MINISTÉRIO DA CIÊNCIA, TECNOLOGIA, INOVAÇÕES E COMUNICAÇÕES INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA INTERIOR
Composição e estabilidade temporal de assembleias de peixes em igarapés de cabeceira na bacia do rio Xingu
André Ribeiro Martins
Manaus, Amazonas Março, 2020
MINISTÉRIO DA CIÊNCIA, TECNOLOGIA, INOVAÇÕES E COMUNICAÇÕES INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA INTERIOR
André Ribeiro Martins
Composição e estabilidade temporal de assembleias de peixes em igarapés de cabeceira na bacia do rio Xingu
Orientador: Dr. Jansen Alfredo Sampaio Zuanon
Manaus, Amazonas
Março, 2020
Dissertação apresentada ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas, área de concentração em Biologia de Água Doce e Pesca Interior.
Sinopse:
Avaliou-se os efeitos da perenidade do fluxo e de eventos severos de secas na estrutura de assembleias de peixes em igarapés de terra firme da bacia do rio Xingu.
Palavras-chave: Ictiofauna amazônica, Estrutura de comunidades, Distúrbios ambientais, Secas hidrológicas.
Dedicatória
À minha família Meus pais, Terezinha Ribeiro e Lazaro Martins Meus irmãos: Leandro, Adriano, Andréa e Danielle
Meus sobrinhos: Bernardo e Murilo Minha avó: Maria do Carmo†
Agradecimentos
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) por meio do Programa de Pós-Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior (PPG-BADPI) pela oportunidade de conhecer um pouco mais sobre a Amazônia e pelo aperfeiçoamento dos meus conhecimentos em torno do vasto mundo da Biodiversidade.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela concessão de bolsa durante o período de mestrado.
Às empresas Norte Energia e Leme Engenharia pelo financiamento do Projeto de Monitoramento e Investigação Taxonômica da Ictiofauna, no âmbito do Plano Básico Ambiental, da UHE Belo Monte, que permitiu a obtenção dos dados.
Aos professores/pesquisadores do INPA que tanto contribuíram para minha formação. Ao Dr. Urbano Lopes† pelas contribuições que me permitiram encarar uma área complexa e desafiadora que é a Estatística.
Aos avaliadores do plano de dissertação e da aula de qualificação pelas contribuições ao nosso projeto: Alessandro Bifi, Carlos Edwar, Cláudia de Deus, Flávia Souza, Helder Espírito-Santo, Rafaela Ota. Por todo aprendizado, obrigado.
Ao meu Orientador Jansen Zuanon, pela atenção durante o processo de orientação, pelos conhecimentos compartilhados, pelo incentivo, paciência e generosidade que tornaram a realização deste trabalho uma fonte enriquecedora para minha formação pessoal e profissional. Muito obrigado.
Ao Leandro Melo de Sousa, pela confiança nos objetivos propostos no presente trabalho e pelo acolhimento no Laboratório de Ictiologia de Altamira (LIA), Tommaso Giarrizzo pela colaboração que permitiu a utilização dos dados e ao Thiago Vieira pela ajuda e considerações dadas ao trabalho.
Aos alunos e profissionais da Coleção de Peixes do INPA, por terem me acolhido durante esses dois anos, pelas conversar científicas, aleatórias e pela amizade: Bifi, Renildo, Marcelo, Carlisson, Vitória, Douglas, Gabriel, Isaac, Rafa. Obrigado. À Lucia Rapp pelo acolhimento no seu grupo de pesquisa, muito além dos ensinamentos acadêmicos, sua generosidade traz ensinamentos para vida. Obrigado.
Ao Douglas Bastos, pela oportunidade de conhecer um pouco da ictiofauna de igarapés da Volta Grande do Xingu, pelo suporte e por todas as conversar sobre ecologia de peixes. Acima de tudo pela sua amizade. Obrigado.
À Alany Gonçalves pela amizade e pelo suporte acadêmico e pessoal, serei sempre grato pela coragem que você teve em abrir as portas da tua casa, mesmo você sendo perfeccionista e já sabendo da minha total desorganização na vida. Ao Mateus e Tais por compartilharem esse momento de formação.
Aos amigos e colegas da turma de Mestrado 2018 (Chiara, Davi, Eline, Fabiele, Gilvan, Gisellem, Harley, Hillary, Jessica, Guilherme, Lívia, Lídia, Luana, Mateus, Monique, Tais, Teófilo, Tomaz). Por compartilharem esse momento de felicidades e sofrimentos.
Aos profissionais da Escola Estadual de Ensino Médio Melvin Jones (Uruará-Pará), foi uma experiencia gratificante e enriquecedora lecionar na escola de onde sou egresso; Antônio, Cátia, Cristina, Claudinéia, Eliana, Jean, Rosangela, Neuma, Sula, Zortea, e todos os demais professores e profissionais, obrigado. Andréa Nascimento, agradeço por tudo. Sou eternamente grato pelo incentivo de muitos de vocês para realização de um curso de pós-graduação. Adriana, Fabrícia, Kerline e Silas†, fui privilegiado por ter conhecido vocês no início da minha atuação profissional, vocês são fontes riquíssimas de expiração pessoal e profissional.
À Keila Magalhães, Thalita Silva e Rafael Santos sou grato pela amizade e por sempre estarem torcendo pelo meu sucesso. A todos os amigos, obrigado.
À minha família, meus pais, (Terezinha Ribeiro e Lazaro Martins), irmãos (Leandro, Adriano, Andréa e Danielle), sobrinhos (Bernardo e Murilo). Por todo carinho, dedicação e por sempre torcerem pelo meu sucesso.
Epígrafe
Quando a vida te decepciona, qual é a solução? Continue a nadar! Continue a nadar! Continue a nadar, nadar, nadar! Dori, Procurando Nemo
Resumo
A bacia amazônica abriga um complexo sistema de pequenos cursos d’água, conhecidos regionalmente como igarapés. Esses pequenos igarapés são altamente dependentes da disponibilidade de chuvas em suas áreas de drenagem, o que os tornam sensíveis às mudanças ambientais em curso no planeta. Estudos recentes indicam que a ictiofauna amazônica apresenta uma baixa resistência e resiliência às mudanças climáticas, sendo sensível a mudanças climáticas abruptas, como secas extremas, e graduais, como o aumento da precipitação e da frequência de tempestades. Diante da fragilidade dessa ictiofauna e dos modelos climáticos que preveem o aumento da frequência e intensidade de eventos extremos, torna-se fundamental identificar os efeitos desses eventos sobre essas assembleias para a elaboração de estratégias eficientes de conservação. Neste estudo, verificamos se existem diferenças na composição das assembleias de peixes de igarapés de terra firme perenes entre os períodos de seca e chuva, e avaliamos os efeitos da interrupção de fluxo causada por uma forte seca sobre a ictiofauna de 12 igarapés de terra firme da bacia do rio Xingu, na Amazônia Oriental brasileira, entre 2012 e 2014. No final do período seco do primeiro ano de amostragens, seis desses igarapés secaram completamente ou ficaram reduzidos a poças desconectadas. Verificou-se que as assembleias de peixes dos igarapés perenes apresentam estabilidade na sua estrutura ao longo do tempo, não diferindo entre os períodos de seca e chuva. Por outro lado, as assembleias de peixes dos igarapés que secaram tomaram uma nova configuração após a interrupção temporária do fluxo. A maioria das mudanças detectadas foram transitórias, no entanto, algumas persistiram após a retomada do fluxo. Em conjunto, esses resultados indicam que eventos de secas fortes podem alterar a composição de espécies de peixes de igarapés de cabeceira, e que tais mudanças podem persistir em médio prazo (anos).
Palavras-chave: Ictiofauna amazônica, Estrutura de comunidades, Distúrbios ambientais, Secas hidrológicas, Riachos intermitente.
Abstract
The Amazon basin harbor to a complex system of small watercourses, known regionally as igarapés. These small streams are highly dependent on the availability of rain in their drainage areas, which makes them sensitive to the environmental changes taking place on the planet. Recent studies indicate that ichthyofauna amazonian presents a low resistance and resilience to climate change, being sensitive to abrupt climate changes, such as extreme and gradual droughts, such as increased precipitation and frequency of stormy. Faced with the fragility of this ichthyofauna and the climatic models that predict the increase in the frequency and intensity of extreme events, it is essential to identify the effects of these events on these assemblies in order to develop efficient conservation strategies. In this study, we verified whether there are differences in the composition of the fish assemblages of terra-firme perennial streams between periods of drought and rain, and we assessed the effects of the flow interruption caused by a severe drought on the ichthyofauna of 12 streams of terra-firme in the Xingu river basin, in the Brazilian East Amazon, between 2012 and 2014. At the end of the dry period of the first year of sampling, six streams dried up completely or were reduced to disconnected puddles of water. It was found that the fish assemblages of the perennial streams present stability in their structure over time, not differing between periods. On the other hand, the fish assemblages of the streams that dried up took on a new configuration after the temporary interruption of the flow. Most of the changes detected were transient, however, some persisted after the flow resumed. Together, these results indicate that severe drought events can change the composition of fish species in headwater streams and that such changes may persist in the medium term (years).
Keywords: Community structure, Ichthyofauna, Environmental disturbances, Intermittent streams, Hydrological droughts.
Sumário
Resumo ... ix
Abstract ... x
Lista de figuras ... xii
Introdução geral ... 14 Objetivos ... 19 Objetivo geral ... 19 Objetivos específicos ... 19 Premissas e Hipóteses ... 20 Referências bibliográficas ... 21 Capítulo 1 ... 26 Resumo ... 27 Abstract ... 28 Introdução ... 29 Materiais e métodos ... 32 Área de estudo ... 32 Amostragens da ictiofauna ... 33 Análise de dados ... 36 Resultados ... 37
Conclusões e considerações finais ... 53
Referências ... 55
Lista de figuras
Figura 1 Exemplos de igarapés amostrados com fluxo d’água (A-D) e igarapés com fluxo interrompido durante períodos de seca forte (E-F). ... 33 Figura 2. Localização geográfica dos 12 pontos amostrados, identificando os igarapés que sofreram perda de fluxo e os igarapés perenes. ... 34 Figura 3. Ordenação dos dois primeiros eixos da PCoA para dados de (A) presença/ausência e (B) abundância das 88 espécies de peixes capturadas nos períodos chuvosos e de estiagem em 6 igarapés de terra firme perenes da região da Volta Grande do Xingu entre 2012 e 2014. ... 39 Figura 4. Ordenação dos dois primeiros eixos da PCoA para dados de (A) presença/ausência e (B) abundância das 88 espécies de peixes capturadas em seis igarapés perenes de terra firme da região da Volta Grande do Xingu entre os anos de 2012 e 2014. 40 Figura 5. Distância euclidiana da composição de espécies entre eventos de amostragens, calculadas a partir dos escores PCoA com base na presença/ausência das espécies. (A) igarapés perenes; (B) igarapés que sofreram com a perda do fluxo. (*) Apresentou diferença significativa entre a amostragem realizada em junho 2012 e a realizada em janeiro 2013; (**) apresentou diferenças significativas entre janeiro 2013 e outubro de 2014. ... 42 Figura 6. Distância euclidiana da composição de espécies entre eventos de amostragens, calculadas a partir dos escores PCoA com base na abundância relativa das espécies. (A) igarapés perenes; (B) igarapés que sofreram com a perda do fluxo. (*) apresentou diferença significativa entre a amostragem realizada em junho 2012 e a realizada em janeiro 2013; (**) apresentou diferenças significativas entre janeiro 2013 e outubro de 2014. ... 43 Figura 7. Abundância total de espécies de peixes que reduziram em abundância imediatamente após a perda do fluxo, com posterior (22 meses depois) recomposição da abundância. Espécies selecionadas em função da contribuição para as diferenças de capturas nas análises de SIMPER. ... 45 Figura 8. Abundância total de espécies de peixes que aumentaram em abundância imediatamente após a perda do fluxo, com posterior (22 meses depois) recomposição da abundância. Espécies selecionadas em função da contribuição para as diferenças de capturas nas análises de SIMPER. ... 46
Apêndices
Apêndice 1. Média dos Fatores físico-químicos da água, estruturais locais e declividade das microbacias dos 12 igarapés de terra firme da região da Volta Grande do Xingu amostrados entre 2012 e 2014. ... 62 Apêndice 2. Resultados das Análises de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA) para os dados de abundância relativa das espécies de peixes nos igarapés que sofreram com a perda superficial da água entre os períodos amostrados. ... 63 Apêndice 3. Resultados das Análises de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA) para os dados de presença/ausência das espécies de peixes nos igarapés que sofreram com a perda superficial da água entre os períodos amostrados. ... 64 Apêndice 4. Abundância por evento de amostragem das espécies que diminuíram em abundância após a perda do fluxo da água no final da estiagem de 2012 (novembro) e responsáveis por 95% da diferença nas assembleias entre o início da estiagem de 2012 (junho) e o início da estação chuvosa de 2013 (janeiro). * espécies que aumentaram em abundância entre o início da estação chuvosa de 2013 (janeiro) e o final da estiagem de 2014 (outubro), responsáveis por 95% da diferença capturada na análise de SIMPER ...65 Apêndice 5. Abundância por evento de coleta das espécies que aumentaram em abundância após a perda do fluxo da água no final da estiagem de 2012 (novembro), e indicadas na análise SIMPER como responsáveis por 95% da diferença nas assembleias entre o início da estiagem de 2012 (junho) e o início estação chuvosa de 2013 (janeiro)...67
Apêndice 6. Resultados da análise de SIMPER com base nos dados de abundância relativa das espécies capturadas no início da estiagem de 2012 (junho de 2012) e no início da estação chuvosa de 2013 (janeiro de 2013) nos igarapés que sofreram com a perda fluxo na bacia do rio Xingu. * espécies responsáveis por 95% da diferença capturada na análise de SIMPER... 68 Apêndice 7. Resultados da análise de SIMPER com base nos dados de abundância relativa das espécies capturadas no início da estação chuvosa de 2013 (janeiro de 2013) e a estiagem de 2014 (outubro de 2014) nos igarapés que sofreram com a perda fluxo na bacia do rio Xingu. * espécies responsáveis por 95% da diferença capturada na análise de SIMPER ...70 Apêndice 8. Lista das espécies de peixes amostradas em 12 igarapés da região da Volta Grande do Xingu nos 12 levantamentos realizados entre 2012 e 2014. ...72
Introdução geral
As teorias ecológicas que buscam explicar os padrões de organização das comunidades biológicas podem ser divididas entre as fundamentadas em processos determinísticos ou estocásticos (Gravel et al. 2006). Segundo a abordagem determinística, as espécies persistem em um determinado ambiente de acordo com limites físicos definidos por seus nichos ecológicos (Poff 1997). A perspectiva estocástica, por outro lado, considera que processos de recrutamento ou exclusão de indivíduos podem ser independentes das características de nicho das espécies (Lepori e Malmqvist 2009).
O modelo determinístico considera que a montagem das comunidades ocorre por processos nos quais as características do habitat restringem a ocorrência de espécies que não possuam adaptações para sobreviverem sob aquelas condições ambientais específicas (Grossman et al. 1982, Poff 1997, Lepori e Malmqvist 2009). Sob a ótica deste modelo, as comunidades biológicas são caracterizadas pela previsibilidade da sua estrutura no espaço e no tempo (Grossman et al. 1982), ou seja, ambientes semelhantes em um mesmo domínio biogeográfico apresentam grandes chances de abrigar comunidades similares (Lepori e Malmqvist 2009). Mesmo após distúrbios ambientais, como, por exemplo, secas ou cheias extremas (Matthews et al. 2013), comunidades de peixes de água doce seguem trajetórias similares até retornarem às condições anteriores às perturbações (Grossman et al. 1982, Lepori e Malmqvist 2009, Matthews et al. 2013). Em contrapartida, o modelo estocástico prediz que extinções ou colonizações aleatórias produzem comunidades fracamente previsíveis, onde ambientes semelhantes podem apresentar comunidades biológicas consideravelmente distintas (Hubbell 2001). A perspectiva estocástica enfatiza a importância das pressões ambientais, sustentando que o ambiente raramente é estável o suficiente para permitir um equilíbrio dentro das comunidades (Hubbell 2001). Embora os modelos estocásticos e determinísticos pareçam mutuamente exclusivos, é possível que diferentes processos regulem a estrutura de comunidades ao longo de sistemas lineares e hierárquicos, como são as bacias hidrográficas.
A bacia amazônica abriga um complexo sistema de pequenos cursos d’água (riachos ou igarapés), que contribuem para a formação dos afluentes que drenam as bacias dos grandes rios amazônicos (Junk et al. 2007). Esses igarapés drenam áreas de florestas de terra firme e
nunca são submetidos ao pulso de inundação sazonal dos grandes rios de planície. No entanto, são influenciados por chuvas em suas áreas de drenagem, que resultam em inundações locais de curta duração (Franken e Leopoldo 1984, Lowe-McConnell 1999).
Os igarapés de terra firme ou de cabeceiras são sistemas lóticos de pequeno porte, caracterizados por apresentarem o leito bem delimitado, curso coberto pelo dossel da floresta ripária, fluxo moderado, apresentando baixa temperatura da água para padrões amazônicos (média de 24°C), e baixos valores de pH e sais minerais dissolvidos (Castro 1999, Lowe-McConnell 1999). Baixos valores de incidência luminosa decorrente da obstrução pela cobertura florestal e baixo teor de sais minerais reduzem a produtividade primária desses sistemas, tornando a matéria orgânica proveniente da vegetação ripária (alóctone) a principal fonte de energia para manutenção da cadeia trófica (Vannote et al. 1980, Castro 1999, Lowe-McConnell 1999, Anjos 2013). Vários estudos têm demonstrado que a fauna de peixes de igarapés é constituída por assembleias de espécies não aleatórias (Matthews 1998), determinadas por uma combinação de inúmeros fatores em múltiplas escalas de tempo e espaço (Matthews 1998, Castro 1999, Mendonça et al. 2005, Hoeinghaus et al. 2007, Espírito-Santo et al. 2009).
Lowe-McConnell (1999) afirma que a fauna de peixes tropicais é afetada por mudanças sazonais devido ao aumento da disponibilidade de habitats no período chuvoso e a retração dos mesmos na estação seca. Ao longo das últimas décadas, poucos estudos foram feitos para tentar explicar os efeitos das variações temporais de médio e grande prazo sobre a estrutura da fauna de peixes em igarapés amazônicos (q.v. Dias et al. 2016). Entre os trabalhos que analisaram a dinâmica anual das assembleias de peixes nesses ambientes, Silva (1995) identificou pequenas mudanças no número de indivíduos de algumas espécies ao longo do ciclo sazonal. Bührnheim e Fernandes (2001) também não registraram diferenças significativas na riqueza ou abundância de peixes em igarapés entre os períodos sazonais. Por outro lado, Espírito-Santo et al. (2009) encontraram diferenças previsíveis na estrutura de assembleias de peixes entre as estações seca e chuvosa, relacionadas ao uso de poças temporárias associadas aos canais dos igarapés.
Além da influência da variação sazonal sobre a composição das comunidades de peixes em igarapés, Angermeier e Schlosser (1989) observaram que em condições extremas, variações interanuais podem apresentar maior controle sobre a composição da ictiofauna do
que características locais relacionadas à disponibilidade de habitats. Essas mudanças nas comunidades biológicas podem ocorrer de forma gradual ou abrupta (Matthews 1998, Smith 2012, Matthews et al. 2013). Mudanças abruptas na estrutura das comunidades biológicas podem resultar de fortes distúrbios ambientais, como secas ou cheias extremas (Matthews et al. 2013).
Eventos de secas extremas são cada vez mais recorrentes nas mais diversas regiões do planeta (Kundzewicz et al. 2008). Esses distúrbios alteram drasticamente a estrutura química e física dos sistemas aquáticos, o que pode incluir a diminuição da disponibilidade de recursos (itens alimentares e habitat), aumento da temperatura da água, redução do teor de oxigênio dissolvido, e aumento abrupto de íons provenientes da decomposição de matéria orgânica (Lake 2011). Entre os efeitos causados por essas mudanças sobre as comunidades biológicas estão o aumento das interações entre os organismos, como competição e predação; alterações na condição corporal e nas taxas de mortalidade dos indivíduos; e mudanças nas abundâncias e densidades das populações (Lake 2003, 2011). Apesar de todos os organismos sofrerem com os impactos das secas extremas, alguns podem ser mais sensíveis que outros; por exemplo, espécies que estão no topo da cadeia trófica reduzem em abundância mais rapidamente que aquelas de outros níveis tróficos (Ledger et al. 2011, 2013).
Estudos que verificaram as respostas das comunidades de peixes de riachos a eventos de secas severas em corpos hídricos que drenam o sudoeste da Europa (Bravo et al. 2001), da América do Norte (Matthews e Marsh-Matthews 2003, Matthews et al. 2013) e do Semiárido Brasileiro (Medeiros e Maltchik 2001) observaram que apesar de uma queda nas abundâncias e densidades de indivíduos, as comunidades de peixes apresentaram tendência à regulação determinística e retornaram rapidamente a condições semelhantes às anteriores aos distúrbios (Bravo et al. 2001, Medeiros e Maltchik 2001, Matthews e Marsh-Matthews 2003, Lake 2011, Matthews et al. 2013). A ictiofauna desses corpos hídricos apresenta alta resistência e forte resiliência, devido à exposição inúmeros períodos de secas durante o tempo evolutivo ou geológico (Matthews 1998, Lake 2011), tendo passado por uma sequência de filtros ambientais e adquirido adaptações, como uso de refúgios ou tolerância fisiológica a secas severas (Marsh-Matthews e Matthews 2000, Lake 2011, Rodrigues-Filho et al. 2018).
Efeitos mais drásticos são esperados em ambientes onde a perda do fluxo é incomum. Ou seja, em regiões que normalmente abrigam riachos perenes, a seca seria uma perturbação
rara, e as comunidades teriam sido submetidas a fracas pressões de seleção para serem tolerantes a secas extremas (Matthews 1998, Lake 2003, 2011).
Os efeitos das secas extremas sobre a fauna de peixes da Amazônia são pouco conhecidos. De acordo com Zuanon (2008) o efeito mais generalizado sobre a ictiofauna aconteceria devido aos ajustes fisiológicos necessários para sobrevivência ao aumento da temperatura da água e redução no teor de oxigênio dissolvido. Freitas et al. (2013) monitoraram a diversidade de espécies de peixes em seis lagos de inundação ao longo do rio Solimões de 2004 a 2007, antes, durante e depois de uma seca severa em 2005. Os resultados revelaram mudanças na composição de espécies desses lagos após a seca, com respostas positivas e negativas: espécies migradoras aumentaram em abundância após a seca em comparação com espécies sedentárias; planctívoros, herbívoros e detritívoros aumentaram suas abundâncias médias nos anos logo após a seca, enquanto carnívoros e onívoros diminuíram. Röpke et al. (2017) analisaram dados de 16 anos (1999 - 2014) de coletas mensais de peixes em um lago de várzea na área de confluência dos rios Solimões e Negro, onde os resultados encontrados demonstram que depois da intensa seca de 2005 a assembleia assumiu uma composição taxonômica e funcional diferente, que persistiu por alguns anos.
Os impactos de eventos de secas extremas sobre a ictiofauna de igarapés podem ser catastróficos, pois as comunidades de peixes da Amazônia experimentaram um longo período de estabilidade climática (Peres et al. 2010), onde secas severas seriam uma perturbação praticamente desconhecida na história de vida das comunidades contemporâneas, podendo causar mudanças persistentes na estrutura das comunidades (Matthews 1998, Lake 2011). Outro fator que poderia dificultar a recuperação da ictiofauna de igarapés após esse tipo de distúrbio seria a pobreza de fontes de energia autóctones (oligotrofia), reduzindo as chances e/ou a taxa de recuperação populacional das espécies. Além da história de vida das comunidades e da disponibilidade de recursos, o padrão de conectividade dos pequenos igarapés nos sistemas de drenagem também poderia dificultar a recuperação das assembleias locais. Diferenças nas características ambientais ao longo dos sistemas de drenagem poderiam constituir fortes filtros ambientais, atuando diretamente sobre os processos de dispersão das espécies e impedindo algumas espécies de recolonizarem locais de onde foram excluídas pelas secas (Pringle 2001, Lake 2011).
Entre as sub-bacias amazônicas, a bacia hidrográfica do Xingu abriga mais de 450 espécies de peixes, sendo pelo menos 63 endêmicas (Sabaj Perez 2015, Winemiller et al. 2016). Estudos desenvolvidos sobre a ictiofauna da bacia aplicaram seus esforços nas espécies e comunidades do canal principal do rio (Zuanon 1999, Camargo et al. 2004, Maurício e Júnior 2007, Júnior et al. 2009, Paula et al. 2011, Barbosa et al. 2015, Pérez 2015, Fitzgerald et al. 2018). Nas proximidades da cidade de Altamira, no Pará, o rio Xingu sofre uma acentuada curva de 90º, chamada de Volta Grande do rio Xingu (Sawakuchi et al. 2015). A área tem historicamente sofrido perturbações antrópicas, como perda de habitat pela expansão da agricultura, pecuária, desmatamento, e mais recentemente pelos impactos causados pela construção da Usina Hidrelétrica de Belo Monte (Freire 2014).
Além dos impactos diretos que esses corpos hídricos vêm sofrendo ao longo tempo, um grande número de modelos predizem que nos trópicos os padrões de pluviosidade sofrerão mudanças em grande escala, tendo como consequência um aumento da frequência e intensidade de eventos regionais de secas e cheias extremas (Trenberth et al. 2014, Duffy et al. 2015). Tais eventos deverão afetar mais intensamente os pequenos igarapés, que suportam uma parcela considerável da diversidade de peixes presentes nas bacias hidrográficas, e podem apresentar altas taxas de endemismo (Castro 1999, Junk et al. 2007).
Durante eventos de amostragem da ictiofauna de igarapés de terra firme localizados na Amazônia Oriental brasileira, na região da Volta Grande do Xingu, a secagem de alguns pontos de amostragem no final da estiagem do primeiro ano do estudo proporcionou uma oportunidade única para examinar as respostas das assembleias de peixes em igarapés. Diante desta oportunidade e das perspectivas ambientais globais previstas, este estudo teve como objetivo determinar a variação temporal e o efeito de eventos severos de secas sobre a composição de assembleias de peixes de igarapés de terra firme da Volta Grande do Xingu.
Objetivos
Objetivo geral
Avaliar os efeitos de fatores temporais (variações sazonais e interanuais) e de eventos de secas severas na estrutura de assembleias de peixes em igarapés de terra firme da Volta Grande do rio Xingu.
Objetivos específicos
Verificar se existem diferenças na composição das assembleias de peixes de igarapés de terra firme perenes entre os períodos de seca e chuva;
Determinar se eventos de secas severas (com interrupção do fluxo d’água) afetam a estrutura de assembleias de peixes de igarapés de terra firme em escala interanual;
Determinar a magnitude dos efeitos de secas severas sobre a estrutura de assembleias de peixes em igarapés de terra firme.
Premissas e Hipóteses
• Hipótese 01: Igarapés de terra firme não são afetados pelo pulso anual de inundação e apresentam características estruturais relativamente estáveis ao longo do ano. Entretanto, o ciclo sazonal de precipitação e estiagem propicia a formação de ambientes temporários que são utilizados por parte das assembleias locais de peixes como refúgios, locais de alimentação e/ou reprodução. Neste sentido, nossa hipótese é que a ictiofauna de igarapés perenes de terra firme deve apresentar mudanças cíclicas e previsíveis na sua composição.
• Hipótese 02: Eventos de secas severas podem resultar na interrupção temporária do fluxo d’água em igarapés de terra firme. Na Amazônia as comunidades de peixes experimentaram um longo período de estabilidade climática e ambiental, onde eventos de secas severas seriam perturbações esporádicas. Neste sentido, secas severas não constituiriam uma pressão seletiva capaz de filtrar espécies com características biológicas adaptadas a esse tipo de perturbação. Nossa hipótese é que a interrupção temporária do fluxo de água durante eventos de secas severas na Amazônia ocasionaria alterações significativas na estrutura das assembleias de peixes, com perda local de populações e baixa resiliência ao longo do tempo. • Hipótese 03: Diferenças sazonais previsíveis na estrutura de assembleias de peixes
têm sido observadas em sistemas de igarapés perenes na Amazônia Central. Tais mudanças cíclicas nas assembleias de peixes resultam do uso de poças laterais temporárias, disponíveis principalmente durante o período chuvoso. Períodos de secas severas ocorrem em intervalos irregulares de tempo e podem causar a interrupção do fluxo d’água de igarapés, diminuindo ou extirpando localmente populações de diversas espécies de peixes nos trechos afetados pela dessecação. Considerando as características oligotróficas desses sistemas de igarapés e a baixa frequência natural desse tipo de perturbação ambiental na Amazônia, espera-se que as diferenças temporais na estrutura das assembleias de peixes geradas por eventos de secas severas sejam significativamente maiores do que as diferenças observadas ao longo dos ciclos sazonais de precipitação pluviométrica.
Referências bibliográficas
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Capítulo 1
Martins, A, R.; Bastos, D. A.; Vieira, T. B.; Sousa, L. M.; Giarrizzo, T.; Zuanon, J. 2020. Efeitos de uma seca excepcionalmente forte sobre a estabilidade temporal de assembleias de peixes de igarapés de cabeceira na bacia do rio Xingu. Artigo a ser submetido para o periódico Acta Amazonica.
Resumo
Prevê-se que a frequência e duração de secas excepcionalmente fortes aumentem nas próximas décadas, como consequência das mudanças climáticas em curso no planeta. As comunidades biológicas tendem a apresentar variações naturais na sua estrutura ao longo do tempo, respondendo às mudanças sazonais e interanuais nas condições ambientais. Identificar a existência dessas variações e desassociar dos efeitos de eventos extremos, como secas severas, é fundamental para a elaboração de estratégias efetivas de conservação biológica, especialmente em pequenas bacias hidrográficas de regiões com megadiversidade biológica. Neste artigo, verificamos se existem diferenças na composição das espécies de peixes de igarapés de terra firme entre os períodos de estiagem e chuva, e avaliamos os efeitos da interrupção de fluxo e seca temporária sobre a ictiofauna de igarapés de terra firme da bacia do rio Xingu, na Amazônia Oriental brasileira. A composição de espécies de igarapés com fluxo perene (não interrompido pelos efeitos da estiagem) permaneceu estável ao longo de três anos de amostragem, não diferindo entre períodos de estiagem e chuva. Por outro lado, a composição de espécies de igarapés que secaram temporariamente tomou uma nova configuração após o evento de intermitência. A resposta à seca não foi uniforme entre as espécies, algumas aumentaram em abundância relativa após o evento e outras diminuíram. A maioria dessas mudanças foram transitórias, no entanto, algumas persistiram. As espécies que aumentaram em abundância mediatamente após a seca tenderam a retornar às condições iniciais, o que deve estar relacionado à baixa disponibilidade de recursos nesses pequenos igarapés. Já as espécies que apresentaram queda na abundância tenderam a permanecer nessa nova condição, o que pode ser resultado da raridade local/regional dessas espécies dificultando o processo de recomposição populacional. A análise da dissimilaridade na composição das assembleias de peixes (baseada na abundância relativa das espécies) entre eventos de amostragens revelou que as mudanças causadas pela seca temporária foram significativamente maiores do que as mudanças temporais registradas em igarapés perenes. De forma geral, nossos resultados indicam que eventos de secas fortes podem alterar a composição de espécies de igarapés, e que tais mudanças podem persistir em médio prazo (anos).
Palavras-chave: Estabilidade temporal, Estrutura de comunidade, Riachos intermitentes, Ictiofauna amazônica, Secas hidrológicas.
Abstract
The frequency and duration of exceptionally severe droughts is expected to increase in the coming decades, because of climate change in progress on the planet. Biological communities tend to exhibit natural variations in their structure over time, responding to seasonal and interannual changes in environmental conditions. Identify the existence of these variations and disassociate from the effects of extreme events, such as severe droughts, is fundamental for the development of effective biological conservation strategies, especially in small hydrographic basins in regions with biological megadiversity. We checked if there are differences in the composition of the fish species of terra-firme streams between periods of drought and rain, and we evaluated the effects of flow interruption and temporary drought on the ichthyofauna from terra-firme streams the Xingu river basin, in the Brazilian East Amazon. The composition of species of perennial streams (not interrupted by the effects of drought) remained stable over the three years of sampling, exhibiting no differences between the dry and wet periods. However, the species composition of streams that temporarily dried up took on a new structure after the intermittent event. The response to drought was not uniform among species, with some increased in relative abundance after the event and others decreased. Most of these changes were transient, however, some persisted. The species that increased in abundance immediately after the drought tended to return to the initial conditions, which should be related to the low availability of resources in these small streams. The species that showed a decrease in abundance tended to remain in this new condition, which may be the result of the local/regional rarity of these species hindering the process of population recovery. The analysis of the dissimilarity in the composition of the fish assemblages (based on the relative abundance of species) between sampling events revealed that the changes caused by the temporary drought were significantly greater than the temporal changes recorded in perennial streams. In general, our results indicate that severe drought events may alter the composition of streams and that such changes may persist in the medium term (years).
Keywords: Amazon ichthyofauna, Community structure, Hydrological droughts, Intermittent streams, Temporal stability.
Introdução
Um grande número de modelos climáticos globais preveem que os padrões de pluviosidade local e regional sofrerão mudanças em grande escala ao longo do século XXI, tendo como consequência um aumento da frequência e intensidade de eventos regionais de secas e cheias extremas (Prudhomme et al. 2014, Trenberth et al. 2014, Duffy et al. 2015). A variabilidade climática prevista, combinada com o aumento das pressões oriundas da necessidade de utilização dos recursos hídricos para suprir a população humana, levará ao aumento do número de corpos d’água que experimentam o processo de secagem dos canais (Khan e Hanjra 2009, Larned et al. 2010). Mudanças na estrutura do ambiente, como a perda do fluxo em sistemas não afetados anteriormente por esse tipo de evento, tendem a promover mudanças significativas nas comunidades biológicas, como, por exemplo, a perda de organismos não adaptados aos eventos de secas (Matthews e Marsh-Matthews 2003, Datry et al. 2014).
A maioria dos estudos que verificaram as respostas de comunidades de peixes a eventos de secas severas, analisaram comunidades que passaram por inúmeros períodos de secas durante o tempo evolutivo ou geológico (Matthews 1998, Bravo et al. 2001, Medeiros e Maltchik 2001, Matthews e Marsh-Matthews 2003, 2016, Lake 2011). Neste sentido, essa ictiofauna teria passado por fortes filtros ambientais e desenvolvido adaptações, como uso de refúgios ou tolerância fisiológica a secas severas (Marsh-Matthews e Matthews 2000, Lake 2011, Rodrigues-Filho et al. 2018). Matthews e Marsh-Matthews (2003), por exemplo, sugerem que espécies vulneráveis a secas fortes ou a intermitência do fluxo podem ter desaparecido de algumas bacias das regiões áridas do centro-oeste e sudoeste dos Estados Unidos antes da metade do século XX.
A região Amazônica possui a maior diversidade de peixes de água doce da Terra (Dagosta e Pinna 2019). Apesar do registro de uma série de eventos de secas extremas ao longo das últimas décadas na região (1997, 2005, 2010 e 2015) (Trenberth et al. 2014, Gloor et al. 2015); a consequência desses eventos sobre as assembleias de peixes tem sido pouco documentada. Estudando lagos de inundação ao longo do rio Solimões na bacia Amazônica, Freitas et al. (2013) amostraram a ictiofauna antes, durante e após a seca extrema de 2005. Os resultados revelaram mudanças na composição de espécies desses lagos após a seca, com respostas positivas e negativas; espécies migradoras aumentaram em abundância após a seca
em comparação com espécies sedentárias; planctívoros, herbívoros e detritívoros aumentaram suas abundâncias médias nos anos logo após a seca, enquanto carnívoros e onívoros diminuíram. Röpke et al. (2017) também verificaram que a fauna de peixes em um lago de várzea da Amazônia assumiu uma composição taxonômica e funcional diferente e razoavelmente persistente após a seca extrema de 2005.
Compreender os efeitos dos eventos extremos nas comunidades biológicas é uma ferramenta necessária para tomadas de decisões futuras quanto a conservação e manutenção das comunidades, principalmente diante dos cenários previstos para as próximas décadas. No entanto, os poucos estudos sobre os efeitos de eventos de secas extremas nas assembleias de peixes da Amazônia foram realizados em grandes tributários da bacia. Até o momento, quase nada se sabe sobre esses efeitos na enorme rede de pequenos cursos d’água (riachos ou igarapés) que são os formadores das bacias dos grandes rios amazônicos (Junk et al. 2007). Esses igarapés drenam áreas de florestas de terra firme e são altamente dependentes do regime de chuvas em suas áreas de drenagem (Franken e Leopoldo 1984, Lowe-McConnell 1999), o que os tornam potencialmente muito sensíveis às alterações na pluviosidade local e regional. Entre os trabalhos que analisaram a variação temporal das assembleias de peixes nesses ambientes, Silva (1995) identificou pequenas mudanças no número de indivíduos de algumas espécies ao longo do ciclo sazonal. Bührnheim e Fernandes (2001) também não registraram diferenças significativas na riqueza ou abundância de peixes em igarapés entre os períodos sazonais. Por outro lado, Espirito-Santo et al. (2009) identificaram diferenças previsíveis na estrutura de assembleias de peixes entre as estações seca e chuvosas subsequentes, em função do uso diferencial de sistemas de poças marginais aos canais dos igarapés pelas espécies (Espírito-Santo et al. 2013, 2016).
As comunidades biológicas tendem a apresentar variações naturais na sua estrutura ao longo do tempo (White e Hastings 2018), como, por exemplo, as diferenças sazonais encontradas por Espirito-Santo et al. (2009) na estrutura da ictiofauna de riachos de terra firme. Além dessas mudanças temporais, geradas por modificações cíclicas nas características ambientais desses sistemas; Angermeier e Schlosser (1989) relatam que as abundâncias relativas das espécies de peixes em riachos sujeitos a menor variabilidade ambiental apresentam uma maior estabilidade ao longo dos anos, do que as abundâncias de espécies em riachos sujeitos a fortes variações ambientais.
Os impactos de eventos de secas severas sobre a ictiofauna de igarapés da Amazônia podem ser catastróficos, pois essas comunidades de peixes experimentaram um longo período de estabilidade climática e ambiental (Peres et al. 2010, Oberdorff et al. 2019), onde secas severas seriam uma perturbação praticamente desconhecida na história de vida das comunidades contemporâneas, podendo causar mudanças persistentes na estrutura das comunidades (Matthews 1998, Lake 2011). Outros fatores que poderiam dificultar a recuperação após esse tipo de distúrbio é a pobreza de fontes de energia autóctones (oligotrofia) (Anjos 2013); e o fato desses pequenos corpos d’água apresentarem uma grande participação de espécies com distribuições restritas, com capacidade limitada de realizar migrações (Castro 1999, Mendonça et al. 2005). Assim, desembaraçar os efeitos dessas mudanças naturais na dinâmica das comunidades, do efeito de eventos extremos, é essencial para prever as repostas às mudanças ambientais futuras.
Durante eventos de amostragens repetidas da ictiofauna de igarapés de terra firme localizados na Amazônia Oriental brasileira, na região da Volta Grande do Xingu, a secagem de alguns pontos de amostragem no final da estiagem de 2012 proporcionou uma oportunidade única para examinar as respostas das assembleias de peixes em igarapés a secas extremas. Neste estudo nós investigamos a dinâmica temporal de assembleias de peixes de igarapés de terra firme da Amazônia e o efeito de eventos de secas severas sobre a estrutura dessas assembleias. Especificamente, o presente estudo busca (a) verificar se existem diferenças na composição das espécies de peixes de igarapés de terra firme perenes entre os períodos de estiagem e chuva; (b) determinar se eventos de interrupção temporária do fluxo de água afetam a estrutura das assembleias de peixes de igarapés de terra firme em escala interanual; e (c) determinar se eventos de secas com interrupção de fluxo de água promovem mudanças na estrutura de assembleias de peixes maiores do que as mudanças sazonais normais nesses sistemas de igarapés. Nossas hipóteses foram de que eventos severos de secas com interrupção do fluxo d’água ocasionam a perda local de espécies de peixes em igarapés de terra firme, promovendo mudanças na composição da ictiofauna ao longo do tempo; também postulamos que as mudanças temporais promovidas pela perda temporária do fluxo na estrutura dessas assembleias são maiores e mais persistentes do que as mudanças temporais normais na fauna de peixes nesses sistemas de igarapés.
Materiais e métodos Área de estudo
O estudo foi conduzido em igarapés de terra firme localizados na Amazônia Oriental brasileira, na região da Volta Grande do rio Xingu, um rio de águas claras da Amazônia (Goulding et al. 2003). O trecho da bacia estudado situa-se em uma região de transição geológica, com sedimentos do cráton e da bacia sedimentar da Amazônia (Sawakuchi et al. 2015). O clima é tropical, quente e úmido, com temperaturas médias entre 25ºC e 27ºC (Ghilardi Jr e Camargo 2009). O regime de chuvas é caracterizado por um período chuvoso de dezembro a maio e um período de estiagem de junho a novembro, com precipitação média anual 1963,5 mm (Santos et al. 2016).
Os igarapés estudados (Figura 1) apresentam canais com largura média variando de 1,74 a 3,95 m (Média= 2,48; DP=0,63; N=12), e com profundidade média com amplitude de 0.14 a 0.42 m (Média= 0.26; DP= 0.08; N=12). Os percentuais de abertura média do dossel
sobre o
canal varia de 9,60% a 97,49% (Média=32,74; DP= 35,46; N=12). O substrato de fundo em sua maioria é composto por areia, bancos de liteira grossa e liteira fina. Esses igarapés possuem canais muito encaixados e elevada declividade quanto suas microbacias, com amplitude das declividades médias de 4,45 a 20,81% (Média=10,70; DP= 4.75; N=12) (Apêndice 1).
Quanto as características limnologias, os igarapés amostrados possuem águas claras, ligeiramente ácidas, com potencial hidrogeniônico médio variando entre 5.17 a 6,71 (Média= 6,01; DP=0,48; N=12), concentração média de íons dissolvidos com amplitude de 4.6 a 58,5 S/cm (Média=28,18; DP=19,5; N=12). Temperatura média entre 24,88 e 27,91°C (Média=25,92; DP=0,78; N=12), águas bem oxigenadas, possuindo teores médios de oxigênio dissolvido entre 3,44 e 7,35 mg/ (Média=5,32; DP=1,06; N=12) (Apêndice 1).
Figura 1 Exemplos de igarapés amostrados com fluxo d’água (A-D) e igarapés com fluxo interrompido durante períodos de seca forte (E-F).
Amostragens da ictiofauna
Foram amostrados 12 igarapés nos anos de 2012, 2013 e 2014. As amostragens foram sempre realizadas nos mesmos trechos dos igarapés, sendo dois igarapés de primeira ordem e 10 de segunda ordem (de acordo com a classificação de Strahler) (Figura 2). Seis desses igarapés são perenes e foram amostrados em todos os eventos de coletas (quatro vezes por ano, totalizando 12 amostragens por local); os outros seis secaram completamente ou ficaram reduzidos a poças desconectadas no final da estiagem de 2012. Além disso, quatro dos seis
igarapés que secaram no final da estiagem de 2012 não foram amostrados em outros eventos de coletas por impossibilidade de acesso aos locais, ou ainda devido ao transbordamento do trecho de coleta ocasionado por fortes chuvas na estação chuvosa (Tabela 1).
Figura 2. Localização geográfica dos 12 pontos amostrados, identificando os igarapés que sofreram perda de fluxo e os igarapés perenes.
Tabela 1. Situação ambiental dos igarapés durante as 12 campanhas de amostragem. Cinza= amostragem realizada com sucesso; Amarelo = igarapés sem fluxo; Verde = volume de água muito alto (sem condições para realização de amostragem padronizada); Azul= sem acesso ao local (trilha fechada pela vegetação ou estrada bloqueada).
Igarapé
2012 2013 2014
Chuvoso Estiagem Chuvoso Estiagem Chuvoso Estiagem mar./abr. jun. set./out. nov. jan. abr. jul. out. jan./fev. abr. jul. out.
IG01 IG02 IG03 IG04 IG05 IG07 IG08 IG09 IG10 IG11 IG12
A metodologia utilizada para coleta dos peixes seguiu o protocolo descrito por Mendonça et al. (2005), onde um trecho de 50 metros de igarapé foi explorado por três pessoas, que utilizaram puçás, redes de cerco e peneiras para capturar os peixes durante um período de duas horas ou até que nenhum peixe fosse observado movendo-se no trecho do igarapé. Para evitar a fuga dos peixes, as extremidades dos trechos amostrados foram antecipadamente bloqueadas com redes de malha fina (5 mm entre nós opostos). Para facilitar
a captura e intensificar o esforço amostral, outras quatro redes foram utilizadas para subdividir o trecho de amostragem em cinco segmentos de 10 metros.
Após coletados, os peixes foram eutanasiados com uma dose letal de Eugenol (óleo de cravo), fixados em formalina (10%) e posteriormente triados, identificados por chaves taxonômicas ou por especialistas, e contados por espécie. Espécimes de referência estão depositados na Coleção de Peixes do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) (INPA-ICT058292 à INPA-ICT058698). O material biológico foi coletado em conformidade com as leis federais (IBAMA, 057-2012).
Análise de dados
Variação sazonal e interanual
Para verificar se existem diferenças na composição da ictiofauna dos igarapés entre os períodos chuvoso e de estiagem, e determinar se a estrutura da assembleia é estável em escala interanual (2012, 2013 e 2014), utilizamos dados baseados na abundância e presença/ausência das espécies de peixes dos seis igarapés perenes.
Análises de Coordenadas Principais (PCoA) foram utilizadas para reduzir a dimensionalidade e verificar o padrão de ocorrência das espécies entre os períodos sazonais e entre os anos. Diferenças na composição da ictiofauna entre os períodos e os anos foram testadas através de Análises de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA), com 9999 permutações aleatórias (Anderson 2001). A PERMANOVA compara a dissimilaridade média das assembleias dentro e entre os grupos e permite testar a hipótese nula de inexistência de diferença entre os grupos. Para testar possíveis diferenças na composição das espécies de peixes entre os anos, assumimos os anos (2012, 2013 e 2014) como grupos fixos, com quatro níveis cada (quatro amostragem por ano). Para verificar possíveis diferenças entre os períodos sazonais (chuvoso e estiagem), tratamos os períodos como grupos fixos e consideramos os anos como réplicas.
Efeito da seca temporária sobre a ictiofauna
Para determinar se eventos de secas fortes promovem mudanças na composição das assembleias de peixes de igarapés de terra-firme, utilizamos dados da ictiofauna dos seis igarapés que secaram completamente ou ficaram reduzidos a poças desconectadas no final da estiagem de 2012. Dados da ictiofauna dos seis igarapés perenes, obtidos nos mesmos
períodos, foram utilizados como controle. A assembleia de peixes foi analisada em sete eventos de amostragens, sendo uma amostragem antes da perda do fluxo e seis após, tanto para dados de abundância como de presença/ausência das espécies, por meio de Análises de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA), com 9999 permutações aleatórias. Em seguida, Análises de Porcentagem de Similaridade (SIMPER) foram aplicadas aos dados de abundância relativa das espécies. O método SIMPER determina a dissimilaridade paritária média entre dois grupos (eventos de amostragem), e depois calcula a contribuição de cada espécie para a diferença observada (Clarke e Warwick 2001).
Para testar se as mudanças causadas pela seca temporária são significativamente maiores do que mudanças temporais ocorridas em sistemas perenes ao longo do tempo, foram comparadas as distâncias euclidianas na composição de espécies entre eventos de amostragens subsequentes entre os igarapés que sofreram com a seca temporária e os igarapés perenes. Para isso, foram realizadas Análises de Coordenadas Principais (PCoA) com base na composição de espécies para determinar a posição de cada igarapé em cada evento de amostragem no espaço de ordenação bidimensional. Posteriormente, a partir dos escores da PCoA, a distância entre os eventos de amostragem t e t + 1 foram calculadas para cada igarapé. Por fim, realizamos um teste U de Mann-Whitney para comparar as distâncias obtidas entre os igarapés que sofreram com a seca temporária com aquelas obtidas para os igarapés perenes.
Para todas as análises realizadas, foi utilizado o índice de Bray-Curtis para dados de abundância (Faith et al. 1987), após ponderação das abundâncias das espécies pela abundância total de cada unidade amostral; e de Sørensen para dados de presença/ausência das espécies (Sørensen 1948) . As análises foram realizadas utilizando o programa R (The R Foundation for Statistical Computing), através do pacote Vegan (Oksanen et al. 2019). Todos os testes consideraram um nível de significância de 5%.
Resultados
Ao longo dos três anos de amostragens, coletamos 15.884 peixes, compreendendo 88 espécies, 25 famílias e seis ordens (Tabela 4). Em média foram registradas 25 espécies por igarapé (Mínimo= 8, Máximo=41, Desvio-padrão=11,34). Das espécies capturadas, 42 foram Characiformes, 21 Siluriformes, 11 Gymnotiformes, 10 Perciformes, três
Cyprinodontiformes e uma Synbranchiformes. Characiformes e Perciformes foram as ordens mais abundantes, com cerca de 80% e 12% dos peixes coletados. Vinte e duas espécies compuseram 90% dos exemplares capturados; dentre elas, a soma das 10 espécies mais abundantes representou 76% dos peixes coletados: Knodus aff. savannensis (30,35%), Copella arnoldi (15,40%), Aequidens tetramerus (7,03%), Moenkhausia oligolepis (6.35%), Hemigrammus sp. “collettii” (4,75%), Astyanax gr. bimaculatus (3,65%), Phenacogaster aff. napoatilis (2,68%), Apistogramma sp. (2,41%), Moenkhausia comma (1,98%) e Characidium aff. zebra (1,73%).
A partir de representações gráficas dos dois primeiros eixos da PCoA, que capturaram 43,39% (presença/ausência) e 64,51% (abundância relativa) da variação na composição de espécies dos igarapés perenes, não foi possível detectar agrupamentos relacionados a diferenças entre os períodos e entre os anos (Figuras 3 e 4). De fato, os resultados das análises de PERMANOVA confirmaram que a composição da fauna de peixes dos igarapés perenes não diferiu entre os períodos e entre anos, permanecendo estável ao longo do tempo, tanto para os dados de abundância relativa quanto para presença/ausência das espécies (Tabela 2).
Tabela 2 Resultados das Análises de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA) para os dados de presença/ausência e abundância das espécies de peixes em seis igarapés perenes, entre períodos (chuvas e estiagem) e anos de amostragem.
Modelo Pseudo-F r² P Período (presença/ausência) 0,400 0,006 0,809 Período (abundância) 0,370 0,006 0,863 Interanual (presença/ausência) 0,242 0,008 0,983 2012 – 2013 0,310 0,008 0,875 2012 – 2014 0,430 0,011 0,796 2013 – 2014 0,018 0,000 0,993 Interanual (abundância) 0,248 0,008 0,991 2012 – 2013 0,188 0,005 0,987 2012 – 2014 0,321 0,008 0,891 2013 – 2014 0,236 0,005 0,944
Figura 3. Ordenação dos dois primeiros eixos da PCoA para dados de (A) presença/ausência e (B) abundância das 88 espécies de peixes capturadas nos períodos chuvosos e de estiagem em 6 igarapés de terra firme perenes da região da Volta Grande do Xingu entre 2012 e 2014.
Figura 4. Ordenação dos dois primeiros eixos da PCoA para dados de (A) presença/ausência e (B) abundância das 88 espécies de peixes capturadas em seis igarapés perenes de terra firme da região da Volta Grande do Xingu entre os anos de 2012 e 2014.
Por outro lado, a composição de espécies dos igarapés que secaram completamente ou ficaram reduzidos a poças desconectadas no final da estiagem de 2012, diferiu entre o período anterior ao evento de intermitência do fluxo, e o início da estação chuvosa de 2013 (3 meses após a perda do fluxo) (PERMANOVA; Presença/ausência das espécies: pseudo-F= 2,531, p= 0,019; Abundância das espécies: pseudo-F= 2,105, p= 0,030). A ictiofauna coletada no início da estação chuvosa de 2013 também diferiu em relação ao final de estiagem de 2014 (22 meses após a retomada do fluxo) (PERMANOVA; Presença/ausência: pseudo-F= 2,951, p= 0,006; Abundância: pseudo-F= 2,349, p= 0,010). Houve também diferenças na composição de espécies de peixes com base nos dados de presença/ausência entre o início da estação chuvosa (janeiro) e o final da estiagem de 2013 (outubro) (pseudo-f= 2,303; r²= 0,187; valor-p= 0,030) (Figuras 5 e 6).
Os resultados das análises SIMPER mostraram que 27 espécies foram responsáveis por 95% da dissimilaridade observada entre a amostragem realizada antes da interrupção do fluxo e o início da estação chuvosa seguinte. Destas, 17 espécies diminuíram em abundância e 10 aumentaram). Comparando a amostragem realizada imediatamente após o restabelecimento do fluxo (janeiro de 2013) e a realizada 22 meses depois (outubro de 2014), 21 espécies contribuíram para 95% da dissimilaridade. Destas, 10 espécies aumentaram e 11 diminuíram em abundância (Apêndice 4 e 5).
Das 10 espécies que aumentaram em abundância entre a amostragem realizada imediatamente após o restabelecimento do fluxo e 22 meses depois, nove delas fazem parte do grupo de espécies que haviam diminuído em abundância logo após a perda de fluxo; e entre as 11 espécies que diminuíram em abundância, 10 delas aumentaram em abundância logo após a retomada do fluxo (Figura 8 e 9).
Figura 5. Distância euclidiana da composição de espécies entre eventos de amostragens, calculadas a partir dos escores PCoA com base na presença/ausência das espécies. (A) igarapés perenes; (B) igarapés que sofreram com a perda do fluxo. (*) Apresentou diferença significativa entre a amostragem realizada em junho 2012 e a realizada em janeiro 2013; (**) apresentou diferenças significativas entre janeiro 2013 e outubro de 2014.
Figura 6. Distância euclidiana da composição de espécies entre eventos de amostragens, calculadas a partir dos escores PCoA com base na abundância relativa das espécies. (A) igarapés perenes; (B) igarapés que sofreram com a perda do fluxo. (*) apresentou diferença significativa entre a amostragem realizada em junho 2012 e a realizada em janeiro 2013; (**) apresentou diferenças significativas entre janeiro 2013 e outubro de 2014.
Na maioria dos casos, as abundâncias médias para os períodos de estiagem de 2013 e 2014 foram mais próximas dos níveis anteriores à interrupção do fluxo, sugerindo um retorno às condições iniciais. Em outros casos (por exemplo, Hemigrammus sp. “collettii”, Helogenes marmoratus e Ituglanis aff. amazonicus), as abundâncias médias para esses períodos de estiagem foram semelhantes às do início da estação chuvosa de 2013 (janeiro), indicando uma persistência na mudança ocasionada pela perda de fluxo na estiagem de 2012. A variação na composição de espécies entre eventos de amostragem subsequentes, com base em dados de abundância relativa, foi significativamente maior para a ictiofauna dos igarapés que sofreram com a perda temporária do fluxo do que nos igarapés perenes (z= 2,321, U= 3, p= 0,020). Não houve diferenças significativas com base na presença/ausência das espécies (z= 0,080 U= 17, p= 0,936) (Figura 4 e 5).
