ANDRÉ NUNES MARTINEZ
Padrão filogenético de comunidades arbustivo-arbóreas de Cerrado em
diferentes escalas espaciais e filogenéticas
Phylogenetic pattern of Cerrado shrub-tree communities on different spatial and
phylogenetic scales
Campinas
2018
Padrão filogenético de comunidades arbustivo-arbóreas de Cerrado em
diferentes escalas espaciais e filogenéticas
Phylogenetic pattern of Cerrado shrub-tree communities on different spatial and
phylogenetic scales
Orientador: Dr. Fernando Roberto Martins
Campinas
2018
Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do título de Mestre em Ecologia
Este arquivo digital corresponde a versão final da dissertação pelo aluno André Nunes Martinez e orientado pelo Professor Doutor Fernando Roberto Martins
Dissertation presented to the Institute of Biology of the University of Campinas in partial fullfilment of the requirements for the degree of Master in Ecology
Prof. Dr. Fernando Roberto Martins Dra. Lilian Patricia Sales Macedo Dr. Leandro Cardoso Pederneiras
Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno.
À minha mãe, Vania, minha maior inspiração
À todos meus irmãos de quatro patas, por todo seu amor.
“Down Bend the trees quietly witnessing
Man’s journey into himself”
Lorenna McKennitt, Ages Past, Ages Hence
ao longo dos anos em que esta tese foi desenvolvida. Agradeço em especial meus pais, Vania
e Celso pela confiança, pelos ínumeros incentivos nós momentos difíceis e por todo suporte
que me deram nos estudos. Também agradeço muito a minha tia e madrinha Walkiria e meus
avós Aurora, Ana, Demerval e Domingos, pelos ínumeros encorajamentos ao longo deste
período.
Agradeço o meu orientador, Fernando Roberto Martins, por toda paciência, orientações e
pelas inúmeras conversas e conselhos ao longo destes anos em que desenvolvi minha
iniciação ciéntifica e o mestrado sobre sua supervisão.
Agradeço aos colegas de laboratório Everton, Lucirene e Anninha pela ajuda em diversos
momentos deste trabalho, bem como pelas conversas ao longo do dia a dia do laboratório. Ao
Everton faço um agradecimento em especial por toda ajuda na construção do banco de dados
e mapas e pelas discussões sobre diversos pontos abordados neste trabalho.
Aos todos meus amigos sou muitíssimo grato pela amizade e pelo carinho que ajuda a torna a
vida mais feliz, mas gostaria de deixar alguns agradecimentos em especial aqui registrados.
Ào Vinícius e a Natassha por terem tornado o dia a dia do mestrado em algo muito mais
alegre e memorável. Ào Felipe, Renan, João e Júlio por me acolherem ao longo deste período
e pelas inúmeras e coversas sobre a vida, universo e tudo mais nós cafés da manhã e até tarde
da noite. Ào Ricardo, Taís, Maria e Matheus por todos os finais de semana que ajudaram a
fugir da correria da vida cotidiana. À Aninha, Letícia, Vanessa e Plínio pela amizade de longa
data, pelas inúmeras conversas, jogatinas e rizadas. À Marina e a Camila sou muitíssimo grato
por todo carinho, todos os cafés, conversas no ônibus e pelos inúmeros conselhos e incentivos
ao longo destes anos. Por fim, mas nem um pouco menos importante, sou muitíssimo grato ao
Luiz por todo o companheirismo, paciência e apoio nos bons e nos maus momentos e por
todas as suas correções das inúmeras versões dos textos que culminaram nesta dissertação.
Agradeço a todos os professores e pesquisadores que avaliaram este trabalho nas diversas
etapas até sua conclusão. Às professoras Maria Fernanda Calío e Anete Pereira de Souza que
integraram meu Comitê de Acompanhamento pelas críticas e sugestões feitas ao longo do
desenvolvimento deste trabalho. À professora Maria Fernanda, juntamente com a professora
Samantha Koehler, pelas inúmeras sugestões e discussões sobre o projeto inicial desta tese
durante a disciplina de projetos ciéntificos. À Daniella Zappi, Marco Batalha e João
Meira-Agradeço a UNICAMP e ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia por toda a estrutura
fornecida ao longo de minha formação acadêmica. Ào CNPq e a CAPES pela bolsa de
estudos concedida para a realização desta tese.
estabelecimento de especies arbóreas, como, por exemplo no Cerrado, a mais rica formação
savânica mundial. A flora arbustivo-arbórea (silvestre) do Cerrado teria se originado a partir da
flora arbórea de florestas vizinhas e hoje apresenta um forte padrão geográfico, distribuindo-se
em seis províncias florísticas. Investigamos a hipótese de que esse forte provincialismo pode
decorrer do processo de surgimento e diversificação das linhagens que compõem a flora
silvestre do Cerrado. Para isso, analisamos a riqueza e o padrão filogenético das comunidades
arbustivo-arbóreas do Cerrado em diferentes escalas. Se o fogo age como uma barreira
adaptativa ao impedir o estabelecimento de algumas linhagens de plantas, apenas alguns clados
vindos das florestas vizinhas teriam capacidade de especiar-se no Cerrado, de modo que as
comunidades arbustivo-arbóreas do Cerrado deveriam apresentar um padrão filogenético não
aleatório. Montamos uma árvore filogenética de trabalho a partir da construção de um banco de
dados com 530 comunidades em toda a extensão do Cerrado. Calculamos os índices
filogenéticos NRI e NTI para dois conjuntos de escalas espaciais (províncias e bioma) e três
escalas filogenéticas (relações entre espécies, famílias e gêneros) e comparamos a riqueza e a
divergência filogenética das comunidades por meio das métricas de betadiversidade
filogenética PhyloSor, Comdist e Comdistnt. Em todas as escalas, as comunidades não
apresentaram estrutura filogenética, predominando o padrão aleatório. A predominância do
padrão filogenético aleatório aponta para a relevância de processos aleatórios na montagem das
comunidades arbustivo-arbóreas do Cerrado. Isso sugere ausência de seleção das linhagens e
colonização inicial do Cerrado por vários gêneros e famílias de muitos clados diferentes. O
provincialismo atual da flora silvestre do Cerrado manifesta-se principalmente no nível de
espécie, havendo muitos gêneros e famílias comuns. Propomos que (1) o fogo na floresta agiria
como uma barreira que não seleciona linhagens, mas indivíduos; (2) o fogo na savana
representaria o principal controlador da especiação dos indivíduos sobreviventes que
evoluiriam adaptações de resistência ao fogo; (3) a persistência dos indivíduos na savana
dependeria também de fatores locais, como características dos solos e interações bióticas; e (4)
fatores locais e limitação da dispersão das especies teriam levado ao provincialismo das
espécies observado atualmente.
Palavras-chave: seleção de linhagens, savana, diversificação de táxons, distribuição
establishment of tree species, such as, for example, in the Cerrado, the richest savanic formation
in the world. The Cerrado shrub-tree (sylvan) flora would have originated from the tree flora of
neighbor florests and today has a strong geographic pattern, being distributed in six floristic
provinces. We investigated the hypothesis that this strong provincialism may have resulted from
the process of emergence and diversification of the lineages that compose the Cerrado sylvan
flora. We analyzed the phylogenetic richness and the phylogenetic pattern of Cerrado sylvan
communities on diferente scales. If fire acts like an adaptative barrier by preventing the
establishment of some plant lineages, only a few clades from the neighbor forests would be able
to speciate in the Cerrado, so the Cerrado sylvan communities should have a non-random
phylogenetic pattern. We built a phylogenetic work tree after the construction of a database of
530 communities throughout the Cerrado. We calculated the phylogenetic indices NRI and NTI
for two sets of spatial scales (provinces and biome) and three phylogenetic scales (relationship
between species, families and genera), and compared phylogenetic richness and phylogenetic
divergence through the phylogenetic beta diversity metrics Phylosor, Comdist and Comdistnt.
In all scales, the communities did not show any phylogenetic structure, the random pattern
predominating. The predominance of the random phylogenetic pattern on all the scales points
to the importance of random processes in the assembly of the Cerrado sylvan communities.
This suggests the absence of lineage selection and an initial colonization of the Cerrado by
several genera and families of diferente clades. The current provincialism of the Cerrado sylvan
flora manifests itself mainly at the species level, while many genera and families are common.
We propose that (1) forest fires would have acted as a barrier that did not select lineages, but
individuals; (2) savanna fires would be the main controller of the speciation of surviving
individuals, which would evolve fire resistance adaptations; (3) after surviving the fire, the
persistence of individuals in the savana would also depend on local factors, such as soil
characteristics and biotic interactions; and (4) local factors and limitations of species dispersal
would have lead to the current provincialism of species.
Introdução ...12
Material e Métodos ... 16
Resultados ... 19
Discussão ... 24
Referências Bibliográficas ... 29
Apêndices ... 38
Apêndice 1: Combinações de palavras-chaves ... 38
Apêndice 2: Trabalhos que compõem o banco de dados ... 40
Apêndice 3: Dados das comunidades que compõem o banco de dados ... 49
Apêndice 4: Mapa de distribuição das comunidades ... 71
Apêndice 5: Lista florística ... 72
Apêndice 6: Trabalhos utilizados para construção das árvores de trabalho ...139
Apêndice 7: Árvore de trabalho de relação entre as famílias ... 145
Apêndice 8: Árvore de trabalho de relação entre gêneros ...146
Apêndice 9: Trabalhos utilizados para construção da árvore no nível de espécie... 147
Apêndice 10: Árvore de trabalho de relação entre espécies ... 150
Anexos ... 151
Anexo 1: Declação Bioética ... 151
Padrão filogenético de comunidades arbustivo-arbóreas de Cerrado em
diferentes escalas espaciais e filogenéticas
André N. MARTINEZ, Fernando R. MARTINS
Introdução
O fogo é uma perturbação recorrente em muitos ecossistemas ao redor do mundo e
presente ao longo de toda a evolução das plantas terrestres (Pausas & Keeley, 2009; Pausas et
al., 2017). O calor produzido pelo fogo é danoso para muitos órgãos e tecidos vegetais, tanto
pela sua intensidade quanto pela especificidade de seu efeito, representando uma perturbação
muito severa (Pausas et al., 2018). Como seu efeito destrutivo muitas vezes atinge estruturas,
como os meristemas, que não costumam ser afetadas por outras perturbações, seria de grande
valor adaptativo a existência de estruturas ou estratégias que permitissem aos indivíduos
sobreviverem em ambientes em que eventos de fogo são recorrentes. Uma vez que a presença
de tais estruturas tende a aumentar o fitness dos indivíduos nesses ambientes (Pausas et al.,
2017, 2018), o fogo pode ser entendido como um fator seletivo que influencia a evolução das
espécies nesses locais.
As savanas são uma das formações vegetais em que a ocorrência de incêndios é
recorrente e representa uma das características dessas formações (Beerling & Osborne, 2006;
Ratnam et al., 2011). Formações savânicas ocorrem em toda a região tropical, ocupando uma
área total de 33 milhões de km², distribuída entre África, América do Sul, America Central e
Austrália (Beerling & Osborne, 2006; Murphy & Bowman, 2012), onde geralmente correm em
solos antigos pobres em nutrientes e clima com uma estação seca definida (Bond et al., 2005).
A fisionomia da vegetação é uma das características mais marcantes das formações savânicas,
consistindo de um estrato de árvores esparsas com copas descontinuas sobre um estrato
praticamente contínuo de gramíneas, sobretudo gramíneas C4 (Lehmann et al., 2011; Ratnam
et al., 2011). A ampla ocorrência das gramíneas C4 está associada ao processo de expansão e
manutenção das formações savânicas.
O surgimento das gramíneas C4 provavelmente se deu nas mesmas regiões em que
atualmente ocorrem as formações savânicas (Sage, 2004), ou seja, em áreas de temperaturas
mais elevadas, que favorecem seletivamente essa via fotossintética em relação à via C3 (Keeley
& Rundel, 2005). Sua alta capacidade fotossintética em ambientes abertos geralmente leva ao
acúmulo rápido de biomassa que, durante a estação seca, se converte em combustível disponível
para o fogo (Pausas & Keeley, 2009; Murphy & Bowman, 2012). Embora os eventos de fogo
acabem por destruir boa parte do corpo aéreo das gramíneas C4, a forma hemicriptofítica e o
ciclo de vida curto dessas plantas reduzem o impacto que o fogo tem sobe elas a longo prazo.
O maior impacto do fogo acaba incidindo sobre indivíduos arbustivos e arbóreos, que têm suas
partes aéreas destruídas e dependem de uma capacidade de rebrota eficiente que restabeleça tais
órgãos (Hoffmann et al., 2012; Pausas et al., 2018). Eventos recorrentes de fogo podem impedir
o crescimento de arbustos e árvores e mantê-los em um estádio juvenil, impedindo que
alcancem o estádio reprodutivo e participem da cobertura do dossel (Hoffmann & Franco, 2003;
Hoffmann et al., 2009). Portanto, o fogo reduz a capacidade de indivíduos arbóreos de
colonizarem as áreas de savana, mantendo uma vegetação de dossel aberto que favorece o
estabelecimento de gramíneas (Staver et al., 2011). Esse processo cria uma dinâmica de estados
alternativos estáveis entre as formações savânicas e florestais, na qual o fogo age como a
perturbação central que mantém e define os limites variáveis entre essas duas formações
(Hoffmann et al., 2012; Murphy & Bowman, 2012; Dantas et al., 2016).
Na região neotropical, as formações savânicas são representadas pelos Cerrados no
Brasil, os Lhanos de Moxos na Bolívia, as disjunções de savana na Amazônia, no Paraguai e
na Argentina, a Gran Sabana na Guiana e na Venezuela, os Lhanos na Colômbia e Venezuela
e as savanas costeiras na Guiana e no Suriname. A maior área é ocupada pelo Cerrado,
aproximadamente 2 milhões de quilômetros quadrados, equivalentes a 23% do território
brasileiro, além de ser a formação savânica com maior riqueza de espécies no mundo (Ratter,
1997; Furley, 1999; Kier et al., 2005). No domínio fitogeográfico do Cerrado há várias
formações, como a Floresta Estacional Semidecídua, a Floresta Estacional Decídua, as florestas
de galeria, entre outras, mas a formação predominante é a savana, chamada de Cerrado ou
Cerrado sensu lato (Graeff, 2015). A riqueza da flora das formações inseridas no domínio
fitogeográfico do Cerrado é estimada em torno de 10.000 (Myers et al., 2000) a 12.600
(Machado et al., 2008) espécies de plantas vasculares, das quais cerca de 1.000 a 2.000 espécies
compõem a flora silvestre (constituída por árvores e arbustos) do Cerrado (Castro et al., 1999;
Ratter et al., 2003).
A flora silvestre do Cerrado é relativamente bem estudada. Estima-se que 35% das
espécies sejam endêmicas, sendo muitas restritas a locais delimitados, representando um forte
provincialismo (Ratter et al., 2006). Esse provincionalismo se manifesta na existência de seis
províncias florísticas que representam as variações regionais da distribuição de espécies
silvestres no domínio do Cerrado (Ratter et al., 2003; Bridgewater et al., 2004). Embora o
padrão de distribuição da flora silvestre do Cerrado seja bem conhecido, ainda não há clareza
sobre como essa flora se originou.
Uma das explicações da origem da flora silvestre do Cerrado considera que este seria
uma formação primitiva que sofreu degradação por ações antrópicas, tendo ocupado no passado
uma área mais extensa (Cole, 1960; Ratter, 1997). Em contraponto, a explicação de
Rizzini-Lund-Aubréville (Rizzini, 1997; Ratter et al., 2006; Graeff, 2015) propõe que o Cerrado seria
uma formação mais recente, originariamente dominada por uma fitofisionomia florestal
(cerradão), que teria sido degradada por conta de eventos recorrentes de fogo e acrescida de
espécies das formações florestais vizinhas. Estudos mais recentes de datação com base em
filogenias e genética de populações apoiam tanto um surgimento mais recente do Cerrado
quanto uma derivação de sua flora silvestre a partir de espécies existentes nas florestas vizinhas
(Simon et al., 2009; Duputié et al., 2011; Souza-Neto et al., 2016). Estudos de formações
savânicas do continente africano também apresentaram resultados similares (Maurin et al.,
2014). Atualmente, portanto, os estudos reforçam a ideia de uma origem múltipla da flora
silvestre do Cerrado, com espécies das formações florestais mais antigas colonizando a savana
e nela originando outras espécies num processo de especiação in situ (Simon et al., 2009).
Alguns autores afirmam que, no processo de colonização e expansão da savana, o fogo
seria a barreira seletiva principal a ser superada, selecionando os indivíduos capazes de superar
ou escapar de seus efeitos, fazendo com que apenas algumas poucas linhagens com essas
características fossem capazes de se estabelecer (Pennington et al., 2006; Simon & Pennington,
2012). Esse processo tende a ter consequências diretas na composição de espécies
arbustivo-arbóreas do Cerrado, uma vez que apenas algumas linhagens teriam sido capazes de superar a
barreira imposta pelo fogo e estabelecer-se no novo ambiente da savana.
Analisar o padrão filogenético das comunidades do Cerrado é uma das maneiras pelas
quais é possível avaliar se de fato houve um processo de filtragem que afetou a composição
dessas comunidades. O padrão filogenético é uma ferramenta que fornece informações sobre
como a história evolutiva das espécies pode influenciar a montagem de uma comunidade
(Losos, 1996; Webb et al., 2002; Pausas & Verdú, 2010). Para avaliar o padrão filogenético, as
relações de parentesco entre as espécies que compõem a comunidade são investigadas (Tucker
et al., 2016). O padrão filogenético pode ser usado para realizar comparações entre diferentes
comunidades, permitindo avaliar se há diferenças entre suas histórias evolutivas e como essas
diferenças podem estar associadas a diferentes processos ecológicos (Graham & Fine, 2008;
Gerhold et al., 2015).
A abordagem filogenética de comunidades já foi empregada em alguns estudos
buscando esclarecer o processo de origem e diversificação da flora silvestre do Cerrado (Silva
& Batalha, 2009, 2010; Batalha et al., 2011; Cássia-Silva, 2016; Souza-Neto et al., 2016). Esses
estudos consideraram um pequeno número de comunidades muito próximas no espaço, ou
restringiram suas análises a apenas algumas linhagens. Os efeitos da escala, tanto espacial
quanto taxonômica, sobre o padrão filogenético são bastante conhecidos (Swenson et al., 2006;
Cavender-Bares et al., 2009), sendo recomendável conduzir estudos em diferentes escalas para
compor um panorama dos processos que ocorrem em cada uma delas (Cavender-Bares et al.,
2006). Comparar diferentes escalas é particularmente importante no caso do Cerrado, pois sua
grande extensão geográfica implica numa grande heterogeneidade de fatores abióticos que
podem afetar suas comunidades (Ratter, 1997; Furley, 1999). A grande área geográfica e o forte
provincialismo da flora silvestre do Cerrado levam à necessidade de considerar escalas
diferentes quando se compara o padrão filogenético entre suas comunidades.
Aqui utilizamos análises do padrão filogenético de comunidades arbustivo-arbóreas
com o objetivo de investigar como se deu o processo de diversificação das linhagens da flora
silvestre do Cerrado, tanto na escala do bioma como um todo quanto na escala de suas
províncias florísticas. Seguindo as teorias mais atuais que explicam a origem da flora silvestre
do Cerrado, esperamos que o fogo tenha desempenhado o papel de uma barreira adaptativa,
prevenindo o estabelecimento de linhagens incapazes de resistir ao seu impacto. Se o fogo teve
um papel seletivo na origem da flora silvestre do Cerrado, então apenas algumas linhagens
teriam sido capazes de sobreviver e especiar-se no Cerrado. Em consequência, esperamos
encontrar um padrão filogenético não aleatório, ou seja, que as comunidades apresentem uma
estrutura filogenética agregada, que é considerada indicativa da atuação de filtros ambientais
(Webb et al., 2002; Pausas & Verdú, 2010). Esperamos também que as diferentes províncias
florísticas do Cerrado apresentem diversidades filogenéticas e padrões filogenéticos diferentes
entre elas, uma vez que cada uma delas teria recebido linhagens diferentes de cada uma das
formações florestais vizinhas.
Material e Métodos
Obtenção dos dados
Para testarmos nossas hipóteses, construímos um banco de dados com levantamentos
quantitativos da flora das Savanas Neotropicais. Para isso, buscamos e selecionamos trabalhos
na literatura que se enquadrassem nos seguintes critérios: 1) a amostragem foi realizada em
áreas na província fitogeográfica do Cerrado ou em outras áreas de savana dentro do território
brasileiro; 2) o hábito de crescimento das plantas amostradas foi informado detalhadamente,
possibilitando distinguir árvores e arbustos dos demais hábitos de crescimento; 3) foram
fornecidas informações sobre a localização geográfica da área estudada ou que permitissem
saber sua localização; 4) os dados relativos ao estudo foram publicados até o final do ano de
2016. Não estabelecemos um tamanho mínimo do indivíduo amostrado, uma vez que nosso
interesse foi a ocorrência das espécies nas diferentes regiões.
Com estes critérios, realizamos buscas nas seguintes bases: Web of Science, Scielo,
Scopus e Lilacs. Para as buscas utilizamos uma série de combinações de palavras-chave
(Apêndice 1) em português e em inglês. Além das buscas na literatura, incluímos também dados
não publicados ou de difícil acesso, como trabalhos muito antigos ou teses não catalogadas
digitalmente. Para isso, entramos em contato com pesquisadores que trabalham ou tenham
trabalhado nas regiões descritas anteriormente (Apêndice 2).
Organização do banco de dados
Uma vez selecionados os trabalhos, extraímos as informações referentes à área de
amostragem e às espécies ocorrentes nessa área. Para cada área amostrada, atribuímos um
código composto de duas letras e dois números, sendo as letras referentes à abreviatura do
estado onde está localizada a área. Dessa forma, cada código tinha um conjunto de coordenadas
e uma lista de espécies associadas a ele. Nos casos em que as coordenadas não eram fornecidas
no trabalho, utilizamos as coordenadas do município no qual a área estava localizada.
Utilizamos as coordenadas para separar cada uma das áreas em cada uma das seis províncias
florísticas propostas por Ratter et al. (2003) (Apêndice 3 e 4).
A lista das espécies arbustivo-arbóreas que compõem o banco de dados foi revisada,
sendo os nomes atualizados e corrigidos segundo as listas de espécies online dos portais Flora
do Brasil (disponível em http://floradobrasil.jbrj.gov.br) e do Missouri Botanical Garden
(disponível em http://tropicos.org). Feitas as correções, as espécies foram organizadas em suas
respectivas ordens e famílias, seguindo a classificação proposta pelo APG IV (2016) (Apêndice
5).
Construção da árvore de trabalho
Para a construção de todas as árvores de trabalho, utilizamos apenas os registros que
foram identificados completamente até o nível de espécie. Estabelecemos as relações entre as
famílias conforme Stevens (2001). Construímos as relações entre os gêneros seguindo as
relações mais atuais aceitas para cada gênero na literatura (Apêndice 6) e o princípio da
parcimônia quando os gêneros eram considerados polifiléticos. Nos casos em que as relações
de um gênero com o restante dos gêneros da família ainda não haviam sido elucidadas,
colapsamos o ramo daquele gênero na árvore de trabalho. Estabelecidas as relações
filogenéticas, construímos três árvores de trabalho, uma até o nível de família, uma até o nível
de gênero, e outra até o nível de espécie, utilizando o software Mesquite (Maddison &
Maddison, 2001) (Apêndices 7 e 8). Para ambas as árvores filogenéticas, os nós foram datados
tomando por base os valores propostos por Magallón et al. (2015). Para a árvore de gêneros,
utilizamos a datação proposta por outros trabalhos que avaliaram as relações dentro de famílias
especificas (Apêndice 6), caso a datação proposta por esses trabalhos não conflitasse com a
proposta por Magallón et al. (2015). O comprimento dos ramos foi estimado com auxílio do
módulo BLADJ do software PHYLOCOM 4.1 (Webb et al., 2008).
Para a árvore no nível de espécies, utilizamos o pacote S.PhyloMaker desenvolvido por
Qian & Jin (2016) para construir uma árvore inicial. Posteriormente, melhoramos a resolução
dessa árvore utilizando dados da literatura, seguindo o mesmo procedimento que adotamos para
os gêneros e as famílias (Apêndices 9 e 10).
Análise dos dados
Utilizamos duas escalas de agrupamento das comunidades: 1) a escala das províncias,
seguindo o esquema de agrupamento em seis províncias (Ratter et al. 2006); e 2) a escala do
bioma, agrupando todas as comunidades de todas as províncias. Na escala das províncias,
realizamos comparações par a par dos índices de diversidade filogenética de cada província. Na
escala do bioma, avaliamos o padrão geral da diversidade filogenética das províncias como
parte de um todo. Utilizamos essas escalas para as análises da árvore de famílias e da árvore de
gêneros. Optamos por trabalhar com duas escalas espaciais e três escalas filogenéticas para ter
uma ideia mais completa dos processos que podem ocorrer em cada uma delas, uma vez que o
padrão filogenético tende a ser influenciado pela resolução dessas duas escalas
(Cavender-Bares et al., 2009).
Calculamos dois índices de diversidade filogenética: o Nearest Relative Index (NRI) e
o Nearest Taxon Index (NTI). Estes índices diferem na forma como consideram a topologia da
árvore filogenética. O NRI considera a porção mais basal da árvore, avaliando a distância entre
todos os táxons que compõem a comunidade. O NTI considera a parte mais terminal da árvore,
realizando comparações apenas entre ramos terminais próximos. Valores positivos ou negativos
para esses índices indicam que a árvore apresenta uma estrutura filogenética agregada ou
dispersa, respectivamente (Weeb et al. 2002). Em conjunto, os dois índices fornecem uma boa
caracterização do padrão filogenético da árvore de trabalho. Para o cálculo desses índices,
utilizamos a fórmula proposta por Webb et al. (2002).
Para avaliar se o valor dos índices difere de um padrão filogenético aleatório, é
necessário comparar seu resultado com modelos nulos. Para isso, utilizamos o modelo nulo
independentswap presente nas funções ses.mpd (NRI) e ses.mntd (NTI) do pacote picante
(Kembel et al., 2010). Utilizamos esse modelo, uma vez que Hardy (2008) já demonstrou por
meio de simulações que ele apresenta um baixo erro do tipo I (falso positivo). Uma comunidade
possui uma estrutura filogenética quando os valores dos índices calculados estiverem abaixo de
2,5% ou acima de 97,5% dos valores obtidos com os modelos nulos; caso contrário, a
comunidade não possui estrutura filogenética, e o padrão de sua árvore é aleatório. Realizamos
essas análises no ambiente estatístico “R” (R core team 2016).
A análise descrita acima foi feita para cada uma das comunidades isoladamente. Então,
para avaliar o padrão filogenético predominante em cada uma das escalas que adotamos, foi
necessário testar quão significativo foi o número de comunidades que apresentaram um dado
padrão naquela escala. Para isso, aplicamos um teste binomial utilizando a função binom.test
do pacote stats (R core team 2016) para testar se a proporção de comunidades com um dado
padrão filogenético naquela escala foi maior do que 0.5 (50%). Nos casos em que a proporção
de comunidades filogeneticamente estruturadas foi menor do que 50%, consideramos que um
padrão aleatório era o que predominava naquela escala.
Para avaliar se havia diferenças entre as províncias, utilizamos algumas métricas de beta
diversidade filogenética. Utilizamos a metríca PhyloSor para avaliar a riqueza filogenética
compartilhada entre as comunidades e as métricas de divergências Comdist e Comdistnt para
avaliar as diferenças do padrão filogenético entre as comunidades (Tucker et al., 2016). A
métrica PhyloSor é um análogo do índice de Sorensen utilizado na diversidade taxonômica. Ela
avalia a fração partilhada de comprimento de ramos entre duas comunidades: quanto maior a
fração compartilhada entre as comunidades, mais próximo de 1 o índice se aproxima. As
métricas Comdist e Comdistnt avaliam as distâncias par a par entre as espécies da mesma forma
que as métricas NRI e NTI, mas compara a distância par a par entre as espécies de uma
comunidade com as de outra comunidade. Para essas análises utilizamos as funções phylosor,
comdist e comdistnt todas do pacote picante (Kembel et al., 2010).
Resultados
Encontramos 166 estudos, que levantaram 530 comunidades assim distribuídas em cada
uma das seis províncias: Centro (C) com 78 comunidades; Centro-Ocidental (CW) com 132
comunidades; Amazônica Disjunta (DA) com 66 comunidades; Ocidental Mesotrófica (FWM)
com 12 comunidades; Nordeste (NE) com 210 comunidades; e Sudeste (S) com 32
comunidades. Juntando os dados dessas comunidades, obtivemos uma lista com 1731 espécies
de 502 gêneros e 101 famílias diferentes (Apêndice 5). Desses táxons, 21 famílias (21%), 206
gêneros (41%) e 1060 espécies (61%) ocorreram em apenas uma das seis províncias, ao passo
que 41 famílias (41%), 66 gêneros (13%) e 38 espécies (2%) ocorreram em todas as seis
províncias (Tabela 1).
Diferentemente do que esperávamos, encontramos um padrão filogenético aleatório
tanto na escala das províncias quanto na escala do bioma, indistintamente para espécies, gêneros
e famílias. Na escala do bioma, e apenas no nível de gênero, uma das 530 comunidades
apresentou estrutura filogenética, e nenhuma das comunidades apresentou qualquer estrutura
no nível de espécie ou família. Na escala das províncias, poucas comunidades apresentaram
uma estrutura agregada ou dispersa, a proporção de comunidades com alguma estrutura
filogenética não passou de 20% em qualquer província (teste binomial p>0.05; Tabelas 2, 3, e
4). Portanto, consideramos que o padrão aleatório foi o predominante em cada uma das
províncias e no bioma do Cerrado como um todo, independentemente da escala filogenética
avaliada.
As análises de betadiversidade filogenética indicaram que o conjuto de comunidades
que compõem cada província possui uma riqueza filogenética nem muito similar, nem muito
diferente entre si (Figura 1). Quanto à riqueza filogenética, há uma aparente separação em dois
grupos, um formado pelas províncias Sudeste, Centro e Centro-Ocidental, no qual as
comunidades são mais similares entre si; e outro formado pelas províncias Ocidental
Mesotrófica, Amazônica Disjunta e Nordeste, onde as comunidades de cada província são
menos similares entre si. A distribuição das métricas de divergência tambem mostraram um
agrupamento similar: as províncias Sudeste, Centro e Centro-Ocidental apresentaram uma
distribuição de valores muito similares entre si. Das demais províncias, a Amazônica Disjunta
foi a província na qual as comunidades apresentaram maiores diferenças entre si, o que pode
ser evidenciado pelo tamanho de seu intervalo de confiança e seu posicionamento em relação
às outras províncias.
Tabela 1. Número de gêneros, famílias e espécies compartilhados entre as províncias florísticas do Cerrado:
Sudeste (S), Centro (C), Centro-Ocidental (CW), Ocidental Mesotrófica (FWM), Nordeste (NE) e Amazônica Disjunta (DA). Os valores nas intercecções de uma província com ela mesma correspondem ao número de gêneros, famílias ou espécies que ocorrem exclusivamente naquela província (em negrito). O total de gêneros, famílias e espécies encontrados em cada província esta indicado na ultima linha.
Gêneros Famílias Espécies
Províncias S C CW FWM NE DA S C CW FWM NE DA S C CW FWM NE DA S 30 3 215 C 161 4 61 0 235 80 CW 109 182 20 64 61 0 263 316 141 FWM 183 111 133 14 53 51 59 0 96 110 148 38 NE 196 175 233 135 122 64 59 73 59 14 246 311 393 148 509 DA 109 99 127 90 136 16 54 49 57 52 57 4 78 78 111 70 114 77 Total 257 208 293 159 411 163 74 64 78 62 92 66 560 484 656 215 1014 223
Tabela 2. Resultados das análises do padrão filogenético considerando as relações filogenéticas até o nível de
espécie para a escala do Cerrado como um todo e para a escala das províncias: Sudeste (S), Centro (C), Centro-Ocidental (CW), Centro-Ocidental Mesotrófica (FWM), Nordeste (NE) e Amazônica Disjunta (DA). Os resultados estão apresentados considerando o índice calculado (NRI, índice de parente mais próximo e NTI, índice do táxon mais próximo), o tipo de padrão filogenético (agregado, disperso ou aleatório). N indica o número de comunidades amostradas e Médio indica o valor médio dos índices obtidos para as comunidades que compõem aquela escala.
Espécies
Província N NRI NTI
Agregado Disperso Aleatório Médio Agregado Disperso Aleatório Médio
S 32 3 2 27 0.2058 2 0 30 0.2860 C 78 1 0 77 0.1301 0 0 78 0.0521 CW 132 1 0 131 0.0907 0 0 132 0.1392 FWM 12 0 0 12 -0.0306 0 0 12 -0.0137 NE 210 0 0 210 0.0760 1 0 209 0.1150 DA 66 1 1 64 0.2180 4 1 61 0.2770 Cerrado 530 0 0 530 0.0978 0 0 530 0.1048
Tabela 3. Resultados das análises do padrão filogenético considerando as relações filogenéticas até o nível de
gênero para a escala do Cerrado como um todo e para a escala das províncias: Sudeste (S), Centro (C), Centro-Ocidental (CW), Centro-Ocidental Mesotrófica (FWM), Nordeste (NE) e Amazônica Disjunta (DA). Os resultados estão apresentados considerando o índice calculado (NRI, índice de parente mais próximo e NTI, índice do táxon mais próximo), o tipo de padrão filogenético (agregado, disperso ou aleatório) e a porcentagem de comunidades com uma estrutura filogenética considerada significativa (%). N indica o número de comunidades amostradas e Médio indica o valor médio dos índices obtidos para as comunidades que compõem aquela escala.
Gêneros
Província N NRI NTI
Agregado Disperso Aleatório Médio Agregado Disperso Aleatório Médio
S 32 4 3 25 0.3551 2 0 30 0.3689 C 78 2 2 74 0.1609 0 0 78 0.1854 CW 132 2 0 130 0.1424 0 0 132 0.1866 FWM 12 0 0 12 -0.0042 0 0 12 0.1789 NE 210 1 0 209 0.1299 3 0 207 0.2457 DA 66 4 0 62 0.2399 5 1 60 0.3351 Cerrado 530 0 0 530 0.0889 1 0 529 0.1754
Tabela 4. Resultados das análises do padrão filogenético considerando as relações filogenéticas até o nível de
família para a escala do Cerrado como um todo e para a escala das províncias: Sudeste (S), Centro (C), Centro-Ocidental (CW), Centro-Ocidental Mesotrófica (FWM), Nordeste (NE) e Amazônica Disjunta (DA). Os resultados estão apresentados considerando o índice calculado (NRI, índice de parente mais próximo e NTI, índice do táxon mais próximo), o tipo de estrutura filogenética (Agregado, Disperso e Aleatório) e a porcentagem de comunidades com uma estrutura filogenética considerada significante (%).N indica o número de comunidades amostradas e Médio indica o valor médio dos índices obtidos para as comunidades que compõem aquela escala.
Famílias
Província N NRI NTI
Agregado Disperso Aleatório Médio Agregado Disperso Aleatório Médio
S 32 3 0 29 0.1395 2 1 29 0.2705 C 78 7 4 67 0.0945 2 0 76 0.1715 CW 132 1 2 129 0.0770 1 2 129 0.0724 FWM 12 1 1 10 -0.0154 0 0 12 0.0538 NE 210 2 1 207 0.1051 2 2 206 -0.0365 DA 66 1 0 65 0.0052 2 0 64 0.1175 Cerrado 530 0 0 530 0.0819 0 0 530 0.0316
Figura 1. Bloxplots da distribuição dos valores obtidos nas análises de betadiversidade filogenética: Phylosor (A),
Comdist (B) e Comdistnt (C) considerando a relações filogenéticas das comunidades ao nível de espécie em cada uma das seis províncias florísticas do Cerrado: Sudeste (S), Centro (C), Centro-Ocidental (CW), Ocidental Mesotrófica (FWM), Nordeste (NE) e Amazônica Disjunta (DA). Nenhuma província apresentou uma riqueza
A
B
filogenética igual às demais, porém as províncias Sudeste, Centro e Centro-Ocidental são formadas por comunidades com uma riqueza filogenética mais similar entre si. O padrão filogenetico aleatório predomina em todas as seis províncias, mas as comunidades que compõem as províncias Nordeste, Ocidental Mesotrófica e Nordeste apresentam uma divergência maior entre si, ao passo que as comunidades das províncias Sudeste, Centro e Centro-Ocidental apresentam uma divergência muito similiar.