INSTITUTO DE ESTUDOS COSTEIROS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA AMBIENTAL MESTRADO EM ECOLOGIA DE ECOSSISTEMAS
COSTEIROS E ESTUARINOS
TAYANA MARIA CABRAL FERREIRA
EFEITO DE BORDAS NATURAIS E ARTIFICIAIS NA ASSEMBLÉIA DE FORMIGAS DOS MANGUEZAIS
BRAGANÇA 2013
INSTITUTO DE ESTUDOS COSTEIROS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA AMBIENTAL MESTRADO EM ECOLOGIA DE ECOSSISTEMAS
COSTEIROS E ESTUARINOS
TAYANA MARIA CABRAL FERREIRA
EFEITO DE BORDAS NATURAIS E ARTIFICIAIS NA ASSEMBLÉIA DE FORMIGAS DOS MANGUEZAIS
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Ambiental, do Instituto de Estudos Costeiros, UFPA, como requisito final necessário à obtenção do grau de Mestre em Biologia Ambiental, com ênfase em Ecologia de Ecossistemas Costeiros e Estuarinos.
ORIENTADOR: Prof. Dr. Marcus Emmanuel B. Fernandes CO-ORIENTADORA: Profª. Drª. Ana Yoshi Harada
BRAGANÇA 2013
EFEITO DE BORDAS NATURAIS E ARTIFICIAIS NA ASSEMBLÉIA DE FORMIGAS DOS MANGUEZAIS
Este trabalho será para obtenção do Grau de Mestre em Biologia Ambiental pelo Programa de Pós-Graduação em Biologia Ambiental (Mestrado em Biologia de Ecossistemas Costeiros e Estuarinos).
Aprovado em:
Banca Examinadora ________________________________________________ Prof. Dr. Marcus Emanuel B. Fernandes (Orientador) - UFPA ________________________________________________ Profª. Drª. Ana Yoshi Harada (Co-orientadora)- MPEG ________________________________________________ Profª. Drª. Rita de Cássia Oliveira dos Santos (Titular) - UFPA ________________________________________________ Profª. Drª. Marlucia Bonifácio Martins (Titular) - MPEG ________________________________________________ Prof. Dr. César França Braga (Titular) - UFPA
Dedico este trabalho aos meus pais, José Maria e Maria das Graças, Como sinal de gratidão pela confiança em mim depositada.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pela concessão da bolsa;
À Universidade Federal do Pará (UFPA) e ao Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG); Ao Programa de Pós-graduação em Biologia Ambiental (PPBA);
Ao Dr. Marcus Fernandes (Marquinho) e à Drª Ana Harada pela orientação;
Aos meus pais, José Maria e Graça, e meus irmãos Tiago, Tássia e Tomás, bem como à toda a minha família pelo apoio e incentivo;
Ao meu companheiro Arthur Raiol;
Aos amigos-irmãos descobertos em Bragança: Lenita Sousa, Kelle Cunha, Mariana Santos, Adriano Martins, Rosivan Pereira, Ilmarina Menezes, Dani Arruda, Cinthya Arruda, Dênis Domingues, Kelli Garboza, e a todos que colaboraram para meu crescimento pessoal;
Biologia das formigas 2
Formigas em manguezais 3
Formigas como bioindicadores 4
Fragmentação de habitats 5
Contexto da fragmentação dos manguezais em Bragança, Pará 7
Referências Bibliográficas 8
CAPÍTULO 2 – Artigo: “Efeito de bordas naturais e artificiais na assembléia de formigas dos manguezais”
13 Resumo 14 Abstract 15 Introdução 16 Métodos 17 Área de estudo 17 Metodologia de coleta 19
Análise dos dados 20
Resultados 22
Assembléia de formigas de manguezal 22
Distribuição vertical de formigas 27
Comparação entre os sítios 31
Variação na assembléia de formigas no sentido borda-centro do manguezal 31
CAPÍTULO 1
INTRODUÇÃO GERAL
Biologia das formigas
As formigas constituem um grupo dominante de insetos himenópteros, exercendo papel-chave na ecologia dos mais diversos ecossistemas terrestres (HOLLDOBLER; WILSON, 1990; FOWLER, 1995). Elas constituem uma única família taxonômica, Formicidae, que apresenta uma história de sucesso evolutivo desde o período Cretáceo, há aproximadamente 100 milhões de anos atrás (WILSON, 1987). Segundo o catálogo online gerenciado por Barry Bolton (AntCat 2014), as formigas são atualmente classificadas em 21 subfamílias, 308 gêneros e 12.928 espécies. Para a região Neotropical são registradas 8 subfamílias, 119 gêneros e 3100 espécies (FERNÁNDEZ, 2003).
O comportamento eussocial apresentado por estes insetos (com exceção de algumas poucas formas parasitas) exerce papel crucial no sucesso do grupo, e pode ser caracterizado pelo cuidado cooperativo da colônia, pela sobreposição de gerações de operárias e pelo desenvolvimento de um avançado sistema de castas, que envolve a divisão de trabalhos dentro e fora do ninho (WILSON, 2005).
A literatura acerca das formigas descreve casos de simbiose, tanto facultativa quanto obrigatória, com mais de 465 espécies de plantas, pertencentes a 52 famílias (JOLIVET, 1996; BRONSTEIN, 1998); com diversas espécies de artrópodes (DELABIE, 2001; HOLLDOBLER; WILSON 1990), e com inúmeras espécies de fungos e microrganismos (BOURSAUX-EUDE; GROSS 2000; D'ETTORRE et al., 2002).
As formigas podem utilizar uma variedade de ambientes para nidificação, desde o solo de desertos (ANDERSEN; CLAY, 1996) e de florestas úmidas (WILKIE et al., 2007), embaixo de pedras (BRIAN; BRIAN, 1951), em galhos na serapilheira (CARVALHO; VASCONCELOS, 2002); cavidades existentes nas plantas (TEPE et al., 2009;) e na copa das árvores (FLOREN; LINSENMAIR, 2005).
Nestes microhabitats, utilizam uma ampla gama de itens alimentares (onivoria). Existem espécies com dietas características, tal como as formigas cortadeiras que alimentam-se de fungo cultivado no interior do ninho subterrâneo; as formigas que alimentam-se de exsudatos vegetais, seja via nectários extraflorais ou simbiose com hemípteros e larvas de lepidópteros (YOO;
HOLWAY, 2011); e ainda aquelas predadoras especialistas, com dietas taxonomicamente limitadas, como o gênero Strumigenys, predador de colêmbolos (CREIGHTON, 1937).
Formigas em manguezais
Nos ecossistemas terrestres, a maior riqueza de formigas é registrada no solo, devido este ambiente apresentar maior complexidade estrutural e estabilidade microclimática. Em ecossistemas transicionais, como o manguezal, o solo representa uma limitação de sítios para nidificação das formigas, favorecendo o estilo de vida arbóreo. Desta forma, ao forragear constantemente sobre a vegetação de mangue, as formigas podem eventualmente proteger a planta hospedeira contra herbívoros, exercendo um efeito positivo no desempenho reprodutivo vegetal (OFFENBERG et al., 2006a).
Cannicci et al (2008) revisaram o efeito da fauna na estrutura da vegetação e no funcionamento do manguezal, e destacaram a importância numérica e ecológica das formigas. Segundo os autores, os trabalhos publicados sobre formigas em manguezais investigam a composição e a distribuição espacial de espécies (WETTERER; O’HARA, 2002), bem como seus comportamentos de nidificação e adaptações fisiológicas (NIELSEN, 1997). Além disso, diversos estudos demonstram que a acentuada territorialidade apresentada pelas formigas arborícolas no manguezal pode afastar importantes herbívoros (ADAMS, 1994), embora o custo de manutenção da colônia pela árvore seja elevado (OFFENBERG et al., 2006b).
Vale ressaltar que a mirmecofauna de manguezal é composta por espécies de florestas de terra firme, bem como por espécies urbanas dispersas através de atividades antrópicas sobre o manguezal (DELABIE et al., 2006). Estas espécies cuja ocorrência e dispersão estão necessariamente sujeitas à atuação humana são chamadas de sinantrópicas, e sua incidência pode ser um indicativo do grau de perturbação do manguezal, em decorrência das atividades humanas desenvolvidas em seu entorno.
Formigas como bioindicadores
Eventos de perturbação ambiental geram diferentes respostas na estrutura da comunidade de formigas, e podem refletir mudanças em grupos de organismos animais e vegetais (ANDERSEN; SPARLING, 1997; WATT et al., 2002). Em bordas de habitats criadas após fragmentação, a alta insolação influencia positivamente a produção de plantas pioneiras, recurso que promove aumento populacional de formigas-cortadeiras, e consequentemente da herbivoria, na “zona de efeito da borda” (URBAS et al., 2007). Por outro lado, especialistas de floresta como as formigas de correição, são suscetíveis à fragmentação florestal e evitam pequenos fragmentos, devido seu hábito nômade requerer ampla área de vida (SUAREZ et al., 1998). Em áreas de manguezal sujeitas a um gradiente de impacto antrópico no sudeste da Bahia, Delabie et al (2006) revelaram que a riqueza de espécies foi negativamente correlacionada com o nível de impacto humano. Segundo os autores, a ocupação humana nos manguezais e nas suas periferias tende a depauperar a comunidade de formigas arborícolas, induzindo à uniformidade composicional.
Outros exemplos da utilização de formigas como bioindicadores foram sumarizados por Underwood e Fisher (2006), os quais detectaram cinco áreas de pesquisa em que as formigas podem gerar valiosas informações para planos de manejo, baseados no monitoramento ambiental: i) detecção de tendências entre espécies ameaçadas e aquelas em risco de extinção, exemplificado no estudo da simbiose entre formigas do gênero Myrmica com borboletas Maculinea. O estado ameaçado de conservação em que se encontram as borboletas atenta para a necessidade prioritária de conservação das áreas em que estas ocorrem (ALS et al., 2004; ELMES; THOMAS, 1992);
ii) detecção de tendências entre espécies-chave, tal como as formigas cortadeiras, as quais comumente ocupam bordas recentemente criadas em florestas fragmentadas, o que pode acarretar uma mudança no recrutamento e consequentemente alterar a assembléia de plantas numa zona de influência de 60-120m² ao redor do ninho (CORRÊA et al., 2010);
iii) avaliação das ações de manejo da paisagem, tais como a silvicultura (VASCONCELOS et al., 2000), pastagens (DIAS et al., 2008), agricultura
(ANDERSEN et al., 2002), mineração (MAJER, 1983) e fogo (IZHAKI et al., 2003);
iv) acesso às mudanças no ecossistema a longo prazo, monitorando grupos-chave de formigas e sua relação com a restauração das propriedades físico-químicas do solo após queimadas (OLIVEIRA; FRANKLIN, 1993), atividade mineradora (MOUTINHO et al., 2005) e fragmentação florestal (VASCONCELOS, 1998; VASCONCELOS et al., 2006).
v) detecção da presença de espécies invasoras, as quais são conhecidas na literatura por impactar de forma negativa a diversidade de formigas nativas, além de reduzir as populações de insetos e vertebrados e alterar a dispersão de sementes nas plantas (STORZ; TSCHINKEL, 2004; WARD; HARRIS, 2005; HOLWAY, 2005). Estas formigas formam um grupo distinto de pelo menos 150 espécies com perfil sinantrópico, disseminadas em novos habitats principalmente através de atividades humanas (tramp ants) (MCGLYNN, 1999).
Fragmentação de habitats
A fragmentação de habitats é considerada um processo natural, haja vista que resulta de mudanças ambientais como, por exemplo, as glaciações, queimadas e erupções vulcânicas, as quais geram descontinuidades na paisagem. Entretanto, a modificação da paisagem natural por intervenção humana intensifica este processo, promovendo destruição e mudança na estrutura dos habitats. Segundo Viana e Tabanez (1996) um fragmento florestal pode ser definido como qualquer área de vegetação natural contínua interrompido por barreiras naturais (lagos, tipos de solo, formações vegetais ou rochosas) ou barreiras antrópicas (estradas, hidrelétricas, culturas agrícolas, pecuária, ocupações rurais ou urbanas).
A construção de rodovias, ferrovias e trilhas em áreas florestais é apontada como uma das formas mais frequentes de criação de bordas artificiais de habitats, resultando na reconfiguração da paisagem natural (ANDREWS, 1990). Os efeitos ecológicos de uma rodovia estendem-se sobre os componentes bióticos e abióticos do sistema, e podem ser visualizadas como mudanças na dinâmica de populações de plantas e animais, alteração do fluxo de materiais na paisagem,
introdução de elementos exóticos e mudanças na disponibilidade de água, luz e nutrientes (FORMAN; ALEXANDER, 1998).
A fragmentação de hábitats por rodovias também promove condições ambientais diferenciadas daquelas experimentadas no interior da área fragmentada, produzindo mudanças bióticas e abióticas locais, denominadas genericamente de “efeitos de borda”. Segundo Murcia (1995), estes efeitos podem ser mensurados até 150 m no interior da área fragmentada, e podem ser classificados em três tipos: i) efeitos abióticos, os quais são resultantes de alterações na luminosidade, temperatura do ar e umidade, por exemplo, próximo à borda do fragmento; ii) efeitos bióticos diretos, visualizados como mudanças na estrutura e composição da fauna e flora em função das alterações físicas ocorridas na borda do fragmento e iii) efeitos bióticos indiretos, que representam as mudanças nas interações entre espécies como, por exemplo, a predação, competição, dispersão e herbivoria.
A crescente fragmentação dos habitats via a criação de bordas artificiais tem alterado a composição de espécies de formigas em habitats naturais, por meio da introdução acidental ou não de espécies sinantrópicas, as quais possuem eficientes estratégias de estabelecimento (GRAHAM et al., 2004, FAHRIG, 2003). A disparidade numérica alcançada por algumas espécies sinantrópicas introduzidas determina sua influência sobre os outros componentes da biota, conferindo então à espécie status de invasora (HOLWAY et al., 2002, TSUTSUI; SUAREZ, 2003; SUAREZ; TSUTSUI, 2008).
Muitas destas espécies invasoras nidificam de forma efêmera e tem uma estrutura colonial variável tanto temporal quanto espacialmente, permitindo mover rapidamente suas colônias em resposta á variações ambientais. Podem ainda nidificar em materiais que são transportados pelo homem, tal como lixo, solo ou vasos de plantas, dispersando-se assim para grandes distâncias (SUAREZ et al., 2001; SUAREZ et al., 2005). Sua reprodução ocorre geralmente por construção, onde as rainhas inseminadas partem do ninho oficial e fundam subunidades, vinculadas entre si e com ausência de agressividade entre seus membros.
Contexto da fragmentação dos manguezais em Bragança, Pará
O extenso ecossistema de manguezal existente na região sofreu um severo processo de fragmentação, por meio da construção da Rodovia PA-458, a qual foi iniciada em 1974 e concluída em 1983. Esta rodovia secciona aproximadamente 26 km de floresta de mangue, e foi projetada com o objetivo de ligar a cidade de Bragança à praia de Ajuruteua, incentivando o turismo na região e facilitando o escoamento do pescado proveniente da Vila dos Pescadores.
A execução deste projeto ocasionou a remoção de 86 ha de floresta de mangue, obstrução de canais de maré, compactação do solo e degradação florestal, além da criação de um lago artificial. Estudos locais revelaram que esta rodovia impactou negativamente os componentes da fauna bentônica (NASCIMENTO, 2005), além de ocasionar eventos constantes de atropelamento da fauna associada às florestas de mangue (PEREIRA et al., 2006).
Partindo do pressuposto que a modificação estrutural da paisagem em função de atividades humanas resulta em mudanças na composição e riqueza de espécies de formigas, este estudo buscou avaliar se a presença da rodovia PA-458 afeta a mirmecofauna associada ao manguezal, promovendo a ocorrência de espécies de formigas sinantrópicas, e tomando-as como uma medida do grau de impacto ambiental.
Inicialmente, a mirmecofauna foi inventariada em um sítio de manguezal próximo à rodovia, considerando esta como uma barreira artificial de habitat. Ao mesmo tempo, amostramos a mirmecofauna em um sítio de manguezal situado na borda de um canal de maré, considerando este como uma barreira natural de habitat. Foi feita uma comparação da composição de espécies entre os sítios de coleta, partindo da teoria de que a incidência de formigas sinantrópicas está mais relacionada à borda artificial, apresentando ainda maior diversidade quanto mais próximo da rodovia.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ADAMS,E.S. Territory defense by the ant Azteca trigona: maintenance of an arboreal ant mosaic. Oecologia v. 97, p. 202-208. 1994.
ALS, T. D. et al. The evolution of alternative parasitic life histories in Large Blue butterflies. Nature v. 432, p. 386–390. 2004.
ANDERSEN, A. N.; CLAY, R. E. The Ant Fauna of Danggali Conservation Park in Semi-arid South Australia: a Comparison with Wyperfeld (Vic.) and Cape Arid (W.A.) National Parks. Australian Journal of Entomology v. 35, p. 289-295. 1996.
ANDERSEN, A. N.; SPARLING, G. P. Ants as Indicators of Restoration Success: Relationship with Soil Microbial Biomass in the Australian Seasonal Tropics. Restoration Ecology v. 5, p. 109–114. 1997.
ANDERSEN, A. N. et al. Using ants as bioindicators in land management: simplifying assessment of ant community responses. Journal of Applied Ecology v. 39, p. 8–17. 2002. Science
ANDREWS, A. Fragmentation of habitat by roads and utility corridors: A Review. Australian Zoologist v. 26, p. 130-141. 1990.
BOLTON, B. AntCat: An Online Catalog of the Ants of the World. Disponível em: <http://www.antcat.org>. Acesso em: 18 março 2014.
BOURSAUX-EUDE, C.; GROSS, R. New insights into symbiotic associations between ants and bacteria. Research in microbiology v. 151, p. 513-519. 2000.
BRIAN, M. V.; BRIAN, A. D. Insolation and ant populations in the west of Scotland. Transactions of the Royal Entomological Society of London v. 102, p. 303-330. 1951.
BRONSTEIN, J. L. The Contribution of Ant-Plant Protection studies to our understanding of Mutualism. Biotropica v. 30, p. 150-161. 1998.
CANNICCI, S. et al. Faunal impact on vegetation structure and ecosystem function in mangrove forests: A review. Aquatic Botany v. 89, p. 186–200. 2008.
CARVALHO, K. S.; VASCONCELOS, H. L. Comunidade de formigas que nidificam em pequenos galhos da serrapilheira em floresta da Amazônia Central, Brasil. Revista Brasileira de Entomologia v. 46, p. 115-121. 2002.
CORRÊA, M. M. et al. How leaf-cutting ants impact forests: drastic nest effects on light environment and plant assemblages. Oecologia v. 162, p. 103–115. 2010.
CREIGHTON,W. S. Notes on the habits of Strumigenys. Psyche v. 44, p. 97-109. 1937.
DELABIE, J. H. C. Trophobiosis Between Formicidae and Hemiptera (Sternorrhyncha and Auchenorrhyncha): an Overview. Neotropical Entomology v. 30, p. 501-516. 2001.
DELABIE, J. H. C. et al. As Formigas como Indicadores Biológicos do Impacto Humano em Manguezais da Costa Sudeste da Bahia. Neotropical Entomology v. 35, p. 602-615. 2006. DIAS, N. S. et al. Interação de fragmentos florestais com agroecossistemas adjacentes de café e pastagem: respostas das comunidades de formigas (Hymenoptera, Formicidae). Iheringia, Série Zoologia, Porto Alegre, v. 98, p. 136-142. 2008.
D’ETTORRE, P. et al. The role of the symbiotic fungus in the digestive metabolism of two species of fungus-growing ants. Journal of Comparative Physiology. B v. 172, p. 169-176. 2002.
ELMES, G. W.; THOMAS, J. A. Complexity of species conservation in managed habitats: interaction between Maculinea butterflies and their ant hosts. Biodiversity and Conservation v. 1, p. 155–169. 1992.
FAHRIG, L. Effects of Habitat Fragmentation on Biodiversity. Annual Reviews in Ecology, Evolution and Systematics v. 34, p. 487–515. 2003.
FERNÁNDEZ,F. Introducción a las Hormigas de la región Neotropical. Instituto de
Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Bogotá, Colombia. 2003. 398 p.
FOWLER, H. G. Diversity estimates: Ant communities and the rare ant species (Hymenoptera: Formicidae) in fauna of a sub-tropical island. Revista de Matemática e Estatística v. 13, p. 29-38. 1995.
FORMAN, R. T. T.; ALEXANDER, L. E. Roads and their major ecological effects. Annual Reviews in Ecology and Systematic v. 29, p. 207–31. 1998.
FLOREN, A.; LINSENMAIR, K. E. The Importance of Primary Tropical Rain Forest For Species Diversity: An Investigation Using Arboreal Ants as an example. Ecosystems v. 8, p. 559–567. 2005.
GRAHAM, J. H. et al. Habitat disturbance and the diversity and abundance of ants (Formicidae) in the Southeastern Fall-Line Sandhills. Journal of Insect Science v. 4, p. 30-45. 2004.
HOLWAY, D. A. et al. The Causes and Consequences of Ant Invasions. Annual Review in Ecology and Systematics v. 33, p. 181–233. 2002.
HOLWAY, D. A. Edge effects of an invasive species across a natural ecological boundary. Biological Conservation v. 121, p. 561–567. 2005.
HÖLLDOLBLER, B.; WILSON, E. O. The Ants. Belknap Press, Cambridge, Massachusetts. 1990. 733 p.
JOLIVET, P. Ants and plants, an example of coevolution. Backhuys Publishers, Leiden. 1996. 303 pp.
IZHAKI , I.; LEVEY, D. J.; SILVA,W. R. Effects of prescribed fire on an ant community in Florida pine savanna. Ecological Entomology v. 28, p. 439–448. 2003.
MAJER, J. D. Ants: Bio-indicators of minesite rehabilitation, land-use, and land conservation. Environmental Management v. 7, p. 375-383. 1983.
MCGLYNN, T. P. The worldwide transfer of ants: Geografical distribution and ecological invasions. Journal of Biogeography v. 23, p. 535-548. 1999.
MOUTINHO, P.; NEPSTAD, D. C.; DAVIDSON, E. A. Influence of Leaf-Cutting Ant Nests on Secondary Forest Growth Soil Properties in Amazonia. Ecology v. 84, p. 1265-1276. 2005. MURCIA, C. Edge effects in fragmented forests: implications for conservation. Trends in Ecology and Evolution v. 10, p. 58-62. 1995.
NASCIMENTO, J. R. O efeito da construção da rodovia PA-458 sobre a macrofauna bentônica dos manguezais no município de Bragança- Pará. Trabalho de Conclusão de Curso (Licenciatura em Ciências Biológicas). Universidade Federal do Pará. Campus de Bragança. Bragança. 2005.
NIELSEN, M. G. Nesting biology of the mangrove mud‐nesting ant Polyrhachis sokoolva Forel (Hymenoptera: Formicidae) in northern Australia. Insects Sociaux v. 44, p. 14‐21. 1997. OFFENBERG, J.; MACINTOSH, D. J.; NIELSEN, M. G. Indirect ant-protection against crab herbivory: damage-induced susceptibility to crab grazing may lead to its reduction on ant-colonized trees. Functional Ecology v. 20, p. 52–57. 2006a.
OFFENBERG, J.; NIELSEN, M. G.; MACINTOSH, D. J.; AKSORNKOAE, S.; HAVANON, S. Weaver ants increase premature loss of leaves used for nest construction in Rhizophora trees. Biotropica v. 38, p. 782–785. 2006b.
OLIVEIRA, E. P.; FRANKLIN, E. Efeito do fogo sobre a mesofauna do solo: recolonização em áreas queimadas. Pesquisa Agropecuária Brasileira, Brasília, 28 (3): 357-369. 1993.
PEREIRA, A. P. F. G.; ANDRADE, F. A. G.; FERNANDES, M. E. B. Dois anos de
monitoramento dos atropelamentos de mamíferos na rodovia PA-458, Bragança, Pará. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi, Ciências Naturais, v. 1, p. 77-83. 2006.
SOTRZ, S. R.; TSCHINKEL, W. R. Distribution, spread, and ecological associations of the introduced ant Pheidole obscurithorax in the southeastern United States. Journal of Insect Science v. 4, 12 p. 2004.
SUAREZ, A. V.; BOLGER, D. T.; CASE, T. J. Effects of Fragmentation and Invasion on Native Ant Communities in Coastal Southern California. Ecology v. 79, p. 2041–2056. 1998.
SUAREZ, A. V.; HOLWAY, D. A.; CASE, T. J. Patterns of spread in biological invasions dominated by long-distance jump dispersal: insights from Argentine ants. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America v. 98, p. 1095–1100. 2001.
SUAREZ, A. V.; HOLWAY, D. A.; WARD, P. S. The role of opportunity in the unintentional introduction of nonnative ants. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America v. 102, p. 17032–17035. 2005.
SUAREZ, A. V.; TSUTSUI, N. D. The evolutionary consequences of biological invasions. Molecular Ecology v. 17, p. 351–360. 2008.
TEPE, E. J.; KELLEY, W. A.; RODRIGUEZ-CASTAÑEDA, G.; DYER, L. A. Characterizing the cauline domatia of two newly discovered Ecuadorian ant plants in Piper: an example of convergent evolution. Journal of Insect Science v. 9, 9 p. 2009.
TSUTSUI, N. D.; SUAREZ, A. V. The Colony Structure and population biology of Invasive ants. Conservation Biology v. 17, p. 48–58. 2003.
UNDERWOOD, E. C.; FISHER, B. L. The role of ants in conservation monitoring: If, when, and how. Biological Conservation v. 132, p. 166 –182. 2006.
URBAS, P. et al. Cutting More from Cut Forests: Edge Effects on Foraging and Herbivory of Leaf-Cutting Ants in Brazil. Biotropica v. 39, p. 489–495. 2007.
VASCONCELOS, H. L. Resposta das formigas à fragmentação florestal. Série Técnica IPEF, INPA, v. 12 n. 32, p. 95-98. 1998.
VASCONCELOS, H. L.; VILHENA, J. M. S.; CALIRI, G. J. A. Responses of ants to selective logging of a central Amazonian forest. Journal of Applied Ecology v. 37, p. 508–514. 2000. VASCONCELOS, H. L. et al. M. Long-term effects of forest fragmentation on Amazonian ant communities. Journal of Biogeography v. 33, p. 1348–1356. 2006.
VIANA , V. M.; TABANEZ , A. A. J. Biology and conservation of forest fragments in the Brazilian Atlantic moist forest. In: Forest patches in tropical landscapes. Washington: Island Press, 1996. p. 151-167.
WARD, D. F.; HARRIS, R. J. Invasibility of native habitats by Argentine ants, Linepithema humile, in New Zealand . New Zealand Journal of Ecology v. 29, p. 215-219. 2005.
WATT, A. D.; STORK, N. E.; BOLTON, B. The diversity and abundance of ants in relation to forest disturbance and plantation establishment in southern Cameroon. Journal of Applied Ecology v. 39, p. 18–30. 2002.
WETTERER, J. K.; O’HARA, B. C. Ants (Hymenoptera: Formicidae) of the Dry Tortugas, the outermost Florida Keys. Florida Entomologist v. 85, p. 303–307. 2002.
WILKIE, K. T.; MERTL, A. L.; TRANIELLO, J. F. Biodiversity below ground: probing the subterranean ant fauna of Amazonia. Naturwissenschaften v. 94, p. 725–731. 2007.
WILSON, E. O. Causes of Ecological Success: The Case of the Ants. Journal of Animal Ecology v. 56, p. 1-9. 1987.
WILSON, E. O.; HÖLLDOLBLER, B. Eusociality: Origin and consequences. PNAS v. 102, p. 13367–13371. 2005.
YOO, H. S .; HOLWAY D. A. Context-dependence in an ant–aphid mutualism: direct effects of tending intensity on aphid performance. Ecological Entomology v. 36, p. 450–458. 2011.
CAPÍTULO2
EFEITO DE BORDAS NATURAIS E ARTIFICIAIS NA ASSEMBLÉIA DE FORMIGAS DOS MANGUEZAIS
RESUMO
Estudos recentes indicam que a fragmentação de hábitats e a criação de bordas artificiais tem promovido mudanças na diversidade de formigas, favorecendo a introdução de espécies sinantrópicas e alterando as relações interespecíficas. Neste cenário, nós examinamos a influência de bordas artificial e natural, apontando as diferenças na riqueza e na frequência de ocorrência da assembléia de formigas associada aos manguezais, com ênfase nas espécies sinantrópicas. Nós amostramos a mirmecofauna ao longo de transecções de 180 m, com intervalos de 30 m, a partir da borda para dentro do manguezal. Utilizamos dois tipos de armadilhas atrativas, destinadas a capturar formigas na copa, tronco e superfície do solo, além de coletas manuais. O inventário registrou 45 espécies, 13 delas comuns às duas áreas. A composição de espécies de formigas foi similar entre os estratos da floresta, em ambos os tipos de borda. A riqueza não foi influenciada pelo tipo ou distância da borda, enquanto a frequência de ocorrência de formigas foi significativamente maior no sítio com borda artificial. Nove espécies de formigas sinantrópicas foram registradas (20% do total) e representadas regularmente ao longo das transecções, tornando-se elementos dominantes em todos os estratos florestais amostrados. Nossos resultados indicam que a fragmentação ocasionada pela construção de rodovia favorece a ocorrência de espécies de formigas sinantrópicas em áreas de manguezal.
Palavras-chave: Riqueza de espécies; estratificação florestal; gradiente de distância; fragmentação; zona costeira; Brasil.
ABSTRACT
Recent studies indicate that habitat fragmentation and the formation of artificial edges have promoted changes in ant diversity, favoring the introduction of synanthropic species and altering interspecific relations. In this scenario, we examined the influence of natural and artificial edges, pointing out the differences in richness and frequency of occurrence of the assemblage of ants associated with mangroves, with emphasis on synanthropic species. We sampled the ant fauna along transects of 180 m, at intervals of 30 m, from the edge into the mangrove. We use two types of attractive traps designed to capture ants in the canopy, trunk and soil surface, and hand collecting. The survey recorded 45 species, 13 of them common to both areas, besides manual collection. The inventory recorded 45 species, 13 of them common to both areas. The composition of ant species was similar among the strata of mangrove forest at both study sites. Richness was not influenced by the type of edge or distance from the edge, while the frequency of occurrence of ants was significantly affected, being recorded higher values at the site with artificial edge. Nine species of synanthropic ants were recorded (20% of total) and represented regularly along the transects, becoming dominant elements in all forest strata sampled. Our results indicate that the fragmentation caused by highway construction influences positively the occurrence of synanthropic species of ants in mangrove areas.
Key words: Species richness; Forest stratification; distance gradient; fragmentation; coastal zone; Brazil.
INTRODUÇÃO
FORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE) CONSTITUEM UM GRUPO DE INSETOS COM NOTÁVEL BIOMASSA NOS DIVERSOS ECOSSISTEMAS TERRESTRES, exercendo funções ecológicas de grande importância. Servem como agentes de movimentação do solo, redistribuição de nutrientes e distúrbios em pequena escala (Folgarait 1998). Apresentam plasticidade alimentar e atuam em uma série de interações com plantas e outros insetos (Bronstein 1998, Philpott & Armbrecht 2006). Seu sucesso ecológico está relacionado ao fato de ser o primeiro grupo predador social a nidificar e forragear sobre o solo e também sobre a vegetação, ampliando significativamente sua dominância nestes hábitats (Wilson 1987).
Devido à elevada abundância, ampla distribuição geográfica, facilidade de coleta e identificação, as formigas tem sido frequentemente utilizadas como bioindicadores do nível de saúde ambiental, pois são capazes de responder rapidamente às mudanças estressantes no ambiente (Andersen & Sparling 1997, Lobry de Bruyn 1999). Os distúrbios de origem antropogênica, tais como o desmatamento visando à expansão da fronteira agrícola e a desenfreada construção de rodovias em hábitats nativos, promovem mudanças na estrutura e complexidade da paisagem, alteram as relações interespecíficas, além de facilitar a dispersão de espécies nos hábitats perturbados (Fagan et al. 1999). Espécies cuja ocorrência e dispersão estão necessariamente sujeitas à atuação humana são chamadas de espécies sinantrópicas, e uma vez introduzidas, tais espécies podem exercer forte impacto sobre os outros componentes da biota.
Diversos estudos correlacionam positivamente o nível de integridade ambiental com a diversidade de espécies de formigas, enfatizando que os eventos envolvidos na fragmentação de uma paisagem são responsáveis por promover a perda e/ou substituição da diversidade nativa (Dunn 2004, Silva et al. 2007). A presença de rodovias é uma característica essencial ao deslocamento humano, atuando ecologicamente como uma barreira ao movimento de algumas espécies, enquanto facilita a dispersão de outras, sendo apontada como a principal causa do aumento da suscetibilidade dos hábitats ao fenômeno da invasão biológica (Pimm & Raven 2000, Trombulak & Frissell 2000, Holway & Suarez 2006).
Em florestas de terra firme, por exemplo, diversos trabalhos relataram elevada densidade de organismos exóticos e invasores associada às margens de rodovias, tais como formigas-de-fogo (Forys et al. 2002) e plantas de sub-bosque (Watkins et al. 2003), revelando que as diferenças na composição e na abundância destes grupos são consequência da criação de feições
antrópicas em hábitats naturais. Outros grupos de formigas, como as de correição, por exemplo, tendem a evitar as bordas, podendo até desaparecer se o fragmento remanescente for muito pequeno (Zheng & Chen 2000).
A influência de rodovias tem aumentado também em florestas alagáveis, como os manguezais, intensificando a sobre- exploração dos seus recursos naturais e a diminuição de sua área em função de atividades antrópicas (Luther & Greenberg 2009). Considerando a importância ecológica das formigas e sua aplicabilidade em estudos de bioindicação, o presente estudo investigou o efeito do grau de perturbação sobre a assembléia de formigas associada ao manguezal, relacionado à influência de uma rodovia (borda criada artificialmente), que corta uma floresta de mangue. Inicialmente, nós examinamos a composição da mirmecofauna ao longo do estrato vertical da floresta de mangue, no intuito de descrever a distribuição espacial de formigas nos microhábitats disponíveis (copa, tronco, raízes e superfície do solo), e identificar as espécies mais importantes em cada estrato florestal. Posteriormente, testamos as seguintes hipóteses: i) devido à instabilidade do solo no manguezal, é na copa das árvores que se concentra a maior riqueza de espécies e frequência de ocorrência de formigas, ii) a assembléia de formigas apresenta maior riqueza e frequência de ocorrência em borda criada artificialmente do que em borda natural e iii) os valores de riqueza e frequência de ocorrência de formigas são mais altos em direção à borda do que no interior da floresta. Ao mesmo tempo, nós testamos essas hipóteses considerando as espécies de formigas sinantrópicas.
MÉTODOS
ÁREADEESTUDO.− O presente estudo foi realizado na Reserva Extrativista Marinha Caeté- Taperaçu, localizada na cidade de Bragança, PA, Brasil (46°50’46°30’W e 0°45’1°07’S) (Fig. 1). As áreas de coleta estão inseridas na península de Ajuruteua, cuja diversidade de ambientes inclui as florestas de mangue, as quais dominam a maior parte da cobertura vegetal. A paisagem dos manguezais dessa região é composta por quatro espécies arbóreas: Rhizophora mangle L., Avicennia germinans (L.) Stearn, A. schaueriana Stapf e Leechman ex Moldenke e Laguncularia racemosa (L.) Gaertn. f. (Menezes et al. 2008).
As coletas foram conduzidas no período de abril a dezembro de 2012, abrangendo a transição dos períodos pluviométricos da região. O clima da região é quente e úmido, a
temperatura média do ar no período estudado foi de 27°C (variação anual de 23 a 32°C). A umidade relativa do ar alcançou cerca de 85% (variação anual de 77 a 91%). A região apresenta um período chuvoso (>200 mm) de janeiro a junho, com média anual de precipitação em torno de 2597.2 mm (Instituto de Meteorologia, Estação Meteorológica de Tracuateua, 30 km sudoeste da área de estudo).
O extenso ecossistema de manguezal existente na região sofreu um processo de fragmentação, decorrente da construção da rodovia estadual PA-458, no período de 1974-1983, com o objetivo de ligar a cidade de Bragança à praia de Ajuruteua para facilitar o turismo e escoamento da produção pesqueira local (Lara et al. 2002). A rodovia tem 36 km de extensão, dos quais 20 km cruzam as florestas de mangue, onde foram produzidos impactos negativos, tais como a obstrução de canais-de-maré, mudanças na estrutura da vegetação e na diversidade da fauna bentônica (Beasley et al. 2010), além de propiciar eventos constantes de atropelamento da fauna associada ás florestas de mangue (Pereira et al. 2006). A criação da rodovia também impulsionou a ocupação desordenada na praia de Ajuruteua, modificando a dinâmica das dunas costeiras, e ocasionando problemas de caráter socioambiental (Pereira et al. 2007).
Para a realização das coletas selecionamos dois sítios de trabalho localizados em área de manguezal, os quais apresentam diferentes tipos de bordas. O Sítio 1 (00°59’42’’S, 046°43’20’’W) localiza-se às margens da rodovia PA-458 (borda artificial) e foi escolhido por sua proximidade com as florestas de terra firme, com as áreas urbana e rural de Bragança (< 20 km), consideradas fontes de espécies sinantrópicas, e também com uma área de manguezal que foi degradada pela construção da rodovia e atualmente se encontra em processo de regeneração (Fig. 1A). Neste sítio, observa-se intensa exploração do caranguejo-uçá (Ucides cordatus), além da retirada seletiva de espécies arbóreas para produção de carvão e artefatos de pesca (Glaser 2003). O Sítio 2 (00°83’55°S, 046°63’83’’W) está localizado às margens de um canal-de-maré, conhecido localmente por Furo Grande, e foi selecionado para ilustrar as condições da fauna de formigas associada à presença de borda natural (Fig. 1B). Esta área de manguezal está localizada ao norte da península de Ajuruteua e sofre inundação diária, de acordo com o regime semidiurno da maré. A fim de minimizar a influência da rodovia (borda artificial) neste sítio, as amostras foram tomadas a partir de 1 km da rodovia. Em ambos os sítios predominam as espécies arbóreas A. germinans e R. mangle.
FIGURA 1: Mapa da área de estudo, destacando os sítios de trabalho na península de Ajuruteua, Pará, Brasil: Sítio 1– bordas artificiais (A) e Sítio 2 – bordas naturais (B).
METODOLOGIADECOLETA. –No intuito de examinar os efeitos gerados por diferentes tipos de borda sobre a composição da fauna de formigas, sorteamos em cada sítio de trabalho uma transecção, no sentido da borda para o interior da floresta de mangue. Em cada transecção, demarcamos sete pontos amostrais, a cada intervalo de 30 m, partindo de uma distância de 0 até 180 m no interior do manguezal. No total, foram feitas quatro campanhas de coleta, em intervalo trimestral.
Em cada ponto amostral, selecionamos aleatoriamente uma árvore para a disposição de armadilhas atrativas de queda, destinadas a analisar a estratificação vertical da fauna de formigas, considerando os estratos da copa e o tronco das árvores de mangue. Foram instaladas duas armadilhas na copa, enquanto outras duas armadilhas foram atadas ao tronco da árvore, a uma altura de no máximo dois metros do solo. Estas armadilhas foram descritas por Oliveira Santos et al. (2009), e funcionalmente atuam atraindo formigas até um copo descartável que contém isca
atrativa, e está fixado ao fundo de um recipiente PET (10x10 cm) contendo uma solução conservante de álcool com algumas gotas de detergente. Usamos dois tipos de isca atrativa por estrato, sendo uma de base proteica (sardinha macerada em óleo vegetal) e a outra rica em carboidratos (solução saturada de açúcar), buscando melhor representar a diversidade de formigas através da variedade de recursos alimentares oferecidos. Os espécimes que caíram nas armadilhas foram coletados 48 horas após a instalação, sendo devidamente acondicionados em sacos plásticos etiquetados. Cada armadilha foi contabilizada como uma unidade amostral, totalizando 224 unidades amostrais para este método (112 para cada sítio de coleta).
Sorteamos outras quatro transecções, contendo também sete pontos amostrais a cada intervalo de 30 m, onde foi aplicado o método de armadilhas atrativas de captura manual. Estas armadilhas consistem de copos plásticos, com capacidade de 30 ml, com um suporte de metal para fixar a armadilha na árvore. Em cada ponto amostral colocamos quatro armadilhas por árvore, sendo as duas primeiras fixadas em fissuras, galhos, ou ainda sobre as raízes-escora de R. mangle, enquanto as outras duas foram dispostas próximo ao solo. No interior destas armadilhas continha iscas atrativas de sardinha e iscas atrativas açucaradas. Os espécimes atraídos para as iscas foram coletados 01 30 h após a disposição, e acondicionados em sacos contendo acetato de etila. Este método também totalizou 224 unidades amostrais (112 em cada sítio de coleta).
Realizamos também busca ativa em troncos caídos, no solo, ou onde houvesse indícios de nidificação de formigas, sendo que dados provenientes deste método de coleta foram utilizados apenas de modo a complementar o inventário da mirmecofauna associada aos manguezais da área de estudo.
Os espécimes coletados foram acondicionados em frascos com álcool 70% e transportados para a Coleção de Zoologia de Bragança (CZB), na Universidade Federal do Pará (UFPA), Campus Bragança, onde foram conservados para triagem e identificação. Utilizamos a chave taxonômica para subfamílias e gêneros de formigas, proposta por Fernández e Sharkey (2003), bem como 57% das espécies coletadas foram identificadas ao nível de espécie, com ajuda de taxonomista, no Museu Paraense Emílio Goeldi, em Belém, PA.
ANÁLISE DOS DADOS.− Nós caracterizamos inicialmente a estrutura da assembléia de formigas associada ao manguezal utilizando os parâmetros ecológicos de riqueza de espécies e frequência de ocorrência (número de registros). A média destes valores foi posteriormente
comparada entre os sítios de coleta, por meio de Teste t. Para verificar a eficiência amostral em acessar a riqueza total da assembléia de formigas, projetamos curvas de acumulação de espécies (Curva do coletor) por cada tipo de método amostral padronizado, excluindo, portanto, os dados da busca ativa.
Investigamos possíveis diferenças na composição da assembléia de formigas através de Análises de Similaridade (ANOSIM), considerando os fatores 1) estratos da floresta de mangue, 2) sítios de trabalho e 3) distância da borda. Estas análises foram baseadas em uma matriz de similaridade entre as 448 unidades amostrais, calculada com base no índice de similaridade de Bray Curtis, o qual é menos afetado pelo número de espécies raras nas amostras (Clarke & Warwick 2001). Para a construção da matriz, usamos dados de presença e ausência das espécies, de forma a evitar resultados superestimados, os quais são gerados quando se usa os dados de abundância absoluta.
Utilizamos a Análise de Percentagem de Similaridade (SIMPER) para calcular o percentual de contribuição de cada espécie, e indicar quais espécies mais contribuíram para a diferença observada na assembléia de formigas. ANOSIM e SIMPER foram conduzidas utilizando o pacote estatístico Primer versão 6.0 (Clarke & Gorley 2006), sendo considerados significativos os resultados com P< 0,05.
Diferenças nas médias dos parâmetros ecológicos de riqueza e frequência de ocorrência de formigas ao longo das transecções foram avaliadas por meio de Análises de Variância (ANOVA- um fator), com teste post-hoc de Tukey. Representamos esquematicamente a frequência das espécies ao longo das transecções como círculos, sendo o tamanho do círculo proporcional à frequência da espécie. Desta forma, buscamos evidenciar possíveis gradientes de distribuição das espécies no sentido borda-centro do manguezal, o que pode sugerir a ocorrência de efeitos de borda.
Nós também avaliamos os resultados através da Análise de Correspondência (CA), utilizando a frequência relativa das espécies em cada estrato arbóreo, com o intuito de representar de forma esquemática a importância da espécie nos diferentes microhábitats disponíveis em cada sítio de trabalho, enfatizando a ocorrência das formigas sinantrópicas. As Análises de Variância (ANOVA) e Análises de Correspondência foram conduzidas no pacote estatístico STATISTICA versão 8.0 (StatSoft 2001).
RESULTADOS
ASSEMBLÉIADEFORMIGASDEMANGUEZAL._Foi coletado um total de 2784 espécimes, obtidos em 292 registros. A Tabela 1 apresenta o computo geral de espécies de formigas registradas para a área de manguezal estudada, sendo 45 espécies, distribuídas em 16 gêneros e cinco subfamílias. Quatro táxons foram os mais frequentes neste estudo: Camponotus brettesi (106 registros), Azteca chartifex (50 registros), Camponotus atriceps (42 registros), Camponotus sexguttatus (21 registros), representando 75% do total dos registros (Tabela 1). Nove espécies com identificação já confirmada são consideradas sinantrópicas (20% do total de espécies) (Tabela 1). Do total de espécies de formigas, 14 foram coletadas exclusivamente através de busca ativa e, portanto, as análises foram executadas considerando as 31 espécies restantes.
De uma forma geral, a subfamília Myrmicinae foi a mais representativa quanto à riqueza de espécies (n=23), seguida por Formicinae (n=11), Dolichoderinae (n=5), Pseudomyrmicinae (n=4) e Ponerinae (n=2), sendo esta última amostrada apenas através de busca ativa.
TABELA 1. Frequência das espécies de formigas registradas em dois sítios de manguezal ao longo da península de Ajuruteua, Pará, Brasil. A=Armadilha atrativa suspensa, B=Armadilha atrativa de captura manual e C=Coleta manual.
Subfamília Sítio 1 Sítio 2
Espécie Característica A (n=112) B (n=112) C A (n=112) B (n=112) C Formicinae
Camponotus brettesi Forel, 1899
Arborícola, Comum em manguezais
42 22 20 23 19 22
Camponotus atriceps (F. Smith, 1858)
Arborícola, Sinantrópica
32 1 1 8 1 2
Camponotus cingulatus Mayr, 1862 Arborícola, Sinantrópica - - - 2 - - Camponotus sexguttatus (Fabricius, 1793) Arborícola, Sinantrópica 3 1 5 11 6 3 Camponotus sp.1 Arborícola - - - 2 - - Camponotus sp.2 Arborícola - - - 1 - - Camponotus sp.3 Arborícola - - - 4 - - Camponotus sp.4 Arborícola - - 1 - - -
Paratrechina sp.1 Nidifica oportunisticamente no solo, liteira e
Paratrechina sp.2 Nidifica oportunisticamente no solo, liteira e
madeira apodrecida 1 2 2 - - -
Paratrechina sp.3 Nidifica oportunisticamente no solo, liteira e
madeira apodrecida - - 1 - - -
Myrmicinae
Wasmannia lutzi Forel, 1908 Generalista quanto à nidificação - - 1 1 - 1 Pheidole mamore Mann, 1916 Nidifica em madeira apodrecida, é típica de
florestas de terra firme e planícies alagáveis ‘ - 4 - - -
Pheidole gigas Wilson, 2003 Arborícola 1 2 - - - -
Pheidole grupo fallax Arborícola 1 - - - - -
Pheidole nr angusta Arborícola - - - 1
Pheidole nr. machutela Generalista quanto à nidificação - - - 1 - 1
Pheidole sp.1 Arborícola - - 2 - - -
Pheidole sp.2 Arborícola 2 3 6 - - -
Pheidole sp.3 Arborícola - - - 2 - -
Nesomyrmex sp.1 Arborícola 1 - - - - -
Nesomyrmex sp.2 Arborícola - - - 2
Solenopsis pusillignis Trager, 1991
Generalista quanto à nidificação
- - 5 - - 9
Solenopsis sp.1 Generalista quanto à nidificação - - - 3 - -
Solenopsis sp.2 Generalista quanto à nidificação - - - 1 - -
Solenopsis sp.4 Generalista quanto à nidificação - - 1 - - -
Solenopsis sp.5 Generalista quanto à nidificação - - 1 - - -
Crematogaster erecta Mayr, 1866 Arborícola, Sinantrópica - - - 6 2 16 Cephalotes cordiventris (Santschi, 1931) Arborícola - 1 8 - - 6
Cephalotes atratus (Linnaeus, 1758)
Arborícola
4 1 8 - - -
Cephalotes pallens (Klug, 1804)
Arborícola, comum em vegetação de capoeira
e bordas de hábitats. 1 - - - - -
Cephalotes maculatus (F. Smith, 1876)
Arborícola, Sinantrópica
- - 1 - - -
Strumigenys elongata Roger, 1863
Generalista quanto à nidificação
- - 1 - - -
Dolichoderinae
Azteca chartifex Emery, 1896 Arborícola, típica de florestas úmidas e
vegetação na borda de hábitats 24 23 24 3 - 8
Linepithema sp.1 Generalista quanto à nidificação - - 1 1 - 1
Linepithema sp.2 Generalista quanto à nidificação - - - 1
Dolichoderus lutosus F. Smith, 1858
Generalista quanto à nidificação,
Sinantrópica 3 - 2 5 - 1
Fabricius, 1793 Sinantrópica Pseudomyrmicinae
Pseudomyrmex simplex (F. Smith, 1877)
Arborícola, associada com plantas de mangue
1 - 1 - - 2 Pseudomyrmex gracilis (Fabricius, 1804) Arborícola, Sinantrópica 3 - 6 1 - 3 Pseudomyrmex euryblemma (Forel, 1899)
Arborícola, ocorre em florestas úmidas, e em
bordas de hábitats - - 1 - - 4
Pseudomyrmex sp.1 Arborícola 3 - 2 - - 5
Ponerinae
Odontomachus brunneus (Patton, 1894)
Constrói ninho no solo (geralmente na base
de árvores de Avicennia germinans) - - 8 - - -
Pachycondyla stigma (Fabricius, 1804)
Generalista quanto à nidificação,
Sinantrópica - - 1 - - -
TOTAL DE REGISTROS 127 58 114 79 28 88
O maior tempo de exposição das armadilhas atrativas suspensas influenciou positivamente na riqueza de espécies capturada por este método, em ambos os sítios. O número acumulativo de espécies sofreu incremento com a realização de novas coletas, demonstrando que a diversidade de formigas nestes manguezais é elevada e, pode revelar-se ainda maior, se ampliarmos a dimensão da área sob estudo e o número de métodos amostrais empregados.
FIGURA 2. Curva de Acumulação de espécies, considerando o número de espécies de formigas capturadas nas 112 unidades amostrais contabilizadas para cada método de coleta, em cada sítio de manguezal, na península de Ajuruteua, Pará, Brasil.
DISTRIBUIÇÃO VERTICAL DE FORMIGAS._ Aproximadamente 58% das espécies de formigas identificadas apresentaram hábito arborícola, 11% nidificaram em madeira apodrecida, na liteira ou diretamente no solo e 31% foram classificadas como generalistas quanto à nidificação. As espécies com maior amplitude de distribuição vertical no Sítio 1 foram C. brettesi e A. chartifex, enquanto no Sítio 2, C. brettesi e C. sexguttatus foram as únicas espécies que ocorreram em todos os estratos arbóreos.
A análise da estratificação vertical da fauna de formigas, baseada apenas no método das armadilhas atrativas suspensas, revelou que em ambos os sítios de trabalho a riqueza e a
frequência de ocorrência de formigas foram maiores no tronco do que na copa das árvores de mangue (Tabela 2). Ao comparar estes resultados com aqueles obtidos pelo método das armadilhas atrativas de captura manual, observamos que a riqueza de espécies foi baixa em ambos os sítios, sendo que no Sítio 1 a frequência de formigas foi maior nas amostras tomadas na superfície do solo (n= 36), enquanto no Sítio 2 este parâmetro foi maior no tronco das árvores de mangue (n=21, Tabela 2).
A composição de formigas ao longo dos estratos da floresta de mangue foi similar entre os sítios (ANOSIM, R= 0,022, P= 0,001). No Sítio 1, a superfície do solo e o tronco apresentaram mais espécies em comum (n=8), enquanto que no Sítio 2 a copa e o tronco compartilham mais espécies (n=8). De acordo com a rotina SIMPER, três táxons foram os mais representativos nos estratos arbóreos do Sítio 1 (C. brettesi, C. atriceps, A. chartifex), enquanto no Sítio 2, quatro espécies predominaram nas amostras (C. brettesi, C. sexguttatus, C. atriceps e Crematogaster erecta (Tabela 2).
A Análise de Correspondência confirmou a importância numérica das espécies sinantrópicas em todos os estratos arbóreos, sendo que no Sítio 1 as espécies D. lutosus e P. gracilis apresentam elevada frequência na copa das árvores, enquanto C. atriceps, C sexguttatus, Paratrechina sp.2 e T. melanocephalum foram frequentes nos estratos arbóreos inferiores (Fig. 3A). Quando analisamos o Sítio 2, D. lutosus, C. atriceps, e Paratrechina sp.1 foram as principais espécies registradas na copa, ao passo que C. cingulatus, P. gracilis, Crematogaster erecta e C. sexguttatus as espécies mais frequentes no tronco das árvores deste sítio (Fig. 3B).
TABELA 2. Valores para os parâmetros ecológicos da mirmecofauna em cada estrato da floresta de mangue, mostrando também os resultados das análises de similaridade (ANOSIM, R= valor do teste de similaridade e P= nível de significância), estrato de acordo com o método amostral utilizado (A= Armadilha atrativa suspensa e B= Armadilha atrativa de captura manual), na península de Ajuruteua, Pará, Brasil.
Sítio Método Estrato Principais espécies Riqueza Frequência ANOSIM
R P
Km 15
A
Tronco Camponotus brettesi, Camponotus atriceps, Azteca chartifex, Pheidole mamore
14 69
0.009 0.7 Copa C. brettesi, C. atriceps, A. chartifex, Pseudomyrmex sp.1,
Dolichoderus lutosus, Pseudomyrmex gracilis
11 58
B
Solo C. brettesi, A. chartifex, Pheidole sp.2, Pheidole gigas 9 36
0.002 0.32
Tronco A. chartifex, C. brettesi 4 22
Furo Grande
A
Tronco C. brettesi, C. sexguttatus, Crematogaster erecta, Camponotus atriceps
15 45
0.003 0.22 Copa C. brettesi, C. atriceps, Paratrechina sp.1, D. lutosus 11 34
B Solo C. brettesi, C. sexguttatus 2
7
0.032 0.005 Tronco C. brettesi, C. sexguttatus, Crematogaster erecta 4 21
ASI ASS AMI AMS C b C a C s Pa 2 P g P f P m P 2 N 1 S 3 C c C a C p A c D l T m Ps s Ps g Ps 1 -1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 Eixo 1 -1.0 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 1.2 1.4 E ixo 2 ASI ASS AMI AMS C b C a C s Pa 2 P g P f P m P 2 N 1 S 3 C c C a C p A c D l T m Ps s Ps g Ps 1 A ASI ASS AMI AMS C b C a C c C s C 1 C 2 C 3 Pa 1 W l P ma P 3 S 1 S 2 C e A c L 1 D l Ps g -1.0 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 1.2 Eixo 1 -2.0 -1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 E ixo 2 ASI ASS AMI AMS C b C a C c C s C 1 C 2 C 3 Pa 1 W l P ma P 3 S 1 S 2 C e A c L 1 D l Ps g B
FIGURA 3. Análises de Correspondência baseadas na frequência de ocorrência das espécies de formigas em relação aos estratos arbóreos, considerando os dois tipos de bordas (borda artificial - Sítio 1, rodovia PA-458 (A) e borda natural – Sítio 2, canal-de-maré (B), na península de Ajuruteua, PA, Brasil. Métodos (ASS= Armadilha Suspensa Superior; ASI= Armadilha Suspensa Inferior; AMS= Armadilha Manual Superior; AMI= Armadilha Manual Inferior). Espécies de formigas (Camponotus brettesi= C b; C. atriceps= C a; C. sexguttatus= C s; C. cingulatus= C c; C. sp.1= C 1; C. sp.2= C 2; C. sp.3= C 3; Paratrechina sp.1= Pa 1; P. sp.2= Pa 2; Pheidole gigas= P g; P. grupo falax= P f; P. mamore= P m; P. nr. machutela= P ma; P. sp.2= P 2; P. sp.3= P 3; Nesomyrmex sp.1= N 1; Solenopsis sp.1= S 1; S. sp.2 = S 2; S. sp.3= S 3; Crematogaster erecta= C e; Cephalotes cordiventris= Ce c; C. atratus= Ce a; C. pallens= Ce p; Azteca chartifex= A c; Linepithema sp.1= L 1; Dolichoderus lutosus= D l; Tapinoma melanocephalum= T m; Pseudomyrmex simplex= Ps s; P.gracilis= Ps g; P. sp.1= Ps 1).
COMPARAÇÃOENTRE OS SÍTIOS._ A riqueza de espécies foi similar entre os sítios de coleta (Sítio 1= 19 spp., Sítio 2= 18 spp.). Por outro lado, o Sítio 1 apresentou valores significativamente maiores de frequência de ocorrência (t=2.68, gl=12, P= 0.01), sendo obtidos 185 registros de formigas no Sítio 1 (2103 indivíduos) e 107 registros no Sítio 2 (681 indivíduos).
A coleta manual acrescentou 13 táxons à lista de espécies do Sítio 1 e 8 táxons ao Sítio 2. Os dois sítios compartilharam treze espécies, que estão representadas em quatro subfamílias. Das 45 espécies inventariadas, 19 foram registradas apenas no Sítio 1, enquanto 13 ocorreram exclusivamente no Sítio 2. Das nove espécies sinantrópicas registradas neste estudo, quatro ocorreram em ambos os sítios de coleta, três exclusivamente no Sítio 1 e duas apenas no Sítio 2.
Assim como a riqueza, a composição de espécies de formigas também foi similar entre os sítios de coleta (ANOSIM, R= 0,036, P = 0,001), apresentando-se mais heterogênea nas amostras do Sítio 1, onde a espécie mais frequente foi Camponotus brettesi (60% dos registros), seguida por Azteca chartifex (29%) e Camponotus atriceps (10%). Já no Sítio 2, C. brettesi também é a espécie mais representativa, contribuindo com 78% do total de registros, seguida por Camponotus sexguttatus (15%).
VARIAÇÃO NA ASSEMBLÉIA DE FORMIGAS NO SENTIDO BORDA-CENTRO DO MANGUEZAL._ A riqueza de espécies de formigas não variou significativamente entre os pontos amostrais em nenhum dos sítios estudados (ANOVA, F= 1.14, gl=1, P= 0.3), sendo o valor máximo registrado apartir dos 120 m de distância da borda em ambos os sítios de coleta (Fig. 4). Diferente da riqueza, a frequência de ocorrência de espécies apresentou variação significativa ao longo das transecções, sendo geralmente maior quanto mais próximo à borda (ANOVA, F=7.23, gl= 1, P=0.01) (Fig. 4).
FIGURA 4. Análise comparativa dos parâmetros ecológicos (riqueza e frequência de ocorrência) da fauna de formigas em diferentes pontos amostrais, dispostos no sentido borda-centro do manguezal, na península de Ajuruteua, Pará, Brasil.
A composição de espécies apresentou pequena variação entre os pontos amostrais (ANOSIM, Sítio 1: R= 0.018, P= 0.02 e Sítio 2: R= 0.012, P= 0.02), sendo que as espécies A. chartifex, C. brettesi e C. atriceps ocorreram ao longo de todas as transecções no Sítio 1, enquanto no Sítio 2 C. brettesi, C. sexguttatus e C. atriceps foram as espécies mais frequentemente registradas nas transecções, nesta ordem de importância.
No Sítio 1, algumas espécies tiveram sua ocorrência restrita até os 60 m de distância da rodovia (Pheidole sp.2, Nesomyrmex sp.1, Solenopsis sp.3 e Pseudomyrmex simplex), enquanto outras ocorreram a no mínimo 90 m da rodovia (Pheidole gigas, P. gr. fallax, Pseudomyrmex sp.1, Cephalotes cordiventris, C. atratus e C. pallens) (Fig. 5A). No Sítio 2, três espécies foram registradas somente nas amostras tomadas na borda do canal de maré (Pheidole nr. machutela, Solenopsis sp.2 e Linepithema sp.1), enquanto outras quatro espécies foram registros exclusivos para o interior florestal (Camponotus sp.1, C. sp.2, Paratrechina sp.1, Solenopsis sp.1) (Fig. 5B). A representação esquemática da distribuição de formigas ao longo das transecções nos permite ainda inferir que muitas das espécies sinantrópicas se distribuem desde a borda até o interior da floresta de mangue, levando em consideração também o fato de que as amostras do Sítio 2 foram tomadas no mínimo a um quilômetro da rodovia. 0 2 4 6 8 10 12 R iq u e z a d e e s p é c ie s 0 30 60 90 120 150 180 Sítio 1 Sítio 2 Distância da borda 0 5 10 15 20 25 30 35 40 F re q u ê n c ia d e o c o rr ê n c ia 0 30 60 90 120 150 180 Distância da borda Sítio 1 Sítio 2
FIGURA 5. Representação esquemática da frequência de ocorrência das espécies de formigas ao longo das transecções amostradas no Sítio 1 – bordas artificiais (A) e Sítio 2 – bordas naturais (B), na península de Ajuruteua, Pará, Brasil.
DISCUSSÃO
Os resultados do presente estudo mostram que a riqueza da mirmecofauna dos manguezais da península de Ajuruteua, em Bragança (n=45), está dentro do espectro de variação dos valores já registrados para os outros manguezais ao redor do mundo, como é o caso das florestas de mangue do México com o registro de 37 espécies de formigas (Dejean et al. 2003) e da Austrália com 64 táxons (Dangerfield et al. 2003). No caso dos manguezais brasileiros, 22 espécies de formigas foram registradas na região sul, em Santa Catarina (Cortes–Lopes et al. 1996), ao passo que no nordeste, 64 espécies foram associadas aos manguezais da Bahia (Delabie et al. 2006). Tais variações nos valores de riqueza certamente são provenientes do viés exercido pelas variações nos métodos de amostragem populacional, no esforço amostral empregado, bem como no direcionamento da amostragem para os diferentes hábitats existentes nos manguezais.
Considerando os valores de riqueza da mirmecofauna para as florestas de terra firme, segundo a compilação de Agosti et al. (2000), o número de espécies de formigas encontrado somente em amostragens no solo variou de 106 (Amazonas, Brasil) a 471 espécies (Madagascar, África), o que representa em torno de duas e dez vezes, respectivamente, a riqueza da fauna de formigas encontrada nos manguezais do presente estudo (n=45). Por outro lado, no caso de estudos que amostraram apenas a copa das árvores os valores variaram desde 21 espécies, para a Costa Rica (Longino & Nadkarni 1990) até 52 táxons para o estudo realizado no Amazonas, Brasil (Harada & Adis 1998). Estes valores de riqueza são maiores do que aqueles encontrados nas copas dos manguezais do presente estudo (n=18), onde, em geral, a menor complexidade dos bosques de mangue, que é evidenciada através do número de estratos da floresta e da composição das espécies vegetais, proporciona menos microhábitats para nidificação e forrageio de formigas.
É notório que a diversidade de formigas nos manguezais tende a ser muito menor do que nas florestas de terra firme. Isto certamente decorre da baixa disponibilidade para o uso do solo nos manguezais por esse grupo de insetos, devido às inundações diárias pelas marés (Cannicci et al. 2008). Ao contrário, nas florestas de terra firme, o solo possui comparativamente um número de espécies de formigas aproximadamente oito vezes maior do que àquele registrado na copa das suas árvores, considerando os estudos de Agosti et al. (2000) para o solo, e de Longino e Nadkarni (1990) e Harada e Adis (1998) para a copa das árvores. Além do mais, é importante ressaltar que no presente estudo o solo da área de manguezal próximo à rodovia parece mais favorável, tanto para a nidificação quanto para o
forrageio de formigas, haja vista que esse sítio é inundado apenas durante as marés de sizígia. Tais condições são diferentes daquelas na área próximo ao canal-de-maré, onde o solo é diariamente inundado pela maré, dificultando a nidificação e limitando o tempo de forrageio das formigas sobre o solo. Essa hipótese é corroborada pelo fato de que o sítio próximo à rodovia apresenta aproximadamente cinco vezes mais espécies no solo do que àquele próximo ao canal-de-maré (Tabela 2).
Adicionalmente, o menor número de espécies que compõe a mirmecofauna registrada na copa das árvores dos manguezais pode ser reflexo da prevalência de espécies consideradas dominantes, pertencentes aos gêneros Camponotus e Azteca. Espécies destes dois gêneros são reconhecidas em outros trabalhos por seu comportamento altamente agressivo e territorial, controlando desta forma os recursos disponíveis, bem como a riqueza de espécies consideradas subordinadas (Adams 1994, Parr 2008). De fato, a defesa da copa das árvores pelas formigas dominantes é maximizada principalmente em locais estratégicos, como a base do fuste, impedindo ou limitando o acesso de outras espécies de formigas (Hölldobler & Wilson 1990). Da mesma forma, a similaridade na composição de espécies entre a copa e o tronco é também um exemplo da dominância destas espécies, já que ao descer para forragear sobre o tronco, as formigas frequentemente reforçam seus sinais químicos de defesa territorial. Contudo, a fauna arborícola de formigas pode ainda sofrer homogeneização como resultado de distúrbios antropogênicos, resultando em mudanças na riqueza e na dinâmica das relações entre espécies e, consequentemente, na promoção de efeitos diretos sobre a dinâmica do sistema como um todo (Floren & Linsenmair 2001).
A riqueza e a composição da fauna de formigas podem ser diretamente afetadas dependendo da metodologia aplicada para o seu inventário (Gotelli et al. 2011). A maior eficiência das armadilhas atrativas suspensas em determinar os parâmetros ecológicos da mirmecofauna, por exemplo, deve-se certamente ao princípio funcional do método, uma vez que os espécimes atraídos caem na solução conservante, limitando o recrutamento de mais operárias para aquele recurso alimentar, e permitindo inclusive a aproximação de outras espécies de formigas (Oliveira-Santos et al. 2009). Por outro lado, alguns fatores relativos às armadilhas atrativas de captura manual, como o recrutamento em massa para as iscas, o curto tempo de exposição em campo e os diferentes períodos de forrageio entre as espécies de formigas podem subestimar os valores de riqueza de espécies, sendo a utilização deste método justificada por sua rapidez e praticidade (King & Porter 2005).
Nossos achados mostraram que o tipo de borda não influenciou na riqueza de espécies de formigas registradas para o manguezal como um todo, mas interferiu na frequência destas
