Ricardo Parrini¹ & José Fernando Pacheco¹
Abstract. Foraging behavior of Lesser Woodcreeper Xiphorhynchus fuscus (Pas-seriformes: Dendrocolaptidae) in the Atlantic Forest of Rio de Janeiro state, Southeastern Brazil. Based on field works
in the Atlantic Forest of Rio de Janeiro state, from 2000 to 2009, the foraging behavior and the explored substrates by Lesser Woodcree-per were studied and quantified. This species captured prey primarily on the surface of trunks, bare or coated with lichen / moss, pre-senting, in parallel, preference by dead plant parts. Dead leaves of trees, bromeliads and tree ferns represented the main foraging sites where preys were taken. Despite the morpho-logical similarities between Lesser Woodcre-eper and Scaled WoodcreWoodcre-eper,
Lepidocolap-tes squamatus, reported several times in the
ornithological literature, these species alloca-te their niche food, basically, by using diffe-rent substrates, or even in the proportions that
abarca cerca de 15 espécies, sendo que apenas três, X. fuscus, X. gut-exploit the same type of substrate in the Atlantic forest of
southeas-tatus e X. picus podem ser encontradas no sudeste do Brasil (Sick
tern Brazil.
1997, Marantz et al. 2003).
Xiphorhynchus fuscus (Vieillot, 1818) é uma espécie de ave endê-Resumo. Baseado em trabalhos de campo realizados na Floresta
mica da Mata Atlântica ocorrendo no leste-meridional brasileiro e, Atlântica do Estado do Rio de Janeiro, entre os anos de 2000 e
ainda, no leste do Paraguai e nordeste da Argentina (Sick 1997, Ca-2009, é descrito o comportamento alimentar e quantificados os
banne et al. 2007, Cabanne et al. 2008). Com peso médio de 21,8 g substratos explorados pelo arapaçu-rajado Xiphorhynchus fuscus.
(Dunning 2008) e 17-18 cm de comprimento (Ridgely & Tudor Esta espécie capturou presas principalmente na superfície de
tron-2009), é uma das menores espécies de arapaçus do sudeste do Bra-cos, desnuda ou revestida por líquenes/musgos, apresentando,
para-sil (Sick 1997). lelamente, preferência por matéria vegetal morta. Folhas mortas de
As informações ocorrentes na literatura ornitológica sobre a uti-árvores, bromélias e samambaiaçus representaram os principais
lo-lização de substratos e comportamento alimentar desta espécie po-cais de forrageamento onde presas foram obtidas em matéria
vege-dem ser assim sintetizadas: Brooke (1983), estudando a segrega-tal morta. Apesar das semelhanças morfológicas entre X. fuscus e
ção ecológica entre três dendrocolaptídeos, Xiphocolaptes
albicol-Lepidocolaptes squamatus, reportada várias vezes na literatura
or-lis, Sittasomus griseicapillus e Xiphorhynchus fuscus, concluiu
nitológica, estas espécies repartem seus nichos alimentares,
basi-que essas espécies usam técnicas semelhantes de alimentação, se-camente, pela utilização de diferentes substratos ou, ainda, nas
pro-gregando-se na altura, no diâmetro e na estrutura dos troncos por porções que exploram um mesmo tipo de substrato na Floresta
elas explorados. Este autor reportou a preferência de X. fuscus por Atlântica do sudeste do Brasil.
árvores com troncos mais delgados. Ainda segundo Brooke (1983), o nicho explorado por dendrocolaptídeos não permite
gran-Key words: Xiphorhynchus fuscus, foraging behavior,
substra-de diversificação substra-de métodos substra-de forrageamento. Soares & Anjos
tes, dead leaf specialization.
(1999) citaram o uso de cipós e súber rugosos de árvores, sobretudo revestidos por líquenes e musgos. Ainda conforme estes últimos au-A família Dendrocolaptidae é composta por espécies de aves
inse-tores, X. fuscus forrageia coletando, beliscando ou bicando presas tívoras, essencialmente silvícolas, com distribuição restrita ao
Neo-nestes substratos, sobretudo, nos estratos inferior e médio da flo-trópico (Sick 1997, Marantz et al. 2003). O gênero Xiphorhynchus
9 771981 887003 00155
ISSN 1981-8874
Comportamento de forrageamento
de Xiphorhynchus fuscus
(Passeriformes: Dendrocolaptidae)
na Floresta Atlântica do Estado do
Rio de Janeiro, sudeste do Brasil
Figura 1 – Xiphorhynchus fuscus explorando um tronco em estado de decomposição. Foto de Luiz Ribenboim
resta. Marantz et al. (2003) seguiram, sobre-tudo, os autores anteriores para descrever o comportamento de forrageamento da espé-cie, destacando também a participação even-tual em bandos mistos de aves e a associação ocasional a formigas de correição.
Poletto et al. (2004), em trabalho que fo-cou a caracterização de micro-habitat e vul-nerabilidade de cinco espécies de arapaçus no sul do Brasil, destacou a preferência de X.
fuscus por locais com sub-bosque denso,
for-rageando quase sempre em contato direto com o substrato. Estes últimos autores ainda relataram que, em função do formato do bico comprimido e ligeiramente longo e curvo, a espécie forrageia desmanchando bromélias e outras epífitas ou inserindo o bico em ra-nhuras dos troncos. Adicionalmente, Poletto
et al. (2004) concluíram que X. fuscus, ao
la-do de Sittasomus griseicapillus e
Dendroco-laptes platyrostris, sejam as espécies mais
flexíveis ecologicamente e mais tolerantes à fragmentação florestal.
A exploração de trepadeira (Araceae) em uma oportunidade e de bromélias, em duas,
foi reportada por Cestari & Pizo (2008) e Cestari (2009). ção, classificamos as bromélias em três tamanhos: pequenas (com A dieta, predominantemente composta por artrópodes, de X. fus- a altura da roseta medindo até 25 centímetros), médias (entre 25 e
cus, foi evidenciada em análises de conteúdos estomacais segundo 50 centímetros) e grandes (maior que 50 centímetros).
Marantz et al. (2003), Lopes et al. (2005) entre outros autores. A Na Tabela 2, os substratos relativos ao micro-habitat “tron-participação de X. fuscus em bandos mistos de aves e/ou a associa- cos/galhos” foram classificados de acordo com a presença ou não ção a outros arapaçus tem sido referida por diferentes autores (e. g. de musgos/liquenes. No micro-habitat “folhagem”, as folhas mor-Sick 1997, Machado 1999, Marantz et al. 2003, Sigrist 2006, tas foram diferenciadas das vivas pela coloração predominante-Brandt et al. 2009, Parrini et al. 2010). A capacidade de X. fuscus mente amarronzada.
mover-se entre fragmentos florestais isolados (Interhabitat Gaps) Tratamos separadamente da folhagem (viva ou morta) de árvores foi estudada por Boscolo et al. (2008). ou arvoretas, as folhas (ou frondes) de bromélias, palmeiras,
sa-Baseado em observações feitas em diferentes localidades do mambaiaçus, bambus e trepadeiras. Tal tratamento se justifica pelo Estado do Rio de Janeiro, o presente trabalho tem como objetivos fato destas plantas serem elementos conspícuos da vegetação, cons-quantificar os substratos explorados por X. fuscus e descrever os tituírem grupos homogêneos de fácil identificação e, em alguns ca-comportamentos de forrageamento associados. sos (bromélias, palmeiras e samambaiaçus), de representarem mi-cro-habitats onde foi registrado um elevado número de eventos de
ÁREAS DE ESTUDO E MÉTODOS exploração de substratos. Outros autores têm utilizado semelhante As informações reunidas neste trabalho foram obtidas durante tratamento para estes grupos de plantas em trabalhos que trataram 58 excursões, entre os anos de 2000 e 2009, a quatro unidades de de forrageamento e utilização de substratos por aves, tanto na Flo-conservação do estado do Rio de Janeiro: Parque Estadual dos Três resta Amazônica (e.g. Rosenberg 1997) quanto na Floresta Atlânti-Picos, Parque Nacional da Serra dos Órgãos, Parque Nacional do ca (e.g. Mallet-Rodrigues 2001, Parrini et al. 2010).
Itatiaia e Área de Proteção Ambiental (APA) do Cairuçu. O apêndi- Considerou-se como um evento de exploração de substrato, a bus-ce relaciona as localidades (Parque Estadual/Nacional, APA, estra- ca e/ou captura de presa (s) empreendida por um indivíduo em um da, trilha) e datas em que foram obtidas as informações sobre ex- determinado substrato. Estão aqui incluídos os casos em que as aves ploração de substratos, comportamentos de forrageamento, entre simplesmente realizaram qualquer tipo de espreita ou investigação
outros dados. do substrato (comportamentos de busca) e também as situações em
Os encontros com X. fuscus ocorreram durante caminhadas nas que ocorreu “manipulação” de substrato (com uso do bico e dos pés) trilhas ou estradas no período da manhã. A cada encontro com X. e/ou tentativas de captura de presas (comportamentos de ataque)
fuscus foram efetuadas paradas, sendo registrados, quando dispo- (ver Remsen & Robinson 1990). Nos casos de exploração seqüenci-níveis ao observador, os seguintes dados: número de indivíduos da al de um mesmo tipo de substrato por um indivíduo, restringiu-se o espécie, local de forrageamento, tipo de substrato explorado, ca- número de eventos de exploração de substrato a quatro no máximo. racterísticas dos substratos (presença de rugosidades, grau de de- Por convenção, os substratos estiveram associados a locais de forra-composição e espessuras em troncos, deformações em limbos foli- geamento (daqui por diante denominados de “micro-habitats”) on-ares, entre outras), comportamento de forrageamento, tempo de ob- de Xiphorhynchus fuscus obteve suas presas (e.g. troncos, folhagem servação dos indivíduos, altura do indivíduo em relação ao solo, as- de árvores, bromélias, samambaiaçus, palmeiras e bambus). sociação com outras espécies de aves ou a formigas de correição, Líquenes e musgos foram classificados de acordo com a morfo-entre outros. Os dados utilizados para a localização das bromélias logia, conforme Smith (1955). Os termos botânicos seguem a no-foram a altura a partir do solo e a ocorrência em troncos ou galhos menclatura de Gonçalves & Lorenzi (2007).
de árvores. O tamanho (altura da roseta) das bromélias foi estimado Após a citação de alguns comportamentos alimentares e/ou pos-a ppos-artir de comppos-arpos-ação com o comprimento dpos-as pos-aves. Por conven- turas acrobáticas, foram mencionados, entre parênteses, os
ter-Figura 2 – Xiphorhynchus fuscus inserindo o bico em uma cavidade de tronco. Foto de João Quental
A associação a bandos mistos de aves ocor-reu em cerca de 82% dos encontros com a es-pécie. Xiphorhynchus fuscus associou-se tan-to a bandos mistan-tos de espécies do sub-bosque, cujo elemento nuclear é Habia
rubi-ca, como a outros formados por espécies
inse-tívoras dos estratos superiores da floresta co-mo, por exemplo, Philydor rufum e
Hylophi-lus poicilotis. Contudo, dentre os bandos
mis-tos observados, cerca de 60% foram com-postos por espécies do sub-bosque com
Ha-bia rubica, sendo Philydor atricapillus, Ana-bacerthia amaurotis e Automolus leucoph-thalmus as outras espécies mais freqüentes
(ver Tabela 1). A associação com bandos mis-tos do sub-bosque, liderados por Habia
rubi-ca, foi registrada desde as florestas de
baixa-da (nível do mar) até, aproximabaixa-damente, 1350 metros de altitude. Além de Habia
rubi-ca, Philydor atricapillus e Automolus leu-cophthalmus estiveram entre as espécies
ma-is freqüentes nestes bandos em altitudes até 1000 metros, destacando-se Anabacerthia
amaurotis acima desta altitude.
A Tabela 1 mostra as 20 espécies de aves mais freqüentes em bandos mistos observa-dos ao longo do gradiente altitudinal da Serra mos em inglês segundo a nomenclatura original sugerida por dos Órgãos, em diferentes localidades do Parque Estadual dos Três Remsen & Robinson (1990) que julgamos correspondentes. Tam- Picos e do Parque Nacional da Serra dos Órgãos. À exceção de Ha-bém estabelecemos paralelos entre as técnicas de captura relacio- bia rubica e Anabacerthia amaurotis, representados por pares ou
nadas por Soares & Anjos (1999) e os com-portamentos observados, especificamente, na exploração do substrato “tronco/galho”. Seguimos Sick (1997) na nomenclatura e de-finição para a técnica do “espaçar” que con-siste, segundo este autor, na introdução do bico em um substrato e conseqüente abertu-ra.
Neste estudo reunimos em “movimenta-ção na vegeta“movimenta-ção” os comportamentos asso-ciados ao simples deslocamento dos indiví-duos quando estes não demonstraram ne-nhum interesse em buscar ou capturar pre-sas. Remsen & Robinson (1990) incluíram estes casos dentro dos comportamentos de busca (Searching behavior).
A letra “n”, quando colocada entre parên-teses no texto, indica o número de vezes em que um substrato foi explorado ou que deter-minados comportamentos de forrageamento foram empregados. Em alguns casos, forne-cemos os locais e datas das observações de comportamentos de forrageamento, confor-me as siglas (para as localidades) informadas no Apêndice.
Utilizamos binóculos Zeiss 10 x 40 e Ni-kon 10 x 42, altímetros e cadernetas para o re-gistro dos dados.
RESULTADOS
Sociabilidade, associação com formigas de correição e movimentação na vegetação
Xiphorhynchus fuscus foi observado
soli-tariamente (cerca de 79% dos encontros) ou, mais raramente, aos pares.
Espécies de aves VG 0-500 m BV-JA-BA 500-1000 m JA-BA-PS 1000-1500 m Total de registros Habia rubica 17 6 7 30 Philydor atricapillus 11 4 1 16 Anabacerthia amaurotis 7 8 15 Automolus leucophthalmus 6 3 9 Philydor rufum 2 2 3 7 Hylophilus poicilotis 3 4 7 Leptopogon amaurocephalus 4 2 6 Dysithamnus mentalis 3 2 1 6 Sittasomus griseocapillus 1 4 1 6 Xenops rutilans 3 2 5 Basileuterus culicivorus 2 2 1 5 Dendrocincla turdina 3 1 1 5 Lepidocolaptes squamatus 1 1 2 4 Terenura maculata 3 1 4 Trichothraupis melanops 1 2 1 4 Myrmotherula unicolor 3 3 Pachyramphus castaneus 1 1 1 3 Xenops minutus 3 3 Cyclarhis gujanensis 2 1 3 Syndactyla rufosuperciliata 2 2
TABELA 1 – ESPÉCIES DE AVES MAIS FREQUENTES EM 51 BANDOS MISTOS COM XIPHORHYNCHUS FUSCUS NA SERRA DOS ORGÃOS
As colunas à direita das espécies mostram as localidades (e faixas altitudinais) e o total de registros de cada espécie em bandos mistos com Xiphorhynchus fuscus. Siglas das localidades: Parque Estadu-al dos Três Picos (PETP): Jacarandá (JA), Busca Vida (BV); Parque NacionEstadu-al da Serra dos Órgãos (PNSO): Vale do Garrafão (VG), Estrada da Barragem (BA), Trilha da Pedra do Sino (PS)
Figura 3 – Xiphorhynchus fuscus coletando uma presa em musgos que revestiam a superfície de um tronco. Foto de Guilherme Serpa
distâncias de cinco a sete metros foram percorridas em períodos en-tre, aproximadamente, 35 e 80 seg.
Ao final da investigação de um tronco de árvore, na qual foi em-preendida uma trajetória ascendente, os indivíduos efetuaram vôos descendentes de forma a aterrissarem nas porções inferiores de troncos de outras árvores próximas, onde foi recomeçada uma no-va inspeção.
Eventos de exploração de substratos
Baseado em 118 encontros com Xiphorhynchus fuscus, foram re-gistrados 244 eventos de exploração de substratos em sete diferen-tes micro-habitats (Tabela 2). A superfície de troncos/galhos, bro-mélias, a folhagem de árvores e samambaiaçus (Cyathea sp.) fo-ram os principais micro-habitats utilizados por Xiphorhynchus
fus-cus (Tabela 2).
Na maioria dos eventos (n = 229, cerca de 94%), os indivíduos ex-ploraram micro-habitats/substratos a partir de troncos de árvores, de samambaiaçus ou de palmeiras (ver capítulo anterior), utilizan-bandos monoespecíficos com até 4-6
indiví-duos, todas as outras espécies foram obser-vadas solitariamente ou aos pares nos ban-dos mistos registraban-dos. Notamos que, even-tualmente (n=3), X. fuscus posicionou-se abaixo de bandos mistos para espreitar pre-sas que caíam durante a movimentação das espécies de aves dos estratos superiores do bando.
Registramos a associação de
Xip-horhynchus fuscus com formigas de
correi-ção em cinco oportunidades.
Xiphorhynchus fuscus foi observado em
to-dos os estratos da floresta, desde próximo ao solo e em barrancos da orla da floresta até em torno de 17 metros de altura (média = 3,57 metros, n = 108). No entanto, a maior parte dos indivíduos foi observada até 4 metros de altura (n = 81, 75% dos encontros com a espé-cie). Em cerca de 85% dos encontros com a espécie, os indivíduos foram observados su-bindo em troncos (verticais) de árvores da floresta ao invés de movimentando-se ao lon-go de galhos de árvores.
Xiphorhynchus fuscus, à feição de outros
dendrocolaptídeos, moveu-se rapidamente, aos saltos, mantendo a cabeça voltada para cima e utilizando a cauda como apoio. Em ra-ras oportunidades (n=4), alguns indivíduos empreenderam movimentos de “ré” de for-ma a buscarem melhor posicionamento du-rante a exploração de bromélias, musgos ou quando associados a formigas de correição. Pelo fato de cada salto (ou avanço) ter sido empreendido tanto para frente como obli-quamente ou mesmo lateralmente, foi co-mum a observação de trajetórias sinuosas ao longo de troncos e, mais raramente, em ga-lhos de árvores. A distância e o tempo des-pendido em trajetórias ascendentes por um mesmo indivíduo variou de acordo com a quantidade de paradas ou de comportamen-tos de busca e/ou de ataque dirigidos a um ou mais substratos ao longo das trajetórias. Nos casos em que indivíduos movimentaram-se, sem efetuar paradas, em troncos de árvores,
Figura 4 – Xiphorhynchus fuscus coletando presa em “tapete” de musgos que revestiam a superfície de um tronco. Foto de Daniel Mello
TABELA 2 – MICRO-HABITATS (NÚMEROS DE 1 A 7) E SUBSTRATOS (NÚMEROS ACOMPANHADOS DE LETRAS) EXPLORADOS POR 127 INDIVÍDUOS DE XIPHORHYNCHUS FUSCUS
* N de eventos - a soma dos eventos dos substratos relacionados aos micro-habitats “broméli-as”, “samambaiaçus” e “palmeiras” não equivale necessariamente ao total de eventos do res-pectivo micro-habitat. Isto se deve ao fato de que um mesmo indivíduo possa ter explorado dife-rentes substratos em um mesmo evento de exploração de micro-habitat. As percentagens infor-madas na coluna à direita indicam a representatividade aproximada de cada micro-habitat ou substrato com relação aos respectivos totais. Ind. = indivíduos
Micro-habitat / Substrato N de eventos por micro-habitats
N de eventos por substratos
1 - Troncos/galhos (94) (40,3%) 50 ind.
1 a - Musgos e líquenes epífitos 57 (23,4%)
1 b - Superfície desnuda (cortiça) 37 (15,2%)
2 – Bromélias (42) (18%) 33 ind.
2 a – Folhas mortas pertencentes à roseta 24 (9,8%) 2 b - Folhedo acumulado dentro da roseta 20 (8,2%)
2 c - Raízes 4 (1,6%)
3 – Folhagem (35) (15%) 25 ind.
3 a - Folhas mortas 30 (12,3%)
3 b - Folhas vivas 5 (2%)
4 – Samambaiaçus (Cyatheaceae) (30) (12,9%) 24 ind.
4 a - Folhedo acumulado no ápice caulinar 24 (9,8%)
4 b - Fronde morta 4 (1,6%)
4 c - Caule 3 (1,2%)
5 – Palmeiras (19) (8,2%) 16 ind.
5 a - Folhedo acumulado no ápice caulinar 12 (4.9%)
5 b - Fronde morta 7 (2,9%)
5 c – Caule 3 (1,2%)
5 d – Cacho de frutos 1 (0,4%)
6 – Bambus (7) (3%) 4 ind.
6 a – Folhedo acumulado em ramos laterais 4 (1,6%)
6 b – Folha morta 2 (0,8%)
6 c – Folha viva 1 (0,4%)
7 – Trepadeiras e outras epífitas (fetos) (6) (2,6%) 4 ind.
7 a – Folhas ou caules mortos 3 (1,2%)
7 b – Folhas vivas 3 (1,2%)
Soares & Anjos 1999). Após a remoção ou deslocamento de tais fragmentos, as presas foram capturadas na superfície do tronco re-cém-exposta. A remoção de fragmentos foi também notada durante a exploração de superfícies de troncos em decomposição (n=3) (Fi-gura 1).
A técnica do “espaçar” foi exibida por um indivíduo para suspen-der um fragmento frouxo da cortiça (n= 2). Cavidades (n= 4) (Figu-ra 2) ou curtas saliências (n= 5) de troncos, estrutu(Figu-ras oriundas da queda de antigos galhos, foram investigadas por indivíduos que in-seriram o bico e utilizaram-no para raspar (chisel) fragmentos de-compostos da cortiça. Durante o trabalho de remoção ou desloca-mentos da cortiça ou do húmus acumulado em cavidades, alguns in-divíduos aproximaram a face dos troncos e, posicionando-a lateral-mente ao substrato, buscaram observar, de diferentes ângulos, o conteúdo de fendas, ranhuras ou de buracos (n=7).
No PNSO (16.08.2008), um indivíduo procurou presas em meio a fungos que revestiam a superfície deteriorada de um tronco caído no solo da floresta.
Em musgos/líquenes, as presas foram obtidas diretamente na su-perfície de filamentos ou de talos vegetais ou após a manipulação de partes destas plantas. No primeiro caso, os indivíduos bicaram as presas diretamente na superfície ou nos interstícios situados en-tre os talos ou filamentos de líquenes/musgos, sem empreender qualquer tipo de manipulação (Figuras 3, 4). Alguns indivíduos in-seriram o bico, e eventualmente a cabeça, de forma a capturar e/ou espreitar pequenas presas entre filamentos de musgos. No segundo caso (com manipulação de substratos), mais freqüente segundo nos-sas observações (68% das explorações de musgos/líquenes), a ma-nipulação foi feita, basicamente, de dois diferentes modos: mandi-bulando ou não o substrato. No primeiro método, o bico foi utiliza-do para pinçar o substrato, deslocanutiliza-do, suspendenutiliza-do (Figura 5) ou removendo fragmentos de líquenes ou de musgos. Sem mandibula-ção, os indivíduos suspenderam os líquenes ou musgos inserindo o do galhos (ramos secundários) de árvores/arvoretas em menor
fre-bico entre a superfície do tronco e o substrato de forma a efetuar um qüência. A exceção de samambaiaçus e palmeiras, o diâmetro dos
tipo de alavanca. O substrato (líquen ou musgo), neste último méto-troncos de árvores onde os indivíduos utilizaram os diversos
subs-do, é deslocado ou suspendido pelas bordas, com o uso da parte tratos variou de, aproximadamente, 4 a 58 centímetros.
frontal (de cima) do bico ou, eventualmente da testa. Presas foram Os períodos de observação de um mesmo indivíduo variaram
en-obtidas entre o talo ou filamento de líquenes e musgos e a superfí-tre 20 e 367 seg, sendo registrados até 5 eventos de exploração de
cie dos troncos nos casos de suspensão ou deslocamento dos subs-substratos por período. O tempo total de observação de X. fuscus,
in-tratos, ou na camada da cortiça recém exposta, amiúde mesclada dependentemente dos indivíduos estarem ou não forrageando, foi
com húmus ou fragmentos remanescentes de líquenes ou musgos, de, aproximadamente, de 8.260 seg.
nos casos em que os indivíduos removeram estas plantas. Durante a A seguir, são descritos os comportamentos de forrageamento
em-remoção de líquenes ou de musgos, observamos, eventualmente, a pregados por Xiphorhynchus fuscus na exploração dos diferentes
extração conjunta de parte da cortiça aderente a estes vegetais. micro-habitats/substratos.
Um raro comportamento foi notado em um indivíduo que, agar-rando-se à superfície de um barranco a poucos centímetros do solo,
Comportamentos empregados durante a exploração de troncos
retirava presas diminutas do “tapete” de musgos que revestia a
ver-e galhos dver-e árvorver-es
tente íngreme voltada para uma orla de mata (PETP, 01.04.2009). Em troncos, ou mais raramente em galhos de árvores, as presas
foram obtidas na superfície desnuda (cortiça) ou em meio a musgos
Comportamentos empregados durante a exploração de bromélias
e líquenes epífitos. Em superfícies desnudas, notamos rugosidades
Dentre as 42 bromélias investigadas por X. fuscus, 34 (cerca de nas cortiças em cerca de 71% dos casos. Na superfície desnuda de
80%) encontravam-se em troncos, estando situadas entre, aproxi-troncos, as presas foram capturadas por indivíduos em pleno
movi-madamente, 1,8 e 8 m de altura. Cerca de 43% (n = 18) das broméli-mento (ascendente) ou durante breves paradas, sendo, em muitos
as tinham tamanho pequeno, 41 % (n = 17) médio e apenas 16% (n casos, tais investidas difíceis de serem percebidas pelo observador.
= 7) grande. Presas foram obtidas em três diferentes partes das bro-A maior parte das presas, neste substrato, foi obtida com rápidas
bi-mélias: no folhedo acumulado dentro da roseta, em folhas mortas cadas sem uso de qualquer tipo de manipulação ou remoção de
pertencentes à própria roseta e junto às raízes das plantas (Tabela substratos, podendo, este método, ser considerado um dos mais
2). “simples” comportamentos de forrageamento exibidos por
Xip-Para explorar o folhedo, material vegetal (sobretudo folhas)
ori-horhynchus fuscus. Soares & Anjos (1999) utilizaram as
denomi-undo de plantas dos estratos superiores da floresta e acumulado no nações coletando e beliscando para este método, diferenciando-as
fundo das rosetas, os indivíduos mantiveram-se pousados no tron-pela freqüência de paradas efetuadas tron-pelas aves.
co de árvore, ao lado ou acima das bromélias, de forma a curvar a Nos casos em que ocorreu manipulação, o bico foi utilizado para
metade anterior do corpo para o lado ou para baixo e esticarem o bater (peck) puxar (pull) ou golpear lateralmente (flake) o
substra-pescoço para espreitarem e bicarem presas contidas no folhedo. to, ocorrendo, eventualmente, a remoção de pequenos fragmentos
Em alguns casos, indivíduos removeram, puxando (pull) ou golpe-de cortiças rugosas golpe-de troncos/galhos (ver bicando e cinzelando em
Figura 5 – Xiphorhynchus fuscus pinçando com o bico a borda de um talo de líquen de forma a suspendê-lo. Foto de Rafael Fortes
ando com o bico (flake), folhas mortas de dentro das rosetas. Em poucas oportunidades, e apenas em bromélias grandes (n= 4), os in-divíduos pousaram sobre as folhas da rosetas ou penetraram entre elas para obterem presas junto ao folhedo acumulado no fundo das plantas.
Na investigação das folhas mortas da roseta (folhas curvadas e pendentes em torno da base das plantas) os indivíduos acessaram as bromélias por baixo e, enquanto pousados no tronco de árvore, espreitaram presas dentro das folhas curvadas e/ou esticaram o pes-coço de forma a extraírem presas da superfície foliar côncava. Em alguns casos, as curtas bainhas foliares, cicatrizes de antigas folhas da roseta, foram também exploradas (n= 2).
O método de acesso, a partir da superfície do tronco situada abai-xo das bromélias, foi, também, empreendido por indivíduos duran-te a exploração de raízes de bromélias. Presas foram obtidas com bi-cadas “superficiais” ou removendo o húmus e/ou fragmentos de raí-zes, puxando (pull), batendo (peck) ou golpeando (flake) com o bi-co.
Comportamentos empregados durante a exploração da folha-gem morta ou viva de árvores ou arvoretas
Folhas mortas de árvores ou arvoretas, ainda conectadas às
plan-tas de origem ou caídas e suspensas em ramos da vegetação, equi- ram também alvo de alguns indivíduos que penduraram-se nas pi-valeram à cerca de 12,3 % dos substratos explorados. Em cerca de nas foliares para capturarem presas (n=4; PNSO, 12.02.2003, PNI, 87% dos eventos de exploração dirigidos a este substrato, os indiví- 19.07.2002, 23.11.2004).
duos permaneceram agarrados a troncos de árvores e esticaram o No PNSO (09.04.2009), presas foram obtidas por um indivíduo pescoço para bicar presas no limbo seco e retorcido de folhas mor- que se agarrou a um cacho de frutos do palmiteiro (Euterpe edulis). tas suspensas em galhos a poucos centímetros do tronco. Este tipo Outro raro comportamento foi notado em um indivíduo que vôou de exploração, incluiu locais com alta densidade de folhagem em de uma árvore à outra para capturar uma barata (Batloidea), a meio torno do tronco, pertencentes a outras plantas como, também nota- caminho, em uma fronde morta de uma palmeira (PNI,
do, durante a exploração de trepadeiras. 11.12.2001).
Em folhas mortas de embaúbas (Cecropia spp.), dois indivíduos A maior parte do tempo despendido, tanto em samambaiaçus co-em eventos independentes, se penduraram no limbo seco e retorci- mo em palmeiras, ocorreu na investigação do ápice caulinar (até do de maneira a projetarem seus corpos por entre as bordas curva- 245 seg), sendo a chegada às plantas e deslocamento para cima até das (côncavas) da folha para procurarem presas (PNI, 11.12.2001). esta região tendo sido feita pelos indivíduos em períodos de 20 a 70 Nas raras oportunidades em que presas foram obtidas em folhas seg. A exploração seqüencial de até três samambaiaçus ou palmei-vivas, estas tinham seus limbos completamente enrolados ou apre- ras ocorreu em algumas oportunidades (PNSO, 14.03.2003, sentando deformações como dobras, furos ou coloração mesclada 05.09.2008).
com tons amarronzados.
Comportamentos empregados durante a exploração de outros Comportamentos empregados durante a exploração de samam- substratos
baiaçus e palmeiras Em bambus, as presas foram obtidas por indivíduos que não
uti-Samambaiaçus (Cyatheaceae) e palmeiras têm em comum um ca- lizaram quaisquer partes destas plantas como local de pouso ou apo-ule ereto (estipe) e frondes que se distribuem a partir da porção su- io, mantendo-se, sempre, agarrados ao tronco de árvores próximas perior do caule (ápice caulinar, coroa). ou, mesmo, entrelaçadas a bambuzais. X. fuscus esticou o pescoço
Xiphorhynchus fuscus explorou, principalmente, o ápice cauli- para retirar presas do folhedo acumulado na base de ramos laterais nar destas plantas (Tabela 2) (Figura 6). Para obterem as presas, os de bambus do gênero Merostachys ou de folhas mortas ou vivas de indivíduos deslocaram ou removeram, golpeando (pull, flake) com taquaruçus (Guadua tagoara).
o bico, o folhedo (oriundo da queda de folhas dos estratos superio- Um indivíduo bicou presas no folhedo acumulado entre ramifi-res da floramifi-resta) acumulado nesta porção das plantas. No caso de sa- cações do caule de trepadeira do gênero Monstera (Araceae) junto mambaiaçus, o feltro presente no ápice caulinar foi revirado e/ou re- ao tronco da árvore hospedeira (n= 2). Presas também foram cole-movido juntamente com o folhedo. tadas em folhas mortas de trepadeiras (n=1) (Figura 7) e nos inters-Os indivíduos acessaram o ápice caulinar aterrissando inicial- tícios entre o caule de uma trepadeira e o tronco da árvore hospede-mente na porção inferior dos caules e, posteriorhospede-mente, subindo até ira (n=1), sendo o bico utilizado para martelar (peck) e remover o topo. Durante a subida, foram capturadas presas alojadas em cica- com pancadas laterais (flake) o humus ou folhedo acumulado. Tre-trizes do caule, oriundas da queda de antigas folhas de samambaia- padeiras estiveram, ao lado da folhagem morta, entre os locais de çus, ou, ainda, nas pinas enroladas de frondes mortas de palmeiras forrageamento de X. fuscus com maior densidade de vegetação. Pre-ou de samambaiaçus, ainda conectadas às “plantas-mães”, que se si- sas foram capturadas em folhas (vivas ou mortas) de pequenos fe-tuavam a poucos centímetros do caule. Em apenas uma oportuni- tos epífitos de troncos.
dade, notamos um indivíduo voando, a partir do caule de um
sa-mambaiaçu, até uma fronde morta da mesma planta para examinar Tipos de Presas e comportamentos de preparação
a “malha” de pinas enroladas. Dentre as presas que pudemos identificar estão formigas, obtidas
Frondes mortas de palmeiras ou de samambaiaçus, quando des- na superfície desnuda de troncos, lagartas e besouros em troncos e prendidas de suas plantas de origem e suspensas na vegetação, fo- folhas mortas e uma barata em fronde morta de palmeira.
Figura 6 – Xiphorhynchus fuscus durante a investigação do ápice caulinar de um samambaiaçu. Foto de Rafael Fortes
(e. g. Parrini & Pacheco 2006, Parrini et al. 2007, Parrini et al. 2010). Apesar de bromélias ocorrerem em diferentes estratos flo-restais, a exploração deste recurso por X. fuscus foi notada no re-cente estudo, sobretudo, entre 1,8 e 8 m de altura (ver Resultados). O comportamento de desmanchar substratos, como bromélias e outras epífitas, citado, brevemente, por Marantz et al. (2003) e por Poletto et al. (2004) também aparenta ter direta associação com o uso de matéria vegetal morta. Este tipo de exploração tem sido nota-do, na Floresta Atlântica, em outros arapaçus que utilizam broméli-as como Xiphocolaptes albicollis e Lepidocolaptes squamatus (Ma-rantz et al. 2003, Poletto et al. 2004, Parrini & Pacheco 2007) e, também, em furnarídeos especializados em matéria vegetal morta (Sick 1997, Parrini & Pacheco 2006, Parrini et al. 2007).
Como indicado por Parrini & Pacheco (2006) e Parrini et al. (2010), plantas, tais como bromélias, palmeiras e samambaiaçus, que funcionam como receptáculos de detritos vegetais, devido so-bretudo ao formato e capacidade de acumular tais recursos, prova-velmente, contribuíram à manutenção da especialização por aves em matéria vegetal morta nas florestas úmidas neotropicais. Parti-cularmente na Floresta Atlântica do sudeste do Brasil, onde palme-Algumas presas como lagartas, foram batidas contra a superfície iras e bromélias são elementos abundantes e, por vezes até domi-de troncos/galhos com bruscos movimentos laterais domi-de cabeça, en- nantes, em diversos setores da vegetação (Pardo et al. 2007), a quanto a presa era mantida no bico da ave, pinçada por uma das ex- quantidade de matéria vegetal morta acumulada sobre estas plantas tremidades. Baratas e besouros, quando medindo em torno de 2 a 3 deve representar um recurso atrativo para as aves insetívoras, so-cm, foram mandibuladas, lançadas ao ar e, finalmente, apanhadas bretudo, aquelas pertencentes às famílias Dendrocolaptidae e Fur-de novo com o bico, Fur-de forma a serem reviradas no processo Fur-de man- nariidae, as quais possuem uma série de espécies usuárias ou, mes-dibulação e, finalmente, ingeridas. Nunca observamos o uso dos mo, especializadas nestes recursos. Recentes trabalhos que quanti-pés para coletar ou manipular presas. ficaram os substratos explorados por diferentes espécies destas fa-mílias (Anabacerthia amaurotis, Philydor rufum, Lepidocolaptes
DISCUSSÃO squamatus, Anabazenops fuscus, Philydor atricapillus) atestam a
A superfície de troncos/galhos, seja desnuda ou revestida por utilização de tais grupos vegetais (bromélias, palmeiras, samamba-musgos/líquenes, foi o micro-habitat mais explorado por X. fuscus iaçus), ainda que em proporções diferentes por cada espécie (ver, (Tabela 2). Paralelamente, Xiphorhynchus fuscus exibiu preferên- respectivamente, Parrini & Pacheco 2006, Parrini & Pacheco cia por substratos constituídos por matéria vegetal morta obtidos 2007, Parrini et al. 2007 a,b, Mallet-Rodrigues 2001, Parrini et al. em diferentes micro-habitats como, por exemplo, na folhagem de 2010).
árvores, bromélias, samambaiaçus e palmeiras. As diferentes for- Apesar das semelhanças morfológicas entre X. fuscus e Lepido-mas de matéria vegetal morta corresponderam, aproximadamente, colaptes squamatus, apontadas várias vezes na literatura
ornitoló-à metade (53 %) dos substratos explorados por X. fuscus (Tabela 2). gica (e.g. Ridgely & Tudor 1994, Sick 1997, Sigrist 2006), estas es-É importante salientar que o substrato “superfície desnuda de tron- pécies, simpátricas em várias localidades do sudeste do Brasil cos” (Tabela 2, 1b), o qual não está sendo incluído como matéria ve- (Sick 1997), concentram seu forrageamento em diferentes micro-getal morta, é na verdade formado por uma camada de células mor- habitats/substratos na Floresta Atlântica. Como reportado por Par-tas (ver o termo cortiça em Gonçalves & Lorenzi 2007). Ainda as- rini & Pacheco (2007), em trabalho que focou o comportamento ali-sim, a utilização de matéria vegetal morta foi, anteriormente, cita- mentar de Lepidocolaptes squamatus nas mesmas unidades de con-da na literatura ornitológica apenas, esporadicamente, para X. fus- servação (Parques Estaduais/Nacionais) do atual estudo, esta
espé-cus sem quaisquer dados de natureza quantitativa (e. g. Marantz et cie exibiu acentuada preferência por líquenes e musgos como
subs-al. 2003, Poletto et subs-al. 2004). tratos durante a busca por artrópodes, utilizando matéria vegetal Bromélias e samambaiaçus mostraram ser importantes tanto pe- morta apenas esporadicamente (abaixo de 20 %). Ainda que X. fus-la capacidade de armazenar detritos vegetais oriundos de outras cus tenha mostrado comportamentos similares aos utilizados por L.
plantas, como pelo fato de serem utilizadas, no caso de folhas mor- squamatus durante a exploração de líquenes e musgos epífitos (ver
tas das próprias plantas, diretamente por Xiphorhynchus fuscus. Parrini & Pacheco 2007), a proporção que estas espécies de aves uti-Como referido anteriormente na literatura (Soares & Anjos lizam tais recursos como substrato de forrageamento é acentuada-1999, Brooke 1983, Marantz et al. 2003, Poletto et al. 2004), X. fus- mente diversa (respectivamente, 23% x 70%). Neste sentido, um
fa-cus teve preferência por substratos localizados nos estratos inferio- tor importante na segregação de nichos alimentares entre espécies
res da floresta (sub-bosque). de aves insetívoras, em particular congêneres ou espécies
morfolo-É provável que a preferência de X. fuscus por forragear nos estra- gicamente semelhantes, deve ser a proporção em que cada uma de-tos inferiores da floresta e, sobretudo, em sub-bosques densos (ver las explora um mesmo tipo de substrato (ver Parrini et al. 2010). Poletto et al. 2004), seja diretamente associada ao fato desta espé- A associação de Xiphorhynchus fuscus com bandos mistos de cie utilizar, freqüentemente, matéria vegetal morta. Este tipo de re- aves é conhecida através de vários relatos na literatura (ver Intro-curso, tanto na forma de folhas isoladas ou em aglomerados, como dução). Um dos aspectos sociais mais típicos de Xiphorhynchus fus-sobre caules e frondes de palmeiras/samambaiaçus, costuma ser cus, foi a associação com bandos mistos do sub-bosque liderados
mais abundante nos estratos inferiores da floresta. Recentes traba- por Habia rubica e, em particular, freqüentados por Philydor atri-lhos que focaram o comportamento alimentar de espécies de aves capillus e Anabacerthia amaurotis, ambas conhecidas, também,
pe-especializadas em matéria vegetal morta mostraram que várias des- la especialização em matéria vegetal morta (ver Bencke 1996, Mal-tas espécies vivem, sobretudo, no sub-bosque da Floresta Atlântica let-Rodrigues 2001, Parrini & Pacheco 2006).
Figura 7 – Xiphorhynchus fuscus escalando a folhagem morta de trepadeira para capturar presas. Foto de Guilherme Serpa
Parrini, R., J. F. Pacheco & F. Mallet-Rodrigues (2010) Comportamento de
forrage-A minimização da predação e o incremento da eficiência no
for-amento de Philydor atricapillus (Passeriformes: Furnariidae) na Floresta
rageio têm sido apontados como as principais vantagens que
expli-Atlântica do Estado do Rio de Janeiro, região Sudeste do Brasil. Atualidades
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Finalmente, trabalhos de campo que foquem o comportamento
Poletto, F., L. dos Anjos, E. V. Lopes, G. H. Volpato, P. P. Serafini & F. L. Favaro
de forrageamento e a utilização de substratos por aves insetívoras (2004) Caracterização do microhabitat e vulnerabilidade de cinco espécies de em florestas neotropicais são fundamentais na compreensão de co- arapaçus (Aves: Dendrocolaptidae) em um fragmento florestal do norte do es-mo as diferentes espécies repartem seus nichos alimentares e, adi- tado do Paraná, sul do Brasil. Ararajuba 12(2):89-96.
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¹ Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos. Correspondência ao primeiro autor:
www.cbro.org.br rparrini@hotmail.com
