Jaqueline Priscila de Melo
Avaliação temporal da influência de variáveis climáticas no pico de
floração de espécies de restinga em Santa Catarina utilizando dados de herbário
e de campo
Florianópolis 2019
Universidade Federal de Santa Catarina
Centro de Ciências Biológicas
Jaqueline Priscila de Melo
Avaliação temporal da influência de variáveis climáticas no pico de floração de espécies de restinga em Santa Catarina utilizando dados de herbário e de campo
Trabalho Conclusão do Curso de Graduação em Ciências Biológicas do Centro de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Santa Catarina como requisito para a obtenção do Título de Licenciada em Biologia
Orientador: Prof. Dra. Mayara Krasinski Caddah Coorientador: Prof. Dra. Michele de Sá Dechoum
Florianópolis 2019
Jaqueline Priscila de Melo
Avaliação temporal da influência de variáveis climáticas no pico de floração de espécies de restinga em Santa Catarina utilizando dados de herbário e de campo
Este Trabalho Conclusão de Curso foi julgado adequado para obtenção do Título de Licenciatura em Ciências Biológicas e aprovado em sua forma final pela banca examinadora
Florianópolis, 05 de Julho de 2019.
Prof. Dr. Carlos Roberto Zanetti Coordenador do Curso
Banca Examinadora:
________________________ Prof.ª Dr.ª Mayara Krasinski Caddah
Orientadora
Universidade Federal de Santa Catarina
________________________ Prof. Dr. Rafael Trevisan
Membro
Universidade Federal de Santa Catarina
________________________ Prof. Dr. Guilherme Gerhardt Mazzochini
Membro
AGRADECIMENTOS
Agradeço à Deus por ser presente em minha vida e sempre me abençoar. Isso tudo só foi possível porque Ele permitiu.
Agradeço ao meu avô Osni (in memorium) e minha avó Maria, que me criaram, me deram educação e amor. Graças a eles sou quem eu sou e tive a oportunidade de entrar nesta universidade. Sou eternamente grata.
Agradeço à minha tia Vera, por sempre me ajudar nos momentos que eu mais precisei e sempre esteve presente cuidando do meu filho para que eu pudesse cumprir meus compromissos com o curso.
Agradeço a minha prima Bruna por sempre me dar palavras de conforto para seguir em frente nessa caminhada.
Agradeço ao meu filho Bernardo, por ser o amor da minha vida, por ser paciente durante este trajeto, por ter me acompanhado nas aulas por diversas vezes, e por ser tão bom comigo. Obrigada meu anjo pela força que me deu, mesmo sem saber.
Agradeço à professora Doutora Mayara Caddah pela oportunidade de IC, extensão e na orientação deste trabalho. Obrigada por ser sempre tão querida, calma e flexível comigo
Agradeço à Doutora Michele Dechoum por ter aceito me co-orientar, e também por ter sido tão querida e calma comigo durante a elaboração deste trabalho, vocês tornaram esse ciclo um pouco menos árduo.
Agradeço aos herbários Museu Botânico Municipal (MBM), Herbário FURB, e o Herbário FLOR, pelos empréstimos de exsicatas.
RESUMO
Fenologia é o estudo das relações entre os ciclos biológicos e o clima. Com as mudanças climaticas afetando de diversas formas todo o globo, o objetivo deste trabalho foi avaliar (1) como precipitação e temperatura influenciam o pico de floração de espécies nativas de restinga e, (2) se e como as mudanças climáticas têm alterado padrões de floração nas mesmas espécies. Para tanto, foram utilizados tanto dados de herbário e quanto obtidos em campo. Estudos a partir de dados de herbários podem ser interessantes, já que é possível encontrar espécies geograficamente bem distribuídas e em diversos intervalos de tempo em um único acervo. Foram utilizados dados de três herbários da região Sul do Brasil, com restrição de localização de coleta em Florianópolis. As espécies estudadas foram Gaylussacia
brasiliensis, Guapira opposita e Ocotea pulchella, ocorrentes em restingas de Florianópolis.
A conclusão deste trabalho é que tanto os dados de herbário quanto de campo mostrou como resultado que as variavéis climáticas influenciam na floração das espécies analisadas neste estudo.
ABSTRACT
Phenology is the study of the relationships between biological cycles and climate. With all the climate changes around the globe, the object of this study is to analyze (1) how precipitation and temperature influence the flowering peak of restinga vegetation native species, (2) if and how climate change has changed patterns of flowering in the same species. Therefore, herbarium specimens and field data has been utilized. Studies from herbarium data can be interesting as it is able to find specimens well distributed and with long records in one place. We utilized data from three different herbarium in southern Brazil, with distributed restriction of Florianopolis. The species studied were Gaylussacia brasiliensis, Guapira opposita and
Ocotea pulchella, occurring in restinga vegetation of Florianopolis. The conclusion of this
study is that herbarium specimens and field data showed as a result that climate change influences the peak flowering of the species analyzed in this study.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Avaliação temporal no pico de floração de G. brasiliensis no intervalo de 1965 a 2014 para condição herbário e entre 2015 e 2016 para condição campo ...28
Figura 2 – Avaliação temporal no pico de floração de G. opposita no intervalo de 1965 a 2014 para condição herbário e entre 2015 e 2016 para condição campo...29
Figura 3 – Avaliação temporal no pico de floração de O. pulchella no intervalo de 1964 a 2013 para condição herbário e 2017 para condição campo...30
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – Anos de ocorrência de El Niño e La Niña e suas intensidades (IFC), de 1892 a 2018...19 Tabela 2 – Categoria de pico de floração...24 Tabela 3 – Resultado da significância de cada fator avaliado na Análise de variância bifatorial realizada com os dados de pico de floração de G. brasiliensis obtidos a partir de dados de campo para 6 meses...31 Tabela 4 – Resultado da significância de cada fator avaliado na Análise de variância bifatorial
realizada com os dados de pico de floração de G. opposita obtidos a partir de dados exsicatas para 6 meses...32 Tabela 5 – Resultado da significância de cada fator avaliado na Análise de variância bifatorial
realizada com os dados de pico de floração de G. opposita obtidos a partir de dados de campo para 3 meses ...32 Tabela 6 – Resultado da significância de cada fator avaliado na Análise de variância bifatorial
realizada com os dados de pico de floração de G. opposita obtidos a partir de dados de campo para 6 meses ...32 Tabela 7 – Resultado da significância de cada fator avaliado na Análise de variância bifatorial realizada com os dados de pico de floração de O. pulchella obtidos a partir de exsicatas de herbário para 6 meses...33
Tabela 8 – Resultado da significância de cada fator avaliado na Análise de variância bifatorial realizada com os dados de pico de floração de O. pulchella obtidos a partir de exsicatas de herbário para 12 meses...33
LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS
CIRAM – Centro de informações de recursos ambientais e de Hidrometereologia de Santa Catarina
EPAGRI – Empresa de Pesquisa Agropecuária e Extensão Rural de Santa Catarina FURB – Universidade Regional de Blumenau
FLOR – Herbário Flor
IBGE – Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística INMET – Instituto Nacional de Meteorologia
INPE – Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais MBM – Museu Botânico Municipal
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO...15
1.1 Fenologia...15
1.1.1 Fenologia e variáveis climáticas...15
1.1.2 Fenologia usando dados de campo...16
1.1.3 Estudos de fenologia usando dados de herbário...16
1.2 Mudanças climáticas...17 1.2.1 El Niño e La Niña...18 2 OBJETIVOS...21 2.1 Objetivo geral ...21 2.1.2 Objetivo específico...21 3 MATERIAL E MÉTODOS...22 3.1 Área de estudo...22
3.2 Seleção inicial das espécies...22
3.3 Categorização dos estágios reprodutivos...24
3.4 Coleta de dados...24
3.5 Análise de dados...24
4 RESULTADO...27
5 DISCUSSÃO...34
REFERÊNCIAS...37
1 INTRODUÇÃO
1.1 Fenologia
Os ciclos de vida natural dos organismos são determinados por condições internas (genéticas) e externas (ambientais) (ROZNOVSKÝ & HAVAVLIčEK, 1999). Segundo Lieth (1974) a fenologia é o estudo de eventos biológicos repetitivos e das causas de sua ocorrência bióticas e abióticas e a relação entre fenofases específicas para espécies individuais ou diferentes.
Os eventos fenológicos observados incluem o tempo de germinação e floração das plantas na primavera, mudanças de cor das folhas das plantas no outono, migração das aves, nascimento dos insetos e hibernação dos animais. Assim, os períodos fenológicos são divididos durante o ano de acordo com a resposta da natureza a oscilações ambientais (ROZNOVSKÝ & HAVAVLIčEK, 1999).
Segundo Menzel (2002), o crescimento das plantas requer incidência de luz suficiente, água, oxigênio, nutriente e temperatura adequada. Além de envolver outros fatores ambientais e processos fisiológicos como: fotoperíodo, precipitação, umidade, vento e gases. E fatores bióticos como: pragas, doenças e competição.
Como as ocorrências de tais fenômenos sazonais são geralmente iniciadas e impulsionadas pelo clima, o registro fenológico é uma proxy sensível para investigar as mudanças climáticas e suas influências nos ecossistemas ao longo do tempo (HÁJKOVÁ et al. 2012). A fenologia tem sido aplicada em estudos relacionados às mudanças climáticas, com evidências que a fenologia está sendo alterada nas últimas décadas (MENZEL & FABIAN, 1999; VISSER & HOLLEMAN, 2001).
1.1.1 Fenologia e variáveis climáticas
A fenologia é sensível ao clima (SPARKS & CAREY, 1995). As variáveis climáticas são compreendidas por radiação, precipitação, vento, umidade e temperatura.
Temperatura é uma propriedade física que nos permite conhecer as medidas para quente ou frio presentes em um meio ambiente. Tendo como único meio de medição o uso de termômetro (UFRGS, 2019).
A temperatura interfere diretamente no desenvolvimento das plantas estando diretamente associada ao crescimento da mesma, sendo assim, tanto as plantas como qualquer outro organismos vivos, possuem uma temperatura ótima para sobrevivência (Atividade Rural, 2019). Shen et al. (2011) relata que em alguns estudos que o aumento da temperatura pode diminuir a disponibilidade de água, devido ao aumento de evaporação.
Sabe-se que o aumento de temperatura influencia na precipitação, por isso, no verão a precipitação tende a ser maior do que no inverno. A precipitação é proveniente do vapor de água da atmosfera sob qualquer forma: chuva, granizo, neblina, neve, orvalho ou geada. Os tipos de medição de precipitação são: Média aritmética, Polígonos de Thiessen e Isoietas (HAAS, 2019). Durante perídos de chuva não ocorre a polinização, a chuva lava o pólen das flores e os polinizadores não conseguem polinizar.
1.1.2 Estudos de fenologia usando dados de campo
As plantas têm uma natureza estacionária e podem ser plantadas no local de interesse, como é o caso dos jardins fenológicos internacionais ou do programa de monitoramento global (KOCH et al. 2009). Os estudos fenológicos de observação em campo vêm sendo usados em conjunto com espécimes de herbário, já que espécimes de herbário não apresentam restrições geográficas. As três principais fontes de dados para pesquisa em fenologia são observações de campo, espécimes de herbário e imagens fotográficas datadas (PANCHEN et al. 2012).
Koch e colaboradores (2009) afirmam que a frequência das observações depende da sazonalidade e variedade da planta. Para algumas se faz necessário o acompanhamento diário para determinar uma data de definição de fases, enquanto que para outras plantas o acompanhamento de três visitas por semana, quinzenal e mensal é suficiente. Além de que, o observador deve ter um amplo conhecimento botânico para reconhecer e identificar as espécies e suas fases fenológicas.
1.1.3 Estudos de fenologia usando dados de herbário
Os herbários são grandes bancos de dados cujos registros são replicáveis, com sucesso, como ferramentas para examinar as tendências em longo prazo de eventos fenológicos e a relação destes com as mudanças climáticas (MILLER-RUSHING et al. 2006).
As enormes coleções de plantas depositadas em herbários ao redor o mundo fornecem um corpo alternativo potencial, pouco explorado, de dados para o estudo das respostas fenológicas a longo prazo às mudança (VELLEND et al. 2013; KHAROUBA e VELLEND, 2015 apud DAVIS et al. 2015).
Espécimes de herbário também têm sido usados para rastrear mudanças temporais nas características fenológicas das espécies em decorrência de mudanças climáticas. Mudanças na fenologia de algumas espécies são particularmente preocupantes, pois podem resultar em incompatibilidades entre a fenologia destas espécies e entre o período de floração das plantas e seus polinizadores com as quais eles interagem (STAUDINGER et al. 2012).
Vários estudos mais recentes utilizaram espécimes de herbário em pesquisas sobre mudanças climáticas, e metodologias preliminares foram desenvolvidas (PRIMACK et al. 2004). Os dados de herbários estão cada vez mais sendo utilizados em estudos fenológicos, permitindo praticidade, confiabilidade e/ou onde pode se localizar maior número de amostras em um único ou demais acervos, inclusive o fácil acesso de consulta para plantas de outras regiões.
1.2 Mudanças climáticas
As mudanças climáticas são entendidas como quaisquer mudanças no clima ao longo dos anos causadas por fenômenos naturais ou por ações antropogênicas (BARCELLOS et al. 2009). Entre as principais mudanças estão o aumento de temperatura provocando secas em algumas regiões, e modificações nos padrões de chuvas, aumentando a ocorrência de tempestades e inundações. Além do aumento de frentes frias, granizo e geadas e aumento no nível do mar (NOBRE, 2001).
O aumento da temperatura dos oceanos e da atmosfera da Terra, tem sido causado em grande parte pela queima de combustível fóssil que intensifica o efeito estufa por ocorrência da emissão de gases, além de outras ações humanas irreversíveis ocorrentes desde a Revolução Industrial. Nos dias atuais podemos perceber alguns eventos dessas mudanças, como tempestades frequentes causando problemas socio-econômicos, os perídos secos causando o ressecamento do solo e o aumento do nível do mar (MARENGO, 2001).
O aquecimento global está afetando os ecossistemas como um todo, causando a destruição e a degradação de hábitats naturais, ameaçando a biodiversidade e o bem-estar humano (MARENGO, 2007). Hardy (2003) aponta que as alterações nas variáveis climáticas devido ao aquecimento global podem também alterar diversos fatores bióticos e abióticos no
meio ambiente, como: migração de pássaros, aumento da temperatura nos oceanos, afetando o crescimento e reprodução das espécies marinhas. Oliveira (2009) cita que o período de crescimento das plantas no Hemisfério Norte aumentou de 1 a 4 dias por década nos últimos 40 anos. Assim, ocorre o florescimento mais cedo das plantas, as aves chegam antes e o acasalamento começa antes do padrão histórico.
Em Santa Catarina nos últimos anos presenciamos o ciclone Catarina em 2004, até então, nunca havia sido registrado fenômeno deste porte no Brasil. Além de chuvas intensas e inundações em Novembro de 2008, o volume de chuva em cinco dias era equivalente a meses de chuva. As chuvas causaram muitas mortes devido aos desmoronamentos e inundações e com isso, também as perdas econômicas (BLANK, 2015).
Hardy (2003) aponta que todas as mudanças climáticas afetarão a qualidade de vida humana, como a saúde, o uso de energia, transporte, indústria e agricultura. Diante de tantas alterações nas variáveis climáticas acontecendo nos últimos anos, podemos analisar como o aumento de temperaturas interfere na fenologia das plantas e no comportamento de animais.
1.2.1 El Niño e La Niña
Dentre os fenômenos esporádicos de mudanças climáticas, podemos citar o El Niño e La Niña. El Niño é um fenômeno atmosférico-oceânico caracterizado pelo aquecimento anormal das águas superficiais no oceano Pacífico Tropical, podendo afetar o clima regional e global, mudando os padrões de vento, e afetando os regimes de chuva em regiões tropicais e de latitudes médias (CPTEC, 2018).
Devido aos baixos valores de pressão, o aumento da evaporação no Pacífico e o enfraquecimento dos ventos alísios, favorecem o aumentam dos movimentos de ar ascendentes que formam mais nuvens e produzem mais chuva, assim tem-se o excesso de chuvas nos anos de El Niño na região sul do Brasil (MARENGO,2011).
As chances de chuva acima do normal são maiores em anos de El Niño, mas há duas épocas do ano que são mais afetadas pelas fases do ENOS (El Niño-Oscilação Sul). A primavera e começo de verão (outubro, novembro e dezembro), no ano inicial do evento, e final de outono e começo de inverno (abril, maio e junho), no ano seguinte ao início do evento (SOARES, 2008).
La Niña é um fenômeno oceânico-atmosférico caracterizado por um esfriamento anormal nas águas superficiais do oceano Pacífico Tropical. As características são opostas ao El Niño, como chuvas abaixo do normal e secas, mas nem sempre uma região afetada pelo El Niño apresenta impactos significativos no tempo e clima devido à La Niña (CPTEC, 2018).
Em geral, episódios de El Niño e La Niña podem ser caracterizados como cíclicos; mas não possuem um período regular, os intervalos são em média de 2 a 7 anos; todavia, La Niña têm ocorrido em menor frequência de que o El Niño durante as últimas décadas (MARENGO, 2011). Tabela 1.
Tabela 1. Anos de ocorrência de El Niño e La Niña e suas intensidades (IFC), de 1892 a 2018
La Niña El Niño
ANO IFC ANO IFC
1892-1893 Forte 1895-1896 Moderada 1893-1894 Fraca 1896-1897 Forte 1903-1904 Moderada 1899-1900 Forte 1906-1907 Fraca 1902-1903 Forte 1908-1909 Moderada 1904-1905 Moderada 1909-1910 Forte 1905-1906 Moderada 1910-1911 Fraca 1911-1912 Moderada 1916-1917 Forte 1913-1914 Fraca 1917-1918 Moderada 1914-1915 Moderada 1924-1925 Moderada 1918-1919 Forte 1933-1934 Moderada 1919-1920 Moderada 1937-1938 Fraca 1925-1926 Moderada 1938-1939 Fraca 1930-1931 Forte 1942-1943 Forte 1939-1940 Moderada 1949-1950 Forte 1940-1941 Forte 1954-1955 Fraca 1941-1942 Fraca 1955-1956 Moderada 1951-1952 Moderada 1967-1968 Fraca 1952-1953 Fraca 1970-1971 Fraca 1957-1958 Forte 1973-1974 Moderada 1963-1964 Moderada 1975-1976 Moderada 1965-1966 Forte 1988-1989 Moderada 1968-1969 Fraca 1998-1999 Fraca 1969-1970 Moderada 1999-2000 Moderada 1972-1973 Forte 2007-2008 Moderada 1976-1977 Moderada 2010-2011 Moderada 1979-1980 Moderada 2017-2018 Moderada 1982-1983 Forte
1986-1987 Moderada 1987-1988 Forte 1991-1992 Forte 1992-1993 Fraca 1997-1998 Forte 2002-2003 Moderada 2006-2007 Moderada 2009-2010 Moderada 2015-2016 Forte Fonte: CPTEC, 2018
2 OBJETIVOS
2.1 Objetivo Geral
Este estudo tem como principal objetivo entender a influência de variações de temperatura e precipitação na floração das espécies Gaylussacia brasiliensis, Guapira opposita e Ocotea pulchella ao longo dos anos.
As perguntas norteadoras do trabalho foram:
1) A floração das espécies é influenciada por variações de temperatura e precipitação? 2) As relações observadas entre floração e variações climáticas são as mesmas quando
analisamos dados pretéritos obtidos a partir de amostras de herbário em comparação com dados recentes, obtidos a partir de observação em campo?
2.1.2 Objetivos Específicos
Analisar os registros históricos de exsicatas quanto ao estado fenológico, localidade e data completa
Avaliar a influência da temperatura e precipitação na floração das espécies estudadas, considerando-se o intervalo de tempo de 3, 6 e 12 meses antes da floração.
Avaliar como as mudanças climáticas estão afetando o padrão de floração das espécies estudadas por meio de dados obtidos a partir de herbários e em campo.
3 MATERIAL E MÉTODOS
3.1 ÁREA DE ESTUDO
Florianópolis tem uma área territorial de 674.844 km² (IBGE, 2018) sob as coordenadas 27° 35‟ S e 48° 31‟ O, sendo que a Grande Florianópolis abrange os municípios de Águas Mornas, Antônio Carlos, Biguaçu, Governador Celso Ramos, São José, Santo Amaro da Imperatriz, São Pedro de Alcântara e Palhoça (SECRETARIA DE ESTADO DO PLANEJAMENTO, 2019). O clima da Ilha de Santa Catarina enquadra-se no tipo Cfa na classificação de KÖPPEN (1948).
A vegetação de Florianópolis compõem-se de três formações: floresta ombrófila densa, vegetação de restinga e os manguezais (Veado, 2019). As tipologias fisionômicas existentes na restinga variam de restinga herbácea/subarbustiva, restinga arbórea, e de restinga arbustiva (FALKENBERG, 1999).
3.2 SELEÇÃO INICIAL DAS ESPÉCIES
Foram escolhidas onze espécies de plantas a partir do trabalho de Silveira (2017) em seu projeto de Iniciação Científica intitulado „Fenologia, germinação e produção de mudas de espécies de restinga com potencial ornamental’ conduzido no Parque Municipal das Dunas da Lagoa da Conceição em Florianópolis, Santa Catarina.
Neste trabalho, foram analisados em campo aspectos fenológicos vegetativos e reprodutivos mensalmente entre Setembro de 2015 e Outubro de 2016, avaliando a presença e intensidade da fenofase.
As espécies estudadas foram observadas no Parque municipal das Dunas da Lagoa da conceição e nas Dunas da praia do campeche e ocorrem em vegetação de restinga arbustiva. Segundo Falkenberg (1999) a vegetação arbustiva geralmente apresenta maior riqueza de espécies do que a vegetação de restinga herbácea/subarbustiva.
Gaylussacia brasiliensis (Spreng.) Meisn
O gênero Gaylussacia possui cerca de 50 espécies. Com uma ampla distribuição, é encontrado em várias partes do mundo (Luteyn, 2002). Conhecida por seu nome popular “camarinha”, Romão (2011) caracteriza a espécie como subarbusto a arbusto medindo geralmente até 2,5 m de altura, com folhas de diversas formas e tamanhos. Inflorescência
racemosas, axilares, com flores pendentes. Flores vermelhas, pedicelo protegido por uma bráctea de oblonga até obovada ou lanceolada (REITZ,1970). O fruto é uma baga carnosa com várias sementes e quando maduro apresenta cor preta. Segundo Araújo (2011) as flores apresentam uma longevidade de três a quatro dias e as pétalas podem ou não permanecer no fruto até a sua maturação.
Apresenta características ornitófilas típicas, chamando atenção de beija-flores. Pode ser encontrada em matas, restingas, e nas mais variadas condições edáficas (ORMOND et al. 1993). Com floração continua e pequenas pausas durante o ano, pode apresentar ocorrência de forma isolada ou formando agrupamentos densos (MARQUES & KLEIN 1975; PIMENTEL, 2011). De acordo com Goebel et al. (2019), a dispersão das sementes é zoocórica.
Ocotea pulchella (Nees) Mez
Pertence a família Lauraceae, conhecida como “canela-lageana” ou “canelinha”.
Ocorre nas regiões Centro-Oeste, Sudeste e Sul do Brasil, Argentina, Uruguai e Paraguai.
(BAITELLO et al. 2003). Podem se apresentar como arbustos ou pequenas árvores ( COE-TEIXEIRA, 1980). As inflorescências são axilares e paucifloras, com pedicelos de cerca de 3 mm, e tépalas esbranquiçadas de até 2,3 mm (BROTTO et al. 2013).
Os fruto são longamente ovados a elipsóides (BAITELLO et al. 2003), e quando maduros, apresentam coloração preta, com cúpulas avermelhadas. De acordo com Goedel et al. (2019), a espécie apresenta dispersão zoocórica, floresce de fevereiro e março e frutifica de janeiro a julho e entre setembro e dezembro.
Guapira opposita (Vell.) Reitz
Guapira opposita (Vell.) Reitz é a espécie do gênero com a maior área de distribuição pertencente à família Nyctaginaceae, sendo encontrada em quase todos os estados do Brasil, e é conhecida como “maria-mole”. Ocorrente em diversos tipos de ambientes, desde restingas, manguezais, matas ciliares, pluviais, semideciduais, até em matas secundárias e capoeiras (FURLAN & GIULIETTI, 2014).
A espécie pode ser considerada como árvore ou arbusto medindo de 1 até 25 m de altura. Os ramos são dicotômicos, cilíndricos e glabros. As folhas são muito variáveis em tamanho e forma, variando de acordo com o local de ocorrência, sendo opostas, pecioladas, oblongas e agudas. As inflorescência são corimboso-paniculadas, com râmulos patentes. As flores são pequenas e esverdeadas, e os frutos são oblongo-elipticos, levemente estriados,
pretos. Floresce janeiro a março e entre outubro e dezembro e apresenta dispersão zoocórica (Goedel et al 2019). É uma espécie expressiva e abundante na vegetação de restinga, onde geralmente dominam, formando agrupamento arbustivo muito denso nas proximidades das praias (REITZ, 1970).
3.3 CATEGORIZAÇÃO DOS ESTÁGIOS REPRODUTIVOS
Algumas espécies apresentaram floração o ano todo. Sendo assim, não foi possível definir seu pico de floração, havendo a necessidade de adequar o cálculo de 66%, considerando agora todos os valores (quantidade de flores abertas em relação ao total de flores, botões e frutos) e separando-os por categorias. O novo modelo de planilha (Apêndice A) utilizado para esta parte do trabalho continha as informações de: condição (herbário ou campo), espécie, número (exsicata ou indivíduo), mês, ano, intensidade/floração (categoria), temperatura média de 3 meses, temperatura média de 6 meses, temperatura média de 12 meses, precipitação acumulada de 3 meses, precipitação acumulada de 6 meses, precipitação acumulada de 12 meses.
Tabela 2 . Categorias de floração
Categoria
1-33% Apenas botão 1
34-66% Botões e flores abertas 2 Acima de 66% Flores abertas 3
3.4 COLETA DE DADOS
Os herbários utilizados para o levantamento das exsicatas foram: Museu Botânico Municipal (MBM), localizado em Curitiba, Paraná; Herbário FURB, localizado na Universidade Regional de Blumenau, Santa Catarina; e o Herbário FLOR, localizado na Universidade Federal de Santa Catarina em Florianópolis, Santa Catarina. Foi levantado o número de exsicatas disponíveis das onze espécies no acervo dos três herbários pelo site Specieslink.
Primeiramente, a partir das coleções dos três herbários, foram selecionadas somente exsicatas com informações completas de data, município de coleta, latitude e longitude do
ponto de coleta. Estas informações foram tabuladas em uma planilha juntamente com as informações do número de tombo, família das espécies, pico de floração, informações de presença de flores abertas, flores velhas, botões e frutos.
Após a primeira seleção, na segunda parte da análise foram contabilizados o número de flores abertas, flores velhas, botões e frutos de todas as exsicatas selecionadas. Considerou-se que a planta da qual a exsicata foi obtida estava em pico de floração caso a exsicata apresentasse ao menos 2/3 (66%) de flores abertas, a qual usou-se a fórmula: Nº de flores abertas x 100/ total (total = soma de flores abertas, flores velhas, botões e frutos. As espécies que atingiram o critério mínimo de 66% foram selecionadas para a próxima etapa.
Após analisar as exsicatas com 66% ou mais de flores abertas, o número de espécies trabalhadas caiu para apenas 6 espécies diferentes, com um total de 32 exsicatas no herbário FLOR. Devido ao baixo número de exsicatas para analisar e ter um bom resultado de análise, decidiu-se usar somente as espécies com maior número de exsicatas nos acervos, e então solicitado empréstimo para os demais herbários. Foram elas: Ocotea pulchella, Guapira Opposita e Gaylussacia brasiliensis, ocorrentes entre os anos de 1965 e 2014, que são as datas mais antigas e mais recentes das exsicatas.
Assim, foram utilizados os registros de Guapira opposita nos anos de setembro de 2015 a junho de 2016, Gaylussacia brasiliensis de setembro de 2015 a julho de 2016 e Ocotea pulchella de outubro de 2016 a setembro de 2017. Foi utilizado o mesmo sistema de categorização para definir o pico de floração para dados de herbário e campo (Tabela 2).
Para cada ano de ocorrência das exsicatas analisadas, foram levantadas informações no banco de dados do INMET: temperatura mínima, média e máxima, além das informações de precipitação. A partir desses dados, a média dessas informações foi calculada e tabelada em uma planilha, para posterior análise. Para precipitação e temperatura, foram extraídos dados de média dos meses de cada ano, e a partir disso, calculada uma média para cada intervalo de tempo: 3, 6 e 12 meses.
3.5 ANÁLISE DE DADOS
A partir do levantamento dos dados de temperatura e precipitação de cada indivíduo em uma planilha, rodou-se as análises de Regressão múltipla feitas na interface R versão 3.5.0 (R Core Team 2018). A partir de uma tabela dinâmica no excel foi possível converter os dados numéricos para um gráfico. Com os dados em formato de gráfico pode-se ver com maior clareza os meses e as classes significativas.
Para cada espécie em cada uma das condições (campo e herbário), uma análise de regressão múltipla foi feita para se avaliar o efeito das variáveis abióticas sobre a floração de cada espécie. Para cada análise, a variável resposta foi a classe de floração de cada indivíduo/exsicata e as variáveis explanatórias foram os dados de temperatura e precipitação para 3, 6 e 12 meses antes da obtenção dos dados/coleta do material.
As exsicatas e observações de campo para as quais não havia dados de temperatura e/ou precipitação foram excluídas das análises. Foram excluídas 5 de G. brasiliensis, 9 de G. opposita, e 4 de O. pulchella exsicatas para condição herbário e 17 espécimes de O. pulchella para condição de campo. Por este motivo, não foi possível rodas as análises para Ocotea pulchella (dados do campo) pois só restaram os dados de herbário. O número de exsicatas total que entrou em análise foram: 13 de G. brasiliensis, 18 de G. opposita e 12 de O. pulchella.
4 RESULTADOS
Foram analisadas 24 exsicatas de empréstimo do Herbário MBM, dentre elas 15 exsicatas obtiveram uma porcentagem acima de 66%, 71 exsicatas do Herbário FLOR, das quais 19 exsicatas obtiveram porcentagem acima dos 66% e 17 exsicatas de empréstimo do Herbário Furb, das quais, 7 exsicatas obtiveram porcentagem acima dos 66% para análise.
Os dados de herbário tiveram alguns intervalos longos de coleta, são eles: G. brasiliensis, o intervalo de tempo das amostras coletadas foram nos anos de 1965, 1971, 1994, 2010, 2013 e 2014, G. opposita teve coletas em 1965 (muitas), 1971, 1983, 1993, 2010, 2012 e 2014 e O. pulchella teve coletas em 1965, 1966, 1972, 1981, 2005, 2007, 2008, 2010, 2013. Comparação da floração de registros pretéritos e recentes
Para os dados de herbário (Figura 1 a), G. brasiliensis apresentou floração nos meses de Janeiro, Abril, Maio, Junho, Outubro e um pico de floração em Dezembro. Para os dados de campo (Figura 1 b), G. brasiliensis apresentou botões em todos os meses do ano, assim como a presença de botões e flores (categoria 2). Apresentou floração em Janeiro, Março, Abril e Julho, com pouca diferença entre os meses. Apenas Abril que teve um pouco mais de floração.
.
Figura 1. Avaliação temporal no pico de floração de G. brasiliensis no intervalo de 1965 a 2014 para condição herbário e entre 2015 e 2016 para condição campo. Classe 1: somente botões, Classe 2: botões e flores abertas, e Classe 3: somente flores abertas.
a ) b ) b ) a) b)
Para os dados de herbário (Figura 2 a), G. opposita apresentou floração nos meses de Fevereiro, Março, Abril, Agosto, Setembro, Outubro e Novembro. Sendo os meses de Setembro e Novembro com pico de floração. Para os dados de campo (Figura 2 b), G. opposita apresentou botões em Janeiro, Fevereiro, Março, Setembro, Outubro, Novembro e Dezembro. Apresentou botões e flores (categoria 2) nos meses de Janeiro e Dezembro (bem significativo) e em Fevereiro, Março e Novembro. Já as florações, nos meses de Janeiro, Março (mais significativo), Abril e Novembro.
Figura 2. Avaliação temporal no pico de floração de G. opposita no intervalo de 1965 a 2014 para condição herbário e entre 2015 e 2016 para condição campo. Classe 1: somente botões, Classe 2: botões e flores abertas, e Classe 3: somente flores abertas
a)
b )
Para dados de herbário (Figura 3a), O. pulchella apresentou apenas botões em Janeiro, Fevereiro e, Março. Botões e flores em Fevereiro e Março. As florações (classe3) ficaram nos meses de Fevereiro, Março (bem significativa), Abril e Dezembro. Para os dados de campo (Figura 3b) O. pulchella apresentou apenas botões em Janeiro, Fevereiro e, Março. Botões e flores em Fevereiro e Março. Não houve pico de floração durante o ano.
Figura 3. Avaliação temporal no pico de floração de O. pulchella no intervalo de 1964 a 2013 para condição herbário e 2017 para condição campo. Classe 1: somente botões, Classe 2: botões e flores abertas, e Classe 3: somente flores abertas
b )
a)
Influência da temperatura e da precipitação na floração das espécies estudadas
Para os dados de herbário, nem a temperatura e precipitação e nem a interação temperatura x precipitação foram significativas para a floração de G. brasiliensis no período de 3 meses (F3,79 = 1,25; P = 0,35), no período de 6 meses (F3,79 = 0,774; P = 0,53) e no período de 12 meses (F3,79 = 0,55; P = 0,66). Já para os dados de campo, nem a temperatura e nem precipitação foi significativa para a floração de G. brasiliensis no período de 3 meses (F3,79 = 1,02; p = 0,39), e no período de 12 meses (F3,79 = 2,22; p = 0,09). Para os dados de campo, a precipitação, e a interação temperatura x precipitação foram significativas para floração de G. brasiliensis no período de 6 meses (F3,79 = 3,10; p = 0,03) (Tabela 3).
Tabela 3. Resultado da significância de cada fator avaliado na Análise de variância bifatorial realizada
com os dados de pico de floração de G. brasiliensis obtidos a partir de dados de campo. Os fatores testados foram média de temperatura 6 meses antes do pico de floração (Temp 6 meses), média de precipitação 6 meses antes do pico de floração (Prec 6 meses), e a interação entre os dois fatores mencionados (Temp x Prec 6 meses). Valores de P em negrito são significativos.
Estimativa Erro padrão t p
Temp 6 meses -0,02 0,04 -0,44 0,66
Prec 6 meses -0,24 0,09 -2,45 0,01
Temp x Prec 6 meses 0,01 0,004 2,45 0,01
Para os dados de herbário de G. opposita, nem a temperatura e precipitação e a interação temperatura x precipitação foram significativas para a floração de G. opposita no período de 3 meses (F3,79 =0,99; p = 0,43), e no período de 12 meses (F3,79 = 1,12; p = 0,38). Já para o período de 6 meses, os dados de herbário a temperatura, precipitação e a interação temperatura x precipitação foram significativas para floração de G. opposita (F3,79 = 3,15; p = 0,06) (Tabela 4). Para os dados de campo a temperatura, precipitação e a interação temperatura x precipitação foram significativas para floração de G. opposita no período de 3 meses (F3,79 = 10,62; p = < 0,01) (Tabela 5) e no período de 6 meses (F3,79 = 5,14; p = < 0,001) (Tabela 6).
Tabela 4. Resultado da significância de cada fator avaliado na Análise de variância bifatorial realizada
com os dados de pico de floração de G. opposita obtidos de exsicatas de herbário. Os fatores testados foram média de temperatura 6 meses antes do pico de floração (Temp 6 meses), média de precipitação 6 meses antes do pico de floração (Prec 6 meses), e a interação entre os dois fatores mencionados (Temp x Prec 6 meses). Valores de P em negrito são significativos.
Estimativa Erro padrão t p
Temp 6 meses -0,35 0,12 -2,99 0,01
Prec 6 meses -0,24 0,10 -2,30 0,04
Temp x Prec 6 meses 0,01 0,004 2,35 0,03
Tabela 5. Resultado da significância de cada fator avaliado na Análise de variância bifatorial realizada
com os dados de pico de floração de G. opposita obtidos a partir de dados de campo. Os fatores testados foram média de temperatura 3 meses antes do pico de floração (Temp 3 meses), média de precipitação 3 meses antes do pico de floração (Prec 3 meses), e a interação entre os dois fatores mencionados (Temp x Prec 3 meses). Valores de P em negrito são significativos.
Estimativa Erro padrão t p
Temp 3 meses -1,36 0,40 -3,40 0,001
Prec 3 meses -0,03 0,01 -3,24 0,002
Temp x Prec 3 meses 0,002 0,0006 3,59 0,0007
Tabela 6. Resultado da significância de cada fator avaliado na Análise de variância bifatorial realizada
com os dados de pico de floração de G. opposita obtidos a partir de dados de campo. Os fatores testados foram média de temperatura 6 meses antes do pico de floração (Temp 6 meses), média de precipitação 6 meses antes do pico de floração (Prec 6 meses), e a interação entre os dois fatores mencionados (Temp x Prec 6 meses). Valores de P em negrito são significativos.
Estimativa Erro padrão t p
Temp 6 meses -0,45 0,23 -1,94 0,05
Prec 6 meses -1,83 0,64 -2,84 0,006
Temp x Prec 6 meses 0,08 0,03 2,82 0,0007
Para os dados de campo nem a temperatura e precipitação e nem a interação temperatura x precipitação foram significativas para a floração de G. opposita no período de 12 meses (F3,79 = 0,99; p = 0,43).
Para os dados de herbário nem a temperatura e precipitação e nem a interação temperatura x precipitação foram significativas para a floração de O. pulchella no período de 3 meses (F3,79 = 0,77; p = 0,54). Para o período de 6 meses na condição herbário, a
temperatura, precipitação e interação temperatura x precipitação foram significativas para floração de O. pulchella (F3,79 = 9,54; p = 0,005) (Tabela 7).
Tabela 7. Resultado da significância de cada fator avaliado na Análise de variância bifatorial realizada
com os dados de pico de floração de O. pulchella obtidos a partir de exsicatas de herbário. Os fatores testados foram média de temperatura 6 meses antes do pico de floração (Temp 6 meses), média de precipitação 6 meses antes do pico de floração (Prec 6 meses), e a interação entre os dois fatores mencionados (Temp x Prec 6 meses). Valores de P em negrito são significativos.
Estimativa Erro padrão t p
Temp 6 meses -1,69 0,56 -3,00 0,01
Prec 6 meses -1,36 0,36 -3.791,00 0,005
Temp x Prec 6 meses 0,06 0,01 3,62 0,006
Para os dados de herbário a temperatura foi significativa para floração de O. pulchella no período de 12 meses (F3,79 = 0,62; p = 0,41) (Tabela 8). Já para campo, O. pulchella não foi possível rodar análise devido a falta de dados.
Tabela 8. Resultado da significância de cada fator avaliado na Análise de variância bifatorial realizada
com os dados de pico de floração de O. pulchella obtidos a partir de exsicatas de herbário. Os fatores testados foram média de temperatura 12 meses antes do pico de floração (Temp 12 meses), média de precipitação 12 meses antes do pico de floração (Prec 12 meses), e a interação entre os dois fatores mencionados (Temp x Prec 12 meses). Valores de P em negrito são significativos.
Estimativa Erro padrão t p
Temp 12 meses 2,62 1,08 2,43 0,04
Prec 12 meses 1,80 0,97 1,85 0,10
5 DISCUSSÃO
Temperatura e precipitação influenciam espécies de restinga de maneira diferenciada, e outros fatores locais como interações bióticas e abióticos locais podem ser interessantes para definir os padrões de floração para alguma das espécies. Não é possível definir se as relações entre floração e variações climáticas são as mesmas, já que os dados pretéritos abrangem um intervalo longo ao longo dos anos, e os dados de campo variam de um a dois anos.
Gaylussacia brasiliensis é uma espécie que floresce o ano todo, de acordo com Goebel et al. (2019). No resultado para herbário (Figura 1a), não apresentou floração entre Julho e Setembro, mas no mês de Junho e Outubro apresentou pico de floração. O intervalo entre Julho e Setembro pode estar relacionado ao número de exsicatas que entrou para análise, no total foram apenas 13 exsicatas. Pode-se pensar que se o número de exsicatas fosse maior, talvez teríamos resultados neste intervalo.
Para campo, os resultados de picos de floração (classe 3) foram menores que botões e flores abertas (classe 2), e após Julho não houve pico de floração. O ano de 2015 - 2016 apresentou efeitos de El Niño de alta intensidade. A variabilidade interanual das chuvas é bastante influenciada pelo fenômeno El Niño. A influência ocorre durante todo o período de atuação do evento, mas algumas épocas são mais afetadas, como a primavera e começo de verão e final do outono. Com chuvas acima do normal nos anos que acontecem o fenômeno El Niño, a primavera é a estação que mais sofre o impacto, apresentando-se mais chuvosa (Cunha, 2011). Assim, é possível verificar que os meses que não houve floração se enquadram nas épocas de maior impacto do El Niño.
O mesmo caso acontece para G. opposita. Para a floração utilizando os dados de herbário (Figura 2a), foi observado um pouco de atraso, com floração ocorrendo em Fevereiro, Março e Abril, e também adiantamento de floração, em Agosto, Setembro, Outubro, Novembro. Sua floração normalmente ocorre nos meses de Janeiro a Março e Outubro a Dezembro. Para campo, a espécie apresentou um intervalo (Maio – Agosto) sem qualquer estágio reprodutivo. É possível que o atraso tenha ocorrido por conta das chuvas provocadas pelo El Niño, já que o ano de observação também foi um ano considerado de alta intensidade dos efeitos do fenômeno, e o intervalo em questão também se enquadra na época mais afetada pelo fenômeno.
Ocotea pulchella, segundo dados de herbário, apresentou pico de floração em Fevereiro, Março e um pouco em Abril, e depois em Dezembro. Entre Abril e Dezembro não foi registrado nenhum estágio reprodutivo. É possível que esta ausência de registro também tenha se dado por falta de um número maior de exsicatas para análise. Para campo, O. pulchella não apresentou floração durante o ano de 2017, que pode ter ocorrido por resquícios de El Niño no ano anterior.
Nas espécies G. brasiliensis e G. opposita, variações de temperatura e precipitação foram estatisticamente significativas para dados observados em campo, para 3 e 6 meses. Para herbário, G. opposita e O. pulchella mostraram influência das variações de temperatura e precipitação apenas a partir do intervalo de 6 meses.
Concluímos que os dados de campo apresentaram melhores resultados para estudo de curto prazo, que se mostrou mais interessante. E demonstrou que sim, as variavéis climáticas influenciam na floração das espécies estudadas. Nos dados de herbário foi observada uma dificuldade em obter uma quantidade significativa de exsicatas para avaliação. Algumas espécies não são bem representadas nos acervos e também o intervalo de tempo para as exsicatas utilizadas neste estudo não eram contínuos, um problema também relatado no estudo de Diski et al. (2012). Assim, não é possível inferir se os resultados apresentados são reflexos da pouca influência das váriaveis climáticas ou são decorrentes da quantidade insuficiente de exsicatas.
Alguns estudos como de Diski et al. (2012), Panchen et al. (2012) e Primack et al. (2004) obtiveram acesso a herbários com registros centenários, a partir dos anos 1800 e com uma grande quantidade de exsicatas em acervo para seus estudos. Os trabalhos de fenologia usando dados de herbário no Brasil podem ser desafiadores, já que os registros não são tão antigos e muitos apresentam um intervalo de tempo grande. Além de que algumas espécies são pouco representadas nos acervos dos herbários.
Por fim, sugere-se que, para este tipo de trabalho, deve-se buscar utilizar espécies bem representadas, e com uma quantidade significativa de exsicatas em um intervalo curto ou contínuo, não tão espaçadas como ocorreu neste estudo. Mas, mesmo com poucas exsicatas para herbário, vimos que é possível constatar a influência de mudanças climáticas no comportamento fenológico de espécies de plantas. Os dados de herbário mostram-se mais adequados para estudos a longo prazo.
Também é possível notar que não existe uma metologia consolidada para o estudo de influência de mudanças climáticas na floração das espécies, principalmente em regiões tropicais e subtropicais de países mega-diversos e com flora pouco estudada. De maneira geral, a metodologia dos estudos é aplicada de acordo com a disponibilidade de informações ou readqueação conforme avanços no estudo, como o caso de Primack et al. (2004), que categorizou as espécies por tempo de floração (floração lenta, média e rápida), e Panchen (2012), que utilizou dados de herbário, campo e fotografias, e incluiu no estudo apenas espécies que, além das exsicatas, tivessem também fotografias e anotações de campo por um botânico qualificado. Considerando que este é um dos primeiros estudos buscando correlacionar dados de mudanças climáticas e fenologia em plantas, acredito que este estudo possa contribuir para indicar possíveis caminhos que podem ser adotados em trabalhos futuros.
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APÊNDICE A – Descrição
APÊNDICE - Categorização dos estágios reprodutivos
con d especie mes a n o intensid ade_flor acao temp_me dia_3me ses temp_me dia_6me ses temp_me dia_12m eses precipitacao _acum_3m eses precipitaca o_acum_6 meses precipitacao _acum_12m eses ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Sete mbr o 2 0 1 5 1 18,96 20,65 22,21 442,70 947,90 1.903,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Sete mbr o 2 0 1 5 1 18,96 20,65 22,21 442,70 947,90 1.903,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Sete mbr o 2 0 1 5 1 18,96 20,65 22,21 442,70 947,90 1.903,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Sete mbr o 2 0 1 5 1 18,96 20,65 22,21 442,70 947,90 1.903,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Sete mbr o 2 0 1 5 1 18,96 20,65 22,21 442,70 947,90 1.903,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Sete mbr o 2 0 1 5 1 18,96 20,65 22,21 442,70 947,90 1.903,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Sete mbr o 2 0 1 5 1 18,96 20,65 22,21 442,70 947,90 1.903,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Sete mbr o 2 0 1 5 1 18,96 20,65 22,21 442,70 947,90 1.903,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Sete mbr o 2 0 1 5 2 18,96 20,65 22,21 442,70 947,90 1.903,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Sete mbr o 2 0 1 5 2 18,96 20,65 22,21 442,70 947,90 1.903,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Out ubro 2 0 1 5 2 19,37 19,83 22,18 613,10 1.060,60 2.011,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Out ubro 2 0 1 5 1 19,37 19,83 22,18 613,10 1.060,60 2.011,30
ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Out ubro 2 0 1 5 2 19,37 19,83 22,18 613,10 1.060,60 2.011,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Out ubro 2 0 1 5 2 19,37 19,83 22,18 613,10 1.060,60 2.011,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Out ubro 2 0 1 5 2 19,37 19,83 22,18 613,10 1.060,60 2.011,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Out ubro 2 0 1 5 2 19,37 19,83 22,18 613,10 1.060,60 2.011,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Out ubro 2 0 1 5 2 19,37 19,83 22,18 613,10 1.060,60 2.011,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Out ubro 2 0 1 5 2 19,37 19,83 22,18 613,10 1.060,60 2.011,30 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Nov emb ro 2 0 1 5 1 20,01 19,43 22,00 630,60 1.202,50 2.167,80 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Nov emb ro 2 0 1 5 1 20,01 19,43 22,00 630,60 1.202,50 2.167,80 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Nov emb ro 2 0 1 5 1 20,01 19,43 22,00 630,60 1.202,50 2.167,80 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Nov emb ro 2 0 1 5 2 20,01 19,43 22,00 630,60 1.202,50 2.167,80 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Nov emb ro 2 0 1 5 2 20,01 19,43 22,00 630,60 1.202,50 2.167,80 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Nov emb ro 2 0 1 5 1 20,01 19,43 22,00 630,60 1.202,50 2.167,80 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Nov emb ro 2 0 1 5 2 20,01 19,43 22,00 630,60 1.202,50 2.167,80 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Dez emb ro 2 0 1 5 1 20,61 19,79 19,79 721,80 1.164,50 2.239,90 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Dez emb ro 2 0 1 1 20,61 19,79 19,79 721,80 1.164,50 2.239,90
5 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Dez emb ro 2 0 1 5 2 20,61 19,79 19,79 721,80 1.164,50 2.239,90 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Dez emb ro 2 0 1 5 2 20,61 19,79 19,79 721,80 1.164,50 2.239,90 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Dez emb ro 2 0 1 5 2 20,61 19,79 19,79 721,80 1.164,50 2.239,90 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Dez emb ro 2 0 1 5 1 20,61 19,79 19,79 721,80 1.164,50 2.239,90 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Dez emb ro 2 0 1 5 2 20,61 19,79 19,79 721,80 1.164,50 2.239,90 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Dez emb ro 2 0 1 5 1 20,61 19,79 19,79 721,80 1.164,50 2.239,90 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jane iro 2 0 1 6 1 22,28 20,82 21,88 691,40 1.304,50 2.291,50 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jane iro 2 0 1 6 2 22,28 20,82 21,88 691,40 1.304,50 2.291,50 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jane iro 2 0 1 6 1 22,28 20,82 21,88 691,40 1.304,50 2.291,50 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jane iro 2 0 1 6 2 22,28 20,82 21,88 691,40 1.304,50 2.291,50 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jane iro 2 0 1 6 3 22,28 20,82 21,88 691,40 1.304,50 2.291,50 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jane iro 2 0 1 6 1 22,28 20,82 21,88 691,40 1.304,50 2.291,50 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Fev ereir o 2 0 1 6 2 24,20 22,11 21,82 638,90 1.269,50 2.348,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Fev ereir o 2 0 1 6 1 24,20 22,11 21,82 638,90 1.269,50 2.348,40 ca mp Gaylussac ia_brasilie Fev ereir 2 0 1 24,20 22,11 21,82 638,90 1.269,50 2.348,40
o nsis o 1 6 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Fev ereir o 2 0 1 6 1 24,20 22,11 21,82 638,90 1.269,50 2.348,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Fev ereir o 2 0 1 6 1 24,20 22,11 21,82 638,90 1.269,50 2.348,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mar ço 2 0 1 6 2 25,55 23,08 21,87 703,20 1.425,00 2.372,90 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mar ço 2 0 1 6 1 25,55 23,08 21,87 703,20 1.425,00 2.372,90 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mar ço 2 0 1 6 3 25,55 23,08 21,87 703,20 1.425,00 2.372,90 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mar ço 2 0 1 6 2 25,55 23,08 21,87 703,20 1.425,00 2.372,90 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mar ço 2 0 1 6 1 25,55 23,08 21,87 703,20 1.425,00 2.372,90 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mar ço 2 0 1 6 2 25,55 23,08 21,87 703,20 1.425,00 2.372,90 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Abri l 2 0 1 6 2 25,57 23,93 21,88 753,60 1.445,00 2.505,60 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Abri l 2 0 1 6 3 25,57 23,93 21,88 753,60 1.445,00 2.505,60 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Abri l 2 0 1 6 1 25,57 23,93 21,88 753,60 1.445,00 2.505,60 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Abri l 2 0 1 6 3 25,57 23,93 21,88 753,60 1.445,00 2.505,60 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Abri l 2 0 1 6 2 25,57 23,93 21,88 753,60 1.445,00 2.505,60 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Abri l 2 0 1 6 2 25,57 23,93 21,88 753,60 1.445,00 2.505,60 ca Gaylussac Abri 2 2 25,57 23,93 21,88 753,60 1.445,00 2.505,60
mp o ia_brasilie nsis l 0 1 6 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Abri l 2 0 1 6 1 25,57 23,93 21,88 753,60 1.445,00 2.505,60 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Abri l 2 0 1 6 1 25,57 23,93 21,88 753,60 1.445,00 2.505,60 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mai o 2 0 1 6 2 25,14 24,67 22,05 615,60 1.254,50 2.457,00 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mai o 2 0 1 6 1 25,14 24,67 22,05 615,60 1.254,50 2.457,00 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mai o 2 0 1 6 2 25,14 24,67 22,05 615,60 1.254,50 2.457,00 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mai o 2 0 1 6 1 25,14 24,67 22,05 615,60 1.254,50 2.457,00 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mai o 2 0 1 6 2 25,14 24,67 22,05 615,60 1.254,50 2.457,00 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mai o 2 0 1 6 2 25,14 24,67 22,05 615,60 1.254,50 2.457,00 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mai o 2 0 1 6 2 25,14 24,67 22,05 615,60 1.254,50 2.457,00 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mai o 2 0 1 6 2 25,14 24,67 22,05 615,60 1.254,50 2.457,00 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Mai o 2 0 1 6 2 25,14 24,67 22,05 615,60 1.254,50 2.457,00 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jun ho 2 0 1 6 2 22,49 24,02 21,90 459,70 1.162,90 2.327,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jun ho 2 0 1 6 1 22,49 24,02 21,90 459,70 1.162,90 2.327,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jun ho 2 0 1 6 1 22,49 24,02 21,90 459,70 1.162,90 2.327,40
ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jun ho 2 0 1 6 2 22,49 24,02 21,90 459,70 1.162,90 2.327,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jun ho 2 0 1 6 2 22,49 24,02 21,90 459,70 1.162,90 2.327,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jun ho 2 0 1 6 1 22,49 24,02 21,90 459,70 1.162,90 2.327,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jun ho 2 0 1 6 1 22,49 24,02 21,90 459,70 1.162,90 2.327,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jun ho 2 0 1 6 2 22,49 24,02 21,90 459,70 1.162,90 2.327,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Jun ho 2 0 1 6 2 22,49 24,02 21,90 459,70 1.162,90 2.327,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Julh o 2 0 1 6 1 19,06 22,32 21,57 221,30 974,90 2.279,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Julh o 2 0 1 6 2 19,06 22,32 21,57 221,30 974,90 2.279,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Julh o 2 0 1 6 2 19,06 22,32 21,57 221,30 974,90 2.279,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Julh o 2 0 1 6 1 19,06 22,32 21,57 221,30 974,90 2.279,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Julh o 2 0 1 6 2 19,06 22,32 21,57 221,30 974,90 2.279,40 ca mp o Gaylussac ia_brasilie nsis Julh o 2 0 1 6 3 19,06 22,32 21,57 221,30 974,90 2.279,40 her bari o Gaylussac ia_brasilie nsis Dez emb ro 1 9 6 5 3 19,80 18,79 20,50 399,1 628,8 245,95 her bari o Gaylussac ia_brasilie nsis Dez emb ro 1 9 6 5 3 19,80 18,79 20,50 399,1 628,8 245,95 her bari o Gaylussac ia_brasilie nsis Jun ho 1 9 7 1 20,14 22,27 20,20 717,80 1278,00 1902,70
1 her bari o Gaylussac ia_brasilie nsis Jun ho 1 9 7 1 3 20,14 22,27 20,20 717,8 1278 1902,7 her bari o Gaylussac ia_brasilie nsis Mai o 1 9 7 1 3 22,96 22,79 20,44 868,20 1255,20 1895,70 her bari o Gaylussac ia_brasilie nsis Abri l 1 9 9 4 3 24,25 23,50 20,56 794,10 1122,90 1847,80 her bari o Gaylussac ia_brasilie nsis Jane iro 1 9 9 4 3 22,74 19,25 20,61 328,80 756,50 1643,80 her bari o Gaylussac ia_brasilie nsis Fev ereir o 2 0 1 0 2 25,10 21,90 21,33 456,80 904,40 1810,6 her bari o Gaylussac ia_brasilie nsis Dez emb ro 2 0 1 0 3 20,13 18,51 21,16 446,70 695,30 2038,6 her bari o Gaylussac ia_brasilie nsis Out ubro 2 0 1 0 3 17,44 18,47 21,41 319,60 971,50 1970,3 her bari o Gaylussac ia_brasilie nsis Nov emb ro 2 0 1 3 2 18,52 18,08 20,99 420,70 688,00 1.660,10 her bari o Gaylussac ia_brasilie nsis Mai o 2 0 1 4 2 24,55 24,51 21,29 359,80 760,40 1.448,40 her bari o Gaylussac ia_brasilie nsis Out ubro 2 0 1 4 3 18,41 19,23 21,71 298,80 735,60 1.455,60 ca mp o Guapira_o pposita Sete mbr o 2 0 1 5 1 18,96 20,65 22,21 442,70 947,90 1.903,30 ca mp o Guapira_o pposita Sete mbr o 2 0 1 5 1 18,96 20,65 22,21 442,70 947,90 1.903,30 ca mp o Guapira_o pposita Sete mbr o 2 0 1 5 1 18,96 20,65 22,21 442,70 947,90 1.903,30 ca mp o Guapira_o pposita Out ubro 2 0 1 5 1 19,37 19,83 22,18 613,10 1.060,60 2.011,30 ca mp Guapira_o pposita Out ubro 2 0 1 19,37 19,83 22,18 613,10 1.060,60 2.011,30
