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Anatomia de frutos e sementes de espécies de Passiflora L. - subgêneros Decaloba (DC.) Rchb. e Passiflora L. (Passifloraceae)

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Academic year: 2021

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CRISTINA GURSKI

ANATOMIA DE FRUTOS E SEMENTES DE ESPÉCIES DE Passiflora L. – SUBGÊNEROS Decaloba (DC.) RCHB. E Passiflora L. (PASSIFLORACEAE)

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RESUMO

Passiflora L. é o maior gênero de Passifloraceae, com mais de 530 espécies de ervas, árvores e lianas. Os estudos sobre a diversidade morfológica de Passifloraceae são escassos, mesmo inexistentes para muitas espécies. Estudos morfoanatômicos de frutos e sementes possuem grande importância, uma vez que esses órgãos são bastante conservados e exibem pouca plasticidade fenotípica. Assim, o presente trabalho teve como objetivo descrever ontogeneticamente a estrutura de frutos e sementes de dez espécies do gênero Passiflora, a fim de correlacionar através de comparações com os dados da literatura, os caracteres observados com possíveis significados taxonômico e/ou ecológico. Para tal, o material vegetal foi coletado e processado de acordo com técnicas de microscopia óptica e eletrônica de varredura. No ovário, a epiderme externa e a epiderme interna são uniestratificadas, com cutícula e estômatos em ambas; além de tricomas unicelulares na placenta e na base do funículo em P. morifolia. O mesofilo ovariano é homogêneo, com presença de idioblastos fenólicos, cristalíferos e, idioblastos contendo proteínas e polissacarídeos, associados aos feixes vasculares. O fruto exibe exocarpo uniestratificado com cutícula, mais espessa em P. mucronata e em P. cincinnata; tricomas não glandulares unicelulares em P. morifolia e em P. foetida e, tricomas não glandulares pluricelulares em P. coccinea. O mesocarpo é dividido em três regiões: mesocarpo externo, formado por células parenquimáticas e por um anel de esclerênquima; mesocarpo médio, formado por células parenquimáticas ligeiramente maiores; e, mesocarpo interno, que apresenta espaços intercelulares, com a formação de aerênquima em três espécies. O endocarpo é uniestratificado, com cutícula e estômatos. Os óvulos são anátropos, bitegumentados, e em P. morifolia, a micrópila é em ziguezague. As sementes são bitegumentadas, com presença de sarcotesta e arilo. Ambos os tegumentos seminais são formados por três regiões. Durante o desenvolvimento da semente, ocorre alongamento celular diferencial do exotégmen e da endostesta, resultando no endosperma ruminado. A testa constitui a sarcotesta, com amido e espessamento em “U” na endotesta. O exotégmen é formado por macroesclereídes em paliçada, e o mesotégmen e o endotégmen formam uma camada colapsada. O arilo é formado por células parenquimáticas contendo compostos fenólicos e amido. O endosperma é formado por células aproximadamente isodiamétricas com proteínas e lipídios. O embrião é linear, com cotilédones amplos e finos. Muitos caracteres encontrados são bastante conservados e

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unificadores na família, tais como: exocarpo e endocarpo uniestratificados com cutícula e estômatos, idioblastos associados aos feixes vasculares; óvulo anátropo, bitegumentado e com tegumento interno com três camadas; e, semente exotégmica com sarcotesta e arilo funicular, com uma camada de células colapsadas e endosperma ruminado. Contudo, outras características são variáveis e podem vir a serem úteis taxonomicamente, como o tipo de micrópila, bem como, a localização do anel de esclerênquima pericárpico e o número de camadas de esclereídes que o compõe. Além disso, discute-se que a diversidade morfológica pode ser em parte devido à influência de fatores ambientais, como interações animal-planta e condições ecológicas. Assim, ressalta-se a importância de novos estudos morfológicos, incluindo mais espécies, a fim de ajudar a elucidar as relações infragenéricas em Passiflora, aumentando o conhecimento da biologia de Passifloraceae e apresentando novas possibilidades para o estudo estrutural na família.

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ABSTRACT

Passiflora L. is the largest genus of Passifloraceae with over 530 species of climbing herbs, trees, and woody lianas. Studies on morphological diversity of Passifloraceae are scarce, even inexistent for many species. Morphological and anatomical study of fruits and seeds have great importance due to data showing that these organs are quite conservative and show little phenotypic plasticity. Thus, the present work aimed to describe, ontogenetically the structure of fruits and seeds from ten species of the genus Passiflora, in order to correlate through comparisons with literature data, the traits observed with possible taxonomic and/or ecological meanings. For this, the plant material were collected and processed according to conventional techniques for light and scanning electron microscopy. In the ovary, the outer and the inner epidermis are unistratified, with cuticle and stomata; intra-ovarian trichomes occur in the placenta and at the base of the funicle in P. morifolia. The ovarian mesophyll is homogeneous, with the presence of phenolic compounds, crystals and idioblasts containing proteins and polysaccharide associate to the vascular bundles. The fruit exhibits exocarp unistratified with cuticle, thicker in P. mucronata and in P. cincinnata; unicellular non-glandular trichomes in P. morifolia and in P. foetida and multicellular non-glandular trichomes in P. coccinea. The mesocarp is organized in three regions: the outer mesocarp, formed by parenchyma cells and a sclerenchyma ring; the medium mesocarp, formed by larger parenchyma cells; and, the inner mesocarp, with intercellular spaces that increase from the outer mesocarp towards the endocarp, with formation of aerenchyma in three species. The endocarp is unistratified, with cuticle and stomata. The ovules are anatropous, bitégmica and in P. morifolia, the micropyle is zigzag shaped. The seeds are bitegmic, with presence of sarcotesta and aril. The seed coat is formed by six cell layers. During the development of the seed occurs differential cell elongation of the exotegmen and of the endostesta, resulting in a ruminate endosperm. The testa forms a sarcotesta, with starch and U-shaped thickening in the endotesta. The exotegmen is formed by macrosclereids in palisade, and the mesotegmen and the endotegmen form a collapsed layer. The aril is formed by parenchymatic cells with phenolic compounds and starch. The endosperm is formed by isodiametric cells that contain proteins and lipids. The embryo is linear, with large and thin cotyledons. Many traits observed are quite conserved and unified within the family, such as unistratified

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exocarp and endocarp, with cuticle and stomata; idioblasts associate to the vascular bundles; bitegmic anatropous ovules, with three-layered inner integument; and, exotegmic seeds, with presence of sarcotesta and funicular aril, with a layer of collapsed cells and ruminated endosperm. However other traits are variable and could be useful taxonomically, such as the type of micropyle, as well as the sclerenchyma ring position and the number of sclereids layers in the pericarp. Moreover, it is discussed that the morphological diversity can be due in part to the influence of environmental factors such as plant-animal interactions and ecological conditions. Thus, we emphasize the importance of further morphological studies including more species to help to elucidate the infrageneric relationships in Passiflora, increasing the knowledge about the biology of Passifloraceae and presenting new possibilities for the structural studies in the family.

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SUMÁRIO RESUMO ... vii ABSTRACT ... ix DEDICATÓRIA ... xiii AGRADECIMENTOS ... xvii 1. INTRODUÇÃO GERAL ...01

1.1 Família Passifloraceae Juss. ex Roussel ...01

1.2 Passiflora L. ...04 1.2.1 Subgênero Decaloba (DC.) Rchb ...07 1.2.2 Subgênero Passiflora L. ...08 1.3 Espécies estudadas ...09 1.4 Estudos morfoanatômicos ...15 1.5 Objetivos ...17 1.6 Formato da tese ...17 1.7 Referências bibliográficas ...18

Capítulo I. Anatomia e desenvolvimento do pericarpo de espécies neotropicais de Passiflora L. (Passifloraceae) ...25 Resumo ...26 Introdução ...26 Material e Métodos ...28 Resultados ...30 Discussão ...34 Agradecimentos ...41 Referências ...42 Figuras ...46

Capítulo II. Ontogênese dos tegumentos seminais e anatomia de sementes em espécies de Passiflora L. (Passifloraceae) ...55

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Resumo ...56 Introdução ...56 Material e Métodos ...58 Resultados ...60 Discussão ...64 Agradecimentos ...69 Referências bibliográficas ...70 Figuras ...74 CONSIDERAÇÕES FINAIS...81

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“A morte da flor só vem para o desatento, que se esquece de que é preciso findar para recomeçar. Mais um dos ciclos da natureza... as flores desabrocham e murcham para que venham os frutos e as sementes. Que o conhecimento nos ajude a perpetuá-los, porque os nossos futuros irmãos precisam das flores e do milagre que elas encerram.” C.G.

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AGRADECIMENTOS

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pelas bolsas de estudo concedidas.

Ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal, do Instituto de Biologia, UNICAMP, especialmente ao Laboratório de Anatomia por toda infraestrutura e suporte para a realização deste trabalho.

À Profa. Dra. Sandra Maria Carmello-Guerreiro pela oportunidade de realizar esse projeto sob sua orientação, pela confiança, autonomia e pelo conhecimento compartilhado, tanto profissional quanto pessoal.

Aos professores e funcionários do Departamento de Biologia Vegetal da UNICAMP pelos ensinamentos compartilhados e auxílios prestados nas diferentes etapas deste trabalho, com especial menção ao Prof. Dr. João Semir que me ajudou na obtenção de parte do material estudado e ao Prof. André Olmos Simões pelas valiosas sugestões.

Ao Laboratório de Microscopia Eletrônica do Instituto de Biologia da UNICAMP, por permitir o acesso às suas instalações, especialmente a Adriane, Ana e Stella, pela simpatia e auxílio na preparação dos materiais.

Aos funcionários da Seção de Pós-Graduação, que sempre foram dedicados a atender minhas solicitações. À secretária Maria Roseli de Melo pela paciência e dedicação para esclarecer as minhas dúvidas.

À Profa. Dra. Beatriz Appezzato-da-Gloria, Profa. Dra. Letícia Souto e Dr. Diego Demarco pela participação no meu exame de qualificação, com valiosas sugestões que permitiram a melhoria desta tese.

Aos membros suplentes da Banca Examinadora desta tese, Dra. Simone de Pádua Teixeira, Dr. João Semir e Dra. Michaele Alvim Milward-de-Azevedo, pela consideração e atenção.

Aos membros titulares da Banca Examinadora desta tese, Dra. Denise Maria Trombert de Oliveira, Dra. Letícia Souto, Dra. Juliana Lischka Sampaio Mayer e Dr. André Olmos Simões, por aceitarem participar da defesa desta tese, colaborando com sugestões muito importantes para a melhoria desse trabalho.

Aos técnicos Sebastião Henrique Militão Jr. (Laboratório de Anatomia – UNICAMP), pela dedicação, simpatia e assistência técnica e, João Carlos Galvão (Laboratório de Taxonomia – UNICAMP), pela dedicação, simpatia e auxílio nas coletas.

A todos os funcionários do Herbário da UNICAMP, pela dedicação e auxílio na confecção das exsicatas, especialmente a Lívia Cordi, que além de toda ajuda no herbário, se tornou uma amiga.

Ao Mauro Peixoto (Brazilian Plants) e Harri Lorenzi (Plantarum) por terem permitido o acesso às instalações, com intuito de realizar coletas, além de todo o suporte, incentivo e simpatia.

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Ao Dr. Luís Carlos Bernacci (IAC) pela confirmação da identificação botânica de

Passiflora cincinnata.

Ao meu amigo Dr. Renato Pirani Ghilardi por ter me apresentado à Dra. Veridiana de Lara Weiser Bramante, a qual foi essencial na coleta de material para essa tese.

Ao Jardim Botânico de Bauru e a todos os funcionários, especialmente ao Diretor Luiz Carlos e a Sônia por permitirem o acesso as instalações, além de todo o suporte e simpatia.

À Dra. Julie H. A. Dutilh pela grande ajuda nas coletas, por todos os valiosos conselhos profissionais, pelo incentivo, pelas conversas e pela amizade.

À Ana e Claudemir Dalponti por terem permitido a coleta de Passiflora alata no Sítio Alegria.

Aos meus colegas do Departamento pelo convívio, companheirismo, sorrisos e incentivo nos laboratórios, nos corredores e nas disciplinas cursadas. Ao Gustavo agradeço por todo carinho e auxílio, me indicando locais de coleta. À Thaíssa e ao Antonio agradeço pelo auxílio na obtenção de material, sem a ajuda de vocês, essas coletas não teria sido possíveis.

À Caroline, Ana Moraes, Talita e Zildamara, pelo convívio, amizade e por terem me hospedado e me dado suporte quando cheguei a Campinas.

Aos meus queridos colegas e ex-colegas do Laboratório de Anatomia Vegetal: Ana, Ana Paula, Bárbara, Carolina, Diego, Edimar, Elimar, Elisabeth, Emília, Juliana, Débora, Liliana, Priscila, Ramom, Vanessa e Zildamara. Agradeço pelo convívio, amizade, incentivos e por toda ajuda durante todas as etapas dessa tese.

Aos meus pais, Maria e Ludovico, pelo amor, incentivo e apoio incondicionais que tenho recebido durante toda a minha vida e que fizeram toda a diferença durante o doutorado.

A toda a minha família, com menção especial a minha avó Aparecida, meus irmãos Sérgio e Fernando, meu sobrinho Theo e aos cachorrinhos da minha vida, especialmente as saudosas Baby e Meg (eu penso em vocês e sorrio!).

Ao meu avô Branco (in memorian) e a minha tia Glória (in memorian) que estão entre os meus maiores incentivadores e mesmo com toda saudade e tristeza que suas ausências me causam, eu sempre encontrei forças lembrando dos nossos momentos e de suas palavras inspiradoras.

A Deus por todo amor e bênçãos a mim concedidos, por ser meu guia, por facilitar os meus caminhos, trazendo sempre pessoas maravilhosas ao meu encontro.

Tem sido uma longa jornada... às vezes parece que foram mais que quatro anos, outras, nem tanto assim. Tive grandes perdas, pequenas vitórias diárias, mas acima de tudo, sinto que conquistei grandes amigos, pessoas que ficarão para sempre na minha memória e na minha vida. Todos os que aqui foram citados e mesmo aqueles que não o foram e que de alguma forma contribuíram para o meu desenvolvimento profissional, muito obrigada.

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1. INTRODUÇÃO GERAL

1.1 Família Passifloraceae Juss. ex Roussel

Passifloraceae possui 17 gêneros e entre 700 a 750 espécies, compostas por lianas, ervas, arbustos e pequenas árvores, distribuídas nos paleotrópicos, com poucas espécies ocorrendo em regiões temperadas da América do Sul e do Norte, sul da China e Nova Zelândia (Feuillet & MacDougal 2007).

O gênero Passiflora foi estabelecido por Linnæus em 1735, ratificando o nome empregado por L. Pluckenet (Cervi 1997). Em 1753, Linnæus utilizou a tese de um de seus pupilos, Johann G. Hallman, contendo a descrição de 22 espécies reconhecidas, como base para a definição das espécies no gênero Passiflora L.. Outra grande contribuição veio de Masters, que em 1871 escreveu uma monografia sobre a história natural da família e em 1872 editou uma seção sobre Passifloraceae na Flora Brasiliensis de Martius (Ulmer & MacDougal 2004).

Taxonomicamente a família foi considerada por Takhtajan (1997), como integrante da ordem Passiflorales, relacionada com Turneraceae, Loasaceae e Malesherbiaceae. Baseando-se em evidências morfológicas, Cronquist (1981) considerou a família como membro da ordem Violales, próximo a Flacourtiaceae, Scyphostegiaceae, Violaceae, Turneraceae, Achriaceae e Malesherbiaceae. Com a adição de dados moleculares nas análises filogenéticas, Passifloraceae foi reposicionada e passou a integrar a ordem Malpighiales (APGII 2003; APGIII 2009).

O sistema de classificação Angiosperm Phylogeny Group (APG III 2009) inclui em Passifloraceae sensu lato três famílias antes tradicionalmente reconhecidas: Passifloraceae sensu stricto, com duas tribos, 17 gêneros e cerca de 700 espécies (Feuillet & MacDougal 2007); Malesherbiaceae com um único gênero Malesherbia Ruiz & Pav., composto por 27 espécies encontradas no Chile e no Peru (Kubitzki 2007); e, Turneraceae com 10 gêneros, e cerca de 200 espécies (Arbo 2007), sendo que dois gêneros são encontrados no Brasil: Turnera L. e Piriqueta Aubl. (Souza & Lorenzi 2008). Essa proposta de sinonimização das três famílias em Passifloraceae s.l. foi proposta em APGII (2003) e justifica -se pelo fato delas possuírem como características comuns, compostos secundários glicosídeos cianogênicos ciclopentenoides (Chase et al. 2002), além de hipanto como estrutura

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individualizada não associado aos estames. Turneraceae e Passifloraceae compartilham ainda outras características, como a presença de nectários extraflorais no pecíolo ou na base da lâmina foliar, além de transmissão bipaternal ou paterna de plastídios (Shore et al. 1994; APGII 2003). Já a inclusão de Malesherbiaceae é justificada devido à presença de corona (APG III 2009).

Em uma análise filogenética de Passifloraceae sensu lato, baseando-se no DNA plastidial do rDNA de 25 gêneros: 16 gêneros de Passifloraceae s.s., oito gêneros de Turneraceae e o único gênero de Malesherbiaceae, Tokuoka (2012) encontrou resultados que sugerem a monofilia de Passifloraceae s.l., embora as famílias previamente estabelecidas individualmente também sejam monofiléticas (Figura 1).

Figura 1. Árvore filogenética baseada nas sequências dos marcadores rbcL, atpB, matK, e 18S, retirada de Tokuoka (2012).

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Souza & Lorenzi (2008) preferiram adotar uma circunscrição menos abrangente para a família, justificando que não há total clareza quanto aos critérios utilizados por APG III (2009) e que os caracteres morfológicos de Passifloraceae s.s. permitem a sua distinção.

Passifloraceae s.s. é formada por duas tribos, Passifloreae DC. e Paropsieae DC. (Figura 1), ambas monofiléticas (Tokuoka 2012). Passifloreae apresenta como claras sinapomorfias o hábito escandente, gavinhas axilares e flores altamente especializadas. A tribo é composta por 11 gêneros e cerca de 700 espécies, distribuídas em regiões tropicais (Judd et al. 1999) (Figura 2A). No Brasil registros indicam apenas a presença de espécies de Passifloreae,

ocorrendo quatro gêneros: Ancistrothysus Harms, Dilkea Mast., Mitostemma Mast. e Passiflora L. (Cervi et al. 2012; Bernacci et al. 2013). Paropsieae é composta por arbustos ou árvores sem gavinhas, apresenta seis gêneros e aproximadamente 27 espécies, distribuídas especialmente no oeste da África (Escobar 1988) (Figura 2B).

Figura 2. Mapa de distribuição de espécies da família Passifloraceae s.s. A. Tribo Passifloreae DC.. B. Tribo Paropsieae DC., retirado de http://www.mobot.org/MOBOT/research/APweb/.

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1.2 Passiflora L.

Passiflora é o mais representativo e importante gênero da família, possuindo entre 400 (Judd et al. 2009) a 530 espécies (Feuillet & MacDougal 2007), distribuídas predominantemente em regiões tropicais e subtropicais. Noventa por cento das espécies do gênero são originárias das Américas e muitas delas são nativas do Brasil (Inglez de Sousa & Meletti 1997). No país são registradas 135 espécies, sendo 81 endêmicas, e 11 variedades, sendo oito endêmicas (Bernacci et al. 2013), encontradas principalmente em bordas de florestas por todo o país (Souza & Lorenzi 2008). A denominação Passiflora vem do latim, passio, ‘paixão’ e flos, ‘flor’, e surgiu da interpretação religiosa dos colonizadores europeus da flor, cuja morfologia sugere uma relação com símbolos da paixão de Cristo (Inglez Sousa & Meletti 1997). As espécies de Passiflora são designadas popularmente de forma generalizada como ‘maracujás’, nome derivado de maraú-ya, que para os indígenas significa ‘fruto de sorver’ (Instituto de Tecnologia de Alimentos 1994).

O gênero possui diversas espécies com importância econômica, já que algumas são cultivadas como plantas ornamentais devido à beleza de suas flores e outras fornecem frutos comestíveis (Judd et al. 2009). De acordo com Coppens d’Eeckenbrugge et al. (2003) cerca de 81 espécies são descritas como tendo frutos comestíveis, entretanto, apenas Passiflora edulis Sims (maracujá-roxo), P. edulis f. flavicarpa Degener (maracujá-azedo ou amarelo) e, Passiflora alata Curtis (maracujá-doce), são extensivamente cultivadas no Brasil (Inglez de Souza & Meletti 1997).

Passiflora edulis é muito apreciado e amplamente cultivado no Brasil, representando cerca de 95% da área cultivada dentre os maracujás (Meletti 2003). Sua comercialização é feita in natura e como matéria-prima nas indústrias de suco (Mercadante et al. 1998). O maracujá-doce (P. alata) é consumido in natura, devido a sua baixa acidez, mas tem sua produção e comercialização limitadas pela falta de hábito de consumo da população (Meletti 2003).

O maracujá é uma das plantas de uso medicinal mais conhecidas no Brasil, devido à presença de passiflorina que confere suas propriedades calmantes e sedativas (Inglez de Sousa & Meletti 1997). Folhas de P. alata e P. incarnata possuem grande importância medicinal, sendo utilizadas na elaboração de fitoterápicos para o tratamento de insônia e irritabilidade (Paris et al. 2002). A casca do maracujá, um dos subprodutos da produção de

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sucos é rica em fibras solúveis especialmente pectina, que pode auxiliar na prevenção de doenças cardiovasculares e gastrointestinais, e contribuir no tratamento de diabetes e obesidade (Turano et al. 2002). Além disso, estudos relatam a presença de flavonoides, carotenoides, ácidos orgânicos, proteínas, lipídeos e vitaminas, que indicam o potencial do fruto como um alimento funcional (Zeraik 2010).

A última revisão sistemática do gênero Passiflora para as espécies americanas foi realizada no início do século XX (Killip 1938), sendo baseada em caracteres morfológicos, especialmente na morfologia floral. De acordo com essa classificação, as espécies de Passiflora estariam distribuídas em 22 subgêneros, 23 seções e 26 séries. Escobar (1989) acrescentou mais um subgênero a esta classificação, totalizando 23 subgêneros.

Alguns trabalhos recentes (Feuillet & MacDougal 2003; Muschner et al. 2003; Yockteng & Nadot 2004; Muschner 2005) têm sugerido a reorganização taxonômica do gênero, questionando especialmente a delimitação dos subgêneros (Killip 1938; Escobar 1989) e as relações entre eles. Dentre eles, o estudo de Feuillet & MacDougal (2003) baseado principalmente na morfologia externa e em características ecológicas das espécies, propôs uma classificação com apenas quatro subgêneros, sendo eles Decaloba, Astrophea, Passiflora e Deidamioides. Essa proposta é bem sustentada por estudos filogenéticos baseados em dados moleculares.

O primeiro trabalho filogenético do gênero, realizado por Muschner et al. (2003), utilizando sequências gênicas, separou as 61 espécies estudadas em três grandes clados: Decaloba, Astrophea e Passiflora, com a posição de Deidamioides não resolvida. Uma análise filogenética molecular com outros marcadores, não corroborou a classificação de Feuillet & MacDougal (2003), sendo proposta a divisão do gênero em oito subgêneros (Yockteng & Nadot 2004). Em análise posterior, abrangendo 104 espécies distribuídas em 19 dos 23 subgêneros propostos por Killip (1938) e Escobar (1989), Muschner (2005) reafirmou os resultados obtidos por Feuillet & MacDougal (2003), com três dos subgêneros - Decaloba, Astrophea e Passiflora - formando grupos monofiléticos. Contudo, Deidamioides não se confirmou monofilético e propôs-se sua divisão em dois subgêneros, Deidamioides e Tryphostemmatoides. Hansen et al. (2006) utilizando outras sequências moleculares reconheceu os quatro subgêneros como monofiléticos. Krosnick et al. (2009)

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reconheceram o subgênero Tetrapathea (DC.) P. S. Green, aumentando o número de subgêneros para cinco.

O gênero Passiflora atualmente é dividido em cinco subgêneros: Deidamioides (Harms) Killip, Decaloba (DC.) Rchb, Astrophea (DC.) Mast, Passiflora (Feuillet & MacDougal 2003) e Tetrapathea (DC.) P. S. Green (Krosnick et al. 2009). Contudo, a sistemática de Passiflora, ainda não está completamente elucidada, sendo que de acordo com Krosnick et al. (2013), as relações infragenéricas em Passiflora ainda são pouco compreendidas.

O subgênero Astrophea consiste em cerca de 60 espécies de lianas lenhosas, algumas vezes árvores pequenas, distribuídas na América do Sul e Central. Suas flores apresentam opérculo ereto, não plicado e o estilete é rígido e projetando-se para cima. O subgênero Deidamioides é um grupo de 13 espécies de raras trepadeiras e lianas lenhosas, encontradas na América do Sul e Central, com flores possuindo opérculo mais ou menos plicado e estilete não rígido e ereto (Ulmer & MacDougal 2004). Decaloba tem cerca de 230 espécies reconhecidas e mais de uma dezena ainda não descritas (Krosnick et al. 2013). É o único subgênero a possuir espécies distribuídas tanto no Novo quanto no Velho Mundo. É caracterizado por flores e frutos pequenos, opérculo membranoso plicado e estilete delgado (Ulmer & MacDougal 2004; Krosnick et al. 2013). O subgênero Tetrapathea é o menor dentro de Passiflora, com três espécies de lianas dioicas, encontradas na Austrália, Papua Nova Guiné, e Nova Zelândia (Krosnick et al. 2009). Por fim, Passiflora é o subgênero com maior número de espécies, compreendendo cerca de 250 espécies, sendo atualmente dividido em seis superseções, possui flores e frutos relativamente grandes, opérculo não plicado e estiletes frequentemente claviformes (Feuillet & MacDougal 2003; MacDougal & Feuillet 2004).

Como supracitado, a sistemática de Passiflora, ainda não está completamente esclarecida, especialmente na delimitação de níveis infragenéricos e os pesquisadores parecem ser unânimes ao sugerir a realização de novos estudos mais abrangentes, com maior número de espécies e de sequências gênicas utilizadas, bem como, estudos abordando aspectos biológicos das espécies.

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1.2.1 Subgênero Decaloba (DC.) Rchb.

O subgênero Decaloba atrai especial interesse pela beleza de suas folhas e rápido crescimento (Dornelas et al. 2006). A maioria das espécies tem porte pequeno e hábito escandente, com flores pequenas com cinco sépalas e pétalas (Killip 1938; Ulmer & MacDougal 2004). Apresentam como sinapomorfias, as folhas jovens variegadas, opérculo membranoso plicado e redução da corona (duas a três séries de filamentos) (Krosnick et al. 2013).

Os frutos podem ser pequenos carnosos do tipo baga uniloculares, que variam em coloração de púrpura a azul (Figura 3A), ou de amarelo a vermelho, com poucas sementes dispersas por pássaros ou ainda, frutos que se abrem quando maduros expondo sementes cobertas por arilos secos e sem odor que caem no chão e provavelmente são dispersas por formigas (Ulmer & MacDougal 2004).

Figura 3. Frutos maduros expostos na planta-mãe. A. Passiflora morifolia Mast. – subgênero Decaloba. B.

Passiflora foetida L. – subgênero Passiflora.

O subgênero Decaloba foi dividido em oito superseções (Feuillet & MacDougal 2003; MacDougal & Feuillet 2004): Pterosperma (L. E. Gilbert & J. M. MacDougal) J. M. MacDougal & Feuillet (quatro espécies), com folhas não lobadas, múltiplos pares de nectários no pecíolo e sementes aladas (Krosnick et al. 2013); Hahniopathanthus (Harms.) M. MacDougal & Feuillet (seis espécies), com grandes estípulas folhosas e ausência de bandeamento na corona (Krosnick et al. 2013); Auriculata M. MacDougal & Feuillet (oito

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espécies), possui um par único de nectários auriculares no pecíolo e pétalas reduzidas (Krosnick et al. 2013); Disemma (Labill.) M. MacDougal & Feuillet (21 espécies), maioria das espécies com flores brancas e umas poucas apresentam folhas bilobadas e variegadas (Ulmer & MacDougal 2004); Multiflora (Small) M. MacDougal & Feuillet (22 espécies), apresentando características apomórficas e plesiomórficas (Krosnick et al. 2013); Bryonioides (Harms.) M. MacDougal & Feuillet (22 espécies), tricomas unciformes, arilos alaranjados e um a vários pares de dentes na base da lâmina (Krosnick et al. 2013); Cieca (Medik.) M. MacDougal & Feuillet (19 espécies), apresenta perda de pétalas, redução de brácteas e formato foliar peltado nas plântulas (Krosnick et al. 2013); e Decaloba (DC.) M. MacDougal & Feuillet (130 espécies), perda de nectário no pecíolo, folhas frequentemente bilobadas e sementes sulcadas (Krosnick et al. 2013).

Enquanto progresso tem sido feito na compreensão das relações filogenéticas entre os subgêneros de Passiflora, muito pouco se sabe sobre as relações entre eles (Krosnick et al. 2013). Krosnick et al. (2013) realizou uma análise bastante completa para elucidar a posição do subgênero Decaloba em relação ao restante do gênero; testar a classificação infragenérica de Feuillet & MacDougal (2003); e, verificar as relações entre as superseções em Decaloba. Seus resultados indicam que a análise molecular combinada forneceu novos insights sobre a evolução desse subgênero, resultando na identificação de clados que necessitam de revisão, bem como aqueles que requerem investigação adicional em relação a caracteres morfológicos, evolução cromossômica e clonagem molecular.

1.2.2 Subgênero Passiflora

O subgênero Passiflora é mais diversificado na América do Sul e é usualmente caracterizado por suas folhas não variegadas, opérculo não plicado, sementes reticuladas e número cromossômico n=9, também 10 ou 11 (Ulmer & MacDougal 2004).

Em algumas espécies os frutos são carnosos e permanecem expostos por um tempo, mesmo depois de maduros (Figura 3B), sendo suas sementes dispersas por morcegos. Característicos são os grandes frutos amarelados com arilo perfumado e colorido, encontrados em muitas espécies, sendo dispersos principalmente por mamíferos (Feuillet & MacDougal 2007).

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Passiflora é o subgênero com maior número de espécies, com cerca de 250 espécies, sendo atualmente dividido em seis superseções (Feuillet & MacDougal 2003; MacDougal & Feuillet 2004): Passiflora (19 espécies), Stipulata Feuillet & MacDougal (95 espécies), Laurifolia (Cervi) Feuillet & MacDougal (42 espécies), Coccinea Feuillet & MacDougal (14 espécies), Distephana (D.C.) Feuillet & MacDougal (três espécies) e Tacsonia (Juss.) Feuillet & MacDougal (61 espécies).

As análises filogenéticas de dados de sequências de DNA para o subgênero Passiflora até o momento, não incluem alguns níveis taxonômicos, tais como os níveis infragenéricos. A delimitação das superseções, seções e séries é baseada em caracteres morfológicos e ecológicos (Feuillet & MacDougal 2003; MacDougal & Feuillet 2004).

De acordo com Feuillet & MacDougal (2003) e MacDougal & Feuillet (2004), a superseção Passiflora compreende espécies com estípulas lineares a lanceoladas, folhas serradas, brácteas livres serradas e flores com uma corona conspícua. A superseção Stipulata possui espécies com estípulas sub-reniformes ou oblongo-ovadas, brácteas livres e flores voltadas para cima ou raramente pendentes, com uma grande e conspícua corona (exceto espécies das seções Tacsonioides e Kermesinae). A superseção Laurifolia tem uma característica peculiar, flores pendentes grandes com corona predominante que rodeia o ovário em um modo campanulado. Espécies da superseção Coccinea têm estípulas linear-lanceoladas e suntuosas flores vermelhas com uma corona curta e elevada, fina pubescência, folhas serradas e grandes brácteas. As poucas espécies da superseção Distephana são caracterizadas por terem uma leve pubescência ou ausência da mesma, estípulas linear-lanceoladas, folhas inteiras não lobadas, brácteas livres muito estreitas, e flores elevadas. A distribuição geográfica das espécies da superseção Tacsonia abrange desde a Venezuela até Colômbia, Equador, Peru, a Bolívia e Chile (Escobar 1988). Suas flores pendentes diferem da maioria das outras passifloras por seu longo tubo floral e corona reduzida a um anel colorido com pequenos elementos com poucos milímetros de comprimento (Escobar 1988).

1.3 Espécies estudadas

As espécies estudadas pertencem a dois subgêneros: nove espécies do subgênero Passiflora (Tabela 1) e uma espécie do subgênero Decaloba, sendo que todas apresentam frutos do tipo baga, indeiscentes.

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Como previamente descrito, a delimitação das superseções, seções e séries é baseada em caracteres morfológicos e ecológicos, que muitas vezes se sobrepõe. Estes, portanto, podem não corresponder necessariamente a grupos naturais, sugerindo a necessidade de estudos filogenéticos complementares e ainda, uma revisão cuidadosa dos caracteres morfológicos tipicamente utilizados para a sua delimitação.

Dessa forma, as espécies foram escolhidas, considerando representantes nativos de quatro das cinco Superseções do subgênero Passiflora com o intuito de contribuir com possíveis características anatômicas que possam ser úteis na delimitação desses níveis; além de incluir uma espécie do subgênero Decaloba, com fruto do tipo baga, com intuito de comparação entre os subgêneros.

Tabela 1. Lista de espécies do subgênero Passiflora utilizadas neste estudo, segundo classificação de Feuillet & MacDougal (2003).

Espécie Superseção Seção Série

Passiflora cincinnata Mast. Passiflora (17 espécies) --- Passiflora (13 espécies) Passiflora elegans Mast. Stipulata Feuillet & MacDougal (95

espécies)

Granadillastrum Triana & Planch.(66 espécies)

---

Passiflora mucronata Lam. Stipulata Feuillet & MacDougal Granadillastrum Triana & Planch. --- Passiflora gibertiiN. E. Brown Stipulata Feuillet & MacDougal Granadillastrum Triana & Planch. --- Passifora eichleriana Mast. Stipulata Feuillet & MacDougal Granadillastrum Triana & Planch. --- Passiflora edmundoi Sacco Stipulata Feuillet & MacDougal Kermesinae (Cervi) Feuillet &

MacDougal (4 espécies)

---

Passiflora foetida L. Stipulata Feuillet & MacDougal Dysosmia DC.(20 espécies) ---

Passiflora alata Curtis Laurifolia (Cervi) Feuillet & MacDougal (41 espécies)

--- Quadrangulares

Feuillet & MacDougal (6 espécies)

Passiflora coccinea Aubl. Coccinea Feuillet & MacDougal (14 espécies)

--- ---

Passiflora morifolia Mast. é a única espécie representante do subgênero Decaloba, seção Pseudodysosmia (Figura 4), apresenta estípulas foliáceas, pecíolos com um par de glândulas, flores com corona unisseriada (Figura 4A), disco nectarífero, ovário densamente

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setuloso, frutos azulados, roxos ou nigrescentes (Figura 4B), denso à esparsamente setulosos e sementes com arilo alaranjado ou vermelho e testa foveolada (Milward-de-Azevedo & Baumgratz 2004). A espécie possui distribuição geográfica disjunta pelas Américas, ocorrendo em vários estados brasileiros. Na Região Sudeste do Brasil, é encontrada em cerrado e floresta pluvial sub-montana (Milward-de-Azevedo & Baumgratz 2004).

Figura 4. Aspectos morfológicos de Passiflora morifolia Mast. A. Ramo com flor em antese e botões florais. B. Folhas, fruto maduro e botões florais.

As demais nove espécies pertencem ao subgênero Passiflora, distribuídas em quatro das seis superseções do subgênero (Tabela 1). Passiflora cincinnata Mast. (Figura 5), possui flores com corona multisseriada, conspícua, ondulada, a qual é púrpura na base, com bandas mais claras no meio e violeta-azul na porção superior (Figura 5A). O ovário é glabro e o fruto é ovoide esverdeado (Figura 5B), com sementes grosseiramente reticuladas (Ulmer & MacDougal 2004) e com arilo amarelo. Ocorre em diversos estados brasileiros: Alagoas, Bahia, Brasília, Ceará, Goiás, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais, Pará, Paraíba, Pernambuco, Piauí, Rio Grande do Norte, Rio de Janeiro e São Paulo; bem como em outros países sul-americanos, como Argentina, Bolívia, Colômbia, Paraguai e Venezuela. É uma espécie heliófita, sendo muito comum na orla da mata e capoeiras, inclusive na orla de cultivos (Cervi 1997).

A superseção com maior número de espécies é Stipulata, que neste estudo está representada por seis espécies (Figura 6): Passiflora edmundoi Sacco, Passiflora foetida L.,

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Passiflora eichleriana Mast., Passiflora mucronata Lam., Passiflora gibertii N. E. Brown e Passiflora elegans Mast..

Figura 5. Aspectos morfológicos de Passiflora cincinnata Mast. A. Ramo com flor em antese e botões florais. B. Fruto maduro. Barra: 1 cm.

Passiflora edmundoi possui brácteas pecioladas, púrpuras (Figura 6A), sendo bastante persistentes e a corona é formada por 2-3 séries de filamentos, sendo que o filamento exterior é superior a 0,6 cm de comprimento, além de o fruto ser oblongo e elipsoide (Ulmer & MacDougal 2004). A espécie frequentemente é confundida com Passiflora kermesinae Link & Otto, pois, suas flores são bastante semelhantes à primeira vista, ambas sendo polinizadas por beija-flores. Contudo, existem diferenças marcantes com relação às brácteas, corona e fruto (Ulmer & MacDougal 2004). De acordo com Cervi (1997) ocorre nos estados da Bahia, Goiás, Rio de Janeiro, Minas Gerais e Piauí, sendo uma espécie indiferente ao tipo de solo, ocorrendo na caatinga, como em orla de floresta com luz difusa. Passiflora foetida caracteriza-se por apresentar brácteas 1-4 pinatissectas, pilosas, glandulosas (Ulmer & MacDougal 2004), que geralmente persistem no fruto maduro. Flores com corona em quatro séries filamentosas variando de cor (Figura 6B). Fruto com pericarpo fino, sementes triapiculadas no ápice, grosseiramente reticuladas (Ulmer & MacDougal 2004) e arilo branco translúcido. É a espécie mais variável em todo o gênero, particularmente com relação às flores e frutos, com quase 50 variedades sendo sugeridas (Ulmer & MacDougal 2004), sendo que Killip (1938), já reconhecia 37 variedades. Essa espécie heliófita, pode ser encontrada em diferentes tipos vegetacionais e, segundo

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Bernacci et al. (2013) é encontrada em todos os estados brasileiros, comportando-se como invasora em áreas degradadas.

Figura 6. Aspectos morfológicos de flores e frutos de espécies de Passiflora superseção Stipulata. A. Flor em antese e botão floral de Passiflora edmundoi Sacco. B. Flor em antese e frutos em desenvolvimento de

Passiflora foetida L. C. Fruto maduro de Passiflora eichleriana Mast. D. Flor em antese e botões florais de Passiflora mucronata Lam. E. Flor em antese e frutos em desenvolvimento de Passiflora gibertii N. E.

Brown. F. Fruto maduro de Passiflora elegans Mast.. Barras: 1 cm.

Passiflora eichleriana possui corona em seis séries de filamentos, ovário ovoide, glabro. O fruto é globoso, amarelo-claro quando maduro (Figura 6C) e as sementes são foveoladas (Cervi 1997), com arilo amarelo. Tem distribuição geográfica abrangendo os estados de Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais, Paraná, Rio Grande do Sul, Santa Catarina e São Paulo; além do Paraguai. É uma espécie heliófita e seletiva higrófita da orla da floresta, capoeiras e capoeirões (Cervi 1997).

Passiflora mucronata é uma planta glabra, com flores brancas, corona curta e branca, com duas séries de filamentos; ovário e fruto ovoides, esverdeados; com sementes reticuladas (Ulmer & MacDougal 2004) e arilo amarelo. Suas flores são brancas (Figura 6D), com antese noturna e a polinização se realiza por quirópteros. Além disso, após a abertura das flores, tanto as anteras como os estigmas agrupam-se em semicírculo (devido aos movimentos dos filetes e estiletes), tornando a flor zigomorfa em relação ao androceu e gineceu, atributos incomuns em Passiflora (Cervi 1997). A espécie é encontrada nos

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estados da Bahia, Espírito Santo, Paraíba, Pernambuco e Rio de Janeiro. É uma espécie heliófita que vive exclusivamente na restinga (Cervi 1997).

Passiflora gibertii é uma liana de grande porte com numerosas flores perfumadas. Assemelha-se a P. eichleriana, P. elegans e a P. subpeltata, as quais é proximamente relacionada, devido ao seu habito e a suas folhas trilobadas. Suas flores possuem corona com 5-6 séries de filamentos brancos com listras roxas (Figura 6E). Os frutos são amarelos a alaranjados, com sementes reticuladas (Ulmer & MacDougal 2004) e com arilo alaranjado. Tem distribuição geográfica abrangendo Argentina, Paraguai e Brasil, cresce em solos úmidos, sendo encontrada em estuários, planícies de inundação, ilhas, represas, bordas de rios, lagoas e cursos d’água em geral (Deginani 2001).

Passiflora elegans possui flores com corona em quatro séries filamentosas: as duas séries externas com filamentos subulados bandeados de branco e lilás na porção inferior e de branco e roxo no ápice, com cerca de 1,5 cm; e, as duas séries internas reduzidas a pequenos tubérculos de coloração lilás. Ovário globoso, glabro. Fruto amarelo quando maduro, com sementes reticulado-foveoladas (Cervi 1997) e arilo amarelo (Figura 6F). Ocorre na Argentina e Uruguai e, no Brasil, ocorre no Rio Grande do Sul e Santa Catarina. É uma planta heliófita e seletiva higrófita que ocorre no interior e borda das florestas, capoeiras e capoeirões (Cervi 1997).

Passiflora coccinea Aubl., difere das outras espécies da superseção por suas folhas não lobadas, duplamente serreadas e grandes brácteas. Possui flor vermelha com corona com três séries de filamentos brancos ou violáceos (Figura 7A), ovário densamente tomentoso e fruto esverdeado com listras (Figura 7B); as sementes são minuciosamente reticuladas (Ulmer & MacDougal 2004) e com arilo amarelo. A espécie é encontrada na Bolívia, Brasil, Guiana, Peru e Venezuela, crescendo em Floresta Amazônica em áreas não inundadas (Ulmer & MacDougal 2004).

Por fim, Passiflora alata Curtis possui caule quadrangular e grandes flores com sépalas e pétalas vermelhas e corona com 4-6 séries de filamentos violetas e brancos. Os frutos são grandes, obovoides ou piriformes, amarelos (Figura 7C), com sementes reticuladas (Ulmer & MacDougal 2004) e arilo amarelo, fragrante. É bastante cultivada pela beleza de suas folhas, flores e frutos e por seus frutos comestíveis (Cervi 1997), sendo conhecida popularmente como maracujá-doce. Ocorre em vários estados brasileiros, além de

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Argentina, Paraguai e Peru. É uma espécie heliófita, seletiva higrófita, ocorre principalmente nas capoeiras, capoeirões e áreas de restinga litorânea, raramente em orla de floresta.

Figura 7. Aspectos morfológicos da flor e frutos de espécies de Passiflora superseção Coccinea (A-B) e

Laurifolia (C). A. Flor em antese de Passiflora coccinea Aubl. B. Fruto maduro de Passiflora coccinea Aubl.. C. Fruto maduro de Passiflora alata Curtis. Barras: 1 cm.

1.4 Estudos morfoanatômicos

A despeito da importância econômica, ecológica e a riqueza de espécies de Passiflora, não existem muitos estudos abordando os aspectos morfoanatômicos das espécies do gênero. Os estudos anatômicos em sua maioria abordam aspectos morfoanatômicos de folhas, gavinhas, caules (Gangstad 1938; Meruvia et al. 1993a,b; Kurtz et al. 2003; Beraldo & Kato 2010) e a pronunciada plasticidade fenotípica, especialmente em relação aos órgãos vegetativos de algumas espécies de Passiflora (Barp et al. 2006; Araújo & Alves 2007).

Trabalhos sobre morfoanatomia floral também são escassos e de modo geral, se destacam estudos sobre aspectos gerais da anatomia (Puri 1947) e da morfologia floral Endress (1994), estudo de padrões de desenvolvimento floral (Bernhard 1999; Krosnick et al. 2006; Krosnick et al. 2009), ultraestrutura da corona (Amela García et al. 2007), produção de néctar, pigmentos e odores envolvidos na polinização (Varassin et al. 2001), comparação morfológica e estrutural dos nectários florais e extraflorais (Troleis et al. 2008), estrutura, histoquímica e citoquímica do estigma e estilete (Souza et al. 2006) e

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ontogênese e histoquímica da superfície estigmática (Silvério & Mariath 2010). Outros estudos relacionam-se com os aspectos embriológicos e transmissão da herança plastidial (Silvério et al. 2009). Além de anatomia comparada da antera (Dettke & Santos 2009), ultraestrutura do pólen (Carreira 1977; Araújo & Santos 2004), formação e viabilidade do grão de pólen associando-os com o tamanho do botão floral e da antera (Souza et al. 2002) e, movimento do androginóforo em espécies da seção Xerogona (Scorza & Dornelas 2014). Com relação a estudos morfoanatômicos de frutos e sementes de Passiflora, a carência fica ainda mais evidente. Trabalhos sobre a morfologia das sementes de espécies do gênero Passiflora abordam vários aspectos, tais como tamanho, coloração, forma e a presença de ornamentações na superfície das mesmas, que se mostram especialmente úteis na identificação de espécies, possuindo valor taxonômico. O valor diagnóstico da anatomia das sementes de Passiflora foi constatado por Killip (1938) e Raju (1955), bem como em outros trabalhos (MacDougal 1994; Pérez-Cortéz et al. 1995; Pérez-Cortéz et al. 2002; Pérez-Cortéz et al. 2005; Pérez-Cortéz et al. 2009; Cárdenas-Hernández et al. 2011).

MacDougal (1994) realizou uma revisão taxonômica da seção Pseudodysosmia do subgênero Decaloba (DC.) Rchb e dentre os caracteres utilizados para a descrição, estão incluídos o tamanho das sementes e as ornamentações da superfície seminal, que de acordo com o autor são bons caracteres taxonômicos para este gênero. Pérez-Cortéz et al. (2002) realizaram um estudo morfológico de 51 espécies do gênero Passiflora, elaborando uma chave artificial. Os autores constataram ser possível identificar 48 das espécies estudadas e concluíram que a ornamentação seminal é de grande valor diagnóstico, sendo útil para a caracterização das mesmas.

Dentre os trabalhos que estudaram as sementes da família Passifloraceae s.l., destacam-se os estudos da embriogênese de Passiflora calcarata Mast. (Raju 1955), estrutura e desenvolvimento do óvulo e sementes de P. foetida (Singh 1962), desenvolvimento do arilo em Passiflora suberosa L. e em Turnera ulmifolia L. (Kloos & Bouman 1980), desenvolvimento do saco embrionário em P. edulis (Souza et al. 2002), megasporogênese e megagametogênese em P. suberosa (Silvério et al. 2009), anatomia do tegumento (Pérez-Cortéz et al. 2005; Pérez-Cortéz et al. 2009; Cárdenas-Hernandéz et al. 2011) e ontogenia de frutos e sementes de cinco espécies do gênero Passiflora, subgênero Decaloba, seção Xerogona (Milani 2014). Os trabalhos existentes na literatura levam a crer

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que existe uma constância em muitos caracteres dentro da família, entretanto, existem caracteres diferenciais bastante relevantes com relação ao número de camadas dos tegumentos do óvulo, tipo de micrópila e número de tegumentos seminais.

Não foram encontrados muitos trabalhos sobre a anatomia dos frutos de espécies da família Passifloraceae, destacando-se o trabalho de Gonzalez (2010), que consistiu na análise anatômica e ontogenia dos frutos de 12 espécies de Piriqueta e de 30 espécies de Turnera, tendo como um dos objetivos identificar as estruturas relacionadas com a deiscência das cápsulas; bem como, os estudos de Milani (2014) que objetivou elucidar a ontogenia do fruto e da semente de espécies do gênero Passiflora, subgênero Decaloba, seção Xerogona que apresentam frutos do tipo cápsula, buscando descrever o processo de desenvolvimento desses órgãos.

1.5 Objetivos

O objetivo geral desta tese foi realizar estudos morfológicos, anatômicos e ontogenéticos de frutos e sementes de espécies do gênero Passiflora – subgêneros Decaloba e Passiflora (Passifloraceae). Especificamente, foi estabelecido o seguinte objetivo:

- Analisar a morfologia, anatomia e ontogênese dos frutos e sementes de Passiflora, a fim de verificar a existência de padrões estruturais no desenvolvimento desses órgãos, que possam contribuir na caracterização das espécies e/ou de outros níveis taxonômicos, bem como discutir possíveis relações entre os caracteres e o ambiente.

1.6 Formato da tese

Os resultados obtidos durante a execução deste Projeto de Doutorado foram reunidos em dois capítulos:

Capítulo I: ANATOMIA E DESENVOLVIMENTO DO PERICARPO DE ESPÉCIES NEOTROPICAIS DE Passiflora L. (PASSIFLORACEAE). Redigido segundo as normas da Flora.

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Capítulo II: ONTOGÊNESE DOS TEGUMENTOS SEMINAIS E ANATOMIA DE SEMENTES EM ESPÉCIES DE Passiflora L. (PASSIFLORACEAE). Redigido segundo as normas do Australian Journal of Botany.

1.7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Amela García, M.T.; Galati, B.G.; Hoc, P. 2007. Ultrastructure of the corona of scented and scentless flowers of Passiflora spp. (Passifloraceae). Flora 202: 302-315.

APG II, 2003. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG II. Botanical Journal of the Linnean Society 141: 399-436.

APG III. 2009. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG III. Botanical Journal of the Linnean Society 161: 105-121.

Araújo, R.C.M.; Santos, F.A.R. 2004. Palinologia de espécies do gênero Passiflora L. (Passifloraceae) da Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. Sitientibus, série Ciências Biológicas 4(1/2): 37-42.

Araújo, D.A.; Alves, M. 2007. Variabilidade morfológica em Passiflora foetida L.: Quantas variedades existem em Pernambuco. Revista Brasileira de Biociências 5: 852-854.

Arbo, M.M. 2007. Turneraceae. In: Kubitzki, K. (Ed.) The families genera of vascular plants. Springer, Berlin, Heidelberg/ New York, p.458-466.

Barp, E. A.; Soares, G.L.G.; Gosmann, G.; Vecchi, C.; Machado, A.; Moreira, G.R.P. 2006. Phenotypic plasticity in Passiflora suberosa L. (Passifloraceae): induction and reversion two morphs by variation in light intensity. Brazilian Journal of Biology 66: 29-41.

Beraldo, J.; Kato, E.T.M. 2010. Morfoanatomia de folhas e caules de Passiflora edulis Sims, Passifloraceae. Revista Brasileira de Farmacognosia 20(2): 233-239.

(37)

Bernacci, L.C.; Cervi, A.C.; Milward-de-Azevedo, M.A.; Nunes, T. S.; Imig, D.C.; Mezzonato, A.C. 2013. Passifloraceae. In: Lista de espécies da flora do Brasil. Jardim

Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em

<http://www.floradobrasil.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB12506>. Acesso em 30 Mai 2014.

Bernhard, A. 1999. Flower Structure, development and systematics in Passifloraceae and in Abatia (Flacourtiaceae). International Journal of Plant Sciences 160: 135-150.

Cárdenas-Hernández, J.; Miranda, D.L.; Magnitskiy, S.; Carranza, C. 2011. Morphological and anatomical analyses of the seed coats of sweet granadilla (Passiflora ligularis Juss.) seeds. Agronomía Colombiana 29(3): 377-385.

Carreira, L.M.M. 1977. Aspectos da ultra-estrutura do pólen de Passiflora coccinea Aubl. (Passifloraceae). Acta Amazônica 7(3): 329-332.

Cervi A.C. 1997. Passifloraceae do Brasil. Estudo do gênero Passiflora L., subgênero Passiflora. Fontqueria 45: 1-92.

Cervi, A.C.; Milward-de-Azevedo, M.A.; Bernacci, L.C. 2012. Passifloraceae. In: Forzza, R.C. et al. (Ed.). Lista de espécies da flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em <http://floradobrasil.jbrj.gov.br/2010/FB012506>. Acesso em 03 Out 2014.

Chase, M. W.; Zmarzty, S.; Lledó, M. D.; Wurdack, K. J.; Swensen, S. M.; Fay, M. F. 2002. When in doubt, put it in Flacourtiaceae: A molecular phylogenetic analysis based on plastid rbcL DNA sequences. Kew Bull. 57: 141-181.

Coppens d’Eeckenbrugge, G. 2003. Exploração da diversidade genética das passifloras (compact disc). In: Sexto Simpósio Brasileiro sobre a Cultura do Maracujazeiro. November 24-27, Campos de Goytacazes (Brazil). Palestras. Campos de Goytacazes, Cluster Informática.

Cronquist, A. 1981. An integrated system of classification of flowering plants. Columbia Univ. Press, New York. 1262p.

Deginani, N.B. 2001. Las especies argentinas del género Passifora (Passiforaceae). Darwiniana 39: 43-129.

(38)

Dettke, G.A.; Santos, R.P.. 2009. Tipos de aberturas dos grãos de pólen de espécies de Passiflora L. (Passifloraceae). Acta Bot. Bras. 23(4): 1119-1128.

Dornelas, M.C.; Fonseca, T.C.; Rodriguez, A.P.M. 2006. Brazilian passionflowers and novel passionate tropical flowering gems. In: Jaime Teixeira da Silva. (Org.). Floriculture, Ornamental and Plant Floriculture, Ornamental and Plant Biotechnology. Vol IV. Global Science Books, United Kingdom. p. 629-639.

Endress, P. K. 1994. Diversity and evolutionary biology of tropical flowers. Cambridge University Press, Cambridge. 511p.

Escobar, L.K. 1988. Passifloraceae. In: Pinto, P.; Lozano, G. (Eds.). Flora de Colombia. Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia. v. 10, p. 1-138.

Escobar, L.K. 1989. A new subgenus and five new species in Passiflora (Passifloraceae) from South America. Annals of the Missouri Botanical Garden 76: 877-885.

Feuillet, C.; MacDougal, J.M. 2003. A new infrageneric classification of Passiflora L. (Passifloraceae). Passiflora 14(1): 34-38.

Feuillet, C.; MacDougal, J.M. 2007. Passifloraceae. In: KUBITZKI, K. (Ed.) The families and genera of vascular plants. Springer Berlin Heidelberg. p. 270-281.

Gangstad, V.B. 1938. A Morphological Study of the Leaf and Tendril of Passiflora caerulea. American Midland Naturalist 20(3): 704-708.

Gonzalez, A.M. 2010. Anatomía y desarrollo Del fruto em Piriqueta y Turnera (Turneraceae). Bol. Soc. Argent. Bot. 45(3-4): 257-272.

Hansen, A.K.; Gilbert, L.E.; Simpson, B.B.; Downie, S.R.; Cervi, A.C.; Jansen, R.K. 2006. Phylogenetic relationship and chromosome number evolution in Passiflora. Systematic Botany 31(1): 138-150.

Inglez de Sousa, J.S.; Meletti, L.M.M. 1997. Maracujá: espécies, variedades e cultivo. Piracicaba, FEALQ. 179p. (Biblioteca de Ciências Agrárias Luiz de Queiroz, 3).

Instituto de Tecnologia de Alimentos (Campinas, SP), 1994. Maracujá: cultura, matéria-prima, processamento e aspectos econômicos. Campinas, ITAL. 267p.

(39)

Judd, W. S.; Campbell, C. S.; Kellogg, E. A.; Stevens, P. F. 1999. Plant systematics: a phylogenetic approach. Sinauer Associates, Sunderland, Massachusetts, USA.

Killip, E.P. 1938. The American species of Passifloraceae. Botanical Series. Chicago. Field Museum of Natural History. p. 20-87.

Kloos, A.; Bouman, F. 1980. Case studies in aril development Passiflora suberosa L. and Turnera ulmifolia L. Beiträge zur Biologie der Pflanzen 55: 49-66.

Krosnick, S.E.; Harris, E.M.; Freudenstein, J.V. 2006. Patterns of anomalous floral development in the Asian Passiflora (subgenus Decaloba: supersection Disemma). American Journal of Botany 93: 620-636.

Krosnick, S.E.; Ford, A.J.; Freudenstein, J.V. 2009. Taxonomic revision of Passiflora subgenus Tetrapathea including the monotypic genera Hollrungia and Tetrapathea (Passifloraceae), and a new species of Passiflora. Systematic Botany 34: 375–385.

Krosnick, S.E.; Porter-Utley, K.E.; MacDougal, J.M.; Jørgensen, P.M.; McDade, L.A. 2013. New Insights into the Evolution of Passiflora subgenus Decaloba (Passifloraceae): Phylogenetic Relationships and Morphological Synapomorphies. Systematic Botany 38: 692-713.

Kubitzki, K. 2007. Malesherbiaceae. In: Kubitzki, K. (ed). The families genera of vascular plants. Springer, Berlin, Heidelberg/ New York.p. 247- 249.

Kurtz, S.M.T.F.; Santos, C.A.M.; Duarte, M.R.; Sato, M.E.O. 2003. Morfo-anatomia de folhas de maracujá: Passiflora actinia Hooker, Passifloraceae. Acta Farmaceutica Bonaerense 22(2): 105-112.

MacDougal, J.M. 1994. Revision of Passiflora subgenus Decaloba, section Pseudodysosmia (Passifloraceae). Syst. Bot. Monogr. 41: 1-146.

MacDougal, J.M.; Feuillet, C. 2004. Systematics. In: Ulmer T.; MacDougal J.M. (Eds.) Passiflora: Passionflowers of the World, Timber Press, Cambridge. p. 27-31.

Meletti, L.M.M. 2003. Comportamento de híbridos e seleções de maracujazeiro (Passifloraceae) (compact disc). In: Sexto Simpósio Brasileiro sobre a Cultura do

(40)

Maracujazeiro. November 24-27, Campos de Goytacazes (Brazil). Palestras. Campos de Goytacazes, Cluster Informática.

Mercadante, A.Z.; Britton, G.; Rodriguez-Amaya, D.B. 1998. Carotenoids from yellow passion fruit (Passiflora edulis). Journal of Agricultural and Food Chemistry 46(10): 4102-4106.

Meruvia, M.Y.L.; Palacios, V.; Cervi, A.C. 1993a. Anatomia foliar de Passiflora capsularis L. (Passifloraceae). Acta Biologica Paranaense 22: 31-44.

Meruvia, M.Y.L.; Palacios, V.; Cervi, A.C. 1993b. Anatomia foliar de Passiflora campanulata Masters (Passifloraceae). Acta Biologica Paranaense 22: 45-62.

Milward de Azevedo, M.A.; Baumgratz, J.F.A. 2004. Passiflora L. subgênero Decaloba (DC.) Rchb. (Passifloraceæ) na região Sudeste do Brasil. Rodriguésia 55(85): 1-54.

Milani, J. F. 2014. Ontogenia de frutos e sementes de quatro espécies de Passiflora (Passifloraceae – Subgênero Decaloba (DC.) Rchb. Seção Xerogona (Raf.) Killip). Tese de doutorado, Universidade Estadual de Campinas.

Muschner, V.C.; Lorenz, A.P.; Cervi, A.C.; Bonatto, S.L.; Souza-Chies, T.T.; Salzano, F.M.; Freitas, L.B. 2003. A first molecular phylogenetic analysis of Passiflora (Passifloraceae). American Journal of Botany 90: 1229-1238.

Muschner, V.C. 2005. Filogenia molecular, taxas evolutivas, tempo de divergência e herança organelar em Passiflora L. (Passifloraceae). Tese de doutorado, Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, Brasil.

Paris, F.; Petry, R.D.; Reginatto, F.H.; Gosmann, G.; Quevedo, J.; Salgueiro, J.B.; Kapczinski, F.; Ortega, G.G.; Schenkel, E.P. 2002. Pharmacochemical study of aqueous extracts in Passiflora alata Dryander and Passiflora edulis Sims. Acta Farma Bonarense 21: 5-8.

Pérez-Cortéz, S.; Escala, M.; Tillett, S.; Sánchez, C. 1995. Estudio morfoanatómico de la cubierta seminal de Passiflora quadrangularis L. (Passifloraceae). Anales Bot. Agríc. 2: 25-29.

(41)

Pérez-Cortéz, S.; Tillett, S.; Escala, M. 2002. Estudio morfológico de la semilla de 51 especies del género Passiflora L. Acta Bot.Venez. 25(1): 67-96.

Pérez-Cortéz, S.; Escala, M.; Tillett, S. 2005. Anatomia de la cubierta seminal en ocho especies de Passifora L. subgênero Passiflora. Acta Bot. Venez. 28(2): 337-348.

Pérez-Cortéz, S.; Tillett, S.; Escala, M. 2009. Morfoanatomia de la cubierta seminal en siete especies de Passiflora L., subgénero Passiflora (Passifloraceae). Hoehnea 36(1): 131-137.

Puri, V. 1947. Studies in floral anatomy VI. Vascular anatomy of the flower of certain species of the Passifloraceae. American Journal of Botany 34: 562-573.

Raju, M.V.S. 1955. Embryology of the Passifloraceae. I. Gametogenesis and seed development of Passiflora calcarata Mast. Indian Bot. Soc. 35(1): 126-138.

Rossi, A.D. 1998. Comercialização do maracujá. In: Simpósio Brasileiro Sobre A Cultura Do Maracujazeiro, Anais... Jaboticabal, Ed. Afiliada. p. 279-287.

Scorza, L.C.T.; Dornelas, M.C. 2014. Rapid touch-stimulated movement in the androgynophore of Passiflora flowers (subgen. Decaloba; Sect. Xerogona). An adaptation to enhance cross-pollination? Plant Signaling & Behavior 9: e27932.

Shore, J. S.; McQueen, K. L.; Little, S. L. 1994. Inheritance of plastid DNA in the Turnera ulmifolia complex. American J. Bot. 81: 1636-1639.

Silvério; A.; Tormes; S.B.F.A.; Mariath, J.E.A. 2009. O processo da ginosporogênese e ginogametogênese de Passiflora suberosa L. (Passifloraceae). R. bras. Bioci. 7(1): 15-22.

Silvério; A.; Mariath, J.E.A. 2010. A formação da superfície estigmática em Passiflora elegans (Passifloraceae). Rodriguésia 61(3): 569-574.

Singh, D. 1962. The structure and development of ovule and seed of Passiflora foetida Linn. Agra University Journal of Research 9: 99-111.

Souza, V.C.; Lorenzi, H., 2008. Botânica Sistemática - guia ilustrado para a identificação das famílias de Fanerógamas nativas e exóticas no Brasil, baseado em APG II. Nova Odessa, Plantarum.

(42)

Souza, M.M.; Pereira, T.N.S.; Hoffmann, M.; Melo, E.J.T.; Louro, R.P. 2002. Embryo sac development in yellow passion fruit Passiflora edulis Sims (Passifloraceae). Genetics and Molecular Biology 25: 471-475.

Souza, M.M.; Pereira, T.N.S.; Dias, A.J.B.; Ribeiro, B.F.; Viana, A.P. 2006. Structural, hystochemical and cytochemical characteristics of the stigma and style in Passiflora edulis f. flavicarpa (Passifloraceae). Brazilian Archives of Biology and Technology 49(1): 93-98.

Takhtajan, A. 1997. Diversity and classification of flowering plants. Columbia Univ. Press, New York. 643p.

Tokuoka, T. 2012. Molecular phylogenetic analysis of Passifloraceae sensu lato (Malpighiales) based on plastid and nuclear DNA sequences. Journal of Plant Research 125: 489-497.

Troleis, J.; Mastroberti, A.A.; Mariath, J.E.A. 2008. Comparação morfológica e estrutural dos nectários florais e extraflorais entre as espécies do gênero Passiflora L. Propesq UFRGS 1: 303-303.

Turano, W.; Louzada, S.R.N.; Derevi, S.C.N. & Mendez, M.H.M. 2002. Estimativa de consumo diário de fibra alimentar na população adulta, em regiões metropolitanas do Brasil. Nutr Bras 3: 130-135.

Ulmer, T.; MacDougal, J.M. 2004. Passiflora: Passionflowers of the world. Timber Press, Cambridge.

Varassin, I.G.; Trigo, J.R.; Sazima, M. 2001. The role of production, flower pigments and odour in the pollination of four species of Passiflora (Passifloraceae) in south-eastern Brazil. Botanical Journal of the Linnean Society 136:138-152.

Yockteng, R.; Nadot, S. 2004. Phylogenetic relationships among Passiflora species based on the glutamine synthetase nuclear gene expressed in chloroplast (ncpGS). Molecular Phylogenetics and Evolution 31 (1): 379–396.

Zeraik, M.L.; Pereira, C.A.M.; Zuin, V.G.; Yariwake, J.H. 2010. Maracujá: um alimento funcional? Revista Brasileira de Farmacognosia 20(3): 459-471.

(43)

Capítulo 1.

Anatomia e desenvolvimento do pericarpo de espécies neotropicais de Passiflora L. (Passifloraceae)

Cristina Gurskia & Sandra Maria Carmello-Guerreiroa,b,*

a

Programa de Pós-graduação em Biologia Vegetal, Instituto de Biologia, UNICAMP – Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP, Brasil.

b

Departamento de Biologia Vegetal, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP, Brasil.

_____________________ *Autor para correspondência.

Endereços de e-mail: gurski.cristina@gmail.com (C. Gurski), smcg@unicamp.br (S.M. Carmello-Guerreiro).

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