ENTOMOLOGIA ' CVaÁcXí^Z -ÀxvmcLa-Tuc.(Á*£l \«cA^tc çcu, Cun-.Avj^-u:
Ma.-'" -’./•
NOVO
MÉTODO
DE
AMOSTRAGEM
PARA MONITORAMENTO
DE
PHYLLOCNISTIS
CITRELLA
STAINTON,
1856,
E
DE
SEUS
INIMIGOS
NATURAIS
LUCIA MARIA PALEARI <"; JOSÉ MARIA GUSMAN FERRAZ <21; G1OVANNA GARCIA FAGUNDES 1,1 e MOHAMED E. M. HABIB
RESUMO
Um método de amostragem foi desenvolvido para
avaliação do ataque da larva-minadora-dos-citros
Phyllocnistis citrella Stainton, 1856 (Lepidoptera:
Gracillariidae)e ocorrênciade seus parasitóides, em laran
jal de Artur Nogueira (SP), partindo dos seguintes pressu
postos: existência dedistribuição uniforme do ataque nacul
tura; preferência da minadora pelos ramos e folhas jovens
das plantas; áreas da copa de cada planta com produção 1
vegetativa diferenciada em razão da radiação solar diária 1
Instituto de Biociências, UNESP, Caixa Postal 510, 18618-000 Botucatu (SP).
121 Centro Nacional de Pesquisa de Monitoramento e Avaliação de Impacto Ambiental, EMBRAPA, Caixa Postal 69, 13820-000 Jaguariúna (SP).
"'Curso de Pós-graduação em Parasitologia, Departamento de Parasilologia, IB, UNICAMP, Caixa Postal 6109, 13083-970 Campinas (SP)
'-"Departamento de Zoologia, IB, UNICAMP, Caixa Postal 6109, 13083-970 Campinas (SP).
recebida, de acordo com o seu posicionamento em relação
aos pontos cardeais. Registrou-se a ocorrência de 13,21%
de parasitismo por Galeopsotnyiafausta e Horismenus sp.
(Eulophidae) na larva minadora, c mortalidade de 62,89%
decorrente de predação e doenças, resultando em 23,90%
de adultos de P.citrella.O volume dechuvasesteve relacio
nado ao potencial dc ataque da minadora, que é reduzido
em período muitochuvoso. No quadrantenorte,asplantas
apresentaram um número proporcionalmentemaior de pon
teiros novos (F =4,09, P= 0,008), e um número médio de
minas acima daquele registrado nos ponteiros dos demais
quadrantes. Esses dados indicama validade dométodoado
tado e a importânciadc considerar o aspecto da produção
diferenciada de ramos entre os quadrantes da copa, quando
se tratar de estudos visando ao monitoramentode ataques
por P. citrella e ocorrência de seus inimigos naturais em
plantaçõesde Citrus.
Termos de indexação: Lagarta-minadora-dos-citros,
parasitóide, avaliação.
SUMMARY
A NEW SAMPLING METHOD FOR MONITORING THE
OCCURRENCE OF PHYLLOCNISTIS CITRELLA
STAINTON, 1856, AND ITS NATURAL ENEMIES
A sampling method was developed to determine the
leveis of inlestation of the citrus leaf-miner Pliyllocnists
citrella Stainton, 1856(Lepid.,Gracillaridae) as well as of its natural enemies. Such method is based on thefollowing assumptions: a) the inlestation by leaf mincr is normally homogeneous; b) theminerpreferstender andnew leaves; c) the canopy growth could beinfluenced by the sunlight, and conscquently, relatcd to lhe N, S, Eand W coordinates.
NOVO MÉTODODEAMOSTRAGEM PARA MONITORAMENTO... 335
Datashowed lliat 13.21% of the minerlarvae died due to
natural parasitism caused by Galeopsomyia fausta and
Horismenus sp. (Eulophidae); while 62,89% werc naturally
killed by predators and pathogens. Only 23.89% of the miner
larvae rcached the adult stage. High leafwater contcnt during
rainy periods resulted in lower leveis of infestation by this
rccently introduced pest. The northern sideof thetreecanopy
produced more shoots, and consequcntly suffered with
highcr levei of infestation whcn compared with the other
sides. The monitory method, proposed in the present study,
eould be considered uscful and necessary to be appüed in
ecological investigations involving P. citrella, andto avoid
possible ambiguous interpretations, whcn the geographic
coordinate cffect is not considered.
Index terms: citrus leafminer, parasitoid, evaluation.
1. INTRODUÇÃO
Estudos recentes (NEVES et al., 1995) revelam a posição de desta que ocupada pelo Brasil na produção mundial de laranjas (Citrus sinensis) e o papel fundamental do Estado de São Paulo, inclusive na industriali zação da fruta e exportação de suco (NEVES et al., 1995; MAIA, 1996). Por se tratar de uma monocultura perene introduzida em países de todos os continentes (KNAPP et al., 1995), ocupando, geralmente, extensas áreas, a citricultura é alvo do ataque de microorganismos e de inúmeras espécies de fitófagos (ROSSETTI, 1980; UNIVERSITY OE CALIFÓRNIA, 1984), os quais podem causar a redução de safras e, em casos de ataque intenso, a morte de plantas em pomares e viveiros de mudas.
Diante dos desafios já existentes para a manutenção da rentabili dade da cultura no Brasil, novas preocupações surgiram com a
ção do microlepidóptero lagarta-minadora-dos-citros, Phyllocnistis
citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae) (FEICHTENBERGER e
RAGA, 1996). Esta praga, oriunda, provavelmente, do Sudeste da Ásia e dispersa por diversos países (HEPPNER, 1993; KNAPP et al., 1995), ataca especialmente folhas jovens durante o período de rebrota, o qual depende, basicamente, do regime termopluviométrico da região, da espécie e da variedade do Citrus (LOVATT et al., 1984; Dl GIORGI et al., 1991; ORTOLANI et al., 1991; KNAPP et al., 1995; TUBELIS, 1995). Plantas hospedeiras alternativas, principalmente da família Rutaceae, também podem servir para o desenvolvimento das larvas desse minador (HEPPNER, 1993; KNAPP et al., 1995).
Além da redução da área foliar, com comprometimento da produ ção primária e, consequentemente, queda na produção e/ou qualidade dos frutos (KNAPP et al., 1993), esse minador também está associado ao aumento da incidência de cancro cítrico (SOHI e SANDHU, 1968), o qual, em vista da sua gravidade (MOREIRA, 1975; ROSSETTI et al., 1982), exige a queima das plantas para evitar o alastramento da doença.
Diante desse quadro preocupante e da ampliação da citricultura na região Sudeste paulista, desenvolveu-se um método de levantamento vi sando analisar o comportamento sazonal de populações de P. citrella e de seus inimigos naturais, como suporte para investigações sobre a praga e propostas de medidas integradas de manejo.
2. MATERIAL E MÉTODOS
O estudo foi realizado em uma plantação de laranja da variedade ‘Natal’ com sete anos de idade, no município de Artur Nogueira (SP), em duas subáreas de 1.400 m2, separadas por uma estrada de cerca de 20 m de largura. Cada subárea contava com 42 pés de laranja, distribuídos em
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quatro linhas de plantio, dispostas no sentido noroeste-sudeste. Unia de las era submetida ao controle químico convencional, enquanto a outra recebia apenas adubação orgânica havia cerca de um ano.
Entre os meses de nov./ 96 e fev./ 97, coletaram-se folhas de pon teiros ao longo das linhas de plantio, para avaliação inicial da intensi
dade do ataque de P. citrella e para observação da periodicidade das
rebrotas do Citrus. Esses dados serviram de base também para estabele cer o intervalo de tempo entre as amostragens.
O método descrito a seguir, desenvolvido com base nessas obser vações preliminares no local de levantamento e de informações biblio gráficas (KNAPP et al., 1995), levou em consideração: a) existência de distribuição uniforme do ataque de P. citrella na cultura; b) ataque prefe rencial aos ramos jovens; c) presença de ovos nas folhas jovens que ini ciam o crescimento e de larvas nas folhas parcialmente distendidas.
Os levantamentos, realizados quinzenalmente entre os meses de março e maio de 1997, envolveram cinco plantas sorteadas a cada visita, em cada uma das subáreas de estudo. Em vista das diferenças na radiação solar recebida por uma planta, com relação aos pontos cardeais, e que resulta em diferenças no crescimento da copa e produção de frutos (TUBELIS, 1995), cada planta foi amostrada nos quatro quadrantes (nor te, sul, leste e oeste). Em cada um deles, quantificou-se o número total de ponteiros jovens de cada rebrota e o número daqueles contendo ataque da minadora. Consideraram-se como jovens os ponteiros que apresentavam folhas verde-claras, tenras, e com a folha basal medindo até 3 cm. Perpendicularmente à linha média de cada quadrante, colocou-se um gaba rito de 1 m2, a 0,60 cm do solo, contendo cem orifícios eqüidistantes e numerados. No orifício correspondente a um número sorteado, introdu zia-se uma vareta para indicar o ramo a ser amostrado. Esse ramo teve todas as folhas avaliadas quanto: a) ao número de minas e b) à presença da minadora, se viva ou morta, sua fase de desenvolvimento, se acompa nhada de ectoparasitóide ou com sintomas de doenças.
3. RESULTADOS E DISCUSSÃO
O número total de ponteiros jovens nas plantas amostradas diferiu significativamente entre os quatro quadrantes (F = 4,09; P = 0,008). O menor número médio de ponteiros jovens por planta foi constatado no sul, cuja diferença do norte e do oeste foi significativa, tendo o norte apresentado o maior número médio de ponteiros (Tabela 1). Tais resulta dos podem ser explicados pela diferença da incidência de radiação solar recebida pelas plantas em cada um dos quadrantes, de acordo com TUBELIS (1995).
O número total de ponteiros jovens atacados, quando comparados os quatro quadrantes, foi menor no sul e maior no norte (F = 2,78; P = 0,050: Tabela 1).
Ao norte e a oeste, o número total de ponteiros jovens não atacados foi semelhante, mas diferiu significativamente do total registrado a leste e ao sul (F = 4,57; P = 0,006: Tabela 1). E necessário destacar a existên cia de um alto valor de desvio-padrão, resultado de alguns valores muito baixos. Considerando que há diferença significativa no número total de ponteiros (somados os dados das duas subáreas), entre os diferentes quadrantes (maior ao norte e a oeste e menor ao sul) e uma diferença marcante entre as suas médias (6,10 nos dois primeiros e 2,07 no últi mo). parece ser indicado aumentar o número de ponteiros sorteados por quadrante, em busca de reduzir os efeitos que a ausência de folhas em diversas posições no ramo acarreta aos resultados das análises compara tivas de ataque da minadora às folhas. Esse ataque não diferiu nos dife rentes quadrantes (F = 0,21; P = 0,885): de maneira geral, os ponteiros amostrados tiveram quase todas as folhas atacadas.
Também não se observaram diferenças significativas entre os quadrantes no que diz respeito ao valor resultante do número de folhas atacadas pelo microlepidóptero em relação ao número total de folhas amostradas (F = 0,73; P = 0,537). Esse parâmetro, comparada a área mantida sob cultivo convencional com aquela sem uso de inseticidas, apontou para a ausência de diferenças entre os quadrantes (F = 0,36; P =
NOVO MÉTODODE AMOSTRAGEM PARA MONITORAMENTO... 339
O, 7818, e F = 0,97; P = 0,4108 respectivamente). O número de folhas
atacadas nas duas subáreas investigadas não diferiu (F = 0,29 ; P = 0,592), embora se tenha observado um número significativamente maior de pon teiros jovens na subárea sem inseticida (F = 10,43; P = 0,001). Esse fato está relacionado, provavelmente, ao maior vigor das plantas da subárea sem inseticida, pela adubação orgânica realizada sistematicamente, hipótese que poderá ser testada em experimento específico.
Em relação ao número de minas por folha, constatou-se que não difere significativamente entre os quadrantes das duas subáreas avalia das (F = 0,66; P = 0,5789 para a subárea submetida ao tratamento con vencional com inseticidas, e F = 1,08; P = 0,3598 para aquela sem con trole químico). Tal fato deve estar ligado a uma avaliação preliminar da quantidade de recurso disponível para a prole, realizada pelas fêmeas de
P. citrella à semelhança do que comprovaram VASCONCELLOS NETO
e MONTEIRO (1993), para Mechanitis lysiminia (Lepidoptera: Ithominae).
Uma vez que a quantidade de recurso para a minadora difere signi ficativamente nos quadrantes, destacando-se o norte com o maior núme ro de ponteiros jovens e o sul com a menor produção, seria de esperar que também o número dos ponteiros atacados variasse, como de fato acon
teceu. Dessa forma, não é possível assumir que o ataque de P. citrella
seja homogêneo. O que se faz necessário é aumentar o número de pon teiros sorteados por quadrante, para reduzir a quantidade excessiva de valores nulos, provavelmente responsáveis pela não-detecção de dife rença estatística significativa no número de folhas atacadas, quando a diferença entre algumas médias é expressiva (Tabela 1).
Os inimigos naturais detectados em associação com P. citrella fo
ram Galeopsomyia fausta La Salle e Horismenus sp. (Eulophidae). Essa
última espécie não foi encontrada por PENTEADO-DIAS et al. (1997) nas diversas regiões paulistas, onde se procurou identificar os parasitóides da minadora. Entretanto, DE SÁ et al. (1998) encontraram as duas espé cies de eulofiídeos em levantamento na região de Jaguariúna (SP), mas registraram baixa frequência (0,78%) de Horismenus sp.
Tabel a I. Valores obtidos para pontei ros e folhas atacados por Phyllo cnistis citrella , por quadran te de amostr agem, em planta ção de laranj a ‘ Nat al ’ , em Artur Nogue ira (X + EP: Fische r “
F
” e proba bili dade P) cz: C O o — OS so o\ o c> o" ô o” o o +l +l +l +l +l O o O r-. LQ sO o r—' o' o" oo — O Os </-> *—* cr o o ô' o <o co cf +l +l +l +l +l o r- CT __, rt — o <D cT o' o~ tn o\ vr r— r- >r C^j o cT o" o o" +l +l +l +l +1 o cr r- CT Tt cr rr rl^ m CT rí n- O O r- Cs 00 ics vr o CO<O o~ cí o” o”
+1 +1 +1 +1 +1 O cr r- CM t~-r- ir oo —• rí rí rí o” o” CZ) C <L) > O •—i cz) O 3 C O D-<D "O c3 O H CZ) O -o cd O s cz) C D > O CZ) O -o cd o cd cd O icd C CZ) C <u > o □ C c o O O cr II z CZ) Ou c o Cu vr II £ CZ) O c o CL, II £ CZ) cd CZ) Ui cú CZ) -C O c "3 c u-CJ <D cd -o O o . H C CZ) CZ) cd cd ■Ü cd <3 o O cd 2 cd 3 CZ) C3 JZ CZ) cd 2 Õ u-o <d "O o O — ro cd cd II II O O H z H z LARANJA, Cordeirópolis, v.22, n.2, p.333-349,2001
NOVO MÉTODO DE AMOSTRAGEM PARA MONITORAMENTO... 341 CU o O CO C cd u. "O cd a U GO <L> U 00 O KO •r o 'OO 8 OOOO CO</d <o o" cí o O OO r- _ CO o r- ri r-rí -d- o' © OO a\O O xOo O o — cT o +l +1 +1 +, +1 r- r> 'd- o ri rí «o <o O* OO CO r) _ \0 CO \O o <o O CÍ o~ o +1 +1 +1 +1 +1 o O rO •o O\ o »o >r • «— rí rí — o o >r O\ •o CO 'O 00 O\ co O o ô <o O o +1 +1 +1 +1 +1 CO r- O — O\ o 00^ ri CO O ô o\ CO \O ri r~ n r i ’d’ o cf O <o <O o* +1 +1 +1 +1 +1 CO O r- r- co '■± ’—1 ri —" o- cí Tabe la 1 . Concl usão c co > o o "O cd Q cd O "O cd cj cd o 73 o c o cx <Ü "O S o H C D O »cd c co C O > o cd -O cd Q O co cd T3 cd Ü cd o i- uo •— «r m ’ÕJ ’ÕJ —-II c II c II Z (Xo z o Z HO D "O — O — o H o II z LARANJA, Cordeirópolis,v.22, n.2,p.333-349.2001
No levantamento preliminar, realizado entre nov./96 e fev./97, registrou-se uma mortalidade de, aproximadamente, 40% da minadora, considerando-se apenas a ação dos parasitóides. Observou-se uma drás tica redução do ataque de P. citrella (45% para 2%) de uma primeira para uma segunda rebrota das plantas, ocorrida no período. Em novem bro, 137 folhas, de um total de 200 amostradas, apresentaram os sinais do ataque pela minadora, com um número médio de duas minas/folha entre aquelas atacadas. Constataram-se, inclusive, casos de ramos jovens minados na haste, o que pode, segundo KNAPP et al.( 1995), indicar ata que intenso da minadora. Em janeiro, numa amostra de 200 folhas, ape nas três apresentaram minas. Tais resultados podem ser relacionados tanto com maior volume de chuvas no período (Figura 1), como com a ação dos inimigos naturais, ou de outro fator por ora não identificado. Ainda que animadores, porém, esses resultados não permitem prognosticar o comportamento futuro e implicações de P. citrella para a citricultura do Estado de São Paulo.
Os resultados dos levantamentos sistemáticos entre março e maio de 1997 apontam para a ação importante dos inimigos naturais no con
trole de P. citrella (Tabela 2). Para o total de minas (N = 159) o parasitismo
foi de 13,21%; a mortalidade por agentes desconhecidos, entre os quais predadores e microorganismos, foi de 62,89% e as larvas de P. citrella que atingiram a fase de pupa totalizaram 23,89%.
Não obstante as controvérsias sobre a necessidade de estudos pré- introdutórios de inimigos naturais de pragas e discussões sobre a adequa ção dos protocolos governamentais para as introduções, visto os efeitos colaterais indesejáveis de agentes biológicos exóticos de controle (PSCHORN-WALCHER, 1977; HOWARTH, 1996), é preciso conside rar seriamente que alguns dos agentes nativos ou já atuantes podem ser eficientes o bastante para dispensar gastos com imediatas introduções de outras espécies. Também é necessário levar em conta a possibilidade de alteração no desempenho de espécies parasitóides, já reunidas na utiliza ção de determinado hospedeiro, ao estabelecer interações competitivas com novas espécies introduzidas no mesmo ambiente (EHLER, 1979; FOR CE, 1980; BRIGGS, 1983; KAKEHASHI et al., 1984; BENNETT, 1993).
NOVO MÉTODODEAMOSTRAGEM PARA MONITORAMENTO... 343 CO Õ Q-'O u "O u O U cd • — cd CX CO 2 C u o o 73 CO CO O Ui o O CX "cd 'O > u <u T3 -o — u o u O cd CX cd cd s u 2 "O cd □ 72 x> CO T3 O cd > o □ ’Ôíj cx <u ou cd i— O<D □ X> cd u £ X) cx oicd P 0 cd CO <u ÜJ "O CO U <D »O < >—< o» 2 <u * u cd c > o tx —« cd cx u 00 □ z b0 L2 LARANJA, Cordeirópolis, v.22,n.2, p. 333-349, 2001
Tabela 2. Folhas atacadas, número de minas e destino das larvas de
Phyllocnistix citrella, em duas subáreas, com e sem inseticida (Cl e
SI respectivamente), de uma plantação de laranja ‘Natal’, em Artur Nogueira (SP), amostradas entre março e maio de 1997
Quadrantes de amostragem
P. citrella Norte Sul Leste Oeste
Cl SI Cl SI Cl SI Cl SI Total de folhas 40 51 35 45 42 53 50 48 Fl 15 24 16 2 18 5 20 9 Ataque MI 23 31 26 4 31 6 27 11 Agentes de PA 5 4 2 1 1 0 7 1 mortalidade AD 10 19 19 0 25 6 13 8 Pupas PC 8 8 5 3 5 0 7 2
FI Folhas; Ml Minas; T Total; PA Parasitóides; AD Agentes desconhecidos; PC
-Phyllocnistix citrella.
Dessa forma, deve-se salientar a importância de estudos mais deta lhados sobre o complexo de parasitóides nativos associados a P. citrella antes de pensar na introdução de inimigos naturais exóticos, como está ocorrendo na introdução do parasitóide Ageniaspis citricola Loginovskaya, em pomares paulistas, a partir de 1998 (FUNDECITRUS,
1981).
Com os resultados obtidos até o momento, não é possível ainda detectar interferência marcante dos inseticidas sobre P. citrella e/ou seus inimigos naturais. Sabendo-se, porém que minadores podem evitar célu
NOVO MÉTODODE AMOSTRAGEM PARAMONITORAMENTO... 345
las da planta hospedeira onde haja acúmulo de substâncias tóxicas (LIN e TRUMBLE, 1986), e que P. citrella mantém-se relativamente protegi da do ambiente sob a cutícula das folhas, tendo apresentado indícios de tolerância a produtos químicos, aumenta ainda mais a importância de investigações sobre os inimigos naturais (HOY e NGUYEN, 1994a,b,c; NUCIFORA e NUCIFORA, 1996). Sabe-se que a maioria dos minadores é intensamente atacada por Eulophidae (ASKEW, 1994), mas são raros os casos de especificidade estrita (ASKEW, 1980). Notável tem sido o recrutamento de novos inimigos naturais em ambientes invadidos, como
ilustra o estudo de LIOTTA et al. (1996) com P. citrella, recém-introduzida
na Itália. Esses pesquisadores encontraram também níveis variáveis de ataque de algumas das espécies de parasitóides, que chegaram até 60%, nas diversas regiões de levantamento.
Variações na biologia de inimigos naturais como resultado de características das plantas hospedeiras sobre o fitófago (CAMPBELL e DUFFEY, 1979; PRICE et al., 1980; HARE e LUCK, 1991; KESTER e BARBOSA, 1991; WERREN et al., 1992), têm aumentado as atenções às interações tritróficas nos estudos que visam à utilização de parasitóides em controle biológico (GOULD e GASTON, 1994), uma vez que até mesmo diferentes cultivares poderíam influir nos índices de parasitismo em insetos fitófagos.
AGRADECIMENTOS
Os autores agradecem ao Dr. Walmir A. Costa (Instituto Bioló gico, Campinas) e ao Dr. John La Salle (International Institute of Entomology, Londres) o auxílio na identificação dos parasitóides, e ao MS Luciano Barbosa (Departamento de Bioestatística, Unesp, Botucatu) a colaboração nas análises estatísticas.
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