Universidade Federal de Itajubá
Instituto de Recursos Naturais
Ciências Biológicas Licenciatura
DIOGO SANCHES DIAS
A SÍNDROME DO COLAPSO DAS COLÔNIAS
DE Apis mellifera (HYMENOPTERA: APIDAE)
E SUAS POSSÍVEIS CAUSAS
ITAJUBÁ – MG 2018
DIOGO SANCHES DIAS
A SÍNDROME DO COLAPSO DAS COLÔNIAS
DE Apis mellifera (HYMENOPTERA: APIDAE)
E SUAS POSSÍVEIS CAUSAS
Trabalho Final de Graduação apresentado à Universidade Federal de Itajubá, como parte das exigências para a conclusão do curso de Ciências Biológicas Licenciatura.
Orientadora: Drª. Ana Lúcia Fonseca
ITAJUBÁ – MG 2018
DIOGO SANCHES DIAS
A SÍNDROME DO COLAPSO DAS COLÔNIAS DE Apis mellifera
(HYMENOPTERA: APIDAE) E SUAS POSSÍVEIS CAUSAS
Itajubá, 28/11/2018
BANCA AVALIADORA
_________________________________ Profª. Drª. Simone Policena Rosa
_______________________________________
AGRADECIMENTOS
Quero agradecer a Deus pela oportunidade de entrar neste curso, conhecer a biologia e a possibilidade de no futuro atuar nesta área.
Agradeço imensamente a meus pais Elisabete e Joaquim e ao meu irmão Marcelo pelo apoio e incentivo ao longo desses anos, todo o carinho e compreensão nos momentos de dificuldades, e também para compartilhar a curiosidade pela biologia. E a contribuição que vocês me deram desde pequeno para ser o que sou hoje, me ensinando a escolher sempre o melhor caminho. Sem o aconselhamento de vocês eu não teria chegado até aqui, sem dúvidas.
Nesta universidade tive a oportunidade de crescer e amadurecer como cidadão, graças as disciplinas e principalmente ao corpo docente muito qualificado e afetuoso, que além das disciplinas e o conhecimento construído, passaram para mim e meus colegas valores de amizade, respeito e seriedade que iremos perpetuar em nossas comunidades e por onde mais caminharmos com toda certeza! Quero reservar aqui um espaço para agradecer a professora Simone, a qual foi minha primeira orientadora na UNIFEI e me apresentou com todo seu amor e carinho a beleza e grandiosidade da biologia dos insetos, a qual fui cativado e pretendo estudar cada vez mais na academia, seguindo um caminho um pouco diferente, mas que você professora, possa ter certeza, foi você quem plantou a sementinha dessa minha escolha, muito obrigado!
Não poderia deixar de agradecer toda a ajuda, companhia, felicidade e boas lembranças que meus colegas, hoje amigos Natália, Pâmela, Thaysa e Danilo, a quem tenho muita confiança e carinho, obrigado por compartilhar esses anos de UNIFEI comigo! Eles foram incríveis! E foram vocês que me motivaram a concluir essa etapa, assim como eu espero ter contribuído também, muito obrigado, já sinto saudades dessa época boa.
RESUMO
Os produtores de mel enfrentam grandes perdas de colmeias de abelhas melíferas (Apis mellifera) na América do Norte, Europa. Alguns casos no Brasil necessitam de uma avaliação mais criteriosa. Essas perdas ficaram conhecidas mundialmente como a Síndrome do Colapso das Colônias (Colony Collapse Disorder). Tal fato ocorre devido à perda das colônias de uma forma bem particular: operárias não retornam as colmeias o que implica num isolamento da rainha com as abelhas enfermeiras e as crias, levando a colmeia a morte. A comunidade científica tem feito esforços para o entendimento desta síndrome e relatam como causas principais infestação por parasitas e patógenos, contaminação por agrotóxicos, nutrição deficitária, estresse por transporte das colmeias, mudanças climáticas ou mesmo a interação multifatorial entre estas causas. Com base na revisão da literatura, o objetivo do presente trabalho foi elencar as possíveis causas da CCD através de uma revisão sistemática. Foram consultados em torno de 90 artigos e dissertações para elucidar estas causas e suas consequências. Os resultados indicaram como uma das principais causas a infestação pelo microsporídio Nosema ceranae, seguido por vários vírus e o ácaro
Varroa destructor. Os artigos consultados relatam as perdas na produção de mel
bem como na alimentação humana e criação de animais devido à deficiência da polinização de plantas fanerogâmicas.
Palavras-chave: Apis mellifera, polinizadores, patógenos, agrotóxicos, mudanças climáticas.
ABSTRACT
The beekeepers have been facing huge losses of honey bee (Apis mellifera) hives in North America, Europe and some cases in Brazil need some further research. These losses are called over the globe as Colony Collapse Disorder (“Síndrome do Colapso da Colônia” in portuguese), a name attributed to the loss of hives in a particular way: worker bees don’t return to the hives leaving the queen isolated with some nurse bees and the larvae, leading the hive to death. The scientific community is making efforts to understand the CCD and they report as the main causes the infestation of parasites and pathogens, agrotoxic contamination, poor nutrition, stress of the hives transportation, climatic changes, or even the multifactorial interaction among these causes. Based on the literature review, the main objective was to enlist the possible causes of the CCD through a systematic review. Around 90 articles and dissertations were consulted in order to clarify this causes and its consequences. The findings indicate that the main cause of CCD, is the infestation of microsporidia Nosema ceranae, followed by many viruses and then the mite Varroa destructor. The articles consulted, report the losses of honey production, and food in general by the pollination deficiency of phanerogamic plants.
Keywords: Apis mellifera, pollinators, disease, pathogens, agrotoxic, climatic changes
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO ...7
2. OBJETIVO...9
3. METODOLOGIA ...9
4. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA: A SÍNDROME DO COLAPSO DAS COLÔNIAS...9
4.1 Microsporídio Nosema ceranae...9
4.2 Relações entre ácaro Varroa destructor e vírus...12
4.3 Agrotóxicos... 15
4.4 Possíveis Causas e Multifatores... 20
4.4.1 Vírus/Nosema... 21 4.4.2 Agrotóxicos/Nosema...21 4.4.3 Agrotóxicos/Varroa...22 4.4.4 Transporte e alimentação...22 4.4.5 Mudanças climáticas...24 5. RESULTADOS E DISCUSSÃO...26 6. CONSIDERAÇÕES FINAIS...28 7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...29 APÊNDICE 1...42
1. INTRODUÇÃO
A produção agrícola no mundo é necessária como estratégia crucial para abastecer a crescente população humana em alimentação. A demanda exige que a agricultura mundial seja cada vez mais eficiente em dois aspectos: o tempo mínimo necessário para o corte e o tamanho das frutas. Para que isso ocorra, faz- se necessário o uso da polinização. Cerca de 70% das culturas cultivadas para consumo humano têm um aumento efetivo de produção devido a polinização por animais, principalmente as abelhas (Klein et al., 2007).
As abelhas Apis mellifera Linnaeus e suas subespécies são as mais utilizadas para a polinização na agricultura em todo mundo além de algumas abelhas silvestres. Porém o grande montante é realizado pela Apis spp., devido a facilidade de manejo, tamanho das colônias, são generalistas em utilização de recursos e produção de mel em maior quantidade frente as abelhas nativas dentre outros produtos apícolas para fins comerciais (Pires et al., 2016).
O início do declínio e morte de diversas colmeias de apicultores nos Estados Unidos foram registradas no inverno entre 2006 e 2007. (Van Engelsdorp et al., 2009). Desde então têm sido avaliadas por Van Engelsdorp e colaboradores (2007, 2008, 2010, 2011). Os autores relatam que em média 30% das colônias são perdidas e este mesmo processo têm sido observados em alguns países da Europa e da Ásia (Neumann e Carrek, 2010; Laurent et al., 2015). Estas perdas tiveram características muito próximas, embora sem uma única causa definida, e provavelmente diversos fatores em conjunto que os autores denominaram como Síndrome do Colapso das Colônias (“Colony Collapse Disorder”- CCD em inglês).
O principal sintoma característico da CCD são as operárias não retornarem para as colmeias por morte, ou ainda desorientação, deixando a rainha isolada com as abelhas enfermeiras e as crias. Este comportamento ocasiona a morte da colmeia devido à ausência de alimentos. Além disso, sintomas como o desaparecimento de abelhas adultas ou a redução em poucos dias do tamanho da colônia, mesmo na presença de crias, pólen e mel (Van Engelsdorp et al., 2009, apud Morais et al., 2012). Van Engelsdorp e colaboradores (2017) determinaram diferenças morfológicas nas abelhas afetadas pela CCD.
Os fatores que tem sido avaliados como as possíveis causas da CCD são: os estresses causados por diversos patógenos (fungos, ácaros, vírus, etc) (Ratnieks e Carrek, 2010; Cornman et al., 2012), manejo inadequado das colônias, intoxicação por agrotóxicos (inseticidas, herbicidas, fungicidas, etc), má nutrição, transporte das colmeias, alterações provenientes das mudanças climáticas ou ainda a combinação destes fatores (Van Engelsdorp et al., 2009; Dennis e Kemp, 2016). O foco da presente revisão será a análise de todas estas causas.
De acordo com a exploração da terra conforme a atividade humana avança, o serviço ecossistêmico de polinização é reduzido pois as abelhas nativas sofrem com a degradação do habitat (Garibaldi et al., 2013; Brown et al., 2016), além de introdução de espécies exóticas (parasitas, vírus e ácaros) (Russo, 2016) e a dissociação entre os recursos alimentares e locais de nidificação. De acordo com a paisagem e as variáveis locais: a riqueza e abundância de espécies de abelhas podem ser previstas pela abundância e riqueza dos recursos florais. Assim, o avanço da atividade humana sobre as áreas que as abelhas utilizam e a baixa riqueza/abundância de espécies florais como recurso influenciam negativamente a comunidade também de abelhas nativas. (Dainat et al., 2012; Munyuli, 2013; Bekic, et al., 2014). No entanto, na presente revisão este assunto não será discutido.
No Brasil existe o cruzamento da subespécie Apis mellifera scutellata (Hymenoptera: Apidae) de origem africana com as europeias já introduzidas no Brasil, (Kerr, 1967 apud Morais et al., 2012) denominadas de abelhas africanizadas. Estes organismos são mais resistentes a ação dos ácaros.
Segundo Echer (2001) a revisão bibliográfica é importante, a partir de uma revisão podemos ter ideia do que já foi pesquisado e do que ainda necessita ser pesquisado. A revisão permite uma síntese de todos os estudos da literatura em um determinado assunto, visto a urgência em se estudar a CCD no mundo todo, o conhecimento sobre o declínio das colônias de abelhas é atualizado ano a ano. Esta revisão permite observar os avanços na literatura de formas a evitar e mitigar a CCD.
Desta forma, esse Trabalho Final de Graduação tem por objetivo verificar por meio de uma revisão sistemática as principais causas da Síndrome do Colapso das Colônias.
2. OBJETIVOS
Objetivo geral: elencar as possíveis causas da CCD através de uma revisão sistemática.
Objetivo específico: verificar as principais causas de maior ocorrência, bem como as interações entre elas.
3. METODOLOGIA
Este Trabalho Final de Graduação baseou-se numa revisão de literatura de artigos e dissertações no período de 2006 a 2018 elucidando as causas relacionadas com a Síndrome do Colapso das Colônias (CCD). Para tanto, foi consultada a base de dados do Periódicos CAPES, bem como de dissertações e livros relacionadas ao tema.
4. REVISÃO SISTEMÁTICA: Causas da
Síndrome do Colapso
das Colônias- CCD.
4.1 Microsporídio Nosema sp.
De acordo com Bromenshenk e colaboradores (2010) a Nosema sp. é um microsporídio (Dissociodihaplophasida: Nosematidae) endoparasita fúngico de abelhas Apis mellifera que provoca a doença conhecida como nosemose pelas espécies Nosema apis e Nosema ceranae. Dentre estas a mais conhecida e estudada é a N. ceranae. Tal fungo afeta as células epiteliais do intestino médio das abelhas adultas, causando problemas na digestão (Pohorecka et al., 2014) bem como aceleram o desenvolvimento das abelhas, diminuindo sua longevidade (Goblirsch et al., 2013). N. ceranae pode atacar larvas segundo Eiri e
colaboradores (2015), este teste em laboratório indicou uma diminuição da longevidade das larvas afetadas. De acordo com Bromenshenk e colaboradores (2010) a Nosema ceranae está ligada à CCD (quando em coinfecção com o vírus IVV Iridoviridae), sendo um dos principais fatores para os declínios das colônias.
De acordo com Paxton e colaboradores (2007) Nosema ceranae é mais virulenta comparada à N. apis e antes do surgimento e posterior identificação da mesma, era o principal microsporídio que atacava a Apis mellifera. A literatura indica que não há relatos da época exata do primeiro contato de N. ceranae em
Apis mellifera, (Chen et al., 2007) há apenas a constatação de que foi anterior a
1995 nos Estados Unidos, anterior a 2006 na Espanha (Higes et al., 2006) e anterior a 2007 em Taiwan (Huang et al., 2007). Os autores mencionam que de acordo com analises moleculares, esta data foi anterior a 1995 e a explosão do contágio as quais implicaram no Colapso das Colônias (CCD) ocorreu em 2006/2007 nos Estados Unidos (Van Engelsdorp et al., 2009)
No Brasil a Nosema apis foi detectada pela primeira vez em 1928 por Fedeler em apiários da região de Porto Alegre (Rossi e Davila, 1970), enquanto a
N. ceranae foi encontrada em julho de 2006 num apiário na cidade de
Altinópolis/SP (Klee et al., 2007). Os autores avaliaram 20 apiários, cerca de 1100 colmeias de A. mellifera africanizadas onde foi detectado 100% de infestação e algumas destas, apresentaram de 70 mil a 8 milhões de esporos/abelha, o que pode indicar uma certa resistência de algumas linhagens (Message et al., 2012). Estes autores mencionam a hipótese que a dispersão de apiários contaminados por este fungo foi em decorrência de questões comerciais ou talvez pelo transporte de criadores autônomos para diversas regiões do mundo. Somando a esse fato, a alta taxa de dispersão do microsporídio provavelmente contribuiu para a atual presença em diversas regiões do mundo. Esta alta taxa de dispersão constitui um desafio para estudos que visam avaliar impactos de outros patógenos sem a infecção por Nosema sp. Regiões com comprovada ausência do microsporídio são escassas e limitadas a alguns países apenas (Shutler et al., 2014).
Como já mencionado, a infestação de A. mellifera por N. ceranae está sendo considerado uma das principais causas do CCD. Tal evento foi detectado em 2007 nos EUA (Higes et al.,2008); Paxton, 2010, apud Message et al., 2012).
No Brasil, estes autores relatam que existe grande dificuldade em selecionar linhagens resistentes e suscetíveis, devido ao fato da grande variação no grau de infestação das colmeias, mesmo realizando frequentes amostragens em curtos períodos. Acrescentam que abelhas forrageiras com alto grau de infecção apresentaram alguns genes imunes suprimidos, e que após um evento de CCD em vinte colônias experimentais, com diferentes graus de infecção, as sobreviventes foram justamente as mais infectadas por N. ceranae.
Goblirsch e colaboradores (2013) explicam que abelhas jovens de A.
mellifera infectadas por N. ceranae possuem uma alteração hormonal na
quantidade de vitelogenia e hormônio juvenil. Enquanto abelhas jovens saudáveis apresentam baixa vitelogenia, e alto concentração do hormônio juvenil, as infectadas apresentam o inverso. Como consequência a maturidade é acelerada em 9 dias em média, portanto saem para forragear mais cedo alterando a dinâmica da colmeia, reduzindo a produtividade, visto que as abelhas têm sua longevidade reduzida, o tempo na função das abelhas cuidadoras também será reduzido afetando o tempo de geração das crias.
A infecção de N. ceranae também altera a expressão de genes ligados à imunidade das abelhas (Antúnez et al., 2009; Chaimanee et al., 2012) induzindo a uma imunossupressão, deixando-as mais suscetível a outros patógenos.
Frente aos diversos efeitos negativos decorrentes da infecção de abelhas por N. ceranae, estudos indicam duas formas de reverter estes efeitos: por seleção de colmeias resistentes e colmeias mais suscetíveis (método em estudo) (Message et al., 2012), e o fornecimento de uma alimentação proteica e vitamínica de forma a melhorar a resistência dos organismos (Glavinic et al., 2017)
Segundo Kurze e colaboradores (2015) as colmeias resistentes provavelmente desenvolveram coevolução entre parasita-hospedeiro: a apoptose de células do epitélio do intestino médio das abelhas adultas infectadas por N.
ceranae, assim impedindo a propagação do microsporídio dentro do organismo. O
parasita intracelular aumenta a inibição da transcrição do gene da proteína - (iap) -2 obrigatória para a apoptose nas abelhas mais sensíveis ao parasita, enquanto nas abelhas resistentes esse gene é transcrito sem impedimentos, assim a apoptose ocorre naturalmente.
A alimentação suplementar já foi comprovada ser capaz de reduzir a imunossupressão causada pelo contágio de N. ceranae (Glavinic et al., 2017), contudo, a implementação de algumas dietas comerciais substitutas ao pólen pode aumentar o nível de Nosema sp. no intestino médio das abelhas. Os autores comentam também, que a ausência de uma dieta suplementar pode acarretar prejuízos maiores à produção de mel e a polinização em si, quando comparada ao prejuízo decorrente das consequências da nosemose (Fleming et al., 2015). Ptaszyńska e colaboradores (2016) relatam que o período no qual ocorre o maior nível de inoculação dos esporos (no começo da primavera em países temperados), coincide com o período de maior alimentação das abelhas, bem como em temperaturas mais frias (Retschnig et al., 2017). Nesta época a microbiota intestinal de leveduras das abelhas também fica mais concentrada, deixando as abelhas suscetíveis à outras infecções. De 5 marcas comerciais de suplementos diferentes apenas 1 (Bee-Pro®) realmente elevou o número de esporos por abelha em comparação com as outras dietas comerciais e o pólen natural (Fleming et al., 2015)
Além de infectar A. mellifera, a presença de N. ceranae também já foi observada em abelhas nativas (Graystock et al., 2014) na América do Sul (Plischuk e Lange, 2016). Este estudo indica uma provável ameaça para a biodiversidade das tribos (Hymenoptera: Apidae): abelhas sem ferrão (Meliponini), as abelhas de orquídea (Euglossini) e as da tribo Bombini, que incluem a abelha conhecida popularmente como mamangava.
4.2 Relações entre ácaro Varroa destructor e vírus
O ácaro Varroa destructor é um ectoparasita relacionado com a CCD e abordado nos estudos na Europa e Estados Unidos. Após uma revisão (Anderson e Trueman, 2000), era conhecido como Varroa jacobsoni (Acari: Varroidae). Tal ácaro atua principalmente como transmissor de diversos vírus (Makori et al., 2017). Considerado uma espécie exótica, o ácaro foi introduzido no Brasil na década de 70 com evidências de ter sido transportado do Japão para o Paraguai, e do Paraguai para o Brasil (Message et al., 2012). O ácaro também já foi diagnosticado como vetor dos vírus no Brasil também, e este é uma das prováveis
causas dos poucos casos de CCD no país, visto a resistência das abelhas africanizadas (de Figueiró Santos et al., 2016).
Este ácaro causa a doença nas abelhas conhecida como varroatose ou ainda como acariose, onde suga a hemolinfa das larvas, diminuindo sua imunidade, ao mesmo tempo que pode atuar como vetor ao transmitir outras doenças como os vírus relacionados com a CCD, tais como o vírus da paralisia aguda (ABPV- “Acute bee paralisys virus” Dicistroviridae) e o vírus das asas deformadas (DWV - “Deformed wings virus” Iflaviridae) Tais vírus são lançados diretamente na hemolinfa das larvas (Bernardi e Venturino, 2016). Além disso existem os vírus: células reais regras (BQCV – “Black queen cell virus” Dicistroviridae) (Pires et al., 2016) e os principais vírus já apontados como responsáveis pela CCD: vírus israelense de paralisia aguda (IAPV – “Israeli acute paralysis vírus” Dicistroviridae) (Cox-Foster et al., 2007; Hou et al., 2014) e o vírus iridescente dos invertebrados (IIV – “Invertebrate iridescent vírus”) (Bromenshenk
et al., 2010). Existem relatos da existência dos mesmos no Brasil, porém ainda
não identificados como causadores diretos do declínio de colônias. Um forídeo (Apocephalus borealis) (Diptera: Phoridae) foi diagnosticado como provável vetor ou depósito dos mesmos vírus transmitidos pela Varroa destructor nos Estados Unidos (Core et al., 2012)
Existem também outros vírus que estão sendo estudados para uma possível relação com a CCD, porém ainda não totalmente confirmados. Tais citações referem-se as ocorrências nos EUA e Europa, pois no Brasil existe a subespécie Apis mellifera scutellata, resultado do cruzamento entre as europeias já introduzidas no Brasil com as africanizadas, as quais são mais resistentes a ação do ácaro. No Brasil as A. mellifera são denominadas como A. mellifera africanizada como uma forma de resumir todo esse histórico no Brasil. Inclusive as abelhas africanizadas apresentam elevada infertilidade do parasita, o que explica os baixos níveis de infestação observados no país (de Figueiró Santos et
al., 2016) (Rosenkranz, 1999; Strapazzon et al., 2009; Santos et al., 2014, apud
Pires et al., 2016).
Como uma medida profilática para manutenção de colmeias, os apicultores estão selecionando colônias resistentes ao ácaro as colmeias higiênicas (Harbo &
Harris, 2005; Ibrahim & Spivak, 2006; Rinderer et al., 2010, apud Message et al., 2012).
O vírus das células reais negras (BQCV) infectam abelhas adultas, e os alvos primários desse vírus são as larvas e pupas reais, sua principal característica é a aparência anormal das larvas de rainhas, e a coloração escura das paredes das células reais, nas abelhas adultas o vírus está mais presente nas células do intestino médio. Este vírus em conjunto com outros patógenos pode acarretar em alta taxa de mortalidade nas colônias (Tantillo et al., 2015). Este vírus nunca foi encontrado em amostras de V. destructor, ou seja, provavelmente este ácaro não é um vetor do vírus.
Presente em diversos países do mundo, o vírus da paralisia aguda (ABPV) é detectado com frequência em colônias aparentemente saudáveis. Os sintomas podem surgir com fatores estressantes, como condições ambientais, poluição ou contaminação por agrotóxicos. Os adultos altamente infectados mostram uma paralisia progressiva, que inclui tremores e inabilidade de voo, assim como o escurecimento gradual e perda das cerdas do abdômen e do tórax. São mais frequentes nas pupas, especificamente no tecido cerebral ou nas glândulas hipofaríngeas (Tantillo et al., 2015).
O vírus israelense da paralisia aguda (IAPV) só foi primeiramente isolado em 2004 em apiários israelenses, as abelhas com esse vírus apresentavam os seguintes sintomas: asas tremendo, seguida de paralisia e então morte fora da colmeia. A atividade de forrageamento é afetada consideravelmente (Li et al., 2013). Este vírus é considerado um marcador preditivo da CCD, visto sua forte presença em colônias com os sintomas da CCD (Cox-Foster et al., 2007).
O DWV está fortemente ligado às infecções de V. destructor (Bowen-Walker, 1999), os sintomas presentes nos adultos são as asas deformadas, abdômen inchado e curto, apresenta também descoloração e por fim morte dentro de três dias depois da infecção (Bernardi e Venturino, 2016).
A principal defesa das abelhas contra as infecções de vírus é o RNA de interferência (Flenniken e Andino, 2013; Hunter et al., 2010) (Brutscher e Flenniken, 2015). Em vista dessa forma de defesa, uma equipe nos Estados Unidos utilizou 160 colmeias em um teste de larga escala com este RNAi (Hunter
misturado junto a alimentação artificial das abelhas. As colmeias foram separadas em 3 grupos, um controle sem infecção por IAPV e sem a alimentação com o RNAi, outro grupo apenas infectado pelo vírus, e o último grupo foi infectado e alimentado com o RNAi. A sobrevivência das abelhas tratadas com o RNAi foi maior que dos outros grupos, evidenciando uma possível forma de defesa contra os ataques de vírus. A mesma técnica foi efetiva em laboratório como defesa contra DWV, reduzindo os sintomas, a mortalidade e a carga viral (Brutscher e Flenniken, 2015).
A introdução desses patógenos em escala global, também afetou a biodiversidade nativa, como um reflexo do extensivo uso das abelhas Apis
mellifera para a produção de mel e polinização de culturas agrícolas (Singh et al.,
2010; Graystock et al., 2014; Plischuk e Lange, 2016).
4.3 Agrotóxicos
Os agrotóxicos são produtos químicos utilizados por produtores agrícolas para o controle de pragas, sejam eles insetos (os inseticidas), fungos (os fungicidas), ervas daninhas (os herbicidas), dentre outros mais específicos. Porém, organismos não alvos podem ser afetados com o uso destes produtos, pelos processos de pulverização direta ou lixiviação, tais como polinizadores, fauna e flora aquáticos em que os agrotóxicos estão presentes, seja por acidentes, ou por chuvas que levam o produto das plantações em que foram aplicados até os corpos d’água. Além do impacto sobre esses organismos não alvos, também ocorre a seleção de pragas resistentes, de maneira a exigir uso mais intenso de agrotóxicos, ou substituição por produtos com carga toxicológica mais fortes (Carneiro et al., 2015).
Os efeitos tóxicos sobre as abelhas começaram a ser avaliados na década de 40 nos EUA e Europa, enquanto aqui no Brasil, o primeiro estudo foi em 1979 feito por Osmar Malaspina (Nocelli et al., 2012). Segundo o autor, os inseticidas afetam as abelhas de três modos: contato, ingestão e aplicação direta e é dependente diretamente da concentração aplicada e o tempo de exposição. Os efeitos podem causar a letalidade, ou seja, os organismos são expostos a altas concentrações num curto período de exposição (efeitos agudos) ou alterações fisiológicas (efeitos crônicos), os quais se manifestam quando os organismos são
expostos a concentrações sub-letais e longos períodos de exposição. Os agrotóxicos podem ser considerados como uma provável causa da CCD (Chensheng et al., 2012).
Neste sentido, Cousin e colaboradores (2013) avaliaram o efeito agudo do herbicida Paraquat em células de excreção (Oenocistos) nas larvas de A.
mellifera. Os autores detectaram decréscimo no tamanho das células e do núcleo,
atrelado a diminuição da atividade da substância antioxidante N- Acetilcisteína (NAC), o que implica em não detoxificação deste herbicida. Os autores concluíram que a concentração menor ou igual a 0.01 mg/kg seria a indicada para a reversão da NAC.
O efeito do glifosato, herbicida mais vendido no Brasil e no mundo é um organofosfato que não afeta o sistema nervoso como os inseticidas, que atuam como inibidores da enzima colinesterase (Amarante Junior et al., 2002, apud Lunardi, 2018). No entanto sobre as Apis mellifera, esta afirmação foi contraditória, visto que Hebert e colaboradores (2014) e Balbuena e colaboradores (2015) mostraram que o aprendizado e a memória das abelhas diminuíram devido a exposição aguda ao glifosato e concentrações residuais encontrados em ambientes agrícolas, prejudicando a capacidade de navegação das abelhas. (apud Lunardi, 2018).
Lunardi, (2018) avaliou o efeito agudo (mortalidade) e crônico (atividade locomoção) em abelhas adultas de A. mellifera com pelo menos 20 dias de idade, em duas vias de exposição: por ingestão (contaminação do alimento) e por contato. Os ensaios de exposição aguda (24 horas de exposição) foram realizados em 10 individuos em quintuplicata nas seguintes concentrações: 0; 150; 180; 210; 240; 270; 300 (μg/abelha). Os valores de dose letal a 50% da população (DL50) foram de 273,93 μg/abelha para ingestão e 255,73 μg/abelha para contato. Já as doses subletais foram, respectivamente: 5,47 μg/abelha para ingestão e 5,11 μg/abelha para contato.
O efeito do inseticida fipronil (em condições laboratoriais) sobre o desenvolvimento larval de A. mellifera, foi avaliado por Silva e colaboradores (2015). Para tanto, larvas coletadas de uma única colmeia foram expostas as seguintes concentrações de efeito agudo em triplicadas (24 larvas/tratamento): 0.5 ng a.i./μL; 5 ng a.i./μL and 20 ng a.i./ μL de fipronil, além do tratamento
controle (somente água destilada). Uma vez que o período embrionário dura de 5 a 6 dias (Gallo et al., 2002), todas as larvas foram alimentadas. Os resultados observados dentre outros, o mais proeminente foram malformações como ausência de cabeça e membros para todas as concentrações testadas. A alta taxa de anormalidades no estágio larval expostas a este inseticida nos alerta sobre a consequência do declínio populacional destes polinizadores.
Ainda com relação aos efeitos de inseticidas na sobrevivência de A.
mellifera adultas, Bovi (2013) encontrou valores de DL50, incluindo dados para o fipronil. (Tabela 1). O fipronil é considerado altamente tóxico para as abelhas, mesmo em doses subletais (Zaluski et al., 2015; Bovi et al., 2018). Evidencia-se que o efeito da exposição por contato, provocou maior efeito nos organismos, quando comparado a exposição por ingestão, uma vez que quanto menor o valor da DL50, mais tóxico é o composto. Cabe ressaltar embora este não seja o tema abordado na presente revisão, que tais inseticidas não são legislados para padrões de potabilidade para água de consumo humano, conforme Anexo XX da Portaria de Consolidação do Ministério da Saúde de Outubro de 2017 (Brasil, 2017), o que implica em sérias consequências para saúde dos ecossistemas em geral.
Tabela 1: Médias e desvios padrão das doses letais (DL50) inseticidas estudados para os testes de contato e ingestão de alimento contaminado
(µg/abelha), para abelha Apis mellifera africanizadas. (Bovi, 2013) Fonte: Bovi, 2013
Rosa e colaboradores (2016) apresentaram como o consumo do neonicotinóide tiametoxam durante a fase larval afeta a sobrevivência e o desenvolvimento da abelha sem ferrão, Scaptotrigona aff. depilis. Os autores alertam sobre a mudança nos parâmetros biológicos das larvas que consumiram o inseticida em 1/10 da concentração máxima permitida pela legislação brasileira em culturas cítricas e criticam a legislação quanto a analisar os efeitos dos inseticidas em médio e curto prazo apenas. Reforçam a necessidade de avaliação destes efeitos a longo prazo, tanto para A. mellifera como para as abelhas nativas.
Para duas espécies de abelhas nativas sem ferrão do Brasil (Scaptotrigona bipunctata e Tetragonisca fiebrigi), foram estabelecidas as DL50 em laboratório para dois agrotóxicos organofosforados (Clorpirifós e Fosmete) (Dorneles et al., 2017) a fim de comparação com a DL50 para A. mellifera. Em comparação com A.
mellifera, T. fiebrigi é 33 vezes mais sensível para Clorpirifós e 136 vezes mais
sensível para Fosmete em contato tópico.
Visto o enorme contágio de doenças tropicais no Brasil transmitidas por insetos vetores, os inseticidas passaram a ser empregados em áreas urbanas para conter o avanço de doenças como o vírus da Dengue. No entanto, esta prática pode selecionar os vetores e torna-los cada vez mais resistentes, tornando
os inseticidas cada vez menos ineficientes. O uso de inseticidas generalizado em áreas urbanas representa um risco e prejuízo para meliponicultores urbanos (criadores de abelhas sem ferrão da tribo Meliponini). Há relatos sobre a perda de colônias inteiras com a aplicação de inseticidas sistêmicos popularmente conhecidos como fumacê, mesmo com a notificação das prefeituras aos produtores com antecedência sobre as datas das pulverizações. Os produtores fecham as entradas das colmeias por dois dias com apenas suplementação alimentar, e mesmo assim as abelhas são afetadas. As hipóteses para este efeito seriam por ingestão de água contaminada e posterior transporte até a colmeia ou mesmo de néctar de flores contaminados em altas concentrações (comunicação pessoal*).
Além dos agrotóxicos utilizados nas plantações que podem afetar as abelhas durante a polinização, também há produtos utilizados na própria apicultura para a defesa das abelhas. Neste os acaricidas tem sido utilizados nos EUA, para proteger as colmeias de ácaros Varroa sp.. O incentivo ao uso destes produtos decorrer do fato divulgado aos apicultores de que o não uso destes acaricidas poderia levar a um declínio maior das colônias visto o parasitismo e as doenças associadas a este vetor. Neste sentido, Berry e colaboradores (2013) avaliaram os efeitos sub letais de dois acaricidas (fluvalinato e o coumaphos) sobre A. mellifera. As concentrações escolhidas foram as mesmas utilizadas rotineiramente pelos apicultores. Os autores relatam que embora estes acaricidas não possuem efeito tóxico para as abelhas, outros estudos mostraram que, dependendo da concentração utilizada, houve sim alterações nas funções fisiológicas, nas respostas imunes e também na capacidade de detoxificação dos organismos. Os resultados apresentados pelos autores foram um decréscimo em 3 dias do tempo de vida das abelhas nascidas posteriormente ao início do estudo com a aplicação dos acaricidas. E as abelhas imaturas expostas ao coumaphos tiveram maior mortalidade frente ao tratamento controle. Embora estes resultados reforcem que tais acaricidas, nas concentrações aplicadas corriqueiramente não apresente efeitos, os autores estimulam outras formas de combate aos ácaros em substituição ao uso dos mesmos.
Neste sentido, apicultores brasileiros estimulam a seleção de colmeias higiênicas, com suprimento alimentar adequado, e, em particular, apicultores
*Esta informação foi obtida pelo autor em grupos de redes sociais, com relatos de meliponicultores.
localizados na região nordeste indicam a manutenção das colmeias em regiões de sombra como profilaxia para evitar o ataque de ácaros e subsequentes patógenos (Gramacho et al., 2018).
O Brasil como um dos maiores consumidores de agrotóxicos do mundo (FAO-ONU (2016 - 2018), muitos deles não legislados e, portanto considerados como contaminantes emergentes, remetem a problemática dos danos ambientais que tais compostos provocam em toda a cadeia trófica dos ecossistemas. Tais impactos como já mencionados, os efeitos nas abelhas polinizadoras, como A.
mellifera, terá como consequência a perda dos serviços ecossistêmicos. Faz-se
urgente, a diminuição deste consumo exacerbado, em busca de uma agricultura sustentável visando oferecer segurança alimentar para a população, proteção da biodiversidade e a manutenção positiva dos serviços ecossistêmicos. A legislação sobre os agrotóxicos nos Estados Unidos já sofreu críticas, como a ausência de estudos avaliando o efeito de diversos agrotóxicos sobre as abelhas em conjunto (Mullin et al., 2010).
Uma possível maneira de utilizar os agrotóxicos causando menos impacto nas abelhas seria a pulverização em horários chave, como logo ao amanhecer, no fim da tarde, ou ainda, baseado no conhecimento do ciclo de vida da cultura a ser pulverizada, evitar os períodos em que a flor esteja aberta, sendo o período crítico para a visitação das abelhas (Pinheiro e Freitas, 2010).
As abelhas nativas são muito mais sensíveis aos agrotóxicos (Lima e Rocha, 2012; de Souza Rosa et al., 2016; Dorneles et al., 2017), assim as doses letais e subletais são extremamente baixas se comparado às da A. mellifera, mais estudos sobre esses efeitos precisam ser feitos para elucidar o impacto dos agrotóxicos sobre a biodiversidade brasileira.
4.4 Possíveis Causas e Multifatores
Estudos em conjunto de várias causas podem contribuir no entendimento dos efeitos negativos sobre as populações de abelhas polinizadoras, uma vez que em condições mais realísticas, estas populações podem estar infectadas por patógenos, serem expostas a agrotóxicos ou mesmo com nutrição deficitária dentre outras, ou mesmo causas ambientais ao mesmo tempo e não isoladamente como descrito nos itens anteriores desta revisão. Estes estudos são
chave para compreender as respostas das colônias frente a estas interações. Alguns exemplos serão elucidados posteriormente.
Runckel e colaboradores (2011) analisaram temporalmente os patógenos e parasitas presentes em 20 colônias ao longo de 8 meses nos Estados Unidos, as colônias foram expostas ao estresse de transporte nesse período, resultados de análises moleculares indicaram uma tendência de ataque de Varroa destructor no começo do inverno, e por consequência o contágio dos vírus, e o microsporídio
Nosema ceranae esteve presente ao longo de todo o período amostrado, com um
pico de infecção em agosto na transição de verão para inverno.
4.4.1. Vírus/Nosema
Em laboratório (Doublet et al., 2016), foi avaliado a expressão de genes imunes de A. mellifera frente a infecção dupla de Nosema ceranae e o vírus da célula real negra (BQCV), para fins de comparação, também foram coletados os dados da expressão gênica para a infecção isolada da BQCV e da N. ceranae. Os autores disponibilizaram publicamente todos os dados encontrados e identificaram que houve uma relação sinérgica destes dois patógenos, o que diminuiu significativamente a sobrevivência das abelhas.
4.4.2. Agrotóxicos/Nosema
A exposição de pesticidas e patógenos podem interagir para efeitos extremamente negativos em A. mellifera. Com essa premissa Pettis e colaboradores (2013) coletaram pólen das colmeias que interagiram com plantações de amêndoa, maçã, mirtilo, cramberry, pepino, abóbora e melancia para determinar dois parâmetros: quais tipos de pesticidas as abelhas estão expostas quando alugadas para polinização de diversas plantações (prática comum nos EUA), bem como as misturas destes pesticidas afetam a suscetibilidade das abelhas ao parasita de intestino Nosema ceranae. Os autores detectaram 35 pesticidas diferentes no pólen amostrado, com altas cargas de fungicidas. Os autores acrescentam que estes fungicidas seriam teoricamente seguros para as abelhas, uma vez que não são organismos alvos. No entanto, encontraram uma alta probabilidade de infecção por Nosema sp. nas abelhas que consumiram pólen com altas cargas de fungicida.
Uma análise com abelhas africanizadas foi feita com a infecção de N.
ceranae e tiametoxam em níveis subletais (Gregorc et al., 2015) foram testadas
apenas 2% e 0,2% da DL50 de tiametoxam por consumo, os autores indicaram que a mortalidade e a quantidade de células mortas no intestino médio das abelhas, local de concentração de N. ceranae, aumentaram principalmente no começo da infecção do microsporídio, as células epiteliais nessa região do intestino foram degeneradas, e assim afetaram a capacidade nutricional das abelhas de forma negativa.
4.4.3. Agrotóxicos/Varroa
Tesovnik e colaboradores (2017) analisaram o efeito do neonicotinóide tiametoxam sobre colônias de A. mellifera já infectadas por Varroa destructor em nível molecular nas pupas em dois estágios de desenvolvimento, com suplementação alimentar. A hipótese testada pela equipe era de que, larvas infectadas por ácaros que consumissem tiametoxam iriam ter sua expressão de defesa imune comprometida. Para validar a hipótese, os autores avaliaram a expressão de 17 genes relacionados a resposta imune por PCR em tempo real em três casos: imaturos infectados com Varroa sp. apenas, imaturos intoxicados com tiametoxam sem infecção do parasita, e o último grupo de imaturos infectados e intoxicados. Os resultados foram a expressão reduzida para 3 genes e super-expressão de 1 gene nas pupas mais jovens, e nas pupas mais velhas, a super- expressão de 4 genes no tratamento com infestação por Varroa sp., adicionado de tiametoxam.
4.4.4. Transporte e alimentação
O estresse decorrente do transporte das colmeias juntamente com uma nutrição pobre já foram hipóteses responsáveis pelo declínio das abelhas. Porém, outros fatores já elencados nesta revisão, chegaram a resultados, após experimentos laboratoriais mais próximos às possíveis causas da CCD. Independente de não ser uma causa para o declínio, estes dois fatores negativos podem acelerar o processo, por diminuir a imunidade da colônia inteira, interferindo assim em todas as castas, por aumentar a susceptibilidade aos
patógenos e potencializar os efeitos tóxicos decorrente da exposição aos agrotóxicos.
Mesmo no Brasil as abelhas melíferas sofrem com a escassez de recursos florais durante o inverno, e a alimentação suplementar é necessária para manter a saúde das colônias nestes períodos (Almeida, 2013)
O estudo de Aquino e colaboradores (2013) avaliou o comportamento nutricional com zangões e operárias, em jejum de 12, 16, 20 e 24 horas. Os autores não conseguiram averiguar o efeito do jejum sobre as operárias, visto que elas não respondiam ao estímulo para alimentação, e também não foi possível estabelecer o motivo da falta de resposta das operárias, já os zangões responderam ao estímulo, mas a taxa de resposta diminui conforme o aumento do período de jejum. E como principal conclusão, os autores afirmaram que os zangões aprendem melhor a resposta dos estímulos em períodos de privação nutricional menores ou igual a 12 horas.
Como exemplo de estresse por transporte de longas distâncias, Ahn e colaboradores (2012) avaliaram o efeito na fisiologia de A. mellifera. Foram realizados três testes em diferentes estados americanos, com abelhas recém eclodidas, separadas em dois grupos: um controle, sem transporte, e outro transportado, as distâncias de 2750km, 3250km e 4000km. Os parâmetros de avaliação foram: quantidade de hormônios juvenis, tamanho das glândulas hipofaríngeas, total de proteínas na cabeça ou tórax e a quantidade de lipídeos no abdômen. Os autores observaram que não apresentaram diferenças proporcionais entre as três localidades quanto a quantidade de hormônios juvenis, teor de proteínas no tórax e lipídeos no abdômen. Houve uma concentração menor de proteínas na cabeça, apenas para as colônias transportadas no percurso de 3250km. Houve uma diferença significativa no volume das glândulas da hipofarínge nos três percursos. Os autores concluem, que estudos posteriores devem ser realizados com abelhas de diferentes idades, bem como em diferentes tempos após o transporte.
Cabe observar que existe a possibilidade de imunossupressão destas colônias, frente a esta condição de estresse, o que poderá ser avaliado por meio da expressão gênica (Antúnez et al., 2009; Chaimanee et al., 2012; Tesovnik et
Estes dois estudos analisados em conjunto alertam para as consequências do aluguel de colônias feito ano a ano nos EUA. O transporte entre estados diferentes, e por muitas vezes não adjacentes decorrem em longas distâncias por longos períodos.
4.4.5. Mudanças climáticas
As mudanças climáticas afetam a biosfera terrestre em praticamente todas as interações biológicas. Dentre estas, a polinização cruzada é uma importante interação para o sucesso reprodutivo das fanerogâmicas. Estudos elucidam o impacto do aumento da temperatura média sobre a fisiologia das abelhas, assim como a disponibilidade de recursos florais. (Encontro Sobre Abelhas, 2018)
Neste sentido, Pârvu e colaboradores (2013) avaliaram o impacto da mudança de temperatura e umidade sobre o comportamento das abelhas melíferas. O estudo foi realizado durante três anos em um apiário particular na Romênia com 14 colmeias consideradas saudáveis. Os indicadores analisados foram: a oviposição da rainha, as atividades de voo, a irritabilidade das abelhas e o comportamento durante o enxame. Os autores concluíram que em decréscimo de aproximadamente 3ºC na temperatura, a oviposição diminuiu cerca de 11%. Com a umidade relativa acima de 65%, a atividade de voo diminuiu 14,5% com a temperatura constante de 21,5ºC. Em dias nebulosos e quentes, as abelhas ficaram mais agressivas à fumaça, nas primeiras horas da manhã. Em anos mais chuvosos, houve uma tendência a mais enxames, em 41,7% das colônias. As mudanças climáticas têm a capacidade de alterar o comportamento (efeitos positivos e negativos) das colônias de abelhas Apis spp.
Utilizando variáveis bioclimáticas Makori e colaboradores (2017) criaram um modelo de predição das pragas chaves das abelhas melíferas. Dados de ocorrência de quatro pestes de abelhas foram coletados: Aethina tumida (Coleoptera: Nitidulidae) (conhecido como “pequeno besouro das colmeias”) já detectado também no Brasil (Al Toufailia et al., 2017), Galleria mellonella (Lepidoptera: Pyrallidae) “traça da cera”, Oplostomus haroldi (Coleoptera: Scarabaeidae) e Varroa destructor. Estes dados foram coletados de apiários de regiões que em conjunto são responsáveis por 80% da produção de mel no Quênia. Os autores afirmam que projeções para 2055 com o método de Máxima
Entropia (ME) regiões com grande sazonalidade de chuvas sofrerão mais riscos de infecção destas pragas. Outro estudo de predição para as mudanças climáticas foi realizado por Munyuli (2013), o qual analisou diversas variáveis, como o clima (chuvas e temperatura), intensidade do cultivo, paisagem e variáveis locais (por exemplo o tipo de recursos florais disponíveis) em conjunto com dados da comunidade de abelhas presente na região central de Uganda. De acordo com o clima, os locais com muita variação sazonal entre seco e úmido, e baixa amplitude térmica, o fator que mais influencia a ocorrência e a distribuição temporal das abelhas forrageadoras é a temperatura.
5. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Foram analisados 90 artigos e dissertações com temas próximos ou sobre a CCD. No gráfico 1 está expressa a quantidade de cada um dos itens abordados:
Gráfico 1 - Principais causas do CCD com base em revisão sistemática.
Fonte: o autor, apêndice 1
A causa mais frequente relatada nesta revisão (26 estudos) foi a infecção por Nosema ceranae, seja em casos isolados, ou até mesmo em conjunto, tais como a nosemose e intoxicação por agrotóxicos, a nosemose e o ataque dos ácaros.
Em seguida, os principais vírus (21 estudos): o vírus das asas deformadas, o vírus das células reais negras, o vírus israelense de paralisia aguda e o vírus da paralisia aguda, bem como o ataque e transmissão de vírus pelo ácaro Varroa
destructor (9 estudos), intoxicação por agrotóxicos (18 estudos) dentre outras
causas (14 estudos). 0 5 10 15 20 25 30 Nº de estudos encontrados
Microsporídio Nosema ceranae Vírus
Agroóxicos Ácaro Varroa destructor
Mudanças climáticas má nutrição
Trypanosoma Crithidia sp. Perda de habitat
Os poucos estudos que analisam em conjunto a ação de patógenos e intoxicações mostram que a mortalidade nesses casos é maior comparada as infecções isoladas. Mediante um maior número de relatos sobre estes efeitos, espera-se que a legislação possa ser mais rigorosa quanto ao uso de agrotóxicos.
Todas as causas elencadas nesta revisão podem também ter efeitos sobre as abelhas nativas (Lima e Rocha, 2012; Graystock et al., 2014; de Souza Rosa
et al., 2016; Dorneles et al., 2017).Faz-se necessário maior investigação que
sejam realizados mais estudos com as abelhas silvestres, pois a biodiversidade associada encontra-se em risco de declínio populacional (Biesmeijer et al., 2006) devido à introdução de patógenos e parasitas em conjunto com Apis mellifera.
Os dados indicam que a Nosema ceranae, os vírus transmitidos pelo ataque do ácaro Varroa destructor, e a intoxicação por agrotóxicos são as prováveis causas da Síndrome do Colapso das Colônias (CCD). O estresse proveniente do aquecimento global, nutrição debilitada, perda de habitat, ataque por tripanossoma Crithida sp. (Trypanosomatida: Trypanosomatidae) e o transporte das colmeias também afetam as abelhas, mas não possuem ligação direta com a CCD. Apenas três estudos nos pareceram inconsistentes na forma em que foram abordados e explanados, enquanto todos os analisados apresentaram resultados claros. Esta qualidade dos artigos e teses analisados foi de extrema importância para o desenvolvimento dessa revisão.
6. CONSIDERAÇÕES FINAIS
O estudo das causas da CCD decorreu como mencionado na presente revisão, devido as perdas agrícolas causadas pela falta de polinização por A. mellifera, associada ao declínio na produção de mel. Fica claro que todas as causas elencadas, decorre da perda de habitat, associada ao manejo agrícola de forma não sustentável.
O avanço da produção agrícola de monoculturas tende a causar impactos negativos na biodiversidade, visto a escassa variedade de recursos florais que inviabiliza da presença de polinizadores diversificados. A implementação de sistemas agroecológicos pode reverter esse quadro por meio da presença de uma maior diversidade de recursos florais, atraindo mais espécies polinizadoras Além desse benefício ambiental, sistemas agroecológicos trazem benefícios socioeconômicos viabilizando a criação de empregos bem como de uma reflexão acerca de uma produção agrícola mais sustentável e alinhada com a preservação do meio ambiente.
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