1 UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
CURSO DE GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
Três décadas de estudos sobre a tartaruga-de-pente, Eretmochelys imbricata, no litoral brasileiro
Luan Caio Pereira dos Santos
NATAL - RN 2019
2 Eretmochelys imbricata ao longo do litoral brasileiro:
três décadas de estudos Por
Luan Caio Pereira dos Santos
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado como pré-requisito para a conclusão do curso de graduação em Ecologia pela Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Orientadora: Profa. Drª. Míriam Plaza Pinto
NATAL - RN 2019
3 UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
CURSO DE GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
O Trabalho de Conclusão de Curso intitulado Eretmochelys imbricata ao longo do litoral brasileiro: três décadas de estudos
Elaborado por Luan Caio Pereira dos Santos como requisito parcial à obtenção do título de BACHAREL EM ECOLOGIA, foi aprovado por todos os membros da banca
examinadora.
Natal, ____ de _________________ de ______.
BANCA EXAMINADORA
_________________________________________ Míriam Plaza Pinto
Departamento de Ecologia
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
_________________________________________ Guilherme Ortigara Longo
Departamento de Oceanografia e Limnologia Universidade Federal do Rio Grande do Norte
_________________________________________ Rafael Camilo Laia
Núcleo de Unidades de Conservação
4 Agradecimentos
Agradeço ao acaso por ter sido gerado e educado por uma mulher sertaneja, que não teve acesso a leitura, mas sempre me ensinou a importância de um livro e o enquanto eu poderia me tornar um homem melhor através dele. A dona Maria de Lourdes e Francisca por cada gesto simples e cheio de sabedoria em apoio na minha educação.
A esta Universidade, por ter aberto as portas para adquirir conhecimento através de professores incríveis, e me apoiar para terminar o curso de Ecologia, dando oportunidade de ser bolsista de Iniciação Cientifica e de Extensão.
A minha orientadora, Míriam Plaza Pinto, por todo apoio, incentivo, paciência, carinho e por ter acreditado no meu potencial, mesmo quando eu não acreditava, tanto na minha primeira bolsa de iniciação cientifica, quanto no trabalho de conclusão de curso e encerramento de um ciclo
A Priscila Lopes, por ter me orientado durante dois anos, em um projeto lindo junto a comunidades tradicionais e por ter me chamado para tomar um café e conversar, me incentivando a terminar o curso, voltar a escrever.
A Adriana Lima, que desde a iniciação cientifica vem me acompanhando e me incentivando e que apesar das nossas inclinações religiosas ou falta delas, nunca interferiu na nossa amizade. A Roney Paiva e Ariadne Santiago, amigos valiosos que a ecologia trouxe para minha vida. A Gleyciane Cortez por todas as risadas nessa minha caminhada acadêmica. A Nathalia Mendonça por ter contribuído com a primeira versão do abstract e outras dicas para esse trabalho
Dedico também esse trabalho a Fred Brito e Roberto (in memorian), desculpa por não ter feito isso a tempo. Por aqui a poesia e a utopia ainda pulsa.
5 Abstract
1
Five species of sea turtles occur in the Brazilian coast. These species are globally 2
threatened according to the International Union for Conservation of Nature, but 3
alsolocally threatened according to the Livro Vermelho da Fauna Brasileira. Among 4
these five species, the hawksbill turtle (Eretmochelys imbricata) is the most threatened, 5
categorized as critically endangered. Historically, the main threats to this species have 6
been the shell trade, egg collection and female harvesting for human consumption. 7
Currently, the main factors responsible for population decline are incidental catch in 8
fishing, entanglement and ingestion of marine debris, photo-pollution and destruction of 9
nesting habitats. The objective of this work was to perform a systematic review of the 10
published literature on Eretmochelys imbricata in Brazil and to quantify research efforts 11
over time, space and study topics. During three decades, between 1990 and 2018, we 12
collected information from 66 articles. We found a gradual growth of publications over 13
time, with the first decade gathering 6% of the articles, the second 28% and the last one 14
gathered 67%. The articles were published in 32 different journals, but most articles were 15
published in the journal Marine Turtle Newsletter. Among the eight general topics 16
addressed in the articles, ecology was the most studied with 37% of the articles, with 17
greater emphasis in the specific topic reproductive biology. The second most studied topic 18
was threats, in 16% of the articles, with the most recurrent specific topic being debris 19
ingestion and fishing interactions. The studies covered almost the entire Brazilian coast 20
(15 states). Bahia was the state with the largest number of studies, followed by 21
Pernambuco and Rio Grande do Norte. Most articles had their study areas limited to one 22
municipality, especially Camaçari and Mata de São João (BA). Tibau do Sul (RN) was 23
the third municipality with the largest number of articles. Among the islands, Fernando 24
de Noronha had the largest number of published articles. 25
Keywords: endangered species, review, hawksbill, sea turtle 26
6 Resumo
27
Cinco espécies de tartarugas marinhas ocorrem na costa brasileira. Essas espécies são 28
consideradas ameaçadas localmente, segundo o Livro Vermelho da Fauna Brasileira 29
Ameaçada de Extinção, e também mundialmente, segundo a União Internacional para a 30
Conservação da Natureza. Entre essas cinco espécies, a tartaruga de pente (Eretmochelys 31
imbricata) é aquela com maior grau de ameaça, categorizada como criticamente 32
ameaçada. No passado suas principais ameaças foram o abate para comercialização do 33
casco e coleta de ovos para consumo. Atualmente, os principais fatores pelo declínio da 34
população são a pesca incidental, ingestão de resíduos, foto-poluição, destruição de 35
habitat de nidificação. O objetivo desse trabalho foi realizar uma revisão sistemática da 36
literatura publicada sobre Eretmochelys imbricata em que o Brasil foi a área de estudo e 37
quantificar os esforços de pesquisa ao longo do tempo, do espaço e temas de estudo. No 38
período de três décadas, entre 1990 e 2018, coletamos informações de 66 artigos. Existe 39
um crescimento gradual de publicações ao longo do tempo. A primeira década 40
concentrando 6,1% destes artigos, a segunda 27,8% e a última 66,6%. Os artigos foram 41
publicados em 32 periódicos distintos, tendo destaque o Marine Turtle Newsletter com o 42
maior número de publicações. Dos oito temas gerais abordados nos artigos, ecologia foi 43
o mais estudado, em 37,3% dos artigos, com maior ênfase desses no tema específico 44
biologia reprodutiva. O segundo tema mais estudado foi ameaças abrangendo 16,0% dos 45
artigos, com os temas específicos mais recorrentes ingestão de resíduos e interações com 46
pesca. Os estudos abrangeram quase toda a costa brasileira (15 estados). A Bahia, foi o 47
estado com o maior número de estudos, seguido por Pernambuco e Rio Grande do Norte. 48
A maioria dos artigos tiveram seus estudos limitados a um município, com destaque para 49
Camaçari e Mata de São João (BA). Tibau do Sul (RN) foi o terceiro município com 50
maior número de artigos. Entre as ilhas, Fernando de Noronha teve um maior número de 51
artigos publicados. 52
Palavras-chave: espécie ameaçada, revisão, tartaruga de pente, tartaruga marinha. 53
7 1. INTRODUÇÃO
54
As tartarugas marinhas são répteis que surgiram no período Triássico, há cerca de 55
200 milhões de anos (Gaffney, 1990). Esses organismos possuem um ciclo de vida 56
complexo, passando por habitats terrestres, onde ocorre a oviposição e o desenvolvimento 57
do embrião, a habitats costeiros e oceânicos, onde ocorre seu desenvolvimento e 58
alimentação (Luschi et al., 2003; Bolten, 2003). Esses répteis possuem características 59
importantes para viver no ambiente marinho, entre elas a presença de glândulas de sal, 60
responsáveis pelo controle osmótico e iônico (Pough et al., 2003), membros modificados 61
em nadadeiras (Pritchard, 1997) e uma carapaça com formato hidrodinâmico (Wyneken, 62
2001). O ambiente terrestre é utilizado apenas para nidificação ou em alguns momentos 63
pontuais para o aquecimento (Bolten, 2003) 64
Existem sete espécies de tartarugas marinhas, pertencentes a subordem 65
Cryptodira, dentro da super-família Chelonioidea, subdivididas nas famílias Cheloniidae 66
e Dermochelydae (Meylan & Meylan, 1999). Estas espécies são Dermochelys coriacea 67
(Vandelli, 1761) (tartaruga de couro), Chelonia mydas (Linnaeus, 1758) (tartaruga verde), 68
Caretta caretta (Linnaeus, 1758) (tartaruga cabeçuda), Eretmochelys imbricata 69
(Linnaeus, 1766) (tartaruga de pente), Lepidochelys olivacea (Eschscholtz, 1829) 70
(tartaruga oliva), Lepidochelys kempii (Garman, 1880) (tartaruga de Kemp) e Natator 71
depressus (Garman, 1880) (tartaruga australiana). Atualmente, seis das sete espécies de 72
tartarugas marinhas estão inseridas na lista de espécies ameaçadas de extinção em escala 73
global (Anexo 1). As tartarugas marinhas possui distribuição cosmopolita, podendo ser 74
encontrado em regiões tropicais, subtropicais e temperadas dos oceanos, exceto as 75
espécies Lepidochelys kempii e Natator depressus que têm sua distribuição restrita 76
(Meylan & Meylan, 2000), a primeira ao golfo do México e a segunda ao continente 77
australiano (Marquez, 1994). Entre as tartarugas marinhas com ocorrência no Brasil, as 78
espécies Lepidochelys olivacea (Abreu-Grobois & Plotkin, 2008), Caretta caretta 79
(Casale & Tucker, 2017) e Dermochelys coriacea (Wallace et al., 2013) são consideradas 80
vulneráveis, Chelonia mydas (Seminoff, 2004) em perigo e Eretmochelys imbricata 81
(Mortimer & Donnelly, 2008) é considerada criticamente ameaçada, segundo a União 82
Internacional para a Conservação da Natureza (IUCN). 83
Todas as espécies de tartarugas marinhas possuem ciclo de vida complexos, com 84
maturação sexual tardia e alternância de habitats e de recursos alimentares (Luschi et al., 85
2003). Esses animais atuam em vários níveis da cadeia alimentar durante suas fases de 86
vida (Musick & Limpus, 1997). São organismos bioindicadores dos impactos que 87
8 ocorrem no ambiente marinho, uma vez que alimentam-se em distintos níveis tróficos 88
durante sua migração e, dessa forma, podem bioacumular poluentes aquáticos 89
(Kampalath et al., 2006). As tartarugas marinhas fazem transferência de energia e 90
nutrientes do ambiente marinho para o terrestre, uma vez que alimentam-se em ambientes 91
costeiros ou pelágicos e nidificam na praia, acrescentando nutrientes para a fauna ou flora 92
local (Bouchard & Bjorndal, 2000). 93
As tartarugas são animais migratórios e se deslocam em água internacionais, 94
passando por diversas jurisdições ao longo da vida, considerada assim, um componente 95
da diversidade compartilhado entre nações, exigindo tratados internacionais e 96
multilaterais para sua conservação (Richardson et al., 2006). O Brasil é utilizado por elas 97
como área de alimentação, reprodução e desova, possuindo papel fundamental na política 98
de conservação das tartarugas marinhas. Todas as espécies de tartarugas marinhas se 99
encontram na Lista Nacional das Espécies da Fauna Brasileira Ameaçadas de Extinção, 100
do Ministério do Meio Ambiente (MMA, 2019). Além disso, o Brasil é signatário da 101
Convenção sobre o Comércio Internacional de Espécies Ameaçadas da Fauna e Flora 102
Selvagem (Convention on International Trade in Endangered Species of Wild Flora and 103
Fauna – CITES). No âmbito nacional, o país criou várias leis e portarias que envolvem a 104
conservação das tartarugas marinhas, como por exemplo, a Portaria nº G5/1986 da 105
SUDEPE (Superintendência do Desenvolvimento da Pesca), que proíbe a captura e o uso 106
direto desses animais. Com o avanço das pesquisas novas normas foram criadas para a 107
proteção das tartarugas como, por exemplo, a regulamentação do trânsito de veículos na 108
beira praia (Portaria IBAMA nº. 10 de 30/01/1995) e a iluminação nas praias de desova 109
(Portaria IBAMA nº. 11 de 30/01/1995). Medidas mitigadoras foram criadas para reduzir 110
a captura incidental e mortalidade das tartarugas marinhas por embarcações pesqueiras 111
que operam em modalidade espinhel horizontal de superfície (Portaria Interministerial 112
74/2017, Ministério da Indústria, Comércio Exterior e Serviços e Ministério do Meio 113
Ambiente). 114
Entre as tartarugas marinhas que ocorrem no Brasil, E. imbricata é aquela com 115
maior grau de ameaça, estando criticamente ameaçada (Mortimer & Donnelly, 2008). 116
Essa espécie é conhecida popularmente como tartaruga de pente, tartaruga legítima ou 117
verdadeira. Tem sua distribuição circunglobal, ocorrendo em águas tropicais e em uma 118
menor extensão em águas subtropicais (Mortimer & Donnelly, 2008). Já foi registrada 119
em 110 unidades geopolíticas (IUCN, 2019). No passado, as principais ameaças à essa 120
espécie foram a coleta de ovos e o abate para comercialização do seu casco e consumo. 121
9 Nos dias atuais, os fatores de ameaças que mais contribuem para o declínio das 122
populações são o emaranhamento e ingestão de resíduos marinhos, a poluição marinha, a 123
foto-poluição, o tráfego de veículos, a captura acidental, a destruição do habitat de 124
nidificação, como através da ocupação desordenada da orla, e a destruição do habitat de 125
forrageamento, como os recifes de corais (Marcovaldi et al., 2011; Mortimer & Donnelly, 126
2008). Esses organismos são vulneráveis às mudanças climáticas diretamente, uma vez 127
que a determinação do sexo depende da temperatura de incubação dos ovos (Montero et 128
al., 2018; Poloczanska et al., 2009). 129
130
2. OBJETIVO 131
O objetivo deste estudo foi realizar uma revisão sistemática da literatura publicada 132
sobre Eretmochelys imbricata em que o Brasil foi área de estudo, com o objetivo de 133
quantificar os esforços de pesquisa ao longo do tempo, do espaço e por assunto estudado. 134
Também fizemos uma apresentação qualitativa geral dos estudos realizados sobre os 135
temas ecologia (biologia reprodutiva, movimento, comportamento, crescimento 136
individual e manejo), ameaças (ingestão e emaranhamento em resíduos, interações com 137
pesca, luz artificial, bioacumulação de elementos traços, mudanças climáticas) 138 139 3. MATERIAIS E MÉTODOS 140 141 3.1. Espécie estudada 142
A tartaruga marinha Eretmochelys imbricata possui quatro pares de placas laterais 143
na carapaça, sendo essas placas sobrepostas, dois pares de placas na cabeça (pré-frontais), 144
sua coloração é marrom, com o ventre amarelo claro (Reis & Goldberg, 2017). A 145
maturidade sexual dessa espécie é atingida entre os 15 e 25 anos (Snover et al., 2013), o 146
tamanho pode ultrapassar um metro de comprimento curvilíneo da carapaça e o peso 147
médio é 85kg (Pritchard & Mortimer, 1999) (Figura 1). 148
10 149
Figura 1. Tartaruga de pente (Eretmochelys imbricata). Fonte: A) site da WWF 150
(https://wwf.panda.org/knowledge_hub/endangered_species/marine_turtles/hawksbill_t 151
urtle/), e B) site do Tamar (http://www.projetotamar.org.br/noticia1.php?cod=427). 152
153
Os filhotes de tartarugas de pente vivem em associações com bancos de algas, 154
alimentando-se de organismo neustônicos (Witherington et al., 2012). Durante parte da 155
fase juvenil existe uma preferência por ovos de peixes, crustáceos, moluscos, briozoários, 156
cnidários, ouriços e corais (Sanches & Bellini, 1999). Na fase adulta, esses animais têm 157
uma dieta mais especializada, constituída principalmente por esponjas (León & Bjorndal, 158
2002). Em geral os sítios de alimentação estão relacionados com a presença de formações 159
rochosas e recifes de corais (Bjorndal, 1997). Na fase reprodutiva as fêmeas desovam de 160
uma a oito vezes por temporada (Chan, 1999), com intervalo médio entre uma postura e 161
outra de 15 dias (Mortimer & Bresson, 1999). Em média a cada postura são depositados 162
de 100 a 200 ovos (Plicher & Ali, 1999), com o tempo de incubação variando entre 45 a 163
60 dias (Chacón, 2004). As principais áreas de desova no Brasil são o norte da Bahia e 164
Sergipe e o litoral sul do Rio Grande do Norte (Marcovaldi et al., 2011). Existem outras 165
áreas de desova menos regulares e concentradas desde o Espírito Santo até o Ceará 166 (Marcovaldi et al., 2011). 167 168 169 170
11 3.2. Compilação do banco de dados
171
Compilamos dados de artigos indexados no portal Web of Science, no período de 172
cinco décadas (1968 a 2018), e complementamos essa pesquisa na biblioteca eletrônica 173
SciELO, para contemplar artigos de circulação mais regional. Nessas bases utilizamos 174
“Eretmochelys imbricata” como palavra-chave (deve aparecer no título, no resumo ou nas 175
palavras-chave). Outra forma de busca de artigos que utilizamos para maximizar o 176
número de artigos triados foi fazer a triagem de todos os volumes do periódico Marine 177
Turtle Newsletter (disponíveis em http://www.seaturtle.org/mtn/, do volume 1 publicado 178
em 1976 ao volume 156 publicado em 2018) e no banco de dados do projeto TAMAR, 179
que disponibiliza uma compilação de artigos sobre tartarugas marinhas 180
(https://www.tamar.org.br/publicacoes_html/capa.html). Lemos as informações 181
apresentadas no título e no resumo de cada artigo, e a partir destes mantivemos apenas 182
publicações cujas pesquisas incluíam E. imbricata como o grupo ou um dos grupos 183
estudados e que foram realizadas em território brasileiro. Foram considerados apenas 184
estudos com animais em vida livre. Nos casos em que o título e o resumo não foram 185
suficientes para tomar a decisão acima, o artigo inteiro foi obtido e usado na triagem. 186
Excluímos duplicações, caso o artigo estivesse contemplado em mais de uma base. Nas 187
publicações mantidas, recuperamos informações sobre ano de publicação, periódico de 188
publicação, tema e tema específico (Tabela 1), local no Brasil em que foi realizado (local 189
e estado), objetivo geral e resultados principais do trabalho (Figura 2). Quantificamos o 190
número de artigo por ano, periódico e tema e mapeamos os locais do Brasil estudados 191
representando o número de estudos por município (ou ilha) e por estado. Os objetivos e 192
resultados principais dos artigos foram usados em uma interpretação qualitativa dos 193
estudos associados aos temas ecologia e ameaças (ver Tabela 1). 194
195 196
12 Tabela 1. Temas e temas específicos definidos a partir de triagem de artigos sobre 197
tartaruga de pente (Eretmochelys imbricata) que abrangeram a costa brasileira entre 1990 198
e 2018. 199
Tema Tema específico
Ameaças Resíduos (resíduos antropogênicos no trato digestório, emaranhamento em redes de pesca), interação com pesca (captura incidental, marcas de artefatos de pesca no corpo), luz artificial (influência da luz no direcionamento do filhotes), bioacumulação de elementos traços (concentração de elementos traço em tecidos), mudanças climáticas (predição sucesso reprodutivo em função de variáveis abióticas)
Bioquímica Bioacumulação de elementos traços, caracterização enzimática, dosagem hormonal
Ecologia Biologia reprodutiva (quantificação encalhes, biometria de fêmeas, monitoramento de ninhos, taxas de sucesso reprodutivo, influências abióticas no sucesso reprodutivo, perda de massa na oviposição, intervalo de remigração, razão sexual, seleção de local para nidificação), interação ecológica (interações simbióticas, infestação de ninhos por insetos, interação com tubarões, diversidade de epibiontes associados à carapaça), comportamento (tipo de atividade), crescimento individual, manejo (transferência e realocação de ninhos), movimento (registro de deslocamento e modelagem de dispersão) Filogeografia Fatores biogeográficos e históricos que influenciaram a estrutura
genética atual
Genética Hibridização (registro e frequência de híbridos), genética de populações (estrutura genética comparando áreas de alimentação e nidificação)
Morfologia Anatomia (tubo digestivo), foto-identificação (teste da técnica de identificação facial), histopatologia (pulmão), nota (tamanho e peso). Parasitologia Parasitologia (levantamento quantitativo de parasitas), notas
parasitológicas (relato de uma ocorrência de parasita)
Registro Nota de interação, nota de ocorrência, nota de morte natural, nota de movimento
13 201
Figura 2. Esquema geral de busca, triagem e coleta de informações dos artigos sobre 202
tartaruga de pente (Eretmochelys imbricata) em território brasileiro. 203
204
4. RESULTADOS 205
A partir da pesquisa bibliográfica foram encontrados 760 artigos na nossa primeira 206
base de busca (Web of Science) contendo a palavra-chave Eretmochelys imbricata. 207
Destes, 42 artigos atenderam aos critérios de seleção por estarem de acordo com os 208
objetivos propostos, ou seja, abrangiam estudos com tartaruga de pente em vida livre no 209
litoral brasileiro. Outros 24 artigos, não contemplados previamente pela busca no Web of 210
Science, foram adicionados através de pesquisa complementar na seguinte sequência: no 211
portal Scielo (três artigos novos adicionais), no periódico Marine Turtle Newsletter (17 212
artigos adicionais) e no portal do Projeto TAMAR (quatro artigos adicionais). No total, 213
coletamos as informações de 66 artigos. Os resultados a seguir referem-se a esse conjunto 214
de artigos. Ressaltamos que pode haver outros artigos publicados que não foram 215
contemplados na buscas nas bases de dados escolhidas, mas os resultados apresentados 216
aqui representam uma amostra representativa das publicações sobre o tema de interesse. 217
O primeiro artigo encontrado foi publicado no ano de 1990 (Conceição et al 1990), 218
teve o objetivo fazer uma caracterização enzimática de E. imbricata, C. caretta e híbridos 219
(Figura 3A). De todos os artigos encontrados, 6% (quatro artigos) foram publicados na 220
primeira década, entre 1990 e 1999. 27% (18) dos artigos foram publicados na segunda 221
década, entre 2000 e 2009, com destaque para os anos de 2006 e 2007 com maior números 222
14 de artigos, cerca de 50% do total da década. A última década, teve o maior número de 223
artigos (44), que corresponde a 67% do total. 2014 foi o ano com maior número de artigos 224
publicados nesta década (11 artigos, Figura 3A). A curva de número cumulativo de artigos 225
ao longo do tempo ficou mais íngreme a partir de 2011, indicando um aumento no número 226
de publicações anual a partir desse ano (Figura 3B). 227
15 229
Figura 3. Número de artigos (A) e número de artigos cumulativo (B) ao longo do tempo 230
relacionados a estudos com tartaruga de pente (Eretmochelys imbricata) que abrangeram 231
a costa brasileira entre 1990 e 2018. A tabela em detalhe apresenta o número de artigos 232
em intervalos maiores (décadas). 233
16 Os artigos sobre tartaruga de pente no Brasil foram publicados em 32 periódicos 235
diferentes. O periódico com maior número de artigos (26% do total de artigos) foi o 236
Marine Turtle Newsletter, e o segundo foi o Chelonian Conservation and Biology (9%) 237
(Tabela 2). Dezenove periódicos só tiveram um artigo publicado. Dos 66 artigos, 16 238
foram publicados em periódicos classificados no Qualis (triênio 2013-2016, área 239
Biodiversidade) como A1 ou A2, 24 foram publicados em periódicos classificados como 240
B1 ou B2, sete foram publicados em periódicos B3 ou B4 e 17 em periódico classificados 241
como C. Dois artigos foram publicados em periódicos não classificados pelo 242
Qualis/CAPES. O Marine Turtle Newsletter, periódico com maior número de artigos, está 243
inserido na categoria (C). 244
245
Tabela 2. Número de artigos relacionados a estudos com tartaruga de pente 246
(Eretmochelys imbricata) que abrangeram a costa brasileira entre 1990 e 2018 publicados 247
em diferentes periódicos. 248
Periódico* Qualis** N de artigos
Mar Turtle Newsl C 17
Chelonian Conserv Bi B2 6
Conserv Genet A2 3
J Exp Mar Biol Ecol A1 3
Arq Bras Med Vet Zoo B4 2
Comp Parasitol B2 2
Endanger Species Res B1 2
Iheringia Ser Zool B2 2
Mol Ecol A1 2
Neotrop Ichthyol B2 2
Papéis Avulsos Zool B2 2
Plos One A1 2
Zoologia B2 2
* Os periódicos que tiveram apenas um artigo publicado não estão na tabela. São eles: Amphibia-Reptilia, 249
Bioscience Journal, Brazilian Journal of Biology, Ciencia Rural, Comparative Biochemistry and 250
Physiology B-Biochemistry & Molecular Biology, Conservation Biology, Conservation Physiology, 251
Ecosphere, Journal of Coastal Research, Journal Herpetology, Journal of The Marine Biology Association 252
of the United Kingdom, Journal of Parasitology, Journal of Thermal Biology, Marine Biodiversity, Marine 253
Biology, Marine Ecology Progress Series, Marine Pollution Bulletin, Peerj, Phyllomedusa. As abreviações 254
da tabela são para os periódicos, nessa ordem, Marine Turtle Newsletter, Chelonian Conservation and 255
Biology, Conservation Genetics, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, Arquivo Brasileiro 256
de Medicina Veterinaria e Zootecnia, Comparative Parasitology, Endangered Species Research, Iheringia 257
Serie Zoologia, Molecular Ecology, Neotropical Ichthyology, Papéis Avulsos de Zoologia, Plos One, 258
Zoologia. 259
** Qualis triênio 2013-2016, área Biodiversidade (Plataforma Sucupira, CAPES). 260
261 262 263
17 Os temas gerais abordados em um maior número de artigos foram ecologia, em 264
42,4% dos artigos, e ameaças em 18,2% (Tabela 3). Dentro da ecologia o tema específico 265
mais recorrente foi biologia reprodutiva, em 53,6% dos artigos sobre ecologia, e 266
interação ecológica, em 28,6%. O tema ameaças teve ingestão de resíduos e interação 267
com pesca como temas específicos mais abordados, ambos em 33,3% dos artigos sobre 268
ameaças. A soma total de temas e subtemas será maior do que o total de artigos (Tabela 269
3), pois dez artigos abordaram mais de um tema. 270
18 Tabela 3. Número de artigos (N1) em cada tema geral e número de artigos (N2) em temas específicos abordados em cada tema geral em artigos
272
relacionados a estudos com tartaruga de pente (Eretmochelys imbricata) que abrangeram a costa brasileira publicados até o ano de 2018. Referências
273
completas no Anexo 2.
274
Tema N1 Tema específico N2 Referências
ECOLOGIA 28
Biologia reprodutiva 15
(Mascarenhas et al., 2003, 2004; Marcovaldi et al., 2007; Camillo et al., 2009; Serafini et al., 2009; Santos et al., 2013, 2016, 2010; Moura et al., 2012; dei Marcovaldi et al., 2014; Simões et al., 2014; Poli et al., 2014; Ribeiro et al., 2014; Soares et al., 2017; Montero et al., 2018)
Interação ecológica 8 (Sazima et al., 2004; Grossman et al., 2006; Sazima & Grossman, 2006; Bornatowski et al., 2012; Proietti et al., 2012; Corrêa et al., 2014; Silva et al., 2016b; Santos et al., 2018) Movimento 3 (Marcovaldi et al., 2012; Proietti et al., 2014a; Putman et al., 2014)
Comportamento 2 (Proietti et al., 2012; Fernandes et al., 2017) Crescimento individual 1 (Bjorndal et al., 2016)
Manejo 1 (Mascarenhas et al., 2004)
AMEAÇAS 12
Ingestão e emaranhamento em resíduos 4 (Macedo et al., 2011; Poli et al., 2014, 2015; Schuyler et al., 2014)
Interações com pesca 4 (Gallo et al., 2006; Lima et al., 2010; Guebert et al., 2013; Ribeiro et al., 2014) Luz artificial 2 (Serafini et al., 2010; Simões et al., 2017)
Bioacumulação de elementos traços 1 (Macêdo et al., 2015) Mudanças climáticas 1 (Montero et al., 2018) REGISTRO 10
Nota de ocorrência 4 (Soto & Beheregaray, 1997; Gurjão et al., 2005; Leite et al., 2013; Rocha et al., 2017) Nota de movimento 3 (Marcovaldi & Filippini, 1991; Bellini et al., 2000; Grossman et al., 2007)
Nota de interação 2 (Stampar et al., 2007; Zeppelini et al., 2007) Nota de morte natural 1 (Proietti et al., 2015)
GENÉTICA 9 Hibridização Genética de populações 5 (Lara-Ruiz et al., 2006; Vilaça et al., 2012; Proietti et al., 2014a; Soares et al., 2017, 2018) 4 (Reece et al., 2005; Bowen & Karl, 2007; Proietti et al., 2014b; Putman et al., 2014) FILOGEOGRAFIA 4 (Reece et al., 2005; Bowen & Karl, 2007; Vilaça et al., 2013; Proietti et al., 2014b)
MORFOLOGIA 5
Nota: tamanho e/ou peso 2 (Bellini & Sanches, 1996; Lima et al., 2013) Anatomia 1 (Magalhães et al., 2012)
Foto-identificação 1 (Calmanovici et al., 2018) Histopatologia 1 (Silva et al., 2016a)
PARASITOLOGIA 5 Nota parasitológica Parasitologia 3 (Werneck et al., 2008, 2014, 2015b) 2 (Rocha Júnior et al., 2014; Werneck et al., 2015a) BIOQUÍMICA 3 Bioacumulação de elementos traços Caracterização enzimática 1 (Macêdo et al., 2015) 1 (Conceição et al., 1990)
Dosagem hormonal 1 (Goldberg et al., 2013) 275
19 Dos 66 artigos, em 57 conseguimos identificar o município ou ilha em que foi 276
realizado, e nove artigos não detalharam em qual município foi realizado, utilizando o 277
limite geográfico do estado ou abrangência maior, como, por exemplo, sudeste do Brasil. 278
A maioria dos artigos (34) tiveram seu estudo limitado a apenas um município ou ilha. 279
Os artigos restantes abrangeram de dois a sete municípios ou ilhas, com, no máximo, 10 280
municípios em um estudo. Estudos sobre Eretmochelys imbricata ocorreram ao longo de 281
quase toda costa brasileira, abrangendo 15 estados da federação. Apenas o estado do Piauí 282
possui área de litoral e não teve nenhum estudo contemplado na nossa busca. Quatro ilhas 283
tiveram estudos sobre tartaruga de pente, são elas: Atol das Rocas, Arquipélago São Pedro 284
e São Paulo, Fernando de Noronha e Reserva Biológica Marinha do Arvoredo. A Bahia 285
foi o estado com maior número de estudos (24), seguido por Pernambuco (17) e Rio 286
Grande do Norte (16) (Figura 4). Os dois municípios com maior número de estudos estão 287
localizados no estado da Bahia, e são eles: Camaçari (11 estudos) e Mata de São João 288
(nove estudos). Tibau do Sul, localizado no estado do Rio Grande do Norte, foi o terceiro 289
município com maior número de estudos (sete artigos). Entre as ilhas, Fernando de 290
Noronha foi a mais estudada (nove artigos) (Figura 4). 291
20 292
Figura 4. Número de estudos com tartaruga de pente (Eretmochelys imbricata) entre 293
1990 e 2018 nos estados (gradiente de verde) e municípios na costa brasileira (pontos 294
vermelhos). O município está representado pelo ponto central da parte costeira do 295
município. 296
297 298
21 5. DISCUSSÃO
299
Os trabalhos publicados com tartarugas de pente no Brasil são recentes. Na nossa 300
busca o primeiro artigo encontrado foi na década de 1990 (Conceição et al., 1990). No 301
final da década de 60 já existiam artigos publicados em outros lugares do mundo. O 302
primeiro estudo com uma tartaruga de pente de vida livre encontrado na busca do Web of 303
Science foi uma nota relatando locais de nidificação desconhecidos para tartaruga de 304
couro (Dermochelys coriacea) e tartaruga de pente (E. imbricata) (Caldwell & Rathjen, 305
1969). Na nossa base principal de busca (Web of Science), já existia pelo menos 22 artigos 306
publicados sobre tartaruga-de-pente em temas variados, antes que fosse publicado o 307
primeiro artigo abrangendo o Brasil. Houve um aumento gradual no número de 308
publicações e de temas abordados sobre Eretmochelys imbricata no Brasil nas últimas 309
três décadas. Dos 66 artigos triados, apenas quatro foram publicados na primeira década. 310
O primeiro artigo na nossa busca (Conceição et al 1990) teve coautoria de 311
pesquisadores do projeto Tamar, fundado em 1980 para a conservação de tartarugas 312
marinhas. Este projeto tem atuado na costa brasileira há quase 40 anos a partir de três 313
linhas de ação: conservação e pesquisa aplicada, educação ambiental e desenvolvimento 314
sustentável em ações que visem à conservação de tartarugas marinhas. A criação do 315
projeto foi devido a pressões internacionais, pois as tartarugas marinhas já estavam 316
ameaçadas globalmente, enquanto que no Brasil não havia registro sobre a situação destes 317
quelônios Este projeto atualmente está distribuído em 22 bases, localizadas em nove 318
estados, protegendo cerca de 1.100 km de praias, entre áreas de alimentação, desova, 319
crescimento e descanso desses animais. Outros projetos com o mesmo enfoque de 320
trabalho são Ecoassociados no município de Ipojuca, estado de Pernambuco, atuando a 321
mais de 20 anos, Projeto Guajiru- tartarugas urbanas na Paraíba, idealizado pela bióloga 322
Rita Mascarenhas, atuando na costa de João Pessoa e Cabedelo. 323
Os estudos sobre tartarugas de pente ocorrem em quase todo o litoral brasileiro e 324
também em ilhas oceânicas. Apenas o litoral do estado do Piauí não foi estudado, de 325
acordo com os artigos que triamos. Isso não quer dizer que Eretmochelys imbricata não 326
ocorra no litoral piauiense. Com o passar dos anos e ampliação das pesquisas, é provável 327
que novas publicações relatem a ocorrência e outros dados nessa região. Um estudo que 328
não foi contemplado na nossa pesquisa (não indexado nas bases utilizadas), relata o 329
primeiro registro de nidificação de E. imbricata e L. olivacea no Delta do Parnaíba (PI) 330
(Santana et al., 2009). As principais áreas de desova estão localizadas no norte da Bahia 331
e litoral sul do Rio Grande do Norte (Marcovaldi et al., 2011), e são exatamente as áreas 332
22 com maior número de publicações (Camaçari e São João da Mata na Bahia e Tibau do 333
Sul no Rio Grande do Norte). A base do Projeto Tamar localizada no município de São 334
João da Mata, foi uma das primeiras a serem instaladas (1982), com 37 anos de atuação. 335
Existem nove artigos publicados de estudos nessa região, uma média de um artigo 336
publicado a cada quatro anos. A base de Camaçari foi criada em 1983 e na nossa busca 337
detectou 11 artigos publicados de estudos nesse local, em média um artigo a cada três 338
anos. A base da Pipa, localizada em Tibau do Sul, e a mais recente de todas (2000), teve 339
uma média um artigo publicado a cada dois anos). O estado de Pernambuco tem o maior 340
número de publicações referentes a estudos conduzidos em ilhas, com nove publicações 341
em Fernando de Noronha. Outros estados com um número razoável de publicações têm a 342
atuação de outros projetos. O município de Ipojuca, localizado em Pernambuco, com 343
cinco publicações, tem o trabalho de 20 anos dos Ecoassociados. Na Paraíba, os 344
municípios de João Pessoa e Cabedelo, tiveram cinco artigos cada, tem a atuação do 345
projeto Tartarugas Urbanas. 346
Artigos sobre Eretmochelys imbricata são publicados em uma grande variedade 347
de periódicos, tanto em periódicos especializados sobre quelônios, como a Marine Turtle 348
Newsletter, revista com o maior número de artigos publicados, a Chelonian Conservation 349
and Biology, segunda revista com maior número de publicações. Porém em sua maioria 350
são periódicos de circulação local e com apenas uma publicação. Apenas quatro 351
periódicos estão classificados com o Qualis A, e estes são gerais de genética ou biologia 352
molecular (Conservation Geneticse Molecular Ecology), de biologia marinha (, Journal 353
of Experimental Marine Biology and Ecology) ou ainda mais gerais (Plos ONE). 354
Os estudos foram classificados de acordo com o objetivo e resultado em oito 355
grandes temas (ver Tabela 1). O tema Ecologia abrangeu o maior número de estudos e o 356
maior número de temas específicos abordados, seguido por Ameaças à tartaruga de pente 357
como resultado de ações antrópicas. Estudos do tema Genética tiveram como foco estudar 358
a hibridização e genética de populações. Estudo de Filogeografia tratam de relacionar 359
associação genética atual com padrões e processos históricos, e a relação entre áreas de 360
nidificação e forrageamento. Estudos de Parasitologia relatam parasitas pulmonares, 361
cardíacos, hepáticos e intestinais de tartaruga de pente. Estudos de Morfologia foram nota 362
de tamanho e peso, anatomia do tubo digestivo, histopatologia do pulmão e comparação 363
de técnicas de foto-identificação. Estudos do tema Bioquímica abordou características 364
enzimáticas, bioacumulação de elementos traços, e dosagem hormonal. Os estudos que 365
23 classificamos como tema Registro são notas simplificadas de ocorrência, movimento, 366
interação biológica e morte natural (Tabela 2). 367
Abaixo daremos um enfoque qualitativo sobre os estudos dos temas Ecologia e 368
Ameaças em seções específicas. 369
370
5.1. Ecologia 371
De todos os artigos, 42,4% foram feitos na área de Ecologia. Desses, entre os 372
artigos do tema específico biologia reprodutiva, seis estudos tiveram enfoque na 373
quantificação simples de fatores associados ao processo reprodutivo e monitoramento de 374
ninhos como o número de ninhos por temporada, tempo de incubação, a taxa de sucesso 375
reprodutivo em diferentes praias, frequência e intervalo entre posturas, número de fêmeas 376
nidificando em praias (Mascarenhas et al., 2003, 2004; Marcovaldi et al., 2007, Moura et 377
al. 2012; Camillo et al 2009, Santos et al. 2013). Nos outros estudos sobre nidificação, 378
outros aspectos foram abordados. Soares et al (2017) compararam o sucesso reprodutivo 379
de C. caretta (tartaruga cabeçuda), E. imbricata (tartaruga de pente) e híbridos e 380
encontraram que o tamanho da ninhada dos híbridos é menor do que de E. imbricata, mas 381
maior do que de C. caretta, híbridos tem menor sucesso de emergência do que não-382
híbridos e C. caretta tem menor período de incubação, seguida de híbridos e E. imbricata. 383
Santos et al. (2010) investigou a relação entre a massa corporal e o gasto energético das 384
tartarugas de pente durante a nidificação, mostrando que como a perda de massa durante 385
a desova é maior que entre nidificações, isso indica a recuperação de massa corporal das 386
tartarugas entre duas nidificações. Santos et al. (2016) avaliou a seleção de habitat na 387
desova e mostrou que as tartarugas mantêm consistência na seleção de habitat dentro da 388
temporada, mas não entre temporadas. Serafini et al. (2009) analisou como as 389
caraterísticas do ambiente (distância da vegetação, cobertura vegetal e largura da praia) 390
influenciam a escolha de local para nidificação e o sucesso de eclosão, e encontraram que 391
E. imbricata não teve preferência por areia ou vegetação, a largura da praia influenciou 392
positivamente a distância percorrida e que a cobertura de vegetação na praia teve 393
influência negativa sobre o sucesso de eclosão. Um artigo mais recente avaliou a 394
influência de variáveis climáticas (temperatura do ar, precipitação acumulada e média, 395
umidade, radiação solar e velocidade do vento) sobre o sucesso de eclosão, e encontrou 396
que a temperatura do ar e precipitação acumulada foram os principais fatores climáticos 397
para o sucesso da eclosão no Rio Grande do Norte, e a temperatura do ar e a precipitação 398
média foram os principais fatores na Bahia (Montero et al. 2018). 399
24 Ainda entre os estudos do tema específico Biologia reprodutiva, Marcovaldi et al. 400
(2014) comparou a razão sexual entre duas populações distintas, sendo em média 96% 401
dos filhotes na Bahia e 89% dos filhotes no Rio Grande do Norte eram fêmeas. Outro 402
artigo relacionou razão sexual e temperatura de incubação, indicando temperatura média 403
de 31,68º, com 86% dos filhotes sendo fêmeas (Simões et al 2014). Estudos que 404
analisaram dados de encalhes tiveram como objetivo quantificar os encalhes, o tamanho, 405
sexo e causa morte da tartaruga (Poli et al., 2014, Ribeiro et al., 2014). 406
Os estudos de interação ecológica relataram a observação de relação simbiótica 407
da tartaruga de pente com o camarão palhaço (Stenopus hispidus) (Sazima et al., 2004), 408
com outras duas espécies de peixe (Abudefduf saxatilis e Stegastes rocaensis) fazendo a 409
limpeza de várias partes do corpo (Grossman et al., 2006), e também foi estudada a 410
relação simbiótica com rêmoras (Sazima et al., 2006), e também foi observado 411
comportamento de limpeza feita pelos peixes Elacatinus figaro, Stegastes sanctipauli e 412
Pomacantus paru (Proietti et al., 2012). A interação entre tubarões e tartarugas foi 413
identificada através de dados de encalhes de tartarugas (Bornatowski et al., 2012). Outros 414
dois estudos investigaram a estrutura e diversidade da comunidade de meio e macro-fauna 415
de epibiontes na carapaça de E. imbricata (Correa et al., 2014; Santos et al., 2018). Um 416
único artigo estudou interação com fase de ovos, no ninho, relatando a infestação por 417
insetos, sendo Diptera o taxón mais comumente encontrado (Silva et al., 2016). 418
Dentro da ecologia, outros temas específicos além de biologia reprodutiva e 419
interações ecológicas foram estudados com menor frequência. O tema especifico 420
movimento abrangeu estudos sobre o deslocamento feito pela tartaruga de pente antes e 421
depois da desova (Marcovaldi et al., 2012) e a modelagem da dispersão para juvenis a 422
partir de dados de correntes oceânicas (Putman et al. 2014, Proietti 2014a). Tivemos 423
apenas dois estudos sobre comportamento. Um deles verificou se a atividade de 424
alimentação estava relacionada com águas rasas ou profundas, e qual a proporção de 425
tempo em que os indivíduos ficavam em descanso ou natação (Proietti 2012), e o outro 426
observou a relação entre o estágio de desenvolvimento (juvenil, subadulto ou adulto) com 427
o tipo de comportamento e como as variáveis ambientais influenciam estes (Fernandez et 428
al., 2017). Apenas um estudo abordou o tema específico crescimento individual (Bjorndal 429
et al., 2016), analisando as taxas de crescimento somático das tartarugas-de-pente no 430
Atlântico Oeste. O estudo classificado no tema específico Manejo estudou a taxa de 431
sucesso em ninhos transferidos e não-transferidos (Mascarenhas et al., 2004). 432
25 5.2 Ameaças
434
Ameaças foi o segundo tema com maior número de publicações, 18,2% do total, 435
e abordou os impactos antropogênicos sobre as tartarugas de pente. Ingestão e 436
emaranhamento com resíduos foi tema específico de quatro artigos e que tiveram como 437
objetivo quantificar a presença de resíduos antropogênicos no trato digestivo (Macêdo et 438
al., 2011, Poli et al. 2015), os resíduos contidos dos tratos gastrointestinal e emarados no 439
corpo (entrelaçamento com redes ou linha) (Poli et al 2014), e uma revisão investigando 440
ao longo do tempo os tipos de resíduos mais ingeridos, sua distribuição geográfica e o 441
estágio de vida em que a tartaruga de pente ingere mais resíduos (Schuyler et al., 2014). 442
Estudos sobre Interações com pesca abordaram a captura de tartarugas marinhas 443
na zona costeira de Ubatuba (Gallo et., 2006), capturas incidental por embarcações (Lima 444
et al., 2010), efeito da pesca artesanal acidental, mortalidade e outras potenciais ameaças 445
a tartarugas marinhas advinda de pescadores (Guebert et al., 2013) e investigar através de 446
dados de encalhe, a causa morte das tartarugas marinhas e se tem sinais de interação com 447
pesca (Ribeiro et al., 2014). 448
Os outros temas específicos dentro do tema Ameaças tiveram menos de quatro 449
estudos publicados. Estudos sobre luz artificial abordaram o direcionamento dos filhotes 450
após eclosão com ou sem influência de luz artificial (Simões et al., 2017) e em praias 451
desabitadas ou ocupadas por residências ou hotéis (Serafini et al., 2010). No tema 452
específico bioacumulação de elementos traços foi analisado a distribuição e concentração 453
de elementos traços no fígado e rins (Macêdo et al., 2015). O artigo mais recente dentro 454
do tema ameaças é sobre mudanças climáticas (Montero et., al 2018) indicando que até 455
2100 o sucesso na produção de filhotes irá diminuir. 456
O número de artigos sobre tartaruga de pente vem aumentando ao longo do tempo 457
e abordou quatro categorias de estudo consideradas como prioritárias por Hamman et al. 458
(2010): biologia reprodutiva, biogeografia, ecologia populacional, ameaças. Este estudo 459
de Hamman et al. (2010) definiu temas importantes para pesquisa sobre tartarugas 460
marinhas através de entrevistas com pesquisadores da área. Entre os temas definidos por 461
estes autores, apenas aqueles relacionados com estratégias de conservação não foram 462
contemplados, como determinar efetivamente o estado de conservação das populações de 463
tartarugas marinhas, definir os marcos culturais, legais e socioeconômicos mais viáveis 464
para conservação, avaliação da eficiência das estratégias de conservação, e entendimento 465
sobre em que condições ecológicas, sociais e políticas o consumo de tartaruga pode ser 466
sustentando. 467
26 6. REFERENCIAS
468
Abreu-Grobois, A. & Plotkin, P. (2008) Lepidochelys olivacea. The IUCN Red List of 469
Threatened Species 2008: e.T11534A3292503. 470
http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2008.RLTS.T11534A3292503.en 471
Bjorndal, K.A., Chaloupka, M., Saba, V.S., et al. (2016) Somatic growth dynamics of 472
West Atlantic hawksbill sea turtles: A spatio-temporal perspective. Ecosphere, 7, 473
e01279. 474
Bjorndal. K.,Jackson, J.(2003) Roles of sea turtles in marine ecosystems: reconstructing 475
the past. In: Lutz, P.L.,Musick, J.A., Wyneken. J., editors. The biology of sea 476
turtles: vol.ii. p. 259 – 273. 477
Bjorndal.K.A. (1997) Foraging ecology and nutrition of sea turtles. In: Lutz, P.L., 478
Musick, J.A., editors. The biology of sea turtles. Vol.i p.199-232. 479
Bolten, A.B. (2003). Variation in sea turtle life history patterns: neritic vs. oceanic 480
developmental stages. Pages 243-257 in P.L. Lutz, J. Musick and J. Wyneken 481
(editors), The Biology of Sea Turtles, volume II. CRC Press, Boca Raton, FL 482
Bornatowski, H., Heithaus, M.R., Batista, C.M.P., & Mascarenhas, R. (2012) Shark 483
scavenging and predation on sea turtles in northeastern Brazil. Amphibia-Reptilia, 484
33, 495–502. 485
Bouchard, S. S., Bjorndal, K. A. (2000). Sea turtles as biological transporters of 486
nutrients and energy from marine to terrestrial ecosystems. Ecology, 81(8). 487
Caldwell,D.K.,Rathjen, W.F.(1969) Unrecorded west indian nesting sites for the 488
leatherback and hawksbill sea turtles,Demochelys coriacea and Eretmochelys 489
imbricata.Copeia,vol.1969, nº 3(aug.29,1969), pp. 622 – 62. 490
Camillo, C.S., Romero, R., Leone, L.G., Batista, R., Velozo, R.S., & Nogueira-Filho, 491
S.G. (2009) Características da reprodução de tartarugas marinhas (Testudines, 492
Cheloniidae) no litoral sul da Bahia, Brasil. Biota Neotropica, 9, 131–137 493
Casale, P. & Tucker, A.D. (2017) Caretta caretta. The IUCN Red List of Threatened 494
Species 2017: e.T3897A119333622. http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2017-495
2.RLTS.T3897A119333622.en 496
Chacón, D. (2004) La tortuga carey Del Caribe – Introducción a su biologia e estado de 497
conservación. WWF – Programa Regional para América Latina y el Caribe, San 498
José, Costa Rica. 499
Chan, E.H., Liew, H.C. (1999) Hawksbill turtles, Eretmochelys imbricata nesting on 500
Redang island, Malaysia,from 1993-1997. Chelonian Conservation and Biology. 501
3(2): 326-329 502
Cites. (2019) Convention on Internacional Trade in Endangered Species of wild Fauna 503
and Flora. Disponivel em: http://www.cites.org/eng/app/appendices.shtml 504
Conceição, M.B., Levy, J.A., Marins, L.F., & Marcovaldi, M.A. (1990) Eletrophoretic 505
characterization of a hybrid between Eretmochelys imbricata e Caretta caretta 506
(Chelonidae). Comparative Biochemistry and Physiology, 97, 275–278. 507
Corrêa, G.V. V, Ingels, J., Valdes, Y. V, Fonsêca-Genevois, V.G., Farrapeira, C.M.R., 508
& Santos, G.A.P. (2014) Diversity and composition of macro- and meiofaunal 509
carapace epibionts of the hawksbill sea turtle (Eretmochelys imbricata Linnaeus, 510
1822) in Atlantic waters. Marine Biodiversity, 44, 391–401. 511
27 dei Marcovaldi, M.A.G., Santos, A.J.B., Santos, A.S., Soares, L.S., Lopez, G.G.,
512
Godfrey, M.H., López-Mendilaharsu, M., & Fuentes, M.M.P.B. (2014) Spatio-513
temporal variation in the incubation duration and sex ratio of hawksbill hatchlings: 514
Implication for future management. Journal of Thermal Biology, 44, 70–77. 515
Fernandes, A., Bondioli, A.C. V, Solé, M., & Schiavetti, A. (2017) Seasonal variation in 516
the behavior of sea turtles at a Brazilian foraging area. Chelonian Conservation and 517
Biology, 16, 93–102. 518
Gaffney, E.S 1990. The comparative osteology of The Triassic turtles Proganochelys. 519
Bulletin of American Museum of Natural History, v. 194, p. 1-263. 520
Gallo, B.M.G., Macedo, S., Giffoni, B. de B., Becker, J.H., & Barata, P.C.R. (2006) Sea 521
turtle conservation in Ubatuba, southeastern Brazil, a feeding area with incidental 522
capture in coastal fisheries. Chelonian Conservation and Biology, 5, 93. 523
Grossman, A., Sazima, C., Bellini, C., & Sazima, I. (2006) Cleaning symbiosis between 524
hawksbill turtles and reef fishes at Fernando de Noronha Archipelago, off 525
northeast Brazil. Chelonian Conservation and Biology, 5, 284–288. 526
Guebert, F.M., Barletta, M., & Costa, M.F. (2013) Threats to sea turtle populations in 527
the Western Atlantic: poaching and mortality in small-scale fishery gears. Journal 528
of Coastal Research, 65, 42–47. 529
Hamann, M.; Godfrey, M. H.; Seminoff, J. A.; Arthur, K.; Barata, P.C.R.; Bjorndal, K. 530
A.; Bolten, A. B.; Broderick, A. C.; Campbell, L. M.;Carreras, C.; Casale, P.; 531
Chaloupka, M.; Chan, S. K. F.; Coyne, M. S.; Crowder, L. B.; Diez, C. E.; Dutton, 532
P. H.; Epperly, S. P.; Fitzsimmons, N. N.; Formia, A.; Girondot, M.; Hays, G. C.; 533
Ijiunn, C.; Kaska, Y.; Lewison, R.; Mortimer, J. A.; Nichols, W. J.; Reina, R. D.; 534
Shanker, K.;Spotila, J. R.; Tomás, J.; Wallace, B. P.; Work, T. M.; Zbinden, J. & 535
Godley, B. J. 2010 Global research priorities for sea turtles: informing 536
management and conservation in the 21st century. Endangered Species Research, 537
v. 11, p. 245-269 538
Kampalath, R. Gardner, S.C.; Méndez-Rodríguez, L.; Jay, J.A.(2006). Total and methyl 539
mercury in three species of sea turtles of Baja California Sur. Marine Pollution 540
Bulletin v. 52, p. 1784–1832. 541
Keimer,I.F. Ridealgh, D. Fretwell, G. 1968. Salmonella regent: a new species associated 542
with colitis in Pacific hawksbill turtle (Eretmochelys imbricata bissa). J. Pathol 543
Bacteriol. v. 96. p. 215-217 544
León,Y.M., Bjorndal, K.A (2002) Selective feeding in the hawksbill turtle,an important 545
predation in coal reef ecosystems.Marine Ecology Progress Series. 245,249- 258 546
Lima, E., Melo, M., & Barata, P.C.R. (2010) Incidental capture of sea turtles by the 547
lobster fishery off the Ceará coast, Brazil. Marine Turtle Newsletter, 128, 16–19. 548
Luschi, P., Hays, G.C., Papi, F. (2003) A review of long-distance movements by marine 549
turtles,and the possible role of ocean currents.Oikos, 103, 293 – 302 550
Macêdo, G.R. (2012) Distribuição de elementos traço nos tecidos de tartarugas de pente 551
(Eretmochelys imbricata) e tartarugas verdes (Chelonia mydas) no litoral norte da 552
Bahia,Brasil. 75p. Dissertação (Ciência Animal nos Trópicos), Universidade 553
Federal da Bahia, Bahia, 2012. 554
Macêdo, G.R., Tarantino, T.B., Barbosa, I.S., Pires, T.T., Rostan, G., Goldberg, D.W., 555
Pinto, L.F.B., Korn, M.G.A., & Franke, C.R. (2015) Trace elements distribution in 556
28 hawksbill turtle (Eretmochelys imbricata) and green turtle (Chelonia mydas) 557
tissues on the northern coast of Bahia, Brazil. Marine Pollution Bulletin, 94, 284– 558
289. 559
Macedo, R., Pires, T., Rostán, G., Goldberg, D., Leal, D., Garcez Neto, A., & Franke, 560
C. (2011) Ingestão de resíduos antropogênicos por tartarugas marinhas no litoral 561
norte do estado da Bahia, Brasil. Ciência Rural, 41, 1938–1943. 562
Marcovaldi, M.A. & Marcovaldi, G.G.( 1999). Marine turtles of Brazil: the history and 563
structure of Projeto TAMAR-IBAMA. Biol. Conserv. 91(1):35-41. 564
Marcovaldi, M.A., Lopez, G.G., Soares, L.S., & López-Mendilaharsu, M. (2012) 565
Satellite tracking of hawksbill turtles Eretmochelys imbricata nesting in northern 566
Bahia, Brazil: turtle movements and foraging destinations. Endangered Species 567
Research, 17, 123–132. 568
Marcovaldi, M.A., Lopez, G.G., Soares, L.S., Santos, A.J.B., Bellini, C., & Barata, 569
P.C.R. (2007) Fifteen years of hawksbill sea turtle (Eretmochelys imbricata) 570
nesting in northern Brazil. Chelonian Conservation and Biology, 6, 223. 571
Marcovaldi, M.A.; Lopez, G.G.; Soares, L.S.; Santos, A. J. B.; Bellini, A.; Santos, A. S. 572
S.; Lopez, M.(2011) Avaliação do estado de conservação da tartaruga marinha 573
Eretmochelys imbricata (Linnaeus, 1766) no Brasil. Biodiversidade Brasileira, 1, 574
20- 27 575
Márquez, R.M. 1994. synopsis of biological data on the Kemp’sridley turtle 576
Lepidochelys kempi (Garman, 1880).rome: Noaa technical Memorandum. NMFs-577
sEFCsC-343 578
Mascarenhas, R., Santos, R., Santos, A., & Zeppelini, D. (2004) Nesting of hawksbill 579
turtles in Paraíba-Brazil: avoiding light pollution effects. Marine Turtle Newsletter, 580
104, 1–3. 581
Mascarenhas, R., Zeppelini Filho, D., & Moreira, V. (2003) Observations on sea turtles 582
in the state of Paraíba, Brazil. Marine Turtle Newsletter, 101, 16–18. 583
Meylan, A. B.; Meylan P. A.(2000) Introduccíon in la evolucíon, histórias de vida y 584
biología de las tortugas marinas. In ECKERT, Karen, L. et al. Técnicas de 585
investigación y manejo para la conservación de las tortugas marinas (Traduccion al 586
español). Pennsylvania: Grupo Especialista em Tortugas Marinas IUCN/CSE. 587
Montero, N., dei Marcovaldi, M.A.G., Lopez–Mendilaharsu, M., Santos, A.S., Santos, 588
A.J.B., & Fuentes, M.M.P.B. (2018) Warmer and wetter conditions will reduce 589
offspring production of hawksbill turtles in Brazil under climate change. PLOS 590
ONE, 13, e0204188. 591
Mortimer, J. A. & Donnelly, M. 2008. IUCN Red List status assessment, hawksbill 592
turtle (Eretmochelys imbricata). Marine Turtle Specialist Group. 593
Mortimer, J.A, Bresson, R.(1999). Temporal distribution and periodicity in hawksbill 594
turtles(Eretmochelys imbricata) nesting at Cousin island, Republic of 595
Seychelles,1971-1997.Chelonian Conservation and Biology,3(2): 318- 325 596
Moura, C., Guimarães, E., Moura, G.J.B., Amaral, G.J.A., & Silva, A.C. (2012) 597
Distribuição espaço-temporal e sucesso reprodutivo de Eretmochelys imbricata nas 598
praias do Ipojuca, Pernambuco, Brasil. Iheringia - Serie Zoologia, 102, 254–260. 599
Musick, J. A.; Limpus, C. J.(1997) Habitat utilization and migration in juvenile sea 600
29 turtles. The biology of sea turtles, v. 1, p. 137-163.
601
Pilcher, N. J. & L. Ali. 1999. Reproductive biology of the hawksbill 602
turtle, Eretmochelys imbricata, in Sabah, Malaysia. Chelonian Conservation & 603
Biology 3: 330-336. 604
Poli, C., Lopez, L.C.S., Mesquita, D.O., Saska, C., & Mascarenhas, R. (2014) Patterns 605
and inferred processes associated with sea turtle strandings in Paraiba State, 606
Northeast Brazil. Brazilian Journal of Biology, 74, 283–289. . 607
Poli, C., Mesquita, D.O., Saska, C., & Mascarenhas, R. (2015) Plastic ingestion by sea 608
turtles in Paraíba State, Northeast Brazil. Iheringia - Serie Zoologia, 105, 265–270. 609
Poloczanska, E.S.; Limpus, C.J. & Hays, G.C. 2009. Vulnerability of marine turtles to 610
climate change. Advances in Marine Biology, 56: 151-211. 611
Portaria IBAMA nº 10 de 30/01/1995: Proíbe o trânsito de qualquer veículo na zona 612
litorânea compreendida entre a linha de maré mais baixa até 50 m acima da maré 613
mais alta do ano, nas praias de desova. 614
Portaria IBAMA nº 11 de 30/01/1995: Proíbe qualquer fonte de iluminação que 615
ocasione intensidade luminosa superior a Zero Lux, em uma faixa de praia da 616
maré mais baixa, até 50 m acima da linha da maré mais alta do ano, nas áreas de 617
desova que incluem as desde Farol de São Tomé, no Rio de Janeiro, até o Estado 618
do Espírito Santo; norte do Espírito Santo; sul da Bahia; praias do Farol de Itapuã, 619
em Salvador, até Ponta dos Mangues, no Estado de Sergipe; de Pirambú (Sergipe) 620
até Penedo, no Estado de Alagoas; as praias de Fernando de Noronha e a Praia da 621
Pipa, no Rio Grande do Norte. 622
Portaria nº G5 da Superintendência do Desenvolvimento da Pesca (BRASIL) 31 de 623
janeiro 1986: Proíbe a captura de quaisquer espécies de tartarugas marinhas. 624
Portaria Interministerial 74/2017. Estabelece medidas mitigadoras para redução da 625
captura incidental e da mortalidade de tartarugas marinhas por embarcações 626
pesqueiras que operam na modalidade espinhel horizontal de superfície no mar 627
territorial brasileiro, na zona econômica exclusiva brasileira e águas internacionais 628
Pough, F. H.; Janis, C. M.; Heiser, J. B.(2003) A vida dos vertebrados. 2.ed. São Paulo: 629
Atheneu, p. 699. 630
Pritchard, P. C. H. (1997) Evolution, phylogeny, and current status. In: Lutz, P. L.; 631
Musick, J. A. The biology of sea turtles. Boca Raton: CRC Press, Marine Science 632
Series, p. 1-28 633
Pritchard, P.C.H., Mortimer, J.a. 1999. taxonomy, external morphology, and species 634
identification. in: Eckert, K.L., Bjorndal K.a., abreu-Grobois, F.a., donnelly, M., 635
editors. research and Management techniques for the Conservation of sea turtles. 636
Washington: iUCN/ssC Marine turtle specialist Group. Publication, n. 4. p. 23-44 637
Proietti, M.C., Reisser, J., & Secchi, E.R. (2012) Foraging by immature hawksbill sea 638
turtles at Brazilian islands. Marine Turtle Newsletter, 135, 4–6. 639
Proietti, M.C., Reisser, J., Marins, L.F., Marcovaldi, M.A., Soares, L.S., Monteiro, D.S., 640
Wijeratne, S., Pattiaratchi, C., & Secchi, E.R. (2014a) Hawksbill × loggerhead sea 641
turtle hybrids at Bahia, Brazil: Where do their offspring go? PeerJ, 2, e255. 642
Putman, N.F., Abreu-Grobois, F.A., Broderick, A.C., Ciofi, C., Formia, A., Godley, 643
B.J., Stroud, S., Pelembe, T., Verley, P., & Williams, N. (2014) Numerical 644
30 dispersal simulations and genetics help explain the origin of hawksbill sea turtles 645
in Ascension Island. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 450, 646
98–108. 647
Reis, E.C., Goldberg, D.W. (2017) Biologia, ecologia e conservação de tartarugas 648
marinhas. In: Reis, E.C., Curbelo-Fernandez, M.P. Mamíferos, quelônios e aves: 649
caracterização ambiental regional da Bacia de Campos, Atlântico Sudoeste. Rio de 650
Janeiro: Elsevier. Habitats, v. 7. p. 63-89. 651
Ribeiro, A., Barreto, L., Ribeiro, L., & Azevedo, R.R. (2014) Conservation aspects of 652
sea turtles in Maranhão Island, São Luis, Brazil. Bioscience Journal, 30, 874–878. 653
Richardson, P, B., Broderick, A. C., Godley, B. J. Ranger, S.(2006). Marine Turtle 654
Fisheries in the UK overseas territories of the Caribbean: Domestic legislation and 655
the requirements of multilateral agreeents. Journal of Internetional Wildlife Law 656
and Policy, 9 :223- 246. 657
Sanches, T.M., Bellini, C. 1999. Juvenile Eretmochelys imbricate and Chelonia mydas 658
in the archipelago of Fernando de Noronha, Brazil. Chelonian Conservation and 659
Biology. 3(2): 308-311 660
Santana, W. M.; Silva-Leite, R. R.; Silva, K. P.; Machado, R. A. 2009. Primeiro 661
registro de nidificação de tartarugas marinhas das espécies Eretmochelys imbricata 662
(Linnaeus, 1766) e Lepidochelys olivacea (Eschscholtz, 1829), na região da Área 663
de Proteção Ambiental Delta do Parnaíba, Piauí, Brasil. Pan-American Journal of 664
Aquatic Sciences, v.3, n.4, p. 369-371. 665
Santos, A.J.B., Bellini, C., Vieira, D.H.G., Neto, L.D., & Corso, G. (2013) Northeast 666
Brazil shows highest hawksbill turtle nesting density in the South Atlantic. 667
Endangered Species Research, 21, 25–32. 668
Santos, A.J.B., Freire, E.M.X., Bellini, C., & Corso, G. (2010) Body mass and the 669
energy budget of gravid hawksbill turtles (Eretmochelys imbricata) during the 670
nesting season. Journal of Herpetology, 44, 352–359. 671
Santos, A.J.B., Lima Neto, J.X., Vieira, D.H.G., Dutra Neto, L., Bellini, C., 672
Albuquerque, N.S., Corso, G., & Soares, B.L. (2016) Individual nest site selection 673
in hawksbill turtles within and between nesting seasons. Chelonian Conservation 674
and Biology, 15, 109–114. 675
Santos, G.A.P., Corrêa, G.V. V, Valdes, Y., Oliveira, D., Fonsêca-Genevois, V.G., 676
Silva, A.C., Pontes, L.P., Dolan, E., & Ingels, J. (2018) Eretmochelys imbricata 677
shells present a dynamic substrate for a facilitative epibiont relationship between 678
macrofauna richness and nematode diversity, structure and function. Journal of 679
Experimental Marine Biology and Ecology, 502, 153–163. 680
Sazima, I. & Grossman, A. (2006) Turtle riders: remoras on marine turtles in Southwest 681
Atlantic. Neotropical Ichthyology, 4, 123–126. 682
Sazima, I., Grossman, A., & Sazima, C. (2004) Hawksbill turtles visit moustached 683
barbers: cleaning symbiosis between Eretmochelys imbricata and the shrimp 684
Stenopus hispidus. Biota Neotropica, 4, 1–6. 685
Scheffers, B.R., De Meester, L., Bridge, T.C.L., Hoffmann, A.A., Pandolfi, J.M., 686
Corlett, R.T. Butchart, S.H.M., Pearce-Kelly, P., Kovacs, K.M., Dudgeon, D., 687
Pacifici, M., Rondinini, C., Foden, W.B., Martin, T.G., Mora, C., Bickford, D., 688
Watson, J.E.M. 2016. The broad footprint of climate change from genes to biomes 689
31 to people. Science 354: aaf7671.
690
Schuyler, Q., Hardesty, B.D., Wilcox, C., & Townsend, K. (2014) Global analysis of 691
anthropogenic debris ingestion by sea turtles. Conservation Biology, 28, 129–139. 692
Seminoff, J.A. (2004) Chelonia mydas. The IUCN Red List of Threatened Species 693
2004: e.T4615A11037468. 694
http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2004.RLTS.T4615A11037468.en 695
Serafini, T., Carneiro, K., Lima, M., Luca, M., Bosquirolli, M., & Saliés, E. (2010) 696
Identifying and mitigating hatchling disorientation on nesting beaches. Marine 697
Turtle Newsletter, 129, 14–16. 698
Serafini, T., Lopez, G.G., & Rocha, P. (2009) Nest site selection and hatching success 699
of hawksbill and loggerhead sea turtles (Testudines, Cheloniidae) at Arembepe 700
Beach, northeastern Brazil. Phyllomedusa, 8, 3–17. 701
Shaffer, H.B. 2009. Turtles (Testudines). in: Hedges, S.B., Kumar, S., editors. The 702
timetree of life. Oxford University Press. p. 398-401 703
Silva, P.F., Chaves, M.F., Santos, M.G., Santos, A.J.B., Magalhães, M. dos S., 704
Andreazze, R., & Moura, G.J.B. (2016b) Insect infestation of hawksbill sea turtle 705
eggs in Rio Grande do Norte, Brazil. Chelonian Conservation and Biology, 15, 706
147–153. 707
Simões, T.N., Silva, A.C. da, Santos, E.M. dos, & Chagas, C.A. (2014) Temperatura de 708
incubação e razão sexual em filhotes recém-eclodidos da tartaruga marinha 709
Eretmochelys imbricata (Linnaeus, 1766) no município do Ipojuca, Pernambuco, 710
Brasil. Papéis Avulsos de Zoologia, 54, 363–374. 711
Simões, T.N., Silva, A.C., & Moura, C.C.M. (2017) Influence of artificial lights on the 712
orientation of hatchlings of Eretmochelys imbricata in Pernambuco, Brazil. 713
Zoologia, 34, e13727. 714
Snover, M.L., Balazs, G.H., Murakawa, S.K.K., Hargrove, S.K. Rice, M.R. Seitz, W.A. 715
2013. Age and growth rates of Hawaiian hawksbill turtles (Eretmochelys 716
imbricata) Using skeletochronology. Marine Biology. 160(1): 37-46 717
Soares, L.S., Bjorndal, K.A., Bolten, A.B., dei Marcovaldi, M.A.G., Luz, P.B., 718
Machado, R., Lo, R., McDaniel, S.F., Payton, A.C., Waltzek, T.B., & Wayne, M.L. 719
(2018) Effects of hybridization on sea turtle fitness. Conservation Genetics, 19, 720
Soares, L.S., Bolten, A.B., Wayne, M.L., Vilaça, S.T., Santos, F.R., dei Marcovaldi, 721
M.A.G., & Bjorndal, K.A. (2017) Comparison of reproductive output of hybrid sea 722
turtles and parental species. Marine Biology, 164, 9. 723
turtles, and the possible role of ocean currents. Oikos. 103(2): 293-302. 724
Wallace, B.P., Tiwari, M. & Girondot, M. (2013) Dermochelys coriacea. The IUCN 725
Red List of Threatened Species 2013: e.T6494A43526147. 726
http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2013-2.RLTS.T6494A43526147.en 727
Witherington, B.,Hirama, S., Hardy, R (2012) Young sea turtles of the pelagic 728
sargassum-dominated drift community: habitat use,population density,and 729
threats.Marine Ecology Progress series. 463. 1-22 730
Wyneken, J. 2001. the anatomy of sea turtles. Miami:National oceanic and atmospheric 731
administration, U.s. department of Commerce. Noaa technical Memorandum 732
NMFs-sEFsC, 470. 733
32 Yamano, H., Sugihara, K., and Nomura, K. 2011. Rapid poleward range expansion of 734
tropical reef corals in response to rising sea surface temperatures. Geophysical 735
Research Letters 38, L04601. 736
