Raíssa Maria Mattos Gonçalves
Dieta e comportamento de forrageio de Thamnophilus pelzelni
(Hellmayr, 1924) (Aves: Thamnophilidae) em relação à disponibilidade
de presas em uma área de Floresta Estacional Decidual
Orientador: Professor Dr. Lemuel Olívio Leite Co-orientador: Professor Dr. Ronaldo Reis Júnior
Montes Claros 2011
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MONTES CLAROS
Centro de Ciências Biológicas e da Saúde Departamento de Biologia Geral
Raíssa Maria Mattos Gonçalves
Dieta e comportamento de forrageio de Thamnophilus pelzelni (Hellmayr, 1924) (Aves: Thamnophilidae) em relação à disponibilidade de presas em uma área de
Floresta Estacional Decidual
Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação Stricto Sensu em Ciências Biológicas da Universidade Estadual de Montes Claros como pré-requisito necessário para a conclusão do curso de Mestrado em Ciências Biológicas.
Orientador: Professor Dr. Lemuel Olívio Leite Co-orientador: Professor Dr. Ronaldo Reis Júnior
Montes Claros 2011
G635d
Gonçalves, Raíssa Maria Mattos.
Dieta e comportamento de forrageio de Thamnophilus pelzelni (Hellmayt, 1924) (Aves:Thamnophilidae) em relação à disponibilidade de presas em uma área de Floresta Estacional Decidual [manuscrito] / Raíssa Maria Mattos Gonçalves. – 2011.
48f. : il.
Bibliografia: f. 41-48.
Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual de Montes Claros -Unimontes, Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas - /PPGCB, 2011.
Orientador: Prof. Dr.Lemuel Olívio Leite. Co-orientador: Prof. Dr. Ronaldo Reis Júnior.
1. Aves insetívoras – Thamnophilus pelzelni. 2. Forrageio ótimo – dieta - comportamento.3. Matas Secas -Floresta Estacional Decidual - Norte de Minas Gerais (MG). I. Leite, Lemuel Olívio.II. Reis Júnior, Ronaldo.III. Universidade Estadual de Montes Claros. IV. Título.
Dedicatória
À Mariana Viera de Carvalho (in memoriam), dedico.
Agradecimentos
Agradeço a Deus por tudo.
À minha família, especialmente meus pais Netinho e Adriana, pelo amor, compreensão e numerosos bons momentos que eu passei ao lado deles.
Ao meu orientador, professor Lemuel, pela orientação, por ter confiado em mim todo esse tempo e permitido que eu realizasse esse trabalho. E também pela paciência, principalmente nesses últimos meses.
Ao meu co-orientador Ronaldo, que me ensinou a ter uma nova visão de biologia, e fez com que eu gostasse de trabalhar com pesquisa.
Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, especialmente Mário, Maurício, Frederico, e Marcílio, pelo apoio durante a excussão desse trabalho.
Aos professores coordenadores dos projetos Tropi-Dry e CT-Hidro, que me deram a oportunidade de participar desses projetos. Através desses projetos eu aprendi muita coisa, e fiz amizades que pretendo levar pra vida toda.
Ao professor Fred pelas contribuições nesse trabalho, especialmente durante a qualificação.
Ao pessoal do laboratório de ornitologia, e também aos que conviveram conosco durante esse tempo. Aos meninos que me ajudaram nas triagens.
Ao Daniel, meu amigão Danimelzinho por estar sempre por perto me ajudando em tudo. Por ter participado todas as coletas, sempre positivo, fazendo as coisas darem certo. Pelas conversas, conselhos, farras e até por umas briguinhas que aconteciam às vezes. Enfim, é muito bom poder contar com você.
Às meninas que coletaram comigo, Débora, Mariana Vieira, e Ana Paula e Cássia, por dividirem comigo a responsabilidade no campo, pelas brincadeiras e por cozinharem (essa última parte exclui Débora, na verdade eu agradeço a ela por não ter cozinhado. Brincadeira).
Aos meus fiéis companheiros de triagem Débora, Hugo, Deane, Grasi.
Ao Luiz Eduardo por emprestar as armadilhas e ensinar a usar, e também pela disposição em conversar sobre o tema do trabalho comigo. Valeu pelo incentivo.
Ao Magnel pela ajuda com as análises estatísticas e por discutir o tema desse trabalho comigo desde o início do projeto.
A turma do mestrado, Cleanderson, Cássia, Iuri, Gabi, Thaíse, Fabiano, Wesley, e Bento. Foi ótimo conviver com vocês.
Ao amigão Cleandson, pela amizade esse tempo todo e pela ajuda durante as triagens, por ter ajudado mais ainda na fase final de redação do trabalho.
Às colegas e amigas Bet, Alline Loira e Sarinha e Gabi Facção pela amizade, pela companhia e por terem me ajudado com a apresentação. Obrigada meninas pela compreensão e pelo incentivo.
Às minhas amigas de Coração Camila, Lalá, Belona e Lubijú por ficarem sempre perto de mim, pelo incentivo, confiança, e pela alegria de sempre.
Aos professores Frederico e Rodrigo (Nescau) pela participação na banca, pelas correções e sugestões.
7 Sumário 1 - Resumo ... 8 2 - Abstract... 9 3 - Introdução ...11 4 - Hipótese ...16 5 - Predições ...16 6 - Material e Métodos ...17 6.1 - Área de Estudo ...17 6.2 - Desenho Experimental ...18
6.3 - Amostragem dos Artrópodes ...19
6.4 - Amostragem da Dieta das Aves ...20
6.5 - Estudo do Comportamento ...22
6.6 - Análise dos Dados ...22
7 - Resultados ...24
8 - Discussão ...36
8
1.Resumo
Em ambientes sazonais, como é o caso das florestas estacionais decíduas, há uma marcada variação na comunidade de artrópodes entre as estações úmida e seca. Assim, as espécies de aves insetívoras que vivem nessas matas, como Thamnophilus pelzelni, devem exibir respostas em suas estratégias de forrageio de forma a assegurar que sua demanda energética seja suprida em diferentes condições de disponibilidade de recurso. O objetivo deste trabalho foi testar a hipótese de que a dieta e o comportamento de forrageio de T. pelzelni variam em função da abundância de presas no ambiente. Para isso, foram realizadas coletas no Parque Estadual da Mata Seca, em uma área de Floresta Estacional Decidual, nos meses de fevereiro, maio e setembro de 2010. Em cada mês de coleta foram marcados dez pontos amostrais onde foram coletados artrópodes através das armadilhas pitfall, composta, e do método de batimento. Nos mesmos pontos, simultaneamente à amostragem dos artrópodes, foi amostrada a dieta de indivíduos da espécie T. pelzelni, através do método de regurgito forçado. Além disso, foi estudado o comportamento de forrageio dessa espécie através da observação focal, método ad libitum. Os resultados mostram que não houve relação entre a riqueza de itens ingeridos por T. pelzelni e a abundância de presas no ambiente, enquanto que a abundância de presas consumidas por essa espécie aumentou em função da redução da abundância de recurso. A composição da dieta de T. pelzelni foi semelhante entre os meses de fevereiro e maio, diferindo apenas no mês de setembro. Nos primeiros meses as presas mais abundantes na dieta de T. pelzelni foram Ortoptera, pupa/ovos de artrópodes, e Coleoptera, enquanto que no mês de setembro houve um significativo aumento no consumo de Isoptera e Formicidae por essa espécie. Os indivíduos de T. pelzelni forregearam tanto no solo quanto no sub-bosque da mata, capturando presas na serrapilheira, folhas, troncos, galhos e no ar durante o vôo. As manobras utilizadas por essa espécie para capturar suas presas foram classificadas em: pegar; voar; esticar; pular; e esticar o corpo com a cabeça voltada para baixo. Houve
9
diferença na frequência de utilização de alguns dos substratos e manobras entre os meses de coleta. Assim, foi possível observar a resposta de T. pelzelni à disponibilidade de recursos no ambiente, tanto através de sua dieta quanto do seu comportamento de forrageio.
2. Abstract
In seasonal environments, such as seasonal deciduous forest, there is a marked variation in the arthropod community between wet and dry seasons. Therefore, insectivorous birds that live in these forests, such as Thamnophilus pelzelni, should exhibit varies in their foraging strategy to ensure that their energy demands are met under different resource availabilities. The objective of this work was to test the hypothesis that the diet and behaviour of T.
pelzelni change in response to the abundance of prey in the environment. Collections were
made in the Parque Estadual da Mata Seca, na area of Seasonal Deciduous Forest, in february, may and september. For each month of collecting, ten sampling points were marked where arthropods were collected by using pitfall traps, composite interseption traps and through beating. Simultaneous to the arthropod collection, and at the same sampling points, the diet of individual birds was sampled by forced regurgitation. In addition, foraging behaviour in this species was studied through focal observations. The results show that there was no relation between the richness of items ingested by T. pelzelni and the abundance of prey in the environment, while the abundance of prey consumed by this species increased with the reduction of resource abundance. The composition of the diet of
T. pelzelni was similar in february and may and only differed in september. In february and
may the most abundant prey in the diet of T. pelzelni were Orthoptera, Arthropoda pupa and eggs and Coleoptera, while in september there was a significant increase in the amount of Isoptera and Formicidae consumed. The individuals of T. pelzelni foraged as much in the soil as in the forest understory, capturing prey in the leaf litter, leaves, trunks, branches and in the air during flight. The manoeuvres used by this species to capture prey were classified
10
as: picking up, flying, stretching, jumping, and stretching the body with the head facing down. There was a difference in the frequency that different substrates and manoeuvres were used during the collecting months. It was possible to observe, through diet and foraging behaviour, the response of T. pelzelni to the availability of resources in the environment.
11
3. Introdução
A dieta dos organismos corresponde ao resultado de uma série de adaptações fisiológicas, morfológicas, e comportamentais, tanto dos predadores quanto das presas. Entretanto, a maioria dos predadores apresenta uma dieta mais restrita do que seria esperado de acordo com essas características (Begon et al. 2007). As possíveis explicações para esse fato foram desenvolvidas com base na teoria do forrageio ótimo. O objetivo central dessa teoria é prever como os forrageadores devem alocar sua atividade de forrageio no espaço e no tempo de forma a maximizar seu ganho energético (MacArthur & Pianka 1966, Charnov 1976).
Um predador pode ter seu forrageio otimizado por dois caminhos, maximizando a taxa de assimilação energética ou por minimizar o tempo e/ou custos associados a essa atividade (Rapport 1971). Se um animal possui um tempo fixo de forrageio, o seu desempenho será máximo ao conseguir aumentar a taxa de obtenção de energia dentro do tempo disponível (Pyke et al. 1977). Por outro lado, em situações em que o predador requer uma taxa fixa de energia diária e que uma aquisição energética excedente não traz nenhum benefício, o desempenho do indivíduo será máximo quando o tempo gasto para adquirir a quantidade de energia determinada for mínimo (Pyke et al. 1977).
Com o desenvolvimento da teoria de forrageio ótimo, surgiu o conceito de dieta ótima, que é aquela que maximiza a assimilação de energia ou de biomassa do predador por
unidade de tempo gasto na atividade de forrageio (Pyke et al. 1977). O rendimento
energético que cada presa oferece ao predador inclui o conteúdo calórico da presa, e os custos energéticos associados à procura, manipulação e digestão dessas (Emlen 1966). Essa relação custo-benefício indica o saldo energético obtido ao consumir cada tipo de presa, e a partir disso, as presas podem ser classificadas de acordo com o rendimento energético que
12
essas fornecem ao predador (MacArthur & Pianka 1966). Então a dieta ótima do predador irá consistir no consumo preferencial das presas mais rentáveis.
Ao encontrar uma presa, o forrageador deve tomar a decisão entre ingeri-la ou ignorá-la (Krebs & Davies 1997). Essa decisão deve ser tomada de tal forma a maximizar a assimilação energética do predador (Pyke et al. 1977). Espera-se que, no caso de predadores generalistas, se a taxa de encontro com as presas preferenciais é baixa, os predadores devem ser menos seletivos. Por outro lado, se as presas de alta qualidade são abundantes então aquelas que são menos recompensadoras devem ser ignoradas e, portanto, a dieta se torna mais restrita (Charnov 1976, Krebs et al. 1977). Esse comportamento resulta em um acréscimo de tipos de presas à dieta do predador à medida que há uma redução na abundância dessas no ambiente (MacArthur & Pianka 1966). Por isso, quando a disponibilidade de presas aumenta, é esperado que os predadores consumam uma menor variedade de itens, já que essa circunstância favorece a especialização em recursos mais lucrativos (Pyke et al. 1977, Thompson & Colgan 1990).
A amplitude da dieta dos predadores é também relacionada ao tempo de manipulação e de procura por presas. O primeiro, geralmente depende das características do predador e das presas e, portanto, praticamente constante para um mesmo sistema predador-presa (Charnov 1976). Já o tempo de procura, além de ter relação com a capacidade do predador de localizar a presa e dessa de se esconder, também varia de acordo com a disponibilidade de recurso no ambiente. Quando o tempo de procura por presas é alto, o forrageador deve consumir uma variedade maior de tipos de alimento, pois o tempo que ele gasta manipulando a presa que foi encontrada dificilmente seria suficiente para encontrar a presa preferencial (Charnov 1976). De modo contrário, quando o tempo de procura é baixo, normalmente devido à alta disponibilidade de presas, o predador deve ignorar as presas menos rentáveis e consumir somente as que são energeticamente mais rentáveis (Krebs & Davies 1997).
13
A interação entre os predadores e suas presas tem conseqüências para a dinâmica populacional tanto do predador quanto da presa, e pode gerar estratégias adaptativas, como respostas comportamentais, em ambos os lados da interação (Schmitz et al. 1997, Begon et
al. 2007). Essas interações são classificadas como resposta numérica e resposta funcional. A
primeira é, basicamente, a relação entre a densidade de predadores e a densidade de presas (Solomon 1949). Sendo assim, ela está relacionada aos padrões de migração e aos efeitos da disponibilidade de recurso sobre as taxas de natalidade e mortalidade das populações de predadores (Jaksic et al. 1992, Hutto 1990b, Salamolard et al. 2000). Algumas espécies possuem a capacidade de responder a tais variações, por exemplo, através de migrações sazonais entre ambientes com maior abundância de recursos (Terrill 1990). Outras podem exibir flexibilidade em relação ao comportamento de forrageio, dieta, e taxa de ataque às presas, mantendo assim, suas populações estáveis independente da disponibilidade de presas (Salamolard et al. 2000, Murakami 2002). Essa relação é conhecida como resposta funcional, que descreve o efeito da disponibilidade de presas precisamente sobre a taxa de consumo do predador (Solomon 1949).
Assim, os estudos que investigam a relação predador-presa podem revelar os efeitos da variação na disponibilidade de recursos sobre a população de predadores (Naranjo & Ulloa 1997). Estudos realizados com aves insetívoras mostram que, nos casos em essas apresentam flexibilidade em relação a parâmetros como micro-habitat e à tática de forrageio, seu comportamento pode ser o mecanismo de resposta imediata de predadores à disponibilidade de presas (Murakami 2002, Unno 2002, Tebbich et al. 2004). Por sua vez, o comportamento exerce forte influência sobre os tipos de presas que são encontradas pelo predador e a freqüência em que esses encontros acontecem (Robinson & Holmes 1982).
Os predadores insetívoros estão sujeitos a variações na disponibilidade de recurso ao longo do tempo, do espaço, ou de ambos, exigindo assim desses forrageadores estratégias para que seus requerimentos energéticos sejam saciados ao longo do gradiente
14
de variação na disponibilidade de presas (Souto 2010). Essa variação temporal na disponibilidade de artrópodes é marcante em ambientes sazonais tropicais, como é o caso das Florestas Estacionais Deciduais (FEDs) (Neves 2009). Essa fitofisionomia é caracterizada pela forte sazonalidade no regime de chuvas, apresentando períodos de seca em que ocorre deciduidade foliar mínima de 50% (Murphy & Lugo 1986, Sánchez-Azofeifa
et al. 2005). Em um ambiente sazonal como esse, tanto a estrutura do habitat quanto a disponibilidade de recurso podem variar entre as estações, acarretando mudanças na diversidade e composição da comunidade de insetos (Neves 2009).
Em relação aos estudos a respeito do forrageio de aves insetívoras, as características da comunidade de artrópodes que são, com maior freqüência, relacionadas à sua disponibilidade para as populações de predadores são a abundância e distribuição (Wolda 1990). Entretanto, alguns autores argumentam que algumas características intrínsecas às espécies de predador, de presa e ao habitat, também devem ser consideradas como parâmetros da disponibilidade de presas (Johnson 1980, Cooper & Whitmore 1990, Hutto 1990a, Johnson & Sherry 2001, Gawlik 2002). Esse argumento é sustentado sob o fato de que a habilidade do predador em localizar e capturar as presas depende de suas próprias características fenotípicas, das características da presa e da estrutura do ambiente (Cooper & Whitmore 1990, Poulin & Lefebvre 1997, Unno 2002, Tebbich et al. 2004). Sendo assim, mesmo que o número absoluto de presas não varie entre diferentes táxons, a probabilidade de cada um ser capturado pode diferir. Contudo, estes são parâmetros difíceis de serem avaliados, devido às diferenças na habilidade de percepção entre o observador humano e a espécie predadora.
Assim, esse estudo está concentrado na resposta de uma espécie de ave insetívora às variações na disponibilidade de artrópodes de uma FED, em que a abundância e distribuição dos artrópodes são os parâmetros utilizados como indicativo da disponibilidade de recurso. Diante do tema proposto a ser investigado, foi estudada a dieta
15
e o comportamento de forrageio da espécie Thamnophilus pelzelni (Hellmayr 1924), pertencente à família Thamnophilidae (Aves). Essa espécie foi descrita por Hellmayr (1924) como pertencente ao complexo de espécies Thamnophilus punctatus (Shaw 1809). Recentemente, em um estudo publicado por Isler e colaboradores (1997) esse complexo foi dividido, com base distribuição geográfica, vocalização e coloração da plumagem das aves, validando seis novas espécies, dentre elas T. pelzelni. Essa espécie tem ampla distribuição geográfica, ocorrendo desde o Nordeste até o Centro-oeste do Brasil, sendo conhecida popularmente como choca-do-planalto (Sigrist 2009). Essa espécie ocorre geralmente em grande abundância, em áreas de Caatinga, Cerrado, Mata Atlântica e Matas Secas (Zimmer & Isler 2003). Em relação à dieta dessa espécie, existem poucas informações disponíveis na literarura, sendo essas oriundas de estudos realizados em áreas de matas secas e Mata Atlântica (Lopes et al. 2005, Siqueira et al. 2009, Souto 2010). Atualmente, não são encontradas informações na literatura a respeito do comportamento de forrageio dessa espécie. Portanto, o objetivo central deste trabalho foi estudar possíveis respostas de T.
pelzelni a variação temporal na oferta de recurso em uma área de Floresta Tropical Seca
(FTS).
16
4. Hipótese
A dieta e o comportamento de forrageio de Thamnophilus pelzelni variam em função da disponibilidade de recurso de forma a assegurar que seus requerimentos energéticos sejam suportados ao longo da modificação temporal na disponibilidade de recursos.
5. Predições
1- Há um aumento na riqueza e abundância de presas na dieta de Thamnophilus pelzelni em função da redução na disponibilidade de presas no ambiente.
2- Algumas presas são selecionadas por T. pelzelni.
3- T. pelzeni utiliza estratos da vegetação mais baixos nos meses mais secos.
4- T. pelzelni utiliza os estratos de captura de presas em freqüências distintas entre os meses de coleta.
5- A freqüência de uso das diferentes táticas de forrageio de T. pelzelni é modificada entre os meses de coleta.
17
6. Material e Métodos 6.1. Área de Estudo
O estudo foi realizado no Parque Estadual da Mata Seca (PEMS) (Figura 2), uma área de proteção integral, criado no ano 2 000, e atualmente apresenta uma área de 15.466,4 hectares, sob a responsabilidade do Instituto Estadual de Floresta (IEF) de Minas Gerais. O PEMS está localizado no Vale do Médio São Francisco, predominantemente nos municípios de Manga e Itacarambi, norte de Minas Gerais, entre as coordenadas 14°97’02”S-43°97’02”W e 14°53’08”S-44°00’05”W. Segundo a classificação de Köppen, o tipo de clima predominante na região é o Aw, a temperatura média anual nessa região é de 24.4º C e precipitação média anual de 871 mm (Antunes 1986).
Figura 2: Mapa da distribuição das matas secas no Brasil, em destaque, a área do Parque Estadual da Mata Seca.
A formação vegetal predominante na área de estudo é a Floresta Estacional Decidual, esse tipo de formação está distribuído em toda a região tropical em forma de
18
pequenos fragmentos naturais, e conhecida globalmente como Floresta Tropical Seca (FTS) (Scariot & Sevilha 2005, Espírito-Santo et al. 2006). Essas florestas são definidas de maneira geral como formações arbóreas tropicais que apresentam marcante sazonalidade na distribuição de chuvas, com ocorrência de período longo de seca (Mooney et al. 1995, Sánchez-Azofeifa et al. 2003). Além disso, a comunidade vegetal é composta por uma mistura de espécies com diferentes níveis de caducifolia, em que o nível mínimo de queda foliar na estação seca é de 50% (Murphy & Lugo 1986, Sánchez-Azofeifa et al. 2005).
6.2. Desenho Experimental
As coletas foram realizadas nos meses de fevereiro, maio e setembro de 2010. Esses meses são representativos de diferentes condições sazonais, especialmente em relação à umidade, com implicações para a fenologia das espécies vegetais que ocorrem nessa área (Figura 3). O mês de fevereiro representa o período úmido, quando é encontrada uma grande quantidade de folhas verdes (Pezzini et al. 2008). Já os meses de maio e setembro representam a estação seca ao longo da qual ocorre um aumento gradual na quantidade de folhas senescentes, que chega ao valor máximo em setembro (Pezzini et al. 2008). Para cada coleta foram marcados 10 pontos amostrais, totalizando 30 pontos distintos. A distância mínima entre cada par de pontos foi de 200m. Em cada ponto amostral foi amostrada a comunidade de artrópodes através de armadilhas específicas para diferentes estratos do ambiente. Simultaneamente à amostragem dos artrópodes ocorreu a captura dos indivíduos de T. pelzelni com o objetivo de obter seu conteúdo estomacal. Além disso, foram realizadas observações do comportamento de forrageio de indivíduos da espécie estudada em cada um desses pontos.
19
Figura 3: Área Estacional Decidual, no Parque Estadual da Mata Seca, nos diferentes meses de coleta.
6.3. Amostragem dos Artrópodes
A amostragem dos artrópodes foi realizada através de três tipos de métodos: armadilhas do tipo pitfall de solo, armadilha composta e batimento. Os dados das armadilhas pitfall e composta foram utilizados como indicativo da abundância de presas no solo e no sub-bosque da vegetação, respectivamente. Já os dados obtidos com a técnica de batimento foram utilizados como uma informação qualitativa da disponibilidade de presas na folhagem da vegetação.
O pitfall de solo (Figura 4A) constitui em recipientes plásticos de 14 cm de diâmetro por nove de profundidade, que foram enterradas em nível do solo. Esses recipientes continham 250 ml de uma mistura de água, detergente e sal. Em cada ponto foram colocados cinco pitfalls, localizados aleatoriamente, onde permaneceram por um período de sete dias em cada período amostral.
A armadilha composta (Figura 4B) é útil na captura de artrópodes que ao serem interceptados tendem a subir, como os insetos da ordem Diptera, e também na amostragem dos insetos que tendem a cair como os da ordem Coleoptera (Basset 1988, Cooper & Whitmore 1990). A cada subunidade da armadilha é acoplado um coletor, que são recipientes plásticos de 500 ml com aproximadamente 200 ml de álcool 70% e glicerina. Em cada ponto foi instalada uma armadilha desse tipo, amostrando artrópodes no
20
bosque da mata, com sua parte inferior a 1,5m do solo e a superior a 2,5m do solo. Essas armadilhas foram mantidas no campo por sete dias consecutivos em cada período amostral. Os artrópodes presentes na folhagem da vegetação do sub-bosque foram amostrados através da técnica de batimento e coleta com guarda-chuva entomológico (Figura 4C). O batimento foi realizado na folhagem de herbáceas e arbustos, entre 0,5 e 1,7 m de altura. Em cada ponto foram realizados batimentos em 20 arbustos, sendo 10 batidas em três ramos de cada um deles.
Figura 4: Métodos de amostragem dos artrópodes: A- pitfall de solo; B: armadilha composta; C: batimento.
6.4. Amostragem da Dieta das Aves
Para a captura das aves foram utilizadas redes de neblina de 12m de comprimento por 3m de altura (Figura 5). Com o objetivo de direcionar e aumentar a eficiência do esforço de amostragem foi feita a reprodução da vocalização da espécie (método de
playback), próximo às redes. O esforço amostral em cada ponto foi ajustado ao sucesso de
captura das aves. Os indivíduos capturados foram marcados com anilhas metálicas cedidas pelo CEMAVE-IBAMA, com o objetivo de identificar os indivíduos que já haviam sido
submetidos ao método de obtenção do conteúdo estomacal, e assim, evitar a pseudo-replica dos dados da dieta.
21
Figura 5: Redes de neblina armadas em uma Floresta Estacional Decidual, e fêmea de Thamnophilus pelzelni sendo retirado da rede.
Para a obtenção do conteúdo estomacal, cada indivíduo foi submetido ao método de regurgito induzido. Esse é um método bastante efetivo no estudo da dieta de aves, especialmente insetívoras (Poulin et al. 1994a). Essa técnica consiste na administração de uma substância emética, o tartarato de antimônio e potássio (Poulin et al. 1994, Poulin & Lefebvre 1995). O tártaro emético foi administrado através de uma sonda, aclopada a uma seringa, que é inserida através do esôfago do animal (Poulin et al. 1994). Cada indivíduo recebeu uma quantidade dessa substância proporcional ao seu peso, sendo 1 ml de solução (1%) para cada 100g de peso da ave. Após a administração do tártaro emético, a aves foram colocadas em uma caixa arejada, e forrada com papel toalha, onde permaneceram por 30 minutos. Com o objetivo de que os indivíduos tenham tempo para forragear antes e depois desse procedimento, as capturas foram realizadas entre a segunda hora após o amanhecer e penúltima hora antes do anoitecer (Mestre 2002).
As amostras de regurgito obtidas foram armazenadas em recipientes plásticos contendo álcool 70%, para posterior triagem com o auxílio de microscópio estereoscópio. Os itens alimentares encontrados foram identificados, a maioria em nível de ordem, com a ajuda de literatura especializada (Borror et al. 2002). Os fragmentos foram contados de forma a estimar a quantidade de cada tipo de presa consumida, por exemplo: um par de élitros será contado como um coleóptero.
22
6.5. Estudo do Comportamento
O comportamento foi estudado através da observação focal. As propriedades do comportamento estudadas foram altura em que o indivíduo de Thamnophilus pelzelni capturou suas presas, substrato sobre o qual a presa foi capturada, e o tipo manobra utilizada na captura. As táticas de forrageio foram classificadas de acordo com a nomenclatura proposta por Remsen & Robinson (1990).
6.6. Análise dos Dados
Para verificar se houve diferença na abundância de presas no ambiente entre os meses de amostragem, foram construídos modelos lineares generalizados (GLMs) em que a abundância de artrópodes para cada armadilha foi utilizada como variável resposta tendo mês de amostragem como variável explicativa. Nesse modelo o tipo de distribuição de erros assumida foi quasipoisson. Para testar a predição de que há aumento na riqueza e abundância de presas na dieta em função da redução do número de presas no ambiente também foram construídos GLMs com distribuição de erros quasipoisson. Esse mesmo método foi utilizado para tesar a relação entre a proporção em que cada item foi consumido em função da abundância de presas no ambiente e à sua própria proporção no ambiente, porém utilizando a distribuição de erros quasibinomial. Essas análises foram realizadas a partir dos dados obtidos com as armadilhas pitfall e composta, separadamente. Nessas análises os dados de abundância e dieta foram contabilizados como média por ponto. Os dados do comportamento também foram testados através da construção de GLMs em que a altura foi utilizada como variável resposta em função do mês de coleta, a distribuição utilizada foi quasipoisson. As variáveis substrato e manobra foram classificadas de acordo com as observações e, a partir das classes obtidas foi construída uma matriz de presença e ausência. Para cada tipo de substrato e manobra (variável resposta) foi construído um GLM, tendo o mês de coleta como variável explicativa, nesse caso a distribuição utilizada foi quasibinomial. Todos os GLMs foram testados através da análise
23
de Deviance, teste Chi-quadrado, com um nível de significância mínimo de 95%. As escolhas dos métodos de análise, e das distribuições de erro utilizadas foram feitas de acordo com o proposto por Crawley (2007). Todas essas análises foram executadas no programa estatístico R 2.11.0 (R Development Core Team 2008).
A composição da comunidade de artrópodes entre os meses de coleta foi comparada através do método de escalonamento multidimensional não métrico (NMDS) (Clarke 1993). Esse método tem como objetivo dispor graficamente os objetos, representativos de cada ponto amostral, com base na semelhança na composição de presas amostradas em cada uma deles (Legendre & Legendre 1983). O índice de similaridade utilizado foi Bray-Curts, que é bastante útil ma análise de composição de comunidades com base em dados de abundância (Clarke 1993). Para verificar se houve diferença entre os grupos formados na NMDS, foi realizado o teste One-way-Anosim com correção de Bonferroni, também com nível de significância mínimo de 95% (Clarke 1993). O mesmo procedimento foi realizado em relação à composição da dieta de Thamnophilus pelzelni entre os meses de amostragem. Para verificar a contribuição de cada item nas diferenças observadas nas análises de composição descritas acima, foi realizada a análise de porcentagem de similaridade (Simper), para cada tipo de método de coleta de insetos e também para a dieta das aves. Esse método também tem como parâmetro o índice de similaridade Bray-Curts (Clarke 1993). A tabela gerada através da analise de porcentagem de similaridades fornece as seguintes informações: contribuição de cada táxon para as diferenças observadas entre os grupos; porcentagem acumulativa da abundância total de presas amostradas; e abundância média de cada táxon para cada mês de coleta.
24
7. Resultados
Ao logo das coletas realizadas no PEMS, considerando os três métodos de amostragem de invertebrados, foi capturado um total de 70791 indivíduos, sendo que desses, 68 187 eram adultos, ou ninfas, pertencentes à classe Insecta. Considerando o período amostrado, a maior abundância de presas ocorreu no mês de fevereiro, que corresponde ao meio da estação chuvosa na região. A abundância de artrópodes capturados no solo, através da armadilha pitfall diminuiu da estação úmida para a seca (Figura 6). E, por outro lado, não foi observada diferença na abundância de presas em relação às coletas, quando analisamos os dados amostrados através da armadilha composta (Figura 6).
Figura 6: Relação entre a abundância de invertebrados em uma ambiente de Floresta Estacional Decidual e o mês de amostragem, para os dados das armadilhas composta (p≥0.05) e pitfall (p<0.05).
A composição de artrópodes amostrados no solo diferiu daquela amostrada no sub-bosque durante todos os meses de coleta. Os artrópodes do solo também apresentaram variação sazonal em sua composição entre todos os meses. Já para a armadilha composta, a
2 3 4 5 6 7 8 9 200 400 600 800 1000 1200 Mês A b u n d â n ci a d e p re sa s n o a m b ie n te Composta Pitfall
25
composição foi semelhante para os meses de fevereiro e maio e diferente em setembro (Figura7).
Figura 7: NMDS mostrando a composição da comunidade de invertebrados no solo (armadilha
pitfall) e sub-bosque (armadilha composta) de uma Floresta Estacional Decidual, entre os meses
de fevereiro, maio e setembro.
Os artrópodes amostrados em maior quantidade pela armadilha pitfall foram os Hymenoptera da família Formicidae, Isoptera e Diptera, esses três táxons representaram mais de 80% dos indivíduos amostrados. Esses foram também os táxons que mais contribuíram para a diferença observada na composição de artrópodes no solo entre os meses de coleta (Tabela 1).
-0.2 -0.15 -0.1 -0.05 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25 MDS eixo 1 -0.2 -0.16 -0.12 -0.08 -0.04 0 0.04 0.08 0.12 0.16 M D S e ix o 2 Legenda ∆ Pitfall- Fevereiro Pitfall- Maio Pitfall- Setembro + Composta- Fevereiro Composta- Maio Composta- Setembro Stress= 0.129
26
Tabela 1: Análise de porcentagem de similaridades, em que estão indicados para cada táxon coletado: a contribuição para as diferenças na comunidade de artrópodes observadas entre os meses de coleta; a contribuição na abundância acumulativa e abundância média em cada mês. Dados coletados através de armadilhas do tipo pitfall em uma Floresta Estacional Decidual, no norte de Minas Gerais.
Táxon Contribuição % Acumulativa Abundância Média Fevereiro Maio Setembro Formicidae 16.72 31.9 313 132 112 Isoptera 15.68 61.82 218 29.2 0.36 Diptera 10.82 82.46 62.3 125 29.7 Hymenoptera 3.111 88.4 2.64 14.4 23.4 Coleoptera 1.301 90.88 7.54 5.12 9.46 Blattodea 1.153 93.08 1.46 0.78 11.4 Homoptera 0.8545 94.71 7.34 6.16 0.7 Heteroptera 0.8505 96.33 1.2 7.58 0.42 Ortoptera 0.5014 97.29 5.54 3.34 2.36 Aranha 0.39931 98.04 3.52 4.9 3.52 Ovo/Pupa 0.3099 98.63 3.22 0.84 0.64 Larva 0.2282 99.07 1.86 0.8 0.06 Lepidoptera 0.2138 99.47 1.52 1.64 0.42 Opiliones 0.2073 99.87 0.86 1.08 0.18 Caramujo 0.04805 99.96 0.44 0 0.02 Diplopoda 0.005799 100 0.04 0 0.02
Os insetos capturados em maior abundância pela armadilha composta foram Homoptera, Diptera e Coleoptera, representando cerca de 70% da abundância acumulada. Dessas três ordens, apenas Homoptera apresentou redução da abundância na estação seca. Os insetos da ordem Diptera apresentaram maior abundância no mês de maio, enquanto que para a ordem Coleoptera a maior abundância foi registrada no mês de setembro (Tabela 2).
27
Tabela 2: Análise de porcentagem de similaridades, em que estão indicados para cada táxon coletado: a contribuição para as diferenças na comunidade de artrópodes observadas entre os meses de coleta; a contribuição na abundância acumulativa e abundância média em cada mês. Dados coletados através de armadilhas do tipo composta em uma Floresta Estacional Decidual, no norte de Minas Gerais.
Táxon Contribuição % Acumulativa Abundância Média
Fevereiro Maio Setembro
Homoptera 13.89 27.86 127 102 53.2 Diptera 11.59 51.1 87.5 132 59.7 Coleoptera 8.344 67.69 15.3 26.8 103 Opiliones 5.738 79.35 0 0 71.2 Larva 3.317 86 27.2 8.5 0 Lepidoptera 2.791 91.6 21.8 26 13.9 Hymenoptera 1.576 94.76 10.5 14.6 14.9 Formicidae 0.7984 96.36 7.4 6.8 4.3 Aranha 0.6381 97.64 1.5 4.4 5 Heteroptera 0.2659 98.18 0.4 0.6 2.7 Ortoptera 0.2236 98.63 1.9 0.5 0.3 Isoptera 0.209 99.05 0.3 0.1 1.4 Blattodea 0.12 99.62 0.9 0.2 0.4 Neuroptera 0.1029 99.83 0.7 0.3 0.4 Ovo/Pupa 0.08517 100 0.6 0 0.2
Com a técnica de batimento foram capturados 2 102 artrópodes, o que corresponde a menos de 3% do total capturado. Os artrópodes amostrados em maior abundância através desse método foram: Hemiptera (597 indivíduos, sendo 322 da subordem Homoptera e 275 da subordem Heteroptera); Coleoptera (465 indivíduos); aranha (348 indivíduos); e Formicidae (187 indivíduos). Não houve diferença na abundância média de presas amostradas entre as coletas. Porém a composição de artrópodes amostrados através dessa técnica variou entre os três meses de coleta. Os táxons que mais contribuíram para essa variação foram Homoptera e Coleoptera (Tabela 3). A abundância média de homópteros foi maior no mês de maio, enquanto os coleópteros apresentaram aumento na abundância da estação úmida para a seca (Tabela 3).
28
Tabela 3: Análise de porcentagem de similaridades, em que estão indicados para cada táxon coletado: a contribuição para as diferenças na comunidade de artrópodes observadas entre os meses de coleta; a contribuição na abundância acumulativa e abundância média em cada mês. Dados coletados através do método de batimento em uma Floresta Estacional Decidual, no norte de Minas Gerais.
Táxon Contribuição % Acumulativa Abundância Média Fevereiro Maio Setembro Homoptera 11.04 20.53 0.658 1.15 0.0478 Coleoptera 9.066 37.39 0.599 0.705 1.34 Hemiptera 6.722 49.9 0.362 0.885 0.273 Blattodea 5.728 60.55 0.262 0.67 0.0619 Formicidae 5.643 71.05 0.423 0.565 0.0984 Aranha 4.432 79.29 0.502 0.805 0.646 Ortoptera 3.645 86.7 0.481 0.125 0.0723 Hymenoptera 2 89.79 0.0623 0.25 0.0756 Larva 1.577 92.73 0.0234 0.185 0.0266 Acari 1.036 94.65 0.0642 0.06 0.0303 Ovos/Pupa 0.8971 96.32 0 0.055 0.0673 Diptera 0.5533 97.35 0 0.06 0.0105 Caramujo 0.4361 98.17 0.0402 0.015 0.0161 Isoptera 0.3372 98.79 0 0.015 0.0261 Psocoptera 0.2918 99.34 0 0.03 0.00556 Lepidoptera 0.2473 99.8 0.0163 0.02 0 Neuroptera 0.063 99.91 0.00714 0 0 Embioptera 0.04681 100 0 0.005 0
Em relação à dieta de Thamnophilus pelzelni, foi amostrado o conteúdo estomacal de 43 indivíduos, sendo 16 em fevereiro, 11 em maio e 16 em setembro. A riqueza de presas na dieta de T. pelzelni não foi relacionada à abundância de presas no ambiente (Figura 8). Por outro lado, a abundância média de presas ingeridas pelos indivíduos aumentou em função da redução na abundância de presas (Figura 8).
29
Figura 8: Relação entre a riqueza (A) (p≥0.05), e abundância (B) (p<0.05) de presas na dieta de
Thamnophilus pelzelni em função da abundância de presas no ambiente.
Em relação à composição da dieta de T. pelzelni entre os meses de amostragem, nós observamos semelhança entre os meses de fevereiro e maio, sendo diferente no mês de setembro (Figura 9). A Tabela 4 mostra a contribuição de cada tipo de item para a diferença observada na composição da dieta de T. pelzelni entre as coletas.
200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 1 2 3 4 5 6 7 8
Abundância de presas no ambiente
R iq u e za d e p re sa s n a d ie ta 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 0 50 100 150
Abundância de presas no ambiente
A b u n d â n ci a d e p re sa s n a d ie ta A B 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 1 2 3 4 5 6 7 8
Abundância de presas no ambiente
R iq u e za d e p re sa s n a d ie ta 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 0 50 100 150
Abundância de presas no ambiente
A b u n d â n ci a d e p re sa s n a d ie ta 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 1 2 3 4 5 6 7 8
Abundância de presas no ambiente
R iq u e za d e p re sa s n a d ie ta 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 0 50 100 150
Abundância de presas no ambiente
A b u n d â n ci a d e p re sa s n a d ie ta A B
30
Figura 9: NMDS mostrando a composição da dieta de Thamnophilus pelzelni em uma área de Floresta Estacional Decidual, entre os meses de fevereiro, maio e setembro.
Nas analises de conteúdo estomacal de T. pelzelni foram encontrados 14 tipos de presas. Dentre os quais, os mais freqüentes foram Ortoptera, seguido por Coleoptera e Formicidae. Por outro lado, os itens mais abundantes foram Isoptera e Formicidae, que juntos constituem mais de 57% do número de itens encontrados na dieta dessa espécie (Tabela 4). Além disso, os resultados mostram que os insetos da ordem Isoptera contribuíram com mais de 31% da diferença observada na composição da dieta entre os meses de fevereiro, maio e setembro (Tabela 4).
-0.4 -0.32 -0.24 -0.16 -0.08 0 0.08 0.16 0.24 0.32 MDS eixo 1 -0.2 -0.15 -0.1 -0.05 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25 M D S e ix o 2 Legenda *Fevereiro +Maio Setembro Stress= 0.1089
31
Tabela 4: Análise de porcentagem de similaridades, em que estão indicados para cada táxon coletado: a contribuição para as diferenças na comunidade de artrópodes observadas entre os meses de coleta; a contribuição na abundância acumulativa e abundância média em cada mês. Dados da dieta de Thamnophilus pelzelni, em uma Floresta Estacional Decidual, no norte de Minas Gerais.
Táxon Contribuição % Acumulativa Abundância Média Fevereiro Maio Setembro Isoptera 31.244 42.15 0.104 0.25 52.3 Formicidae 11.34 57.46 0.583 0.688 13.1 Pupa/Ovo 7.587 67.69 3.35 3 0.906 Ortoptera 6.687 76.71 4.56 4 2.36 Coleoptera 5.288 83.84 1.52 1.81 3.81 Larva 3.457 88.5 0.0625 0.688 1.43 Blattodea 2.422 91.77 0.25 1.06 0 Homoptera 2.325 94.91 0.25 1.13 0.74 Heteroptera 1 96.8 0.125 0.375 0.948 Hymenoptera 1.314 98.57 0.25 0.563 0.521 Aranha 1 99.66 0.167 0.188 0.396 Lepidoptera 0 99.85 0 0.0625 0.0313 Caramujo 0 99.93 0 0 0.0938 Diptera 0 100 0 0 0.0416
Os itens que tiveram seu consumo relacionado à abundância total de presas amostradas no solo através das armadilhas pitfall foram ortópteros, ovo/pupa de artrópodes, formigas e cupins. O consumo de ortópteros e ovo/pupa diminuiu à medida que a abundância de presas no ambiente reduz (Figura 10). Já o consumo de formigas e cupins foi maior quando a abundância de presas no ambiente diminuiu (Figura 10). Nenhum item teve seu consumo relacionado à sua própria proporção no ambiente, quando consideramos os dados provenientes das armadilhas do pitfall.
32
Figura 10: Relação entre a proporção de itens na dieta de Thamnophilus pelzelni e abundância de presas capturadas com a armadilha pitfall de solo em uma Floresta Estacional Decidual. A: ortópteros (p<0.05); B: ovo/pupa de artrópodes (p<0.05); C: formigas (p<0.05); D: cupins (p<0.05).
Em relação à armadilha composta, os resultados mostram relação entre o consumo e disponibilidade para os seguintes táxons: Coleoptera, Heteroptera, Isoptera e Ortoptera. O consumo de Coleoptera e Heteroptera foi positivamente relacionado à abundância de presas no ambiente, enquanto o consumo de Isoptera foi inversamente relacionado à abundância de presas no ambiente (Figura 11). Também em relação aos dados coletados com a armadilha composta nós podemos observar que o consumo de ortópteros e cupins foi positivamente relacionado à sua própria proporção no ambiente (Figura 12).
200 400 600 800 1000 1200 0 .0 0 .2 0 .4 0 .6 0 .8 1 .0
Abundância de presas no ambiente
P ro p o rçã o d e o rt o p te ro s n a d ie ta 200 400 600 800 1000 1200 0 .0 0 .1 0 .2 0 .3 0 .4
Abundância de presas no ambiente
P ro p o rçã o d e o vo s/ p u p a n a d ie ta 200 400 600 800 1000 1200 0 .0 0 .1 0 .2 0 .3 0 .4 0 .5
Abundancia de presas no ambiente
P ro p o rçã o d e fo rm ig a s n a d ie ta 200 400 600 800 1000 1200 0 .0 0 .2 0 .4 0 .6 0 .8
Abundância de presas no ambiente
P ro p o rçã o d e cu p in s n a d ie ta A B D C
33
Figura 11: Análise de Deviance mostrando a relação entre a proporção de itens na dieta de T. pelzelni e abundância de presas capturadas com a armadilha composta em uma Floresta Estacional Decidual. A: coleópteros (p<0.05); B: heterópteros (p<0.05); C: cupins (p<0.05).
100 200 300 400 500 600 700 0 .0 0 .1 0 .2 0 .3 0 .4 0 .5
Abundância de presas no ambiente
P ro p o rçã o d e co le o p te ro s n a d ie ta 100 200 300 400 500 600 700 0 .0 0 0 .0 1 0 .0 2 0 .0 3 0 .0 4 0 .0 5 0 .0 6
Abundância de presas no ambiente
P ro p o rçã o d e h e te ro p te ro s n a d ie ta 100 200 300 400 500 600 700 0 .0 0 .2 0 .4 0 .6 0 .8
Abundância de presas no ambiente
P ro p o rçã o d e cu p in s n a d ie ta A B C
34
Figura 12: Análise de Deviance mostrando a relação entre a proporção de presas na dieta de T. pelzelni em função da proporção em que o item é encontrado no ambiente. A: ortópteros (p<0.05); B: cupins (p<0.05). Os dados foram coletados em uma área de Floresta Estacional Decidual, através de armadilhas do tipo composta.
Quanto ao comportamento, T. pelzelni não apresentou diferença na altura de forrageio entre os meses de coleta, essa espécie foi observada capturando presas desde o solo até a altura de sete de sete metros. Quanto aos substratos de forrageio, as aves foram observadas capturando presas durante o vôo (no ar), em folhas, em galhos, em troncos e na serrapilheira. A freqüência de captura de presas no ar diminuiu ao longo dos meses de coleta, enquanto que a freqüência de capturas em folhas foi maior nos meses de maio e setembro (Figura 13). Os demais substratos foram utilizados de maneira semelhante entre os meses de amostragem (Figura 13).
Figura 13: Freqüência de uso dos substratos de forrageio por T. pelzelni em uma área de Floresta Estacional Decidual entre os meses fevereiro, maio e setembro.
0.000 0.002 0.004 0.006 0.008 0.010 0 .0 0 .2 0 .4 0 .6 0 .8 1 .0
Proporção de ortopteros no ambiente
P ro p o rçã o d e o rt o p te ro s n a d ie ta 0.00 0.01 0.02 0.03 0.04 0.05 0 .0 0 .2 0 .4 0 .6 0 .8
Proporção de cupins no ambiente
P ro p o rçã o d e cu p in s n a d ie ta A B 0 0,05 0,1 0,15 0,2 0,25 0,3 0,35 0,4 0,45 0,5 Fevereiro Maio Setembro
35
As táticas utilizadas por T. pelzelni para capturar as presas foram as seguintes: voar, pular, esticar o corpo, pegar, e esticar o corpo inclinando a cabeça para baixo. A captura durante o vôo foi mais freqüente nos meses de fevereiro e maio, e a posição de cabeça para baixo foi mais utilizada por essa espécie em setembro (Figura 14). Para as demais táticas não houve diferença na freqüência de uso entre os meses de coleta (Figura 14).
Figura 14: Freqüência de uso das táticas de forrageio por T. pelzelni em uma área de Floresta Estacional Decidual entre os meses de fevereiro, maio e setembro.
0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6
Pegar Voar Esticar Pular Ficar de cabeça para
baixo
Fevereiro Maio Setembro
36
8. Discussão
As florestas tropicais secas são marcadas pela forte sazonalidade no regime de chuvas, o que por sua vez exerce grande influência sobre a atividade biológica nessas áreas (Murphy & Lugo 1986, Wright & Cornejo 1990). Durante o período de escassez de água, grande parte das espécies de plantas que compõem essa formação perde suas folhas, e no PEMS o nível de caducifólia é superior a 90% no pico da estação seca (Pezzini et al. 2008). Assim, o recuso disponível para muitos animais, especialmente para os insetos herbívoros é concentrado na estação úmida, tendo seu pico no inicio das chuvas (Janzen 1981, Dirzo & Dominguez 1995, Filip et al. 1995). Como conseqüência disso, há uma redução na abundância e atividade desses insetos ao longo da estação chuvosa (Neves 2009, Silva 2009). Além disso, os padrões fenológicos das espécies vegetais e as condições de baixa umidade nessas áreas também influenciam na abundância de artrópodes de outras guildas, como predadores, polinizadores e decompositores (Janzen & Schoener 1968, Willis 1976). Sendo assim, a sazonalidade na comunidade de artrópodes observada no PEMS é um padrão comum em áreas de mata seca, sendo relatado previamente por outros autores (Silva 2009, Neves et al. 2010a, Neves et al. 2010b).
O presente estudo mostra que houve uma redução na abundância de presas ao longo das coletas. Esse fator, aliado a mudança na estrutura da vegetação entre as estações, pode ser utilizado como um indicativo da taxa de encontro entre predadores e presas e, conseqüentemente, do tempo gasto na procura por presas durante o forrageio. Teoricamente à medida que a abundância de presas no ambiente é reduzida, a taxa de encontro dessas com os predadores também diminui e, assim, o tempo de procura aumenta (MacArthur & Pianka 1966). Esses fatores, por sua vez, afetam a dieta do predador. Segundo o modelo desenvolvido por MacArthur & Pianka (1966), quanto maior a taxa de encontro do predador com suas presas, menor é a variedade de itens consumidos por esse
37
predador. Sendo por isso, esperado um acréscimo de tipos de presas à dieta dos predadores à medida que a abundância dessas diminui no ambiente.
Entretanto, os resultados obtidos nesse trabalho mostram que os indivíduos de
Thamnophilus pelzelni não acrescentaram tipos de itens em sua dieta em resposta à menor
abundância de presas no ambiente. Outros autores encontraram resultado semelhante, em que a amplitude do nicho trófico ou riqueza de itens na dieta não foi relacionada à sazonalidade (Todd et al. 1998, Tebbich et al. 2004, Souto 2010). Siqueira e colaboradores (2009) estudaram a dieta de T. pelzelni no PEMS em diferentes estações, esses autores verificaram que houve um acréscimo de sete tipos de itens na dieta total dessa espécie da estação chuvosa para a seca. Apesar disso, esses autores mostraram que a riqueza de itens no conteúdo estomacal de cada indivíduo não variou em função do período de amostragem (Siqueira et al. 2009). Assim, é provável que a população de T. pelzelni explore uma quantidade maior de recursos durante a estação seca, enquanto, cada indivíduo mantém a riqueza média de itens em sua dieta constante. A quantidade de tipos de itens que cada indivíduo é capaz de consumir pode ser limitada por características morfológicas e ou fisiológicas da espécie (Brandl et al. 1994, Brandle et al 2002). Por exemplo, as características morfológicas dos predadores restringem suas presas entre um tamanho máximo e mínimo, esse padrão tem sido relatado para vários grupos de predadores (Griffiths 1975, Brandl et
al. 1994, Costa et al. 2008). Nesse caso, a otimização do forrageio pode atuar priorizando o
consumo de presas que possuem um tamanho com relação custo/benefício mais favorável ao predador em ocasiões de alta disponibilidade de presas (Elner & Hughes 1978).
A abundância e a composição da dieta mostraram que houve uma substituição de itens na dieta de T. pelzelni em função da variação na disponibilidade de recurso. Em períodos de maior disponibilidade de presas, os indivíduos consumiram uma menor abundância de presas, sendo essas provavelmente mais ricas em conteúdo energético. À medida que a abundância de presas no ambiente diminui, há um significativo aumento na
38
abundância de presas ingeridas por essa espécie. Esse resultado pode está ligado á uma redução na qualidade nutricional das presas encontradas nesse período.
A teoria desenvolvida para o forrageio de predadores prediz que esses são capazes de selecionar as presas de melhor qualidade, consumindo essas preferencialmente em períodos ou habitat de maior produtividade (MacArthur & Pianka 1966). T. pelzelni apresentou maior consumo de ortópteros, ovo/pupa de artrópodes, coleópteros e heterópteros no período de maior abundância de presas no ambiente, o que pode indicar sua preferência por essas presas. Em estudos que investigaram a dieta aves, coleóptera aparece como um dos itens mais abundantes e freqüentes (Durães & Marini 2005, Lopes et
al. 2005, Aguiar & Coltro Júnior 2008). Já estudos que buscaram investigar a seleção de
presas por determinadas espécies de aves indicam Coleoptera, Ortoptera e Heteroptera como insetos selecionados pelas aves, ou seja, esses insetos são consumidos em proporção maior do que a que são encontrados no ambiente (Mestre 2002, Moorman et al. 2007).
De maneira contrária, formigas e cupins foram consumidos em maior quantidade quando a disponibilidade de recurso foi menor (época seca). Esse resultado indica que essas presas são ignoradas durante o período de maior abundância de recurso, já que sua abundância no ambiente é alta enquanto seu consumo é baixo, nesse período (Krebs & Daves 1997). Porém quando as presas se tornam escassas, esses insetos são consumidos em grande quantidade, o que indica a importância desses insetos como recurso alternativo durante a estação seca. Dessa forma, esses podem ser considerados recursos importantes para as aves, por garantir o suprimento de sua demanda energética em períodos de escassez de recursos. Ou, talvez o consumo desses insetos seja a melhor estratégia de forrageio para
T. pelzelni durante o período de seca.
O aumento do consumo de insetos sociais por T. pelzelni em função da redução na disponibilidade de presas no ambiente possivelmente, diminui o gasto energético durante o forrageio. Isso porque, ao consumir insetos que vivem em colônias há um aumento na taxa
39
de encontro com as presas, mesmo que a abundância dessas no ambiente tenha diminuído durante a estação seca. Assim, há uma diminuição no tempo de procura por presas, e de energia gasta com o deslocamento. Por outro lado, esses custos podem ser maiores quando há o consumo de outros tipos de presas durante a estação seca. Além disso, as colônias de formigas e de cupins são formadas por um grande número de indivíduos ápteros, o que facilita a captura e manipulação desses por parte do predador.
O aumento da proporção de ortópteros e cupins na dieta de T. pelzelni em função proporção de cada um desses itens no ambiente pode ser um indicativo de seleção dessas presas por T. pelzelni. Porém, a diferença na curva de cada um desses itens evidencia que embora o consumo seja positivamente relacionado à sua proporção no ambiente, a seleção de cada um ocorre por diferentes motivos. Enquanto a curva de Ortoptera apresenta um crescimento exponencial, a curva de consumo de Isoptera tende a atingir uma assíntota. O que pode estar relacionado ao momento em que cada uma dessas presas é selecionada. Possivelmente, a seleção de ortópteros por T. pelzelni ocorre durante o período úmido, em que há uma baixa abundância de presas no conteúdo estomacal dos indivíduos, fazendo com que o consumo preferencial de ortópteros torne essa presa mais representativa na dieta. Por outro lado, a seleção de cupins ocorre durante o período de seca, quando há o consumo de uma grande quantidade de presas e grande parte dessas correspondem a insetos da ordem Isoptera.
Embora T. pelzelni tenha apresentado maior consumo de presas predominantes no solo durante o período seco, a altura de forrageio não variou entre os meses de coleta. Entretanto, como podemos observar com os resultados da riqueza e abundância de presas na dieta, no período de seca os cupins e as formigas são os itens dominantes no conteúdo estomacal das aves, porém a riqueza de presas permanece constante. Sendo assim, nós podemos inferir que T. pelzelni mantém sua atividade de forrageio em todos os estratos da vegetação, porém é provável que o tempo gasto forrageando no solo durante a estação seca
40
seja maior. Murakami (2002) observou modificação na altura de forrageio para a espécie
Ficedula narcissina, o autor atribuiu essa mudança à dieta especialista dessa ave, o que torna
seu comportamento fortemente associado à distribuição de sua presa. Por outro lado, espécies com dietas mais generalistas não apresentaram mudança na altura de forrageio (Murakami 2002). Da mesma forma, a capacidade T. pelzelni de consumir tipos distintos de presas entre as estações, pode ser um fator importante, permitindo a utilização que essa espécie utilize os mesmos estratos de forrageio no período úmido e seco.
A maior freqüência de captura de insetos em folhas durante a estação seca, a principio, é um resultado bastante inesperado quando consideramos o tipo de fitofisionomia em que esse trabalho foi realizado. Entretanto, esse comportamento se deve à presença de folhas secas enroladas na copa de algumas árvores, sendo esse substrato bastante utilizado por essas aves na busca por presas. A utilização de folhas mortas suspensas na vegetação como fonte de recurso foi relatada para aves das famílias Furnariidae e Formicariidae, sendo algumas consideradas especialistas nesse tipo de recurso (Remsen & Parker 1984, Mallet-Rodrigues 2001). A amostragem de insetos nessas folhas mostra que essas funcionam como abrigo para artrópodes, sendo aos mais abundantes coleópteros, aranhas, baratas e ortópteros (Mallet-Rodrigues 2001, Rosenberg 1997, Rosenberg 1990). A composição da dieta de T. pelzelni reflete o maior uso desse substrato no período seco, já que foi observado aumento na abundância média de aranhas, coleópteros e heterópteros na dieta no mês de setembro quando comparado ao mês de fevereiro. Assim, o uso desse substrato durante o mês de setembro ajuda a explicar os resultados obtidos para a riqueza de presas na dieta em função da abundância de presas no ambiente. Além disso, associado ao uso das folhas secas como substrato de forrageio, foi observada uma maior utilização do comportamento no qual a ave fica de cabeça para baixo no poleiro. Esses resultados estão relacionados, já que essa tática de captura de presas foi observada principalmente durante o forrageio em folhas secas.
41
O substrato de forrageio e a manobra utilizada para capturar as presas também estão fortemente associados em relação à captura de presas no ar durante o vôo. De maneira geral, o comportamento de pegar presas no ar foi o menos utilizado por T. pelzelni, isso pode estar associado ao comportamento de procura por presas exibido por essas aves. O comportamento de procura pode ser classificado em dois extremos entre “senta e espera” e busca ativar, ocorrendo normalmente um contínuo entre esses dois extremos (Pianka 1966). Não existe descrição na literatura sobre o comportamento de busca por presas para essa espécie. Apesar disso, por essa espécie ser bastante ativa, com movimentação freqüente e utilização de vários poleiros em poucos segundos, nós podemos inferir que sua estratégia de procura seja busca ativa, ou esteja próxima desse extremo. Assim, é esperado que os animais que utilizam essa estratégia consumam presas sedentárias, enquanto as espécies que utilizam a estratégia “senta e espera” consumam presas mais ativas (Huey & Pianka 1981). O comportamento de busca por presas não foi um parâmetro avaliado nesse estudo. Apesar disso, a dieta de T. pelzelni indica que essa espécie exibiu um comportamento de forrageio mais ativo durante a estação seca, já que consumiu uma maior presas sedentárias, e que vivem em colônias.
Como previsto, e relatado em outros estudos, a disponibilidade de presas exerce forte influência sobre a população dos predadores, levando a mudanças em sua dieta e comportamento, como foi observado (Murakami 2002, Unno 2002). As espécies da família Thamnophilidae são normalmente encontradas em áreas de mata, e dificilmente deslocam por grandes distâncias (Zimmer & Isler 2003) assim, é pouco provável encontrar uma resposta numérica para essa espécie em relação à disponibilidade de presas. Além disso, como foi observado por Dornelas (2010) essa espécie apresenta abundância estável na área de estudo. Contudo, outras características ecológicas dessa espécie podem apresentar variações atribuídas à disponibilidade de presas. Um exemplo disso é o tamanho da área de vida, característica que, em uma área de Cerrado foi influenciada pela sazonalidade, sendo
42
que no período de menor abundância de recurso houve expansão da área de vida dos casais (Parruco 2010). Essa estratégia pode está ocorrendo nas áreas de mata seca, podendo ser um fator determinante para que essa espécie continue utilizando alguns recursos mesmo quando esses são escassos. Assim, este trabalho contribui mostrando a capacidade da espécie T. pelzelni de responder à disponibilidade de recurso no ambiente, adequando tanto sua dieta, quanto o comportamento de forrageio às condições de oferta de recurso.
43
9. Referencias Bibliográficas
Aguiar, K. M. O. & Coltro Júnio, L. A. 2008. Dietas de algumas espécies de aves das famílias Thamnophilidae, Grallariidae e Formicariidae do Amapá. Revista Brasileira
de Ornitologia, 16: 376-379.
Antunes, F. Z. 1986. Caracterização climática do Estado de Minas Gerais: climatologia agrícola. Informe Agropecuário, 12: 9-13.
Basset, Y. 1988. A composite interception trap for sampling arthropods in tree canopies.
Australian Journal of Entomology, 27: 213-219.
Begon, M.; Townsend, C, R. & Harper, J. L. 2007. Ecologia: de Indivíduos a
Ecossistemas. Porto Alegre: Artmed, 4ª edição.
Borror, D. J.; Triplehorn, C. A. & Johnson, N. F. (eds). 2002. An introduction to the
study of insects. Orlando: Saunders College Publing.
Brandl, R.; Kristín, A. & Leisler, B. 1994. Dietary niche breadth in a local community of passerine birds: na analysis using phylogenetic contrasts. Oecologia, 98: 109-116. Brandle, M.; Prinzing, A.; Pfeifer, R. & Brandl, R. 2002. Dietary niche breadth for Central
European birds: correlations with species-specific traits. Evolutionary Ecology
Research, 4: 643-657.
Charnov, E. L. 1976. Optimal foraging, the marginal value theorem. Theoretical
Population Biology, 9: 129-136.
Clarke, K. R. 1993. Non-parametric multivariate analyses of changes in community structure. Australian Journal of Ecology, 18: 117-143.
Cooper, R. J. & Whitmore, R. C. 1990. Arthropod sampling methods in ornithology.
Studies in Avian Biology, 13: 29-37.
Costa, G. C.; Vitt, L. J.; Pianka, E. R.; Mesquita, D. O. & Colli, G. R. 2008. Optimal foraging constrains macroecological patterns: body size and dietary niche breadth in lizards. Global Ecology and Biogeography, 17: 670-677.
Crawley, M. J. 2007. The R book. Ed.: John Wiley & Sons, Ltd.
Dirzo, R. & Domínguez, C. A. 1995 Plant-herbivore interactions in Mesoamerican tropical dry forest. In: Bullock, S. H.; Mooney, A. & Medina, E. (Eds.) Seasonally Dry
Tropical Forest. Cambridge University Press, Cambridge.
Dornelas, A. A. F. 2010. Avifauna do Parque Estadual da Mata Seca. Dissertação de
44
Durães, R. & Marini, M. Â. 2005. A quantitative assesment of bird diets in the brazilian Altantic Forest, with recommendations for future diet studies. Ornitologia
Neotropical, 16: 65-83.
Elner, R. W. & Hugles, R. N. 1978. Energy maximization in the diet of the shore crab,
Carcinus maenas. Journal of Animal Ecology, 47: 103-116.
Emlen, J. M. 1966. The role of time and energy in food preference. The American
Naturalist, 100: 611-617.
Espirito-Santo, M. M.; Fagundes, M.; Nunes, Y. R. F; Fernandes, G. F.; Sanchez-Azofeifa, A. & Quesada, M. 2006. Bases para a conservação e uso sustentável das florestas estacionais deciduais brasileiras: a necessidade de estudos multidisciplinares.
Unimontes Científica, 8: 13-22.
Filip, V.; Dirzo, R. J.; Maass, M. & Sarukhán, J. 1995. Within- and among-year variation in the levels of herbivory on the foliage of trees from a Mexican tropical deciduous forest. Biotropica, 27:78-86.
Gawlik, D. E. 2002. The effects of prey availability on the numerical response of wading birds. Ecological Monographs, 72: 329-346.
Griffths, D. 1975. Prey availability and the food of predators. Ecology, 56: 1209-1214. Huey, R. B. & Pianka, E. R. 1981. Ecological consequences of foraging mode. Ecology,
62: 991-999.
Hutto, R. L. 1990a. Measuring the availability of food resources. 1990. Studies in Avian
Biology, 13: 20-28.
Hutto, R. L. 1990b. Studies of foraging behavior: central to understanding the ecological consequences of variation in food abundance. Studies in Avian Biology, 13: 389-390.
Isler, M. L.; Isler, P. R. & Whitney, B. M. 1997. Biogeography and systematics of the Thamnophilus punctatus (Thamnophilidae) complex. Ornithological Monographs, 48: 355-381.
Jaksic, F. M.; Jimenez, J. E.; Castro, S. A. & Feinsinger, P. 1992. Numerical and functional response of predators to a long-term decline in mammalian prey at a semi-arid Neotropical site. Oecologia, 89: 90-101.
Janzen, D. H. 1981. Patterns of herbivory in a tropical deciduous forest. Biotropica, 13: 271-282.
Janzen, D. H. & Schoener, T. W. 1968. Differences in insect abundance and diversity between wetter and drier sites during a tropical dry season. Ecology, 49: 96-110.
