C. carnea (KAWECKI, 1932; LEWIS et al., 1977; NORDLUND et al., 1977).

Estabelecido o contato com a presa, seu reconhecimento é realizado quimica-mente por meio de receptores sensoriais presentes nas extremidades dos palpos labiais e antenas da larva dos crisopídeos. Em seguida, ocorre o exame da presa com as peças bucais, no qual o predador “prova” essa presa com os receptores sensoriais presentes no ápice de suas maxilas; após essa ação, o predador aceita ou rejeita a presa (HAGEN, 1987; CANARD, 2001). Estímulos visuais podem auxiliar na identificação inicial, conforme demonstrado em larvas de C. carnea e de Ch. oculata (LAVALLEE; SHAW, 1969; ABLES et al., 1978).

Captura da presa

Após o contato físico e a identificação da presa, a larva pára de se locomover imediatamente e adquire uma postura característica, com as peças bucais bem abertas,

paralelas à superfície ou direcionadas um pouco para o alto, e com as antenas e palpos labiais afastados para os lados. A captura de presas ativas é efetivada após uma série de comportamentos estereotipados do predador: 1º) aproximação muito lenta; 2º) parada; 3º) ataque repentino com o avanço rápido da cabeça e fechamento das peças bucais, geralmente induzidos pelo movimento da presa; e 4º) recuo da cabeça e rápido erguimento da presa do substrato, a não ser que esta seja muito pesada ou prenda-se fortemente à superfície (CANARD; DUELLI, 1984). O erguimento da presa não é obrigatório ou pode ser apenas parcial, como em C. carnea (BÄNSCH, 1964). Presas imóveis, como ovos e pupas de artrópodes e larvas de Coccidae e Diaspididae, são atacadas diferentemente, pois inicialmente o predador as examina demoradamente e cuidadosamente, provando-as com a extremidade de suas peças bucais, e depois perfura sua cutícula em vários locais. Para ambos os tipos de presa, geralmente as peças bucais de um lado apenas são inseridas no corpo da presa, enquanto as do outro lado são usadas para manipular e segurar a presa (CANARD; DUELLI, 1984). Hagen et al. (1976a) sugerem que a composição da cutícula da presa pode ser importante para induzir a inserção das peças bucais.

Consumo da presa

Conforme mencionado no item Composição da Dieta Natural dos Crisopídeos Predadores e Não Predadores, secreções das glândulas de veneno e das glândulas salivares são injetadas para dentro do corpo da presa durante e após sua captura, enquanto os seus tecidos são dilacerados pela ação de vaivém das mandíbulas e maxilas, ambas as ações contribuindo para liquefazer seus conteúdos internos e torná-los disponíveis para a sucção por meio do canal de alimentação. A duração do consumo depende do tamanho do predador em relação ao da presa e também do nível de fome da larva (CANARD; DUELLI, 1984). Por exemplo, larvas de primeiro, segundo e terceiro ínstar de C. carnea necessitaram de 185, 130 e 80 segundos para consumir um ovo e 13, 8 e 3 minutos para consumir uma lagarta jovem do lepidóptero Prays oleae Bern., respectivamente (ALROUECHDI, 1981). Mesmo após consumir aparentemente todo o conteúdo da presa, a larva continua a manipulá-la e girá-la por certo tempo, até finalmente descartá-la para reiniciar a procura por outras presas ou descansar.

Limpeza e descanso

Nem sempre o ato de consumo de uma presa é seguido pela limpeza das peças bucais pelas larvas de crisopídeos. Mantoanelli e Albuquerque (2007) verificaram que larvas de primeiro e terceiro ínstar de Leucochrysa varia (Schneider) exibiam principalmente o comportamento de camuflagem, isto é, carregavam os restos da presa para seu dorso após a alimentação. Em outros casos, o consumo de uma presa era seguido pelo descanso, deslocamento ou limpeza. Resultados similares foram observados para Ch. quadripunctata e Ch. slossonae (MILBRATH et al., 1993). Entretanto, após ingerir quantidade suficiente de alimento e se saciar, a larva tende a

limpar suas peças bucais, esfregando umas contra as outras e/ou no substrato. A seguir, seus movimentos diminuem e a larva entra em repouso, quando adquire postura característica, com as peças bucais fechadas, tocando o substrato, antenas e palpos labiais esticados para frente, tíbias das pernas anteriores paralelas ao eixo do corpo ou levemente em forma de V e a papila anal no final do abdome aderida ao substrato (CANARD; DUELLI, 1984). Essa postura é mantida até o reinício de suas atividades de deslocamento à procura de novas presas.

Onivoria larval: eventual ou habitual?

Embora larvas de crisopídeos tenham sido observadas alimentando-se de

honeydew e néctar floral no campo há muito tempo (KAWECKI, 1932; KILLINGTON,

1936; PRINCIPI, 1940; DOWNES, 1974), o papel desempenhado por estes e outros recursos de origem vegetal, como pólen e néctar extrafloral, só começou a ser quantificado recentemente. Limburg e Rosenheim (2001) demonstraram que néctar extrafloral é um componente majoritário na dieta de larvas neonatas de C. plorabunda em algodão, e que seu consumo aumenta com a diminuição da disponibilidade de presas. Embora sozinho esse néctar não seja capaz de sustentar o desenvolvimento, ele ao menos permite estender a longevidade das larvas de 1º ínstar consideravelmente. Em outro estudo, Patt et al. (2003) evidenciaram que larvas de C. carnea podem suplementar suas necessidades de carbono e nitrogênio alimentando-se de néctar e pólen, melhorando seu crescimento e desenvolvimento, o que havia sido demonstrado previamente com honeydew artificial por McEwen et al. (1993). Apesar dessas evidências, ainda não é possível concluir se esse hábito onívoro é comum na vida larval ou se ele é exibido somente na ausência de presas ou na presença de presas de baixa qualidade. Além disso, o quanto esse comportamento está disseminado entre as diferentes espécies ainda precisa ser investigado. De qualquer forma, ainda é cedo para mudar a generalização do hábito alimentar das larvas de crisopídeos, de predador para onívoro, o que foi sugerido por Limburg e Rosenheim (2001).

Sistema digestório do estágio adulto

de Chrysopidae: alimentação, digestão e excreção

Ao contrário das larvas, a maioria das espécies de crisopídeos não é predadora no estágio adulto, mas se alimenta principalmente de soluções açucaradas (honeydew excretado por alguns homópteros e néctar floral e extrafloral), além de pólen. Nessas espécies, as peças bucais estão adaptadas à dieta basicamente líquida, ou seja, as mandíbulas são relativamente pequenas e simétricas, sem incisivos (Fig. 4A), e a lacínia tem forma de colher (STELZL, 1992; CANARD, 2001). Essa simetria, porém, não é geral, como atestam vários gêneros não predadores que apresentam mandíbulas assimétricas com um pequeno dente na mandíbula esquerda (BROOKS; BARNARD, 1990). O tubo digestivo também apresenta adaptações no divertículo do papo, que é

grande e altamente convoluto, associado com grandes troncos traqueais, que servem para fornecer oxigênio para o metabolismo das leveduras simbiontes mutualísticas que se proliferam no interior desse divertículo (Fig. 5C e 6) (HAGEN; TASSAN, 1966;

Fig. 4. Mandíbulas dos adultos de Chrysopidae: (A) Hábito glico-polinívoro, Mallada

prasinus (Burmeister); (B) Hábito predador, Chrysopa perla (L.) (i = incisivo; md = mandíbula direita; me = mandíbula esquerda).

Fonte: Stelzl (1992).

Fig. 5. Sistema digestório do adulto de Chrysopidae: (A) Glândulas salivares de Chrysopa

perla (1 = bomba salivar; 2 = ducto médio; 3 = ducto lateral; 4 = regiões secretoras); (B) Diagrama esquemático de quase todo o sistema digestório de Chrysoperla carnea (1 = esôfago; 2 = papo; 3 = proventrículo; 4 = válvula cardíaca; 5 = divertículo do papo; 6 = mesêntero; 7 = túbulos de Malpighi; 8 = proctodeo); (C) Troncos traqueais e traquéolas associados com o divertículo do papo em uma espécie glico-polinívora, Anisochrysa prasina (à esquerda) e em uma espécie predadora, Chrysopa walkeri (1 = tronco traqueal; 2 = mesêntero; 3 = divertículo do papo).

HAGEN et al., 1970; CANARD et al., 1990; WOOLFOLK et al., 2004; GIBSON; HUNTER, 2005). Inicialmente identificadas em C. carnea por Hagen et al. (1970) como pertencentes a Torulopsis sp. (= Candida), posteriormente várias espécies de leveduras já foram constatadas em crisopídeos, como Candida multigemmis (Buhagiar) em Nodita

occidentalis Johnson (status específico inválido), Eremochrysa tibialis Banks, Eremochrysa punctinervis (MacLachlan) e, provavelmente, Mallada perfecta (Banks) (JOHNSON,

1982), e Metschnikowia pulcherrima Pitt & Miller em Chrysoperla comanche (Banks) (GIBSON; HUNTER, 2002) e C. rufilabris (WOOLFOLK; INGLIS, 2004). O papel das leveduras ainda não está totalmente esclarecido, mas acredita-se que auxiliem na nutrição, fornecendo alguns aminoácidos essenciais não existentes ou existentes em baixíssimas concentrações na dieta de carboidratos dos crisopídeos não predadores (HAGEN et al., 1970; HAGEN; TASSAN, 1972). Recentemente, esse papel funcional das leveduras foi questionado por Gibson e Hunter (2005), que não foram capazes de demonstrá-lo experimentalmente em C. comanche. O modo de transmissão das leveduras também não é bem entendido. Hagen et al. (1970) sugeriram que elas seriam adquiridas somente após a emergência do adulto, possivelmente via alimento ingerido ou trofalaxia. Recentes descobertas, porém, indicam que a transmissão vertical (mãe para descendentes) também ocorre, via superfície do ovo (GIBSON; HUNTER, 2005).

Fig. 6. Superfície interna convoluta do divertículo do papo em adulto de

Chrysoperla rufilabris, contendo células da levedura Metschnikowia pulcherrima

(setas) (fotografia eletrônica de varredura; barra = 1.000 µm).

As espécies de crisopídeos cujos adultos também são predadores correspondem a uma minoria. Segundo os indícios existentes, apenas 3 dos 75 gêneros atualmente reconhecidos, Anomalochrysa, Atlantochrysa e Chrysopa, todos pertencentes à tribo Chrysopini, apresentam esse hábito (BROOKS; BARNARD, 1990). Enquanto os dois primeiros têm ocorrência restrita a ilhas, Chrysopa têm ampla distribuição na Região Holártica e grande número de espécies. Espécies de Chrysopa apresentam adaptações à predação, como mandíbulas relativamente grandes e assimétricas, com um dente incisivo robusto na mandíbula esquerda usado para capturar e segurar presas enquanto a direita as dilacera, e uma superfície mastigadora levemente curvada, o molar (Fig. 4B) (STELZL, 1992; CANARD, 2001). O divertículo nessas espécies também é grande, mas os troncos traqueais a ele associados são muito mais estreitos, significando menor aporte de oxigênio (Fig. 5C), não tendo sido encontradas leveduras no interior do divertículo das espécies de Chrysopa já estudadas (HAGEN et al., 1970; CANARD et al., 1990). Embora consideradas carnívoras, Chrysopa spp. não se restringem a comer artrópodes, incluindo em sua dieta pólen, leveduras, esporos de fungos e honeydew, sendo por isso, às vezes, classificadas como onívoras (STELZL, 1992), mas a composição relativa desses itens na dieta varia de espécie para espécie (CANARD, 2001).

Um terceiro grupo, restrito aparentemente a quatro pequenos gêneros da subfamília Nothochrysinae, alimenta-se exclusivamente de pólen (BROOKS; BARNARD, 1990). Uma dessas espécies, Hypochrysa elegans (Burmeister), apresenta mandíbulas grandes e seu divertículo é desprovido de leveduras simbiontes e de troncos traqueais (nas fêmeas esses troncos são muito pequenos), o que sugere um processo digestivo distinto nessas espécies, ainda não estudado (CANARD et al., 1990; CANARD, 2001).

Afora as diferenças mencionadas, o sistema digestório dos crisopídeos adultos, independentemente do tipo de alimento ingerido, segue um plano comum, representado esquematicamente na Fig. 5B e descrito a seguir com base nas descrições detalhadas de Withycombe (1925) e Killington (1936), assim como em Bitsch (1984). Apesar da diferença considerável no modo de alimentação, o tubo digestivo sofre apenas algumas alterações significativas durante a metamorfose de larva para adulto: há uma boca verdadeira, que se abre ao exterior para a entrada do alimento, o estomodeo adquire diferenciações, como o divertículo do papo e o proventrículo, e o proctodeo se abre para a passagem dos resíduos alimentares. Anteriormente, está a cavidade pré-oral ladeada pelas duas mandíbulas, onde desembocam dois pares de glândulas salivares: as mandibulares, situadas nos lados da cabeça e que se abrem na base das mandíbulas, e as labiais, formadas por vários tubos secretores (Fig. 5A), que se estendem até o protórax e se abrem na base do lábio. A boca tem uma cavidade oral relativamente grande, revestida por espessa camada de quitina. O estomodeo é composto pela faringe muscular (muito semelhante à da larva) na cabeça, também revestida por camada de quitina, e pelo esôfago, que se inicia na cabeça, percorre todo o tórax e se dilata consideravelmente na altura do primeiro e segundo segmentos abdominais, formando o papo. Este, em sua extremidade distal, apresenta um prolongamento dorsal que ocupa metade do comprimento do abdome, o divertículo

do papo. Tanto o papo como seu divertículo servem para armazenamento do alimento ingerido e, conforme descrito anteriormente, o divertículo também hospeda leveduras simbiontes nas espécies glico-polinívoras. De acordo com Ickert (1968), nesses órgãos se iniciaria a digestão. A parede do esôfago, incluindo o papo, é composta de um epitélio muito fino, revestido por uma íntima quitinosa delicada, e cercada por músculos circulares, responsáveis pelas contrações peristálticas que direcionam o alimento no sentido posterior, para o interior do divertículo. No divertículo, o epitélio é colunar e sua parede também é cercada por músculos circulares. Suas contrações peristálticas, em sentido reverso, empurram o alimento em direção anterior, de volta ao papo ou, mais freqüentemente, para o proventrículo, que se abre próximo à extremidade anterior ventral do divertículo, na altura do terceiro segmento abdominal. O proventrículo tem forma de funil, com margem anterior espessa, revestida de quitina, da qual longos espinhos se projetam em direção ao lúmen. Sua parede interna contém seis sulcos quitinizados proeminentes com espinhos direcionados para trás, além de outros espinhos e dobras presentes entre esses sulcos. A parede externa apresenta rica musculatura circular e também músculos longitudinais. A extremidade final estreita do proventrículo se projeta para dentro do mesêntero, constituindo a válvula cardíaca. O mesêntero é um tubo longo e retilíneo cuja parede é formada por uma camada simples de epitélio envolta pela membrana peritrófica, continuação da íntima quitinosa do proventrículo, de forma que o alimento não entra em contato direto com o epitélio entérico. A existência da membrana peritrófica no mesêntero de adultos de crisopídeos, questionada por Bitsch (1984), foi recentemente comprovada por microscopia eletrônica de varredura em C. rufilabris (WOOLFOLK et al., 2004). As células colunares do epitélio mesentérico estão envolvidas tanto na secreção de enzimas para a digestão como na absorção dos nutrientes, similar ao descrito para as larvas. A passagem do mesêntero para o proctodeo é marcada por um estreitamento do tubo digestivo e pelas aberturas dos oito túbulos de Malpighi, que se dirigem anteriormente e depois se dobram em direção posterior, sendo que seis deles têm suas extremidades posteriores conectadas frouxamente com o proctodeo, um pouco antes do reto, remanescente da condição larval. O proctodeo tem estrutura semelhante à do esôfago, com parede cercada por músculos circulares e com epitélio fino, mas com cutícula interna repleta de pequenos espinhos (WOOLFOLK et al., 2004). Ao final do proctodeo, na região dilatada do reto, há uma câmara retal de epitélio ainda mais fino, cercada de músculos circulares e longitudinais, com seis glândulas retais hemisféricas, provavelmente envolvidas na absorção de água e de algumas moléculas pequenas. A região posterior do reto é estreita e o ânus, cercado de músculos circulares, se abre na membrana entre as placas anais do décimo tergito.

Comportamento alimentar dos adultos

Assim como o das larvas, o comportamento alimentar dos adultos da maioria das espécies de crisopídeos é desconhecido. As informações apresentadas a seguir são baseadas nas poucas espécies já estudadas e envolvem somente os dois primeiros

passos da seleção da presa (HAGEN, 1986), isto é, a localização do habitat do alimento e a localização do alimento.

Os adultos são criaturas essencialmente noturnas. Durante o dia, permanecem a maior parte do tempo pousados na superfície inferior de folhas (SMITH, 1922). Na maioria das espécies investigadas, como é o caso de C. carnea, as atividades de vôo iniciam-se no crepúsculo vespertino e alcançam seu pico nas primeiras horas de escuridão, cessando ao amanhecer. Algumas espécies, porém, voam também durante o dia, mas esses vôos são de curta duração, principalmente quando perturbadas (DUELLI, 1984a), embora haja exceções, como H. elegans, que voa principalmente durante o dia (DUELLI, 1986). Conseqüentemente, o olfato (quimiorrecepção) é o principal sentido utilizado para localizar o alimento, já que a visão é prejudicada à noite.

O vôo dos crisopídeos é lento e desajeitado. Apesar de apresentarem asas grandes, são facilmente levados pelo vento, principalmente quando voam a mais de 5 m acima do nível do solo. Com base em estudos de laboratório e campo, Duelli (1980a, b; 1984a, b) concluiu que existem três tipos de vôo em C. carnea: migratório, apetitivo a favor do vento e apetitivo contra o vento. O primeiro envolve os adultos recém-emergidos, que exibem vôos longos nas duas primeiras noites de vida, independentemente da presença de alimento nas proximidades, podendo se dispersar por até 300 km, auxiliados pelos ventos em grandes altitudes (CHAPMAN et al., 2006). Segundo Duelli (1980a), esse vôo é obrigatório e está associado com o período de imaturidade sexual e pré-oviposição. No terceiro dia, os adultos com fome passam a exibir vôos curtos e a responder anemotacticamente aos infoquímicos sinalizadores da presença de alimento. A partir de então, adultos sexualmente maduros voam inicialmente a favor do vento, entre 1 m e 5 m acima do nível da vegetação. Quando entram na pluma de odor da fonte de alimento, eles voam para baixo e pousam na vegetação. Se não encontram alimento naquele local, mudam para o comportamento de vôo apetitivo contra o vento, aproximando-se da fonte de odor lentamente, em uma série de vôos curtos, até entrar em contato com ela. Mesmo após se acasalarem (terceira e quarta noites) e iniciarem a oviposição (quinta noite), a atividade de dispersão de C. carnea continua. A população inteira move-se a favor do vento noite após noite. Esse comportamento nomádico foi interpretado por Duelli (1984b) como estratégia para espalhar seus descendentes em uma grande área, minimizando os riscos de extinções locais por causa da natureza agregada das presas. Para outras espécies de crisopídeos, existem muito poucas informações sobre o comportamento de vôo, e essas resultam de inferências a partir de coletas com armadilhas. Por exemplo, em monoculturas de alfafa na Califórnia (EUA), Ch. nigricornis foi capturada com armadilhas pegajosas em grande quantidade, apesar de se tratar de uma espécie típica de ambiente arbóreo. Como nenhum ovo, nenhuma larva ou mesmo qualquer adulto foram encontrados na cultura, tais capturas indicam que algum tipo de vôo migratório pode ocorrer com essa espécie (DUELLI, 1984a).

Enquanto as características do comportamento de vôo em busca de alimento são desconhecidas para a quase totalidade dos crisopídeos, é crescente o número de

espécies para as quais têm sido estudados os infoquímicos que sinalizam a localização do habitat do alimento e do alimento propriamente dito, quer seja pólen, néctar,

honeydew ou presas, para sua própria nutrição ou para a de sua prole (HAGEN, 1986;

SZENTKIRÁLYI, 2001). Nesse processo, participam metabólitos secundários voláteis das plantas, que atuam sobre o predador diretamente (sinomônios) ou indiretamente, via fezes ou honeydew das presas (cairomônios). Além desses, feromônios produzidos pelas próprias presas (cairomônios) e voláteis produzidos pelas plantas em resposta ao ataque das presas (sinomônios) também já foram identificados como atraentes.

A atratividade de crisopídeos adultos a voláteis é conhecida desde os trabalhos de Frost (1927, 1936). Entretanto, somente a partir da década de 1960 é que os compostos envolvidos na atração começaram a ser identificados e singularizados por espécie, a maior parte deles de origem vegetal (sinomônios de localização do habitat do alimento). Esses infoquímicos são benéficos não somente para os crisopídeos receptores, mas também para a própria planta, por causa da redução dos danos resul-tante do consumo dos fitófagos por esses predadores. Nessa categoria incluem-se o neomatatabiol e outros alcoóis monoterpênicos cíclicos atrativos para Chrysopa formosa Brauer e Ch. pallens (ISHII, 1964; HYEON et al., 1968; SAKAN et al., 1970), o terpenil acetato para Ch. nigricornis e C. carnea (CALTAGIRONE, 1969), o metil eugenol para

Mallada basalis (Walker), Chrysopa sp. e Ankylopteryx exquisita (Nakahara) (SUDA;

CUNNINGHAM, 1970; UMEYA; HIRAO, 1975; PAI et al., 2004) e uma série de outros compostos para C. carnea, como o cariofileno (FLINT et al., 1979), o eugenol (WILKINSON et al., 1980), o 2-feniletanol (ZHU et al., 1999, 2005; ZHU; PARK, 2005), o (Z)-3-hexenil-acetato (REDDY et al., 2002) e o fenilacetaldeído (TÓTH et al., 2006). Embora identificados pelos autores como sinomônios de localização do habitat (vegetação) onde se encontra o alimento, existe a possibilidade de esses compostos serem assimilados por artrópodes fitófagos e eliminados na forma de fezes, honeydew ou feromônios sexuais, atraindo os crisopídeos como cairomônios. Nesse sentido, o único caso conhecido é o do sinomônio neomatatabiol, emanado da planta Actinidia

polygama (ISHII, 1964; HYEON et al., 1968; SAKAN et al., 1970), que recentemente

foi renomeado para (1R,4S,4aR,7S,7aR)-dihidronepetalactol por Hooper et al. (2002) e encontrado como componente do feromônio sexual de pulgões, atrativo de várias espécies de crisopídeos (ver adiante).

Hagen et al. (1971) aparentemente foram os primeiros a demonstrar a atratividade de crisopídeos a longa distância por compostos presumivelmente presentes em honeydew de homópteros (cairomônios de localização do habitat do alimento), ao desenvolverem honeydew artificial contendo hidrolisados de proteínas e usá-lo como atraente de C. carnea no campo. Em estudos posteriores, foi descoberto que o componente atrativo desse honeydew artificial era um aminoácido essencial, o triptofano (HAGEN et al., 1976b), mais precisamente um produto volátil resultante de sua oxidação, o 3-indol-acetaldeído (VAN EMDEN; HAGEN, 1976). Dean e Satasook (1983), porém, demonstraram atração de C. carnea apenas ao triptofano hidrolisado ou oxidado, mas não ao 3-indol-acetaldeído, em estudo com olfatômetro. Curiosamente, desde esses trabalhos pioneiros, nenhum volátil de honeydew naturais

atraente de crisopídeos adultos foi descoberto, nem mesmo o 3-indol-acetaldeído ou outro produto da quebra do triptofano, apesar de este estar presente no honeydew de algumas espécies (HAGEN, 1986). Por sua vez, Harrison e McEwen (1998) encontraram poucas evidências da presença de triptofano em honeydew de insetos e demonstraram que voláteis não resultam da hidrólise ácida do triptofano, sugerindo que outros mecanismos poderiam estar envolvidos na atratividade de crisopídeos a pulverizações com esse produto. Como exemplos, citaram danos às plantas causados pela solução ácida contendo o triptofano, que as induziriam a liberar infoquímicos, ou a quebra do triptofano pela microfauna, que resultaria em compostos voláteis. De qualquer forma, hidrolisados de proteínas (honeydew artificiais) têm sido usados com sucesso para atrair e reter crisopídeos adultos, principalmente glico-polinívoros, resultando no aumento de suas populações nas culturas e, conseqüentemente, contribuindo para o controle de pragas (BUTLER; RITCHIE JUNIOR, 1971; HAGEN et al., 1971, 1976b; BEN SAAD; BISHOP, 1976a, b; NEUENSCHWANDER et al., 1981; LIBER; NICCOLI, 1988; EVANS; SWALLOW, 1993; McEWEN et al., 1994). Os voláteis responsáveis por tal ação atrativa a longa distância e sua relação com a atratividade de

honeydew naturais, porém, precisam ser mais bem esclarecidos.

Os voláteis de curta distância (cairomônios de localização do alimento) presentes no honeydew excretado por homópteros têm efeito arrestante nos crisopídeos, estimulando a procura intensiva, induzindo a alimentação e estimulando a oviposição (HAGEN, 1986). Han e Chen (2002) demonstraram esse efeito em Chrysoperla

nipponensis (Okamoto) na presença de honeydew do pulgão Toxoptera aurantii (Boyer).

Similarmente, McEwen et al. (1993) observaram que fêmeas de C. carnea, antes e após estabelecerem contato antenal com o honeydew da cochonilha Saissetia oleae (Olivier), mudam seu comportamento, reduzindo sua locomoção e aumentando a freqüência de retornos, o que aumenta suas chances de permanecer na área e depositar ovos onde a presença de presas potenciais para sua prole é maior. Outros estudos são necessários para determinar se os compostos voláteis do honeydew responsáveis pelo efeito arrestante de curta distância são os mesmos que os atraem a longa distância.

A atratividade dos crisopídeos adultos por voláteis presentes nas fezes de artrópodes foi muito pouco investigada até o presente. No único exemplo encontrado, Reddy et al. (2002) observaram que os voláteis dipropil-disulfido, dimetil-disulfido, alil-isotiocianato e dimetil-trisulfido, presentes nas fezes de Plutella xylostella (L.), atraem tanto machos como fêmeas de C. carnea. Entretanto, os autores não especificaram se esses cairomônios atuariam como estímulos de localização do habitat (longa distância) ou do alimento (curta distância).

Adultos de algumas espécies de crisopídeos são atraídos por componentes do feromônio sexual de pulgões, como o (1R,4aS,7S,7aR)-nepetalactol (Chrysopa

phyllocroma Wesmael, Ch. pallens, Ch. formosa e Ch. oculata) e o

(1R,4S,4aR,7S,7aR)-dihidronepetalactol [Ch. pallens, Nineta vittata (Wesmael) e Peyerimhoffina gracilis (Schneider)], presentes também na planta Nepeta cataria (BOO et al., 1998, 2003; HOOPER et al., 2002; ZHU et al., 2005). Essa informação levou Boo et al. (1998) a

sugerirem que os crisopídeos usariam esses voláteis como cairomônios para localizar suas presas. Entretanto, como algumas das espécies atraídas não eram predadoras no estágio adulto e como apenas machos eram geralmente atraídos, Hooper et al. (2002) descartaram a hipótese de que essas espécies estariam procurando presas ou locais de oviposição e sugeriram que esses compostos estariam envolvidos na comunicação sexual intra-específica, algo, segundo eles, desconhecido até então; sua similaridade com os feromônios sexuais dos pulgões seria acidental. Entretanto, já se sabia que fêmeas de algumas espécies são atraídas por feromônios produzidos por vesículas eversíveis do macho, como Ch. perla (WATTEBLED et al., 1978), embora sua natureza química fosse ignorada. Sua composição só veio a ser revelada por Zhang et al. (2004), que encontraram o feromônio sexual de agregação (1R,2S,5R,8R)-iridodial em machos de Ch. oculata; posteriormente, esse mesmo feromônio foi identificado em machos de Ch. nigricornis (ZHANG et al., 2006a). Em outro estudo recente, foi demonstrado que grande proporção de fêmeas grávidas de Ch. oculata eram atraídas pelo (1R,4aS,7S,7aR)-nepetalactol (ZHU et al., 2005), refutando os resultados prévios. Portanto, é possível que algumas espécies utilizem também os feromônios sexuais de pulgões como infoquímicos para encontrar suas presas e/ou locais para depositar seus ovos.

Por último, crisopídeos adultos podem ser atraídos por voláteis produzidos por plantas em resposta aos danos causados por artrópodes fitófagos (sinomônios de localização do habitat do alimento). Até o presente, porém, apenas um composto foi identificado com essa função, o metil salicilato, presente na mistura de voláteis emitida por diversas espécies de plantas, entre as quais no mínimo 13 plantas cultivadas (JAMES, 2003; JAMES; PRICE, 2004). Sua atratividade já foi demonstrada tanto para machos como para fêmeas de C. carnea (MOLLEMAN et al., 1997), Ch. nigricornis (JAMES, 2003; JAMES; PRICE, 2004) e Ch. oculata (JAMES, 2006).

Concluindo, os crisopídeos adultos, predadores ou glico-polinívoros, localizam seu alimento por atração anemoquimiotáctica, induzida por plumas de odor principalmente de origem vegetal (sinomônios ou cairomônios). Com base nos níveis de especificidade de espécies européias em relação ao habitat em que vivem, determinados por Monserrat e Marin (1994), Canard (2001) sugeriu que esse odor seria emanado da própria planta para as espécies altamente específicas quanto ao habitat, como Nineta pallida (Schneider) e P. gracilis, que vivem associadas com coníferas, enquanto para as espécies menos exigentes, como C. carnea, o odor emanaria do honeydew, mas sem citar evidências experimentais para tal hipótese. Entretanto, vimos que tanto um grupo como o outro pode ser atraído por ambos os tipos de infoquímicos, o que torna essa generalização inválida. Porém, Hagen (1986), ao verificar que a atratividade de C. carnea em relação ao honeydew artificial varia de acordo com a fenologia da planta onde é aplicado, e considerando sua atratividade a voláteis das próprias plantas, como o cariofileno (FLINT et al., 1979), concluiu que essa espécie precisa receber um sinal volátil (sinomônio) do habitat da planta para que possa responder ao cairomônio (3-indol-acetaldeído), que, por sua vez, sinaliza a presença do alimento (honeydew). Mais recentemente, a descoberta de vários