Toca que o cérebro também dança: efeito da ritmicidade de tons auditivos sobre parâmetros comportamentais e eletrofisiológicos da execução de uma tarefa de soma aritmética

Texto

(1)UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA LABORATÓRIO DE NEUROBIOLOGIA E RITMICIDADE BIOLÓGICA. JOÃO CARLOS NASCIMENTO DE ALENCAR. Toca que o cérebro também dança: Efeito da ritmicidade de tons auditivos sobre parâmetros comportamentais e eletrofisiológicos da execução de uma tarefa de soma aritmética. NATAL/RN 2017.

(2) UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA LABORATÓRIO DE NEUROBIOLOGIA E RITMICIDADE BIOLÓGICA. JOÃO CARLOS NASCIMENTO DE ALENCAR. Toca que o cérebro também dança: Efeito da ritmicidade de tons auditivos sobre parâmetros comportamentais e eletrofisiológicos da execução de uma tarefa de soma aritmética. Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação em Psicobiologia, como requisito a obtenção do título de Mestre em Psicobiologia (Área de concentração: Psicologia Fisiológica) Orientador: Prof. Dr. John Fontenele-Araújo. NATAL/RN 2017.

(3) Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - Centro de Biociências - CB Alencar, João Carlos Nascimento de. Toca que o cérebro também dança: efeito da ritmicidade de tons auditivos sobre parâmetros comportamentais e eletrofisiológicos da execução de uma tarefa de soma aritmética / Joao Carlos Nascimento de Alencar. - Natal, 2017. 110 f.: il. Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia. Orientador: Prof. Dr. John Fontenele-Araújo.. 1. Funções executivas - Dissertação. 2. Córtex pré-frontal Dissertação. 3. Dynamic Attending Theory - Dissertação. 4. Acoplamento fase-amplitude - Dissertação. 5. Integração sensóriomotora - Dissertação. I. Fontenele-Araújo, John. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título. RN/UF/BSE-CB. CDU 573.

(4) JOÃO CARLOS NASCIMENTO DE ALENCAR. Toca que o cérebro também dança: Efeito da ritmicidade de tons auditivos sobre parâmetros comportamentais e eletrofisiológicos da execução de uma tarefa de soma aritmética. Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação em Psicobiologia, como requisito a obtenção do título de Mestre em Psicobiologia (Área de concentração: Psicologia Fisiológica). Aprovado em: ____/____/_________.. BANCA EXAMINADORA. ____________________________________ Prof. Dr. John Fontenele-Araújo (Orientador) Departamento de Fisiologia - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. ____________________________________ Prof. Dr. Diego Andrés Laplagne Instituto do Cérebro - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. ____________________________________ Prof. Dr. Bernardino Fernández Calvo Departamento de Psicologia - Universidade Federal da Paraíba.

(5) AGRADECIMENTOS. Uma das coisas que mais me encantam nas crianças é o encanto com a novidade. Este encanto reflete uma genuína curiosidade com o funcionamento do mundo e da natureza. Se olharmos bem, a criança mais pequena já desenvolve explicações e suposições sobre o mundo, e, muitas vezes, a despeito do controle e da vigilância, testa suas hipóteses. Não sei bem onde, mas em algum ponto, aprendemos que o estabelecido deve ser introjetado, e o pensamento atípico, o diferente, suprimido. Neste ponto, este trabalho materializa a oportunidade, há muito aguardada, de me encantar com a natureza, de cogitar, de pensar modelos explicativos e, como a criança, testá-los. Durante os dois anos de mestrado, aprendi muita coisa, mas, acima de tudo, descobri que se há algo de nobre no ofício do cientista, este “algo” é o encanto pela natureza. Em 2001, cheguei a Natal, como um “retirante sudestino”. E como foi receptiva esta cidade! Assim, tenho muito a agradecer, especialmente ao governo federal e à minha segunda (primeira) casa, a UFRN. Desde meu ingresso no curso de Psicologia, em 2010, tive contato com pessoas e ideias fascinantes, com uma estrutura física privilegiada, com equipamentos, graças ao investimento público em educação de qualidade. Este trabalho tem o proposito de retornar este investimento, e ser mais uma, dentre tantas outras, demonstrações de que precisamos reafirmar o compromisso com políticas que ampliem ainda mais os caminhos que trazem à universidade e à equidade em nossa sociedade. Agradeço à meu pai, Carlos, minha mãe, Cleide, sobretudo por terem sempre e incansavelmente feito seu melhor para que eu chegasse até aqui. À minha companheira, Janaína, agradeço pela força, pelo companheirismo, pelo carinho, pelo incentivo para seguir sempre em frente. Vocês poderão sempre contar comigo, assim como eu conto sempre com vocês. Pela recepção e orientação, agradeço ao Professor John Fontenele Araújo. Com John aprendi que esta curiosidade que citei é o motor da ciência. Agradeço ainda ao Professor Mário Miguel, pela confiança depositada nos diversos projetos. Descobri que a experiência que têm não impede que possamos trabalharmos como pares, em pé de igualdade. E esta motivação foi muito importante para a conclusão desta etapa. Agradeço aos meus chefes do Departamento de História, Roberto, Margarida, Nonato e Aurinete pela compreensão e por, dentro daquilo que a legislação permite, terem possibilitado.

(6) a realização deste mestrado em conciliação com minhas atividades como técnicoadministrativo. À Pedro Henrique e à Prof. Mahayana Godoy, por terem auxiliado no recrutamento dos voluntários. Devo confessar que esta foi uma etapa crítica de meu trabalho. Assim, deixo meu muito obrigado a vocês e outros que contribuíram indicando pessoas para participar de meu experimento. Aos meus colegas de laboratório, especialmente Cleanto, Laura, Júlio, Breno, Patrícia, Iara, Ringo. Agradeço pelas conversas, pela recepção no grupo. Desejo-lhes toda a sorte, onde quer que nossa vida acadêmica nos leve. Aos meus voluntários, cujo nome não posso citar por questões éticas, agradeço especialmente pelo tempo e confiança. Sei como o tempo é um fator caro e raro hoje em dia. Espero tê-los retribuído com um tratamento adequado dos resultados e com a construção de conhecimento.. Que essas palavras sempre os encontrem bem. Avante!. João.

(7) RESUMO Sequências de estímulos rítmicos apresentados na faixa 125-2000ms (0.3-8Hz) podem ter efeitos importantes sobre a percepção, motricidade e a cognição. A "Dynamic Attending" é uma teoria que pressupõe a existência de oscilações atencionais flexíveis à sincronização com eventos ambientais rítmicos, fenômeno denominado arrastamento. A percepção de ritmo tem sido implicada a áreas classicamente de controle motor, notadamente os núcleos da base. Estes núcleos têm sido atrelados também ao funcionamento executivo, através de laços córtico-estriatais-talâmico-corticais. Considerando as funções executivas sediadas no córtex pré-frontal como integrantes desse circuito, o objetivo deste estudo é caracterizar o efeito de estímulos auditivos rítmicos sobre parâmetros de comportamento motor, desempenho cognitivo executivo e sinais eletrofisiológicos. A amostra (n=24) foi calculada a partir do software G*Power 3.1. Os participantes foram submetidos a tarefas de tempo motor espontâneo e tarefas de processamento executivo (soma sequencial de dígitos), com ou sem a presença de pulsos sonoros isocrônicos de três diferentes intervalos. Os resultados mostram que há sincronização do período motor aos pulsos com ISI (Intervalo entre estímulos, do inglês, “Inter Stimulus Interval”) igual a 500 ms, e que ISI com 350 ms ou 650 ms aumentam a variabilidade das batidas. Não foi encontrada diferença entre as manipulações experimentais no que concerne à ativação autonômica, exceto por diminuição da frequência cardíaca durante a realização da tarefa com som Não-Sincronizado 350 ms. Com relação aos dados eletroencefalográficos, diferentes padrões de potência espectral estão vinculados ao intervalo de estimulação. O índice de modulação delta-gama está negativamente correlacionado à taxa de acertos na condição 350 ms, e positivamente correlacionado na condição Sincronizada. O número de acertos está atrelado ao ISI, mas o Tempo de reação parece ter maior modulação do ISI e do som. Nossos resultados de tempo motor espontâneo sugerem a existência de uma “região ótima de arrastamento”, com centro em 500 ms, no qual há maior suscetibilidade de sincronização motora involuntária. Além disso, os dados indicam independência entre as funções executivas “quentes” e “frias”, e que o sistema nervoso parece acionar diferentes estratégias de processamento para diferentes contextos temporais do ambiente. Isto é consistente com um modo rítmico de processamento, que, no entanto, pode implicar em redução do desempenho cognitivo mediante de alta exigência por velocidade de processamento. Palavras-chave: funções executivas; córtex pré-frontal; Dynamic Attending Theory; acoplamento fase amplitude; integração sensório-motora..

(8) ABSTRACT Sequences of stimuli presented between 125-2000 ms (0.3-8Hz) may impact on perception, motor responses and cognition. Dynamic Attending Theory postulates oscillations of attention, that may synchronize by entrainment to rhythmic events from environment. Rhythm perception has been shown to involve classical motor areas, notably basal ganglia. These sub-cortical nuclei has been also linked to executive functioning, due to existence of cortical-striatum-thalamic-cortical loops. Since executive function is based on prefrontal cortex activity, this work aims to characterize effect of auditory rhythmic stimuli on motor behavior, executive function and electrophysiological responses. Sample (n=24) was previously calculated by G*Power 3.1 software. Participants were submitted to finger tapping and executive tasks (sequential arithmetic sum), while auditory tones were played or not. Our results show motor synchronization for ISI 500 ms, and increased variability for ISI 350 ms and 650 ms. Autonomic electrophysiological responses did not show any changes, except for a decreased heart rate at ISI 350 ms, Non-Synchronized Condition. Delta-Gama Modulation Index is negatively correlated with hitrate for ISI 350 ms, but positively correlated with hitrate at Synchronized Condition. ISI impacts on hitrate, but a larger modulation of both ISI and auditory stimuli over Reaction Time is shown. Our results suggest an “optimal entrainment range”, centered at 500 ms, and an increased likelihood for involuntary synchronization at this point. Besides, results suggest so-called cold and hot executive functions are independent processes, and also that nervous system may activate different processing ways for different temporal contexts.. These findings also corroborate the. existence of a rhythmic processing mode, however, with decreased performance through high speed processing request. Keywords: executive function; prefrontal cortex; Dynamic Attending Theory; phaseamplitude coupling; sensorimotor integration..

(9) Sumário APRESENTAÇÃO ................................................................................................................ 10 CAPÍTULO 1 – COMO A RITMICIDADE INFLUENCIA O SISTEMA NERVOSO E COMPORTAMENTO ........................................................................................................... 11 1.1 RITMO, EXCITABILIDADE CORTICAL E COMPORTAMENTO SENSÓRIOMOTOR ...................................................................................................... 12 1.2 MODELOS TEÓRICOS DA PERCEPÇÃO DE RITMO E SINCRONIZAÇÃO .. 15 1.2.1 “Dynamic Attending Theory” e sua relação com oscilações dos sistemas biológicos .................................................................................................................. 17 1.2.1.1 O período endógeno das oscilações atencionais é de 500 ms ................... 20 1.3 ATIVIDADE CEREBRAL E RITMICIDADE AMBIENTAL ............................... 22 CAPÍTULO 2 – COMO O CÓRTEX PRÉ-FRONTAL ATUA NO CONTROLE EXECUTIVO DO COMPORTAMENTO .......................................................................... 27 2.1 O CÓRTEX PRÉ-FRONTAL .................................................................................. 28 2.1.1 Função Executiva ............................................................................................ 33 2.2 VIAS CORTICOESTRIATAIS E O CONTROLE DO COMPORTAMENTO E DA COGNIÇÃO ................................................................................................................... 35. CAPÍTULO 3 - EXPERIMENTO ........................................................................................... 39 3.1 JUSTIFICATIVA ..................................................................................................... 39 3.2 OBJETIVOS ............................................................................................................. 41 3.2.1 Objetivo Geral ................................................................................................. 41 3.2.2 Objetivos específicos ....................................................................................... 41 3.4 MATERIAIS E MÉTODOS..................................................................................... 43 3.4.1 Participantes .................................................................................................... 43 3.4.2 Aspectos Legais e Éticos ................................................................................. 43 3.4.3 Procedimentos ................................................................................................. 44 3.4.3.1 Instrumentos .............................................................................................. 44 3.4.3.2 Registro dos Sinais Biológicos ................................................................. 45 3.4.4 Estímulos ......................................................................................................... 45 3.4.4.1 Estímulos Auditivos .................................................................................. 45 3.4.4.2 Estímulos Visuais ...................................................................................... 46 3.4.5 Tarefas ............................................................................................................. 46.

(10) 3.4.5.1 Tarefa de Tempo Motor Espontâneo ........................................................ 46 3.4.5.2 Tarefa de soma aritmética ......................................................................... 46 3.5 PROTOCOLO EXPERIMENTAL .......................................................................... 47 3.6 ANÁLISE DE DADOS ............................................................................................ 49 3.6.1 Dados Comportamentais ................................................................................ 50 3.6.2 Condutância de pele ....................................................................................... 50 3.6.3 Eletrocardiografia (ECG) .............................................................................. 51 3.6.4 Dados Eletroencefalográficos (EEG) ............................................................ 51 3.6.5 Análise estatística ............................................................................................ 54 3.7 RESULTADOS ........................................................................................................ 56 Tarefa de Tempo Motor Espontâneo ..................................................................... 56 Tarefa de soma de dígitos – Condutância de pele ................................................. 62 Tarefa de soma de dígitos - Dados Eletroencefalográficos (EEG) ...................... 64 Acoplamento de delta aos estímulos ....................................................................... 74 Modulação de delta a gama .................................................................................... 78 Tarefa de processamento executivo (Soma de dígitos) – Acertos e Tempo de reação ........................................................................................................................ 79 3.8 DISCUSSÃO ............................................................................................................ 83. CONCLUSÃO ........................................................................................................................ 95. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................................. 97 APENDICE 1 – Termo de consentimento Livre e esclarecido (TCLE) .......................... 104 Anexo 1 – Parecer do Comitê de Ética ao projeto ............................................................ 106.

(11) APRESENTAÇÃO. Ubíquo é o termo que caracteriza aquilo que está presente todo o tempo, o onipresente. Nesse aspecto, podemos pensar que nada seja mais ubíquo que o tempo. No campo da psicologia e das neurociências, talvez a área que mais precocemente tenha tomado o tempo e o ritmo como objeto de pesquisa seja a psicofísica, sob a qual se registram já no fim do século XIX e início do século XX as tentativas de estudar empiricamente a produção e percepção de intervalos de tempo (Wearden, 2005) e de ritmos motores (Fraisse, 1982). É claro que nós percebemos o tempo, mas que este não pode ser visto como um sistema sensorial no sentido usual: ainda hoje não foram descritos receptores para o tempo (Miguel, 2012). Além disso, o tempo possui uma sinestesia intrínseca: vemos um filme, ouvimos uma música, mas, ao mesmo tempo, sentimos sua duração. Estas talvez sejam expressões paradoxais da desafiadora missão que é estudar a percepção temporal, já que, apesar de dois séculos de investigação, como bem coloca Grondin (2010), sequer estão claramente estabelecidos os parâmetros e aspectos relevantes à uma ciência da experiência sensorial ou perceptual do tempo. Neste trabalho, será discutida a existência de oscilações rápidas da atenção, como tais oscilações podem se ajustar ao ambiente e, dessa forma, otimizar o processamento cognitivo geral em uma tarefa com alta demanda das funções pré-frontais do cérebro (funcionamento executivo). Tentaremos propor uma abordagem experimental para entender como a organização temporal de sequências de estímulos influencia o desempenho do sistema nervoso, especificamente sobre a função pré-frontal. Além da resposta comportamental, dados de eletroencefalograma (EEG), eletrocardiograma (ECG) e condutância de pele serão utilizados como ferramentas na busca dessas respostas. No capítulo 1, apresentamos os principais conceitos e achados relativos à percepção e sincronização à ritmos. No capítulo 2, fazemos uma explanação sobre a função do córtex préfrontal no controle executivo do comportamento e da cognição. O capítulo 3 apresenta o experimento e os resultados obtidos.. 10.

(12) CAPÍTULO 1 – COMO A RITMICIDADE INFLUENCIA O SISTEMA NERVOSO E COMPORTAMENTO A etimologia da palavra “ritmo” sugere que os gregos antigos a utilizavam para descrever “aquilo que flui no tempo”. Na contemporaneidade, duas das suas várias acepções conhecidas são particularmente interessantes a este trabalho: ‘ritmo musicológico’ e ‘ritmo biológico’. Enquanto a primeira permite referir a organização temporal de estímulos, a segunda, mais complexa, carrega em si um conjunto de pressupostos que descrevem como oscilações dos sistemas biológicos podem se ajustar à estímulos ambientais. Em musicologia, o ritmo é formalmente concebido como configuração das sequências temporais regulares entre estímulos. Um ritmo, portanto, pode ser descrito a partir de duas características fundamentais: um ‘tempo’ (ou pelo sinônimo: ‘batida’) e uma ‘métrica’. Enquanto a batida emerge durante a apresentação dos estímulos, como um pulso percebido que marca pontos igualmente espaçados no tempo, a métrica são os possíveis múltiplos níveis de periodicidade que podem simultaneamente emergir na estrutura rítmica. É percebida, via de regra, em frações ou múltiplos inteiros dos intervalos de tempo da batida fundamental (Patel, Iversen, Chen, & Repp, 2005). O compasso musical ocidental, por exemplo, constituise como um elemento métrico do ritmo em que a cada duas, três ou quatro batidas ocorre um pulso forte (compasso binário, ternário ou quaternário, respectivamente).. Tabela 1.1 - Figuras musicais. Nota: Notar que todas as figuras são múltiplos ou frações de inteiros da semínima, com tempo =1, denotando diversos níveis de ritmicidade. Fonte: http://magiadamusica.webnode.pt/figuras-musicais/.. Entre as diversas áreas que pesquisam a percepção de ritmo (musicologia, neurociência, psicologia experimental, etc.), não existe consenso geral quanto à unidade de medição da 11.

(13) batida. Entre musicólogos, é comum a notação em batidas por minuto (em bpm), ao passo que nos estudos em psicologia e neurociências se utiliza mais comumente o Intervalo Entre Estímulos (ISI, do inglês, “Inter-Stimulus Interval”, em ms) ou ainda a frequência (em Hz). Para estímulos auditivos, por exemplo, o psicólogo francês Paul Fraisse (1911-1996) propôs que, sequências de estímulos auditivos com ISI inferior a 125ms (480 bpm, ou 8 Hz) passam a ser percebidos como um som constante, e que sequências com ISI superior a 2000ms (30 bpm, ou 0.5 Hz) são percebidas como estímulos isolados, constituindo esses os limites sensoriais para a percepção de ritmos sonoros em humanos (Fraisse, 1982; Fraisse, 1984). A música e a dança representam atividades humanas que conferem grande importância à capacidade de perceber ritmos. No entanto, a filogenia do sistema nervoso demonstra que uma de suas mais primeiras funções foi o processamento de estímulos ambientais e a resposta comportamental através de efetores. Obter previsibilidade sobre os eventos ambientais dos mais diversos permite a alocação mais efetiva dos recursos fisiológicos, e, por conseguinte, uma resposta antecipatória e mais adaptada (Campos, Santos, & Xavier, 1997). Nesse aspecto, é possível cogitar que nossa capacidade percepção de ritmos esteja ligada a um incremento da previsibilidade ambiental, assim, à otimização de processos desempenhados pelo sistema nervoso. Nenhuma outra interação com a percepção de ritmo é mais óbvia e bem estudada que a existente com o comportamento motor. Basta dizer que qualquer um de nós sente que dança ou canta melhor enquanto ouve a música. Isto dá uma importante pista de como nossa percepção de ritmicidade em estímulos e nossa capacidade de sincronizar nosso comportamento a eles também está ligada intimamente à coordenação temporal de sequências de estímulos aferentes ao sistema nervoso e respostas motoras mais adequadas.. 1.1 RITMO, EXCITABILIDADE CORTICAL E COMPORTAMENTO SENSÓRIOMOTOR. Através de que mecanismos estes estímulos percebidos tem influência sobre nosso comportamento motor? Para responder essa pergunta, vamos pensar em uma situação comum: quem nunca sentiu ao menos por um instante o impulso involuntário de bater o pé ao ouvir uma música? Este comportamento é conhecido como “foot-tapping”. Alguns experimentos interessantes relacionados ao “foot-tapping” dão sugestões de como isso ocorre. Wilson & Davey (2002) investigaram a possível modulação de estímulos sonoros 12.

(14) isocrônicos sobre o comportamento motor, avaliando as respostas de potenciais musculares evocados no Gastrocnêmio e Tíbia (respectivamente, músculos extensor e flexor para o comportamento de “foot-tapping”). Através de Estimulação Magnética Transcraniana no córtex motor contralateral, foi possível excitar de forma controlada e simultânea ambos os músculos, e verificar a resposta muscular evocada. Considerando a intensidade controlada da estimulação, seria esperado que a resposta de ambos os músculos fosse idêntica. No entanto, durante a apresentação de música, a correlação entre o potencial evocado dos dois músculos no momento da batida desapareceu em 66% dos indivíduos, indicando que a estimulação interagiu com diferentes padrões de excitabilidade cortical que favoreceram a resposta em um músculo, e a reduziram no músculo antagonista. Cameron, Stewart, Pearce, Grube, & Muggleton (2012) também submeteram voluntários a este protocolo, com objetivo de verificar se a saliência rítmica 1 das batidas possui influência sobre o resultado encontrado por Wilson e Davey. Para tanto, aplicaram o mesmo protocolo, diante da apresentação de tons com baixa, alta saliência ou música. Além de corroborar a influência da sincronia com a batida sonora, os resultados indicam que pulsos isocrônicos de alta saliência rítmica são ainda mais efetivos que música para elicitar respostas motoras. Isto demonstra que o componente rítmico é o principal fator para a facilitação motora, e explica o efeito facilitador da música com alta saliência rítmica sobre o exercício, utilizado intuitivamente pelas academias, por exemplo (Wilson & Davey, 2002). Ao que parece, a facilitação motora em fase aos estímulos isocrônicos ou à batida percebida está ligada à maior excitabilidade cortical nesses instantes (Michaelis et al., 2014).. 1.1.1 Filogenia e percepção da batida e sincronização em animais não-humanos. Nesse aspecto, os achados de maior excitabilidade cortical sincronizada à batida explicam a facilitação motora e, portanto, a extraordinária capacidade e predisposição dos seres humanos para sincronizar seus movimentos a estímulos rítmicos ambientais variados. Esta habilidade é ainda mais surpreendente se considerarmos que muitas espécies de animais não-humanos expressam comportamento motor rítmico (danças, cantos, e comportamentos estereotipados), mas, interessantemente, eles não parecem ser capazes de sincronizar a fase. 1. Saliência rítmica, aqui, representa a capacidade da sequência de estímulos para induzir ritmicidade.. 13.

(15) ou frequência desses comportamentos à eventos externos, como nós fazemos tão facilmente com música, por exemplo (Patel, Iversen, Bregman, & Schulz, 2009). Uma demonstração disso são as evidências de que animais não-humanos podem ser condicionados a estimar o intervalo entre dois estímulos, mas não a sincronizar eficientemente a sequências de estímulos distintos níveis de ritmicidade (Bizo, Chu, Sanabria, & Killeen, 2006; Hattori, Tomonaga, & Matsuzawa, 2015). O estudo mais recentemente publicado relata que uma fração dos chimpanzés amostrados consegue, mas com enorme dificuldade, sincronizar a tons isocrônicos altamente salientes (Hattori et al., 2015). Em um interessante estudo de caso, que vem se tornando um clássico da área da percepção de ritmo e sincronização, Patel et al. (2009) validaram a intrigante cracatoa “Snowball” como um dos únicos animais reconhecidamente capazes de sincronizar espontaneamente movimentos do corpo a batidas musicais variadas. Ainda assim, não são conhecidos outros indivíduos da mesma espécie com tal capacidade, sendo a percepção de ritmos variados fora da espécie humana um fenômeno raro. Do ponto de vista evolutivo, o surgimento de uma característica normalmente possui homólogos dentro do clado monofilético, o que não ocorre para a capacidade de perceber ritmos. Merker, Madison, & Eckerdal (2009), em uma interessante revisão, exploraram atentamente este paradoxo. Segundo esses autores, uma possível explicação seria o pequeno número de circunstâncias ecológicas nas quais um comportamento sincronizado possa representar maior sucesso evolutivo aos indivíduos de espécies. Os mais bem reconhecidos exemplos seriam o canto sincronizado emitido por machos de certas espécies de insetos (Buck & Buck, 1968) e anfíbios anuros, com fins reprodutivos. Ainda assim, a sincronização comportamental dessas espécies é limitada ao canto, pouquíssimo flexível, e ocorre somente em resposta à um estímulo bastante particular (ex.: canto de outro co-específico), o que sugere a evolução independente de tais características. Em conjunto, há ainda poucas evidências empíricas que apoie qualquer especulação sobre o aparecimento filogenético da capacidade (e predisposição) para inferir e sincronizar a batidas regulares de natureza ampla e variada, que no homem é tão facilmente observada. Alguns pesquisadores cogitam que seu aparecimento possa ter ocorrido em espécies ancestrais do gênero Homo, já extintas (Merker et al., 2009). Assim sendo, considerando a pequena pressão evolutiva para o surgimento de áreas encefálicas dedicadas à percepção de ritmos, alguns teóricos cogitam que a captação de padrões temporais rítmicos do ambiente – e seus desdobramentos - na verdade recrute de 14.

(16) forma secundária áreas originalmente dedicadas a funções de outros domínios, como a linguagem. Patel (2014), representante da chamada “hipótese da sincronização e aprendizado vocal”, sugere que a aprendizagem da linguagem vocal complexa passa pela capacidade de emitir sinais vocais baseados na experiência auditiva e na retroalimentação sensorial, um processo “online” em que ocorre a integração dos sistemas auditivos e motores para produzir sequências de vocalizações conforme um modelo desejado (Patel, 2006). Portanto, a capacidade para sincronização motora pode ser filogeneticamente derivada de áreas encefálicas cunhadas no processo evolutivo pela pressão evolutiva para a aquisição da linguagem vocal, o que poderia explicar porque a capacidade de perceber e sincronizar à ritmos externos, assim como a linguagem vocal complexa, é tão rara na natureza (Merker et al., 2009; Patel, 2006, 2014).. 1.2 MODELOS TEÓRICOS DA PERCEPÇÃO DE RITMO E SINCRONIZAÇÃO. Alguns modelos teóricos se consolidaram como possíveis mecanismos da percepção de tempo, ritmo e sincronização em humanos. Grondin (2010), em estado da arte sobre o tema, categorizou esses modelos em dois grandes grupos fundamentais: os que se apoiam e os que não se apoiam na noção de um relógio temporizador endógeno como mecanismo para perceber o tempo. A ideia de um relógio temporizador é considerada como desnecessária para muitos estudiosos que defendem os chamados modelos intrínsecos da percepção de tempo. O conceito de relógio temporizador se refere a um marca-passo ou oscilador endógeno, que, do ponto de vista funcional, gera pulsos ou períodos que serviriam de base para o sistema nervoso computar a passagem do tempo (maiores detalhes adiante). A principal afirmação dos questionadores desses modelos é que o tempo pode percebido por um subproduto da atividade neural que processa o estímulo. Por exemplo, a duração de um pulso luminoso ou auditivo, por exemplo, seriam subprodutos do processamento perceptual do estímulo pelo córtex visual ou auditivo, respectivamente. Enquanto para alguns modelos intrínsecos, como o chamado “state-dependent network model”, isto implica que a duração percebida depende da diferença entre o estado da rede neural entre o início e o fim do estímulo (Goel & Buonomano, 2014), para outros, a duração percebida do estímulo depende da magnitude da atividade neural recrutada para processá-lo (Ivry & Schlerf, 2008).. 15.

(17) Apesar dessas críticas, os modelos baseados em relógio endógeno, possuem maior tradição experimental, e um corpo sólido de evidências comportamentais que os amparam. Por exemplo, a capacidade de estimar o tempo transcorrido entre dois estímulos – sem qualquer estímulo entre eles - pode ser parcimoniosamente explicado através de algum mecanismo temporizador endógeno, mas não a partir de mecanismos intrínsecos. Além disso, existe alta correlação entre medidas de tempo percebido e tempo produzido (Michaelis et al., 2014), o que dá suporte à ideia de centralidade do mecanismo perceptivo de tempo. O agrupamento de uma diversidade de modelos teóricos que se apoiam na ideia de relógio temporizador necessita detalhe. Uma divisão importante concerne aos modelos intervalares e modelos de arrastamento. Com relação aos modelos intervalares, entre os quais se destaca a “Scalar Expectancy Theory” (SET), são dominantes e de maior tradição psicofísica na pesquisa de percepção de tempo, e conceituam o relógio como um marca-passo contador endógeno, cujo número de pulsos acumulados ao longo de um intervalo de tempo determinaria a extensão percebida (Treisman, 1963). Os modelos de arrastamento, tal qual a “Dynamic Attending Theory” (DAT), por sua vez, pressupõem oscilações endógenas que capazes de sincronizar a eventos externos através de arrastamento, e daí obter estimativas de tempo implícitas que guiam o comportamento, (Jones, 1976; Jones & Boltz, 1989). McAuley & Jones (2003) examinaram a adequação da SET e da DAT a diferentes contextos rítmicos, através de quatro experimentos em que diferentes estímulos sonoros com eram apresentados aos participantes. A tarefa era avaliar se o intervalo de tempo dois últimos estímulos de uma sequência era igual ao intervalo das sequências rítmicas precedentes, cujos arranjos temporais foram controlados para induzir maior ou menor percepção da batida. Os autores propuseram modelos matemáticos baseados na SET e na DAT, e compararam as simulações matemáticas aos dados empiricamente obtidos. Os resultados demonstram que as previsões teóricas propostas pela DAT são robustas, ao passo que nenhum dos modelos matemáticos propostos baseados na SET mantém seu poder preditivo para os diferentes arranjos temporais rítmicos. Naturalmente, é necessário que exista uma sequência de estímulos prévios aos quais oscilador proposto pela DAT se sintonize para gerar qualquer estimativa de tempo, o que parece apontar para a melhor adequação teórica da SET para estimativas de tempo discreto e explícitas, e da DAT para contextos rítmicos, onde a tarefa de temporização é implícita e é somente um elemento entre tarefas não-temporais (Coull, Cheng, & Meck, 2011; Grondin,. 16.

(18) 2010). Isto faz com a que a DAT seja um modelo teórico adequado ao estudo da percepção de ritmo e sincronização. Na seção a seguir, são esclarecidos os principais conceitos e pressupostos da DAT como um modelo teórico da percepção de ritmo e sincronização. 1.2.1 “Dynamic Attending Theory” e sua relação com oscilações dos sistemas biológicos A “Dynamic Attending Theory” foi proposta em 1976 por Mari Jones, como “uma teoria da percepção e da atenção que enfatiza a natureza relacional entre perceptuais nãovariantes” (Jones, 1976). Basicamente, o modelo cogita a existência de oscilações, ou ritmos atencionais, com a propriedade de sincronizar a estímulos externos relativamente isocrônicos. Essas oscilações são auto-sustentadas, com período relativamente estável, mas, diante de estimulações regulares no tempo (rítmicas), tem a propriedade de ajustar-se por meio de arrastamento. O acoplamento das oscilações endógenas à ritmicidade ambiental resulta em um gradativo aumento da expectância: uma antecipação ao próximo estímulo da sequência, caracterizada pela maior alocação dos recursos atencionais e perceptuais disponíveis para este momento em que o estímulo é esperado (Large & Jones, 1999). Figura 1.1 – “Dynamic Attenting Theory”. 17.

(19) Nota: A partir de tons auditivos regulares no tempo, um arrastamento dos chamados “pulsos atencionais” implicaria na alocação temporal da atenção, com consequente aumento da expectância e da acurácia perceptual para o momento em que o estímulo é esperado. Fonte: Adaptado pelo autor, de Jones, Moynihan, MacKenzie, & Puente (2002).. O reconhecimento visual de casas ou rostos humanos é melhorado quando as imagens são apresentadas em sincronia ao tempo forte de um ritmo musical ao qual não havia qualquer instrução explícita para prestar atenção na batida (Escoffier, Sheng, & Schirmer, 2010). Brochard, Tassin, & Zagar (2013), adaptando o mesmo protocolo, demonstraram que o reconhecimento visual de palavras também é facilitado pelo ritmo musical. Além de apresentar evidências empíricas para o conceito de expectância, esses estudos demonstram a capacidade de estímulos auditivos para afetarem a expectância a estímulos aferentes por outras vias sensoriais. Para fins de simplificação, o modelo é normalmente apresentado a partir de um único oscilador, embora seja mais aceitável a existência de múltiplos osciladores, atuando simultaneamente em vários níveis temporais, hierarquicamente acoplados (ou aninhados) e 18.

(20) que permitem, por exemplo, explicar a capacidade de processar e reconhecer as múltiplas escalas de tempo da métrica musical, ou ainda, as diversas periodicidades embutidas na fala (Henry & Herrmann, 2014; Jones, Moynihan, MacKenzie, & Puente, 2002). Um dos sistemas biológicos oscilatórios funcional e anatomicamente mais bem conhecidos é o oscilador gerador dos ritmos circadianos, o Núcleo Supraquiasmático do hipotálamo. Embora não haja qualquer evidência de relação neurofisiológica entre os ritmos circadianos e os ritmos atencionais propostos pela DAT, como demonstra a Fig. 1, o arrastamento das oscilações atencionais por estímulos externos possui similaridades funcionais com a sincronização circadiana à luz solar (McAuley & Jones, 2003). Figura 1.2 –Similaridade funcional entre o arrastamento de osciladores circadianos e do oscilador atencional proposto pela DAT. Nota: Note-se o gradativo arrastamento de fase/período a partir dos estímulos sincronizadores. Fonte: Autor. Roenneberg e colaboradores (Roenneberg, Dragovic, & Merrow, 2005) discorreram sobre as algumas características do arrastamento de oscilações biológicas a padrões cíclicos ambientais: o período de um oscilador biológico, ou a média do período de vários ciclos, tende à ajustar-se ao período dos eventos externos aos quais se arrasta; pode levar vários ciclos até que o oscilador atinja estabilidade; redução no período do ciclo ambiental acarreta atraso de fase, e vice-versa; além da função de arrastamento do oscilador, o ciclo externo tem efeito indireto sobre os ritmos controlados pelo oscilador (efeito de mascaramento). É sabido também que, na ausência de qualquer estímulo, os osciladores funcionam “em livre curso”, isto é, em seu período endógeno basal. 19.

(21) Mas, como se pode medir o período dos osciladores biológicos? Na escala circadiana, se infere este período a partir da mensuração de um ritmo subordinado ao oscilador de interesse (normalmente atividade-repouso). Na ausência de um ritmo arrastador exógeno (zeitgeber, normalmente o claro-escuro), podemos obter o período espontâneo do oscilador em livre curso. Da mesma forma, a grande maioria dos pesquisadores acredita que o período das oscilações atencionais propostas pela DAT podem ser acessadas através de medidas de ritmos comportamentais espontâneos a ele subordinados. A mais popular dessas medidas é o ‘tempo motor espontâneo’ (SMT, do inglês, “Spontaneous Motor Tempo”), que corresponde ao intervalo médio entre toques do dedo indicador (“finger-tapping”), quando sujeitos são instruídos a manter a uma cadência motora mais confortável para si, “nem rápido, nem lento”, e na ausência de estimulação externa. Outra medida, conhecida como ‘tempo perceptual preferido’ é obtido apresentando ao sujeito estímulos isocrônicos, e instruindo-o a relatar a velocidade de apresentação dos estímulos mais confortável para si, “nem rápido, nem lento”. Sendo as oscilações atencionais um mecanismo regulatório central, pressupõe-se que haja alta correlação entre as duas medidas, o que é corroborado por estudos empíricos (McAuley, Jones, Holub, Johnston, & Miller, 2006; Michaelis et al., 2014).. 1.2.1.1 O período endógeno das oscilações atencionais é de 500 ms Como já citado, nossa percepção de ritmos ocorre em dentro de certos limites perceptuais, a saber, frequências de apresentação dos estímulos em que somos capazes de associar as batidas isoladas à ritmicidade (0.5-8 Hz, que equivale a 30-480 bpm ou ISIs entre 2000-125 ms). Os osciladores biológicos podem sincronizar a estímulos externos, e a dificuldade de sincronizar eficientemente pode ser medida pelo coeficiente de variação dos períodos produzidos numa tarefa de “finger tapping”, na qual se instruiu o sujeito a bater o dedo em sincronia a estímulos regulares de eixo do tempo. Cabe salientar, portanto, que nossa percepção da isocronia, ou nossa capacidade de realizar “finger tapping” mantendo a ritmicidade do movimento nesses intervalos é bastante precária, marcada por coeficientes de variação elevados. A sincronização diferenciada a ritmos de diferentes ISI contraria a lei geral dos processos psicofísicos de Weber-Fechner, que estabelece que o coeficiente de variação da 20.

(22) percepção subjetiva do estímulo permanece estável conforme cresce sua magnitude objetiva (Bizo et al., 2006). Isto levou McAuley & Jones (2006) a cunhar o termo “região de arrastamento”, para referir a uma faixa dentro da qual estímulos externos podem efetivamente se sincronizar oscilações atencionais. Fora dessa região, os coeficientes de variação em uma tarefa de sincronização são tão grandes que considerada nula. Se nos extremos desse intervalo apresentamos grande dificuldade de sincronizar nosso comportamento, deve haver um ponto central, onde há uma percepção ótima da ritmicidade dos estímulos, e somos capazes de realizar “finger-tapping” sincronizado ao som associado com acurácia máxima (Moelants, 2002). Para referir-se a este constructo, o psicólogo francês Paul Fraisse cunhou simultaneamente os termos Tempo preferido, Tempo natural e tempo espontâneo (Fraisse, 1982). Fraisse propôs que este período estaria na faixa do ISI igual a 600 ms, mas, tem havido consenso quanto à período mais rápidos, de aproximadamente 500 ms, ou 2Hz (120bpm) (Moelants, 2002). Curiosamente, não apenas na produção de intervalos através do comportamento motor espontâneo, mas também no tempo das batidas da maior parte da música ocidental expressamos nosso viés pelo tempo preferido na faixa de 500 ms (Figura 1.3) Figura 1.3 – Tempo motor espontâneo e tempo preferido. Nota: . À esquerda, histograma dos tempos motores espontâneos de 68 voluntários (em ms). À direita, a distribuição do tempo encontrado em músicas de listas de maiores sucessos, músicas que mais tocaram em rádios, músicas populares, e músicas de diferentes estilos. Note-se que em ambos os gráficos ocorre uma concentração dos valores em torno de 500 ms, ou 120 bpm. Fonte: Adaptado pelo autor, de Moelants (2002). 21.

(23) Há ainda suporte para a afirmação de que comportamentos cotidianos imbuídos de ritmicidade também expressam tempo espontâneo com período na faixa de 500 ms (2 Hz). MacDougall & Moore (2005), por exemplo, registraram a aceleração da cabeça de 20 voluntários, durante 10h, em suas rotinas habituais. O espectro das frequências mostra a presença de uma frequência de 2Hz, que prepondera não apenas durante o caminhar, mas também durante diversas atividades locomotoras, como descer escadas, limpar a casa ou pedalar durante a prática de exercício em bicicletas ergométricas (MacDougall & Moore, 2005). Em outro estudo, sem qualquer relação explícita com o conceito de tempo motor espontâneo, Néda, Ravasz, Brechet, Vicsek, & Barabási (2000) relataram que os aplausos do público ao final de um espetáculo tendem a sincronizar entre si, de forma espontânea, em 2Hz. Assim, a frequência de 2Hz (que equivale a ISI igual a 500 ms ou 120 bpm) parece uma promissora proposta para a frequência de repouso do oscilador endógeno proposto pela DAT. Nesse aspecto, seria a frequência ótima na qual ocorre a melhor sincronização, e, por conseguinte, melhor previsibilidade e melhor processamento dos estímulos. Embora diversas evidências se coadunem para estender o efeito da percepção de ritmicidade à processos perceptuais e cognitivos, certamente é a psicomotricidade a função na qual esta relação é mais extensamente documentada. Na seção a seguir, veremos o que isto tem a ver com o que acontece dentro do encéfalo. 1.3 ATIVIDADE CEREBRAL E RITMICIDADE AMBIENTAL Estudos de imagem observaram a ativação de áreas encefálicas de humanos diante de tarefas de temporização. À parte das diferenças metodológicas entre cada estudo, sobretudo considerando que nos protocolos experimentais muitas vezes a diferença entre temporização explícita e implícita não é levada em consideração, está clara a grande influência de áreas classicamente envolvidas com funções motoras sobre o processamento temporal na escala dos milisegundos, especialmente estriado, o cerebelo, a área motora suplementar, a área prémotora, além de regiões do córtex frontal (Dreher & Grafman, 2002; J. a. Grahn & McAuley, 2009; Ivry & Schlerf, 2008; Kornysheva, Von Cramon, Jacobsen, & Schubotz, 2010; Mello, Soares, & Paton, 2015).. 22.

(24) Figura 1.4 – Áreas encefálicas ativadas durante percepção de ritmos.. Nota: PMd – Córtex pré-motor dorsal; SMA – Área motora suplementar; STG – Giro Temporal Superior (cortex auditivo primário); basal ganglia – núcleos da base. Fonte: Grahn & Brett (2007).. No entanto, num interessante protocolo experimental utilizando Imageamento por Ressonância Magnética Funcional, Grahn & McAuley (2009) conseguiram criar um protocolo de fraca ritmicidade, e assim separar participantes cuja estratégia utilizada pelos para julgar o intervalo entre dois estímulos apresentados 1200ms após uma sequência rítmica. Neste protocolo foi possível separar os participantes que tomavam o intervalo de tempo discreto entre os últimos estímulos (consistente com a SET) ou a batida percebida global (consistente com a DAT) para estimar o tempo, e comparar a ativação de áreas entre os grupos. Em suma, os resultados indicam a ativação de áreas encefálicas da área pré-motora, área motora suplementar (AMS), além do estriado e do cerebelo são comuns às duas estratégias de temporização, sendo a ativação superior no grupo que inferiu fortemente a batida (Grahn & McAuley, 2009). Teki, Grube, Kumar, & Griffiths (2011) relataram que o sistema olivo-cerebelar esteja implicado à temporização discreta e o estriado e áreas motoras corticais estejam mais diretamente implicado à inferência da batida em estímulos auditivos.. 23.

(25) Ainda que os resultados relativos à diferenças nas áreas de ativação específicas para cada mecanismo de temporização ainda careçam de maior replicabilidade, a participação de áreas sabidamente relacionadas ao controle do movimento é notável, e justifica o grande efeito da ritmicidade sobre os processos psicomotores. Além de técnicas de imageamento cerebral por ressonância magnética funcional, se tem tentado elucidar os fenômenos relacionados à percepção de ritmicidade e sincronização através de métodos eletrofisiológicos, como a eletroencefalografia (EEG). Nesse aspecto, diversos estudos têm buscado elucidar o papel das oscilações eletroencefalográficas nos fenômenos atencionais, em contextos com ou sem ritmicidade explícita. As evidências sugerem fortemente que ondas rápidas do tipo gama (30-100Hz) podem constituir um modelo fidedigno para a seleção de estímulos externos a serem processados (i.e., a atenção). A partir de resultados empíricos, está demonstrado que a sincronização entre disparos de unidades neuronais codificadoras de um estímulo em particular favorece o processamento desse estímulo em detrimento dos demais, construindo assim a possibilidade do cérebro aumentar a relação sinal-ruído de um entre diversos estímulos aferentes simultaneamente, e assim dirigir a ele (Jensen, Kaiser, & Lachaux, 2007). O ritmo alfa (8-13Hz), classicamente atrelado à um repouso do córtex durante a vigília, tem sido cada vez mais implicado nos fenômenos atencionais, especialmente na primeira supressão do estímulo interveniente, e sua redução parece necessária para aparecimento do ritmo gama que caracterizaria efetivamente o processamento do estímulo alvo (Ward, 2003). Cabe destacar, no entanto, que nenhuma dessas bandas de frequência está na ordem dos estímulos passíveis de arrastar as oscilações atencionais (~0.5-8Hz). Estes estudos, no entanto, não se preocupavam em apontar o papel da ritmicidade dos estímulos sobre o funcionamento cognitivo, assim sendo, não ficam neles elucidados possíveis mecanismos para o acoplamento ‘ambiente-cérebro’ proposto pela DAT. Além do espectro das frequências, outros parâmetros podem ser derivados do sinal de EEG, como a fase, envelope de amplitude, medidas de coerência entre frequências distintas, entre outras. Já foi mostrado que a fase de oscilações neurais podem promover ou reduzir a detecção de um estímulo externo (Calderone, Lakatos, Butler, & Castellanos, 2014), o que sugere que a fase de tais oscilações correspondem a correlatos neurais de processos atencionais.. 24.

(26) De fato, estudos utilizando estimulação rítmica sonora ou visual tem encontrado consistentemente. que. o. arrastamento. e. sincronização. de. fase. de. oscilações. eletroencefalográficas mais lentas - tipo delta e teta - aos estímulos, e também, processamento perceptual e cognitivo mais rápido nessas condições. Stefanics et al. (2010) administraram tons auditivos com ISI entre 1200 e 1500ms (0.83-0.66Hz) e encontraram arrastamento das ondas delta, concomitantemente a melhores tempos de reação para estímulos alvo apresentados em fase com os tons precedentes. Ondas delta no lobo occipital também apresentaram sincronia de fase a estímulos visuais com ISI igual a 400ms, com melhora da sensibilidade perceptual (Cravo, Rohenkohl, Wyart, & Nobre, 2013). Aparentemente, conforme diminui o ISI (i.e., os estímulos ficam mais rápidos), as ondas delta (0.5-4Hz) são menos capazes de sincronizar, e ondas teta (4-7Hz), mais rápidas, passam a arrastar para sincronizar aos estímulos, sendo as oscilações atencionais provavelmente emergentes de interações entre diversas bandas de frequências lentas e rápidas (Calderone et al., 2014). Com vistas à proposição de correlatos eletrofisiológicos da modulação atencional por estímulos externos rítmicos proposta pela DAT, Henry & Herrmann (2014) hipotetizaram distintos modos de funcionamento do sistema nervoso, a depender do contexto temporal dos estímulos ambientais. Nesta proposta, o sistema nervoso escolheria o mais vantajoso (i.e., com menor custo energético) entre dois modos de funcionamento: contínuo ou rítmico. O primeiro estaria atrelado a contextos em que a chegada dos estímulos é temporalmente aleatória, portanto, com nenhuma ou pouca previsibilidade temporal. Ao contrário, o segundo emergiria a partir da possibilidade de antecipar a ocorrência dos estímulos a serem processados, e assim, permitiria ao sistema uma otimização dos recursos de processamento para esses instantes. Eletrofisiologicamente, a modulação dos estímulos ambientais se daria pela modulação dos níveis de excitabilidade cortical, expressos por oscilações eletroencefalográficas de baixa frequência, em especial delta (1-4 Hz) e teta (4-7 Hz) . Estas bandas teriam papel modulatório sobre áreas corticais geradoras das bandas rápidas do EEG através de acoplamentos fase-amplitude, permitindo assim o controle temporal do processamento perceptual (Figura 4) (Calderone et al., 2014; Henry, Herrmann, & Obleser, 2014). Figura 1.5 – Processamento cortical contínuo e processamento rítmico.. 25.

(27) Nota: Os retângulos acima do eixo horizontal da imagem (tempo) representam estímulos auditivos. Quando os estímulos não tem regularidade temporal (imagem à direita), bandas lentas do sinal eletroencefalográficos não tem efeito sobre bandas mais altas, como gama. À esquerda, vê-se que a regularidade temporal dos estímulos induz o funcionamento em modo rítmico, ou seja, maior potência das bandas de baixa frequência, e, mais importante, o aninhamento da amplitude das oscilações mais rápidas pela fase dessas oscilações mais lentas (acoplamento fase-amplitude), devido à modulação da excitabilidade cortical pelas bandas eletroencefalográficas mais lentas (ex.: delta e teta). Fonte: Adaptado pelo autor, de Henry & Herrmann (2014).. 26.

(28) CAPÍTULO 2 – COMO O CÓRTEX PRÉ-FRONTAL ATUA NO CONTROLE EXECUTIVO DO COMPORTAMENTO. O estudo da nossa capacidade de sincronização temporal a ritmos externos é um exemplo de como nosso sistema nervoso permite que nosso comportamento ocorra integrado aos eventos e demandas ambientais, através da integração sensório-motora. Integração sensório-motora pode ser definida como a forma pela qual o sistema nervoso integra uma série de informações perceptuais registradas por diferentes modalidades sensoriais a uma resposta motora voluntária adequada às demandas ambientais. Além de ser um processo extremamente dinâmico, implica na comunicação funcional entre uma grande variedade de estruturas encefálicas. Assim, fica visto que nosso extenso repertório comportamental está subjacente à um alto nível de processamento medular-encefálico, online 2 ,que envolve desde setores sensoriais primários até as vias finais comuns que conduzem aos efetores, passando por uma gama de regiões associativas que permitem o monitoramento, refinamento e modulação contínua da saída motora. Machado et al. (2010) propõem três níveis, hierarquicamente organizados, e que permitem a miríade comportamental humana. À nível medular, no extremo mais primitivo, ocorre a integração dos estímulos sensoriais aferentes, provenientes de estruturas que transduzem sinais do exterior (ex. tato) ou do interior do organismo (propriocepção da musculatura), para produzir saídas motoras estereotipadas. Neste nível, estão os arcos reflexos, ou esquemas motores de locomoção. Em segundo nível, a nível sub-cortical, áreas do tronco encefálico, como o núcleo vestibular, os colículos superiores e a formação reticular atuam para estabelecer o controle e correção postural axial, com a participação de regiões cerebelares e de núcleos da base. Por último, no mais alto nível hierárquico, estão áreas corticais associativas, recebem aferências não apenas motoras e sensoriais, mas também cognitivas, que, através de conexões funcionais com regiões sub-corticais, permitem integrar aspectos voluntários, mnemônicos e afetivos ao comportamento. Durante muitas de nossas tarefas diárias, a integração realizada nos níveis primário e secundário recebe modulação. 2. Define-se aqui como processo online aquele que ocorre em tempo real, continuamente, durante a produção/execução da percepção ou ação.. 27.

(29) “top-down” dos níveis hierarquicamente superiores, permitindo maior flexibilidade e coordenação geral das respostas do indivíduo. Via de regra, a integração sensório-motora de alto nível inclui a recepção dos sinais aferentes pelas áreas corticais sensoriais primárias, que processam aspectos específicos de modalidade (por exemplo, no córtex somatossenssorial: pressão, temperatura, nocicepção; ou ainda: cor, movimento no córtex visual), sendo a seguir conduzidos à áreas associativas unimodais, que integram essas diversas características (Machado et al., 2010). O sinal unimodal é integrado a outras modalidades perceptivas, por uma das três áreas corticais associativas multimodais conhecidas: área associativa posterior (córtex parietal), área associativa límbica (córtex temporal), ou ainda, a área de associação anterior (córtex préfrontal). O resultado dessas operações é enviado a áreas corticais motoras com nível associativo decrescente (área motora suplementar, área pré-motora), até chegar ao córtex motor primário, via final comum à musculatura esquelética. Cabe salientar que este processamento ocorre simultaneamente em paralelo e em série, de forma que a saída comportamental final conta com participação, ainda que eventualmente desigual, de todas as três áreas associativas multimodais (Machado et al., 2010). Dentre as três áreas multimodais citadas, o córtex pré-frontal se destaca como aquela responsável pela incorporação dos aspectos voluntários ao comportamento. Além de responder de forma planejada a estímulos, o processamento pré-frontal permite que possamos proceder à execução de ações apropriadamente dirigidas a objetivos, ou mesmo, gerar o comportamento espontaneamente em função de motivações internas. Nesse aspecto, a seção a seguir apresenta de forma mais detalhada a contribuição de regiões pré-frontais - e das funções por elas subsidiadas - para a consecução de nossas atividades diárias.. 2.1 O CÓRTEX PRÉ-FRONTAL. O córtex pré-frontal está localizado no lobo frontal encefálico. A definição exata das fronteiras entre o córtex pré-frontal e áreas motoras, também sediadas no lobo frontal, é ainda atualmente alvo de debate acadêmico, embora haja maior consenso que o córtex pré-frontal equivale às áreas frontais com citoarquitetura histológica de alta densidade neuronal na. 28.

(30) camada granular interna (IV) 3 (Passimgham & Wise, 2012). Outros estudiosos, buscando uma definição mais ampla e válida, definem o córtex pré-frontal como as áreas alvo das projeções do núcleo médio-dorsal talâmico (Fuster, 2008). Do ponto de vista anatômico, estão estabelecidas três principais subdivisões do córtex pré-frontal: lateral, medial e orbitofrontal, Cada região participa de uma série de diferentes processos cognitivos, e pode ser subdividida ainda com base na citoarquitetura, dando origem às diversas áreas do mapa de Brodmann, por exemplo (Figura 2.1) (Fuster, 2002). Neste aspecto, por sua implicação em uma série de processos cognitivos que serão tratados adiante neste trabalho, damos detalhe para as áreas 9 e 46, que integram o córtex pré-frontal dorsolateral (DLPFC, do inglês, “dorsolateral prefrontal cortex”) e áreas 45 e 12/47 de Brodmann, que localizam o córtex pré-frontal ventromedial (VMPFC, do inglês, “ventromedial prefrontal cortex") (Passingham & Wise, 2012). As regiões pré-frontais possuem intensa conectividade estrutural e funcional entre si (Fuster, 2004; Fuster, 2008). FIGURA 2.1 – Áreas do córtex frontal. Note-se a proximidade de regiões pré-frontais a regiões motoras.. Fonte: Badre (2008). 3. Uma exceção à esta regra geral são porções orbitofrontais e mediais do córtex pré-frontal que tem citoarquitetura disgranular.. 29.

(31) Como já citado, todas as áreas pré-frontais recebem aferências do núcleo médio-dorsal do tálamo, o que não esgota as todas as aferências que recebe de áreas sub-corticais e corticais (Fuster, 2008). Em última análise, córtex pré-frontal recebe aferências de diversos outros núcleos talâmicas, dos núcleos da base, cerebelo, regiões límbicas, córtices associativos temporal e parietal posterior, e, via de regra, há reciprocidade nestas conexões (Fuster, 2001). Portanto, as conexões com áreas sensoriais e motoras primárias ocorrem somente de modo indireto, através das regiões citadas. Além disso, os três núcleos pré-frontais também conectam-se entre si, e recebem projeções das regiões produtoras dos principais sistemas de neurotransmissores (acetilcolina, noradrelina, serotonina e dopamina), sediadas no tronco encefálico. Em especial, o córtex pré-frontal lateral (onde está no DLPFC) é alvo direto ou indireto de aferências sensoriais visuais, auditivas, somatossensoriais provenientes dos córtices temporal, parietal e occipital, e em sua porção dorsolateral, possui projeções da área 46 até áreas associativas unimodais motoras (córtex pré-motor e área motora suplementar), cerebelo, colículo superior do mesencéfalo, além dos núcleos da base, que recebem sinais de praticamente todo o encéfalo (Miller & Cohen, 2001). Este alto nível de conectividade com outras áreas corticais e sub-corticais denotam sua posição privilegiada como centro de processamento e modulação da codificação perceptual, motora, cognitiva e emocional que ocorre em outras porções do encéfalo.. 30.

(32) Figura 2.2 – Principais aferências (direita) e eferências (esquerda) ao córtex pré-frontal.. Fonte: Adaptado pelo autor, de Fuster (2008). As primeiras pistas da função do córtex pré-frontal para o comportamento são provenientes de estudos a partir de lesões em pacientes clínicos. São exemplos famosos o do paciente Phineas Gage (1823-1860, relatado em 1848 por seu médico, John Harlow), bem como dos diversos pacientes que, a partir da década de 1930, foram submetidos ao procedimento de lobotomia - secção das vias talâmicas ao córtex pré-frontal. Um número maior de evidências, a partir de estudos com humanos e animais, e com maior refinamento das lesões, valida três síndromes provenientes de lesões pré-frontais, correspondentes à lesão das três grandes divisões anatômicas do córtex pré-frontal (Fuster, 2004; Negrón-Oyarzo, Aboitiz, & Fuentealba, 2016). Phineas Gage é um exemplo característico das lesões orbitofrontais: o paciente se torna impulsivo, e desinibido perante as regras morais e sociais de conduta. Por isso, envolve-se constantemente em problemas legais, e, ao realizar atividades, distrai-se facilmente perante estímulos irrelevantes. Lesões do córtex pré-frontal medial também estão associadas a falhas na atenção e nas reações emocionais, no entanto, são marcadas por apatia e aparente perda da espontaneidade. As falhas na atenção decorrem da falta de motivação para empreender-se continuamente nas tarefas. Lesões do córtex pré-frontal lateral, por sua vez, são as mais características: o paciente passa a ter grande dificuldade para planejar ações ou lidar com a 31.

(33) sequência de atos necessários para concluir uma tarefa com sucesso. Estes déficits podem, inclusive, acarretar dificuldade para articulação da comunicação verbal, especialmente para a exposição de ideias novas ou de maior complexidade (Fuster, 2004). Obviamente, pacientes clínicos podem apresentar uma mescla complexa desses sintomas, em virtude dos limites da lesão. A partir de uma série de evidências anatômicas e funcionais, o médico espanhol Joaquín Fuster (1930-) tem tentado validar a tese de que a função última do córtex pré-frontal é a organização temporal da ação (Fuster, 2008). Assim, o córtex pré-frontal como um todo não está associado primordialmente à nenhum processo mental específico, mas sim, à coordenação temporal de conjuntos de processos, visando executar o ciclo percepção-ação através de respostas comportamentais adequadas e direcionadas a objetivos, especialmente nos momentos em que esquemas previamente consolidados nos sistemas de memória não podem totalmente responder à demanda externa (Fuster, 2001; Negrón-Oyarzo et al., 2016). O ciclo percepção-ação concebido por Fuster ocorre através da construção de um mapa cognitivo, ou seja, o engajamento de representações perceptuais do ambiente, bem como de representações mnemônicas, e de repertórios de comportamentais esparsamente localizados em diversas áreas do encéfalo que serão utilizados para compor uma resposta adaptada. Essas representações são instáveis, devido à dinamicidade que lhes é intrínseca, inclusive para que novos fluxos de percepção-ação sejam continuamente elaborados, em tempo real. Como já implicitamente colocado, isto deriva da interação entre uma grande parte de estruturas encefálicas, corticais e subcorticais, e, notadamente, da interação entre o córtex pré-frontal e o córtex parietal posterior (Fuster, 2008). A figura 2.3 apresenta um esquema ilustrativo simplificado desse processo, assim como uma representação esquemática das grandes regiões corticais envolvidas.. 32.

(34) Figura 2.3 – Ciclo ação percepção.. Fonte: Adaptado pelo autor, a partir de Negrón-Oyarzo et al. (2016); Fuster (2001).. Neste aspecto, do ponto de vista funcional, diversos pesquisadores têm delimitar uma série de constructos, funções cognitivas que servem ao controle do comportamento objetivado. Em conjunto, formam a chamada Função ou Controle executivo (FE).. 2.1.1 Função Executiva. Diversos modelos neuropsicológicos tem tentado descrever o funcionamento executivo. Cada modelo conta com volumosa documentação. Antes de uma exposição exaustiva, Diamond (2014) sugere a existência de relativo consenso em torno de três grupos de funções executivas fundamentais. 33.