Introdução
A degradação do solo é resultado de vários processos de interferência no ecossistema que causam perda de funções importantes para a sua manutenção; caracteriza-se pela redução da capacidade do solo em sustentar a vida dos organismos produtores e consumidores, assim como dos serviços ecológicos, ocasionando declínios sobre a estrutura e a funcio-nalidade dos ecossistemas. As interferências podem ocorrer tanto nos ecossistemas natu-rais como nos agrossistemas, sendo resultantes, na maioria das vezes, de ação antrópica indevida. Estas incluem a remoção ou a substituição da vegetação; a perda da camada su-perior do solo, da matéria orgânica do solo, da biodiversidade, da atividade de biota e da própria fertilidade do solo; tendo como consequência a perda de processos e funções-chave na sustentabilidade do solo (Siqueira et al., 2007). Desta forma, a degradação é re-sultante de vários processos que, operando em sequência, provocam a perda da funciona-lidade do ecossistema até atingir um grau de mau funcionamento irreversível, caracterizado por elevado grau de degradação (Figura 1).
Os ecossistemas submetidos à ação antrópica podem sofrer degradação em diferen-tes níveis, atingindo até a perda da capacidade regenerativa levando, em alguns casos, à desertificação (Souza & Silva, 1996; Foley et al., 2005). As ações recuperadoras se ini-ciam com a adequação das condições físicas e químicas do solo visando à introdução sustentável de plantas que garantem o retorno de processos fundamentais ao funcio-namento do novo ecossistema e sua estabilização, principalmente relacionado ao ciclo
Micorrizas arbusculares na recuperação
de áreas degradadas
CLÁUDIOROBERTOFONSÊCASOUSASOARES&
MARCOAURÉLIOCARBONECARNEIRO
Capítulo 16
Editora UFLA 2008. Micorrizas: 30 anos de pesquisas no Brasil. (eds J.O. Siqueira et al.)
F
Fiigguurraa 1166..11 -- Sequência de eventos (alterações) que causam perda de funções do solo e conse-quências ambientais e socioeconomicas da de-gradação (Siqueira et al. 2007)
do carbono (C) e do nitrogênio (N) (Siqueira et al., 2008). A revegetação do solo garan-te a progaran-teção e a sua recuperação por meio da alocação e incorporação de C e ciclagem dos nutrientes, permitindo o reestabelecimento da cadeia trófica, a regulação térmica e hídrica, criando um novo hábitat para microrganismos do solo.
Entre os microrganismos que atuam auxiliando o processo de recuperação de áreas degradadas encontram-se os fungos micorrízicos arbusculares (FMA) que representam um componente quantitativo e qualitativo significativo nos ecossistemas, pois exercem grande influência no crescimento e na adaptação das plantas aos estresses bióticos e abióticos do solo (Moreira & Siqueira, 2006). A associação entre FMA e raízes está pre-sente na maioria das plantas superiores, como pode ser observado nos vários levanta-mentos realizados em diferentes ecossistemas do Brasil (Stürmer & Siqueira, 2008).
As micorrizas exercem efeito marcante e consistente sobre o crescimento das plan-tas, especialmente em condições de estresse – como já referido anteriormente em alguns capítulos deste livro –, atuando por mecanismos diversos, conforme apresentado resu-midamente na Tabela 1 e discutido em Souza & Silva (1996), Klauberg-Filho et al. (2005) e Siqueira et al. 2007, 2008). Estudos realizados nas mais diversas situações de degra-dação no mundo todo – como solos agrícolas, áreas desmatadas, áreas mineradas, áreas de construção civil, solos contaminados por metais e produtos químicos e áreas deser-tificadas – têm demonstrado a importância e o potencial das micorrizas como agentes recuperadores de áreas impactadas (Jasper, 1994; Rao & Tak, 2002; Bi et al., 2005).
Os benefícios das MA para o crescimento e a sobrevivência das plantas resultam de vários efeitos e mecanismos nutricionais e não nutricionais, os quais possibilitam o seu uso em programas de recuperação de áreas degradadas. Os efeitos nutricionais são os mais evidentes e consistentes, e determinam o caráter biofertilizante dos FMA que re-sulta, principalmente, da ação direta do fungo na absorção e na utilização de nutrien-tes, e na ação indireta na fixação biológica de N, mineralização e/ou solubilização de reabilitadores de áreas degradadas (Siqueira, s/d).
Efeitos sobre as Plantas Processos Reabilitadores
Melhoria nutricional Favorece o estabelecimento da vegetação
Tolerância a estresses abióticos Aumenta a produção de material orgânico
Menor estresse do transplante
Favorecimento das relações hídricas Aumenta a produção de raízes
2, N2) Confere maior proteção ao solo (estabilização)
Efeitos indiretos:
Raízes e micélio (agregação) •
Relações entre plantas:
• Estimula a transformação e ciclagem dos nutrientes
Competição
- Favorece a estruturação e sucessão vegetal
Espécies coexistentes
-nutrientes da rizosfera e na nutrição balanceada na planta. Além deste fato, os FMA podem também promover efeitos adicionais à melhoria da qualidade nutricional da planta, considerados secundários, ou como ação biorreguladora, a qual se relaciona com a produção de substâncias estimulantes de crescimento, melhoria na relação água-planta e alterações bioquímicas e fisiológicas. Os FMA também atuam como biocontro-ladores, quando reduzem a severidade ou amenizam os danos causados por agentes bióticos e amenizam os danos causados por estresses abióticos, principalmente estres-ses hídricos, além de promoverem a melhoria na agregação do solo.
Neste capítulo serão abordados os trabalhos desenvolvidos no Brasil nos últimos 30 anos relacionados aos efeitos dos FMA na recuperação de solos de áreas degradadas.
As pesquisas pioneiras do Brasil envolvendo os FMA e solos
degradados.
O potencial para utilização destes fungos para acelerar o processo de recuperação de áreas degradadas foi primeiramente levantado pela Dra. Sano na I Reunião Brasileira sobre Micorrizas (REBRAM) que em sua conferência realizada em Lavras (1985), referin-do-se aos solos de cerrado, comentou: “...mesmo que a tecnologia de produção de inó-culo e sua inoculação sejam desenvolvidas, áreas com potencial de resposta parecem estar restritas aos solos degradados...”.
Trabalhos pioneiros sobre o efeito da inoculação de FMA em solos degradados foram apresentados nas primeiras reuniões sobre micorrizas no Brasil nas décadas de 1980 e 1990 – REBRAM (Tabela 2). Os primeiros concentravam-se no efeito dos FMA sobre o crescimento e na absorção de nutrientes pelas espécies hospedeiras crescidas em solos ácidos e degradados pela erosão. Das duas primeiras reuniões da REBRAM realizadas na ESAL, em 1985; e em São Paulo, em 1987, resultaram publicações relevan-tes nas quais se avaliou a influência do pH e da toxicidade de alumínio (Al) sobre a sim-biose micorrízica (Siqueira et al., 1984; Wang et al., 1986; Cordeiro et al., 1986; Mos-quim et al., 1986; Maluf et al., 1987). Mais tarde, trabalhos pioneiros relacionaram-se à avaliação da população de FMA em solos degradados tais como aqueles sujeitos a inun-dações periódicas (Carrenho & Bononi, 1991) assim como em solos degradados pela erosão na região de Angra dos Reis (RJ) e pela mineração de bauxita em Porto Trombe-tas (PA) revegetados com leguminosas (Silva et al., 1994) nos quais verificou-se que a introdução de espécies vegetais selecionadas, tais como acácia e enterolobium, aumen-tou o número de esporos e a diversidade das espécies de FMA. Posteriormente, traba-lhos inéditos foram publicados nos quais se avaliaram as respostas a P e FMA em vá-rias espécies florestais de diferentes grupos sucessionais de interesse na recuperação de áreas degradadas (Carneiro et al., 1994; Siqueira et al., 1994), bem como a relação entre os FMA e as características de solos degradados (Maschio et al., 1994a,b), incluin-do a interação com metais pesaincluin-dos (Nogueira & Harris, 1994). Nestes estuincluin-dos ficaram
evidentes os impactos da degradação do solo sobre a população dos FMA e da impor-tância destes fungos no processo de recuperação destes solos.
A partir de 1998, com a união de vários simpósios da área de Microbiologia e Bio-química de Solo no formato da FertBio, este assunto tem sido amplamente explorado pelos vários pesquisadores sendo destaque em suas edições, contemplando vários tra-balhos apresentados nos seus dez anos de criação abordando vários aspectos da ocor-rência dos FMA e efeitos nutricionais e não nutricionais para espécies hospedeiras sob várias condições de solos degradados. Devido a sua grande importância, foi publicada recentemente uma revisão ampla sobre este tema no qual os autores mostram a ação recuperadora dos FMA (Siqueira et al., 2007).
FMA na recuperação de solos degradados
Os FMA são severamente afetados por alterações degenerativas impostas sobre os ecos-sistemas tais como: mudanças no tipo de vegetação ou eliminação – modificações que degradados publicados nas edições da Reunião Brasileira Sobre Micorrizas (REBRAM).
Tipo de degradação
Espécies hospedeiras Principais resultados Referência
Solo ácido Kudzu (Pueraria phaseoloides)
Desmodium (Desmodium
ovalifolium)
Inoculação com G. fasciculatum aumentou nutrientes pelas espécies, sendo D. ovalifolium mais dependente que P. phasealoides à inoculação
Ramirez & Azcón (1987)
hídrico
Soja (Glycine max) Plantas micorrizadas com G. macrocarpum
apresentaram maior resistência ao murchamento e recuperaram o turgor 3,4 vezes mais rapidamente que as não micorrizadas.
Paula & Siqueira (1987)
Solo ácido Bracatinga (Mimosa scabrella) Inoculação com G. margarita aumentou em
492% o crescimento das plantas em relação ao tratamento não inoculado.
Monteiro et al. (1989)
Solos ácidos Feijão (Phaseolus vulgaris) Inoculação com G. etunicatum em situações
naturais de solo ácido promoveu aumentos na produção de matéria seca e absorção de P, N e K, enquanto os teores de Mn na planta foram reduzidos pela micorrização em doses elevadas de P aplicadas. Navarro et al. (1989) Solos poluídos da região de Cubatão-SP
Várias espécies sensíveis e tolerantes à poluição
Experimentos de replantio das encostas de Cubatão revelaram que espécies de Melastomataceas foram as que tiveram maior sucesso, sendo este efeito atribuído à presença dos FMA na rizosfera das plantas empregadas.
Trufem & Malatinszky (1991) Solos de áreas de empréstimo para construção de barragem
Efeito positivo da micorrização com G.
etunicatum e G. margarita sobre a absorção de
P pelo cinamomo (Melia azedarach) determinado pela técnica do disco de folha.
Rocha et al. (1994)
Solos de áreas de empréstimo e compactação
Angico amarelo (Peltophorum
dubium), fedegoso (Senna macranthera), cassia verrugosa
(Senna multijuga) e acácia (Acacia mangium)
A inoculação mista de G. etunicatum e G.
margarita aumentou os teores de P no fedegoso
em solo com elevado grau de compactação, não havendo efeito dos FMA para as demais espécies
Oliveira et al. (1994)
reduzem a qualidade do solo, resultante tanto de ações antrópicas quanto de proces-sos naturais como atividades vulcânicas, inundações e deslizamento de terras e erosão do solo; alterações causadas pelo homem como queimadas, desmatamentos, revolvi-mento excessivo do solo, erosão, inundação, atividades de mineração, construção civil e contaminação do solo. Nessas situações, diversas espécies de FMA têm sido encon-tradas nas mais variadas situações de áreas degradadas no Brasil, conforme apresen-tado na Tabela 3, evidenciando a alta capacidade de adaptação desse grupo de fungos às condições adversas destas áreas. Condições predominantes em ambientes degrada-dos determinam os benefícios das micorrizas ao crescimento vegetal e revegetação des-tas áreas, o que inclui: o baixo nível de nutrientes e água disponíveis no solo aliado ao
Tabela 16.3: Ocorrência de espécies de FMA em diferentes sistemas degradados ou em recuperação.
Local Tipo de degradação Ocorrência/gêneros # espécies Referências
Porto Trombetas (PA)
Mineração de Bauxita Glomus, Acaulospora,
Entrophospora, Scutellospora, Gigaspora e Archeospora
57 Caproni et al. (2003,
2007)
Camargo (MG) Retirada do Solum G. occultum, G. etunicatum e A.
scrubiculata
Carneiro (1997) Poços de Caldas
(MG)
Mineração de Bauxita Gigaspora, Paraglomus,
Entrophospora, Glomus e Acaulospora
6 Melloni et al. (2003)
Mogi Guaçu (SP) Desmatamento Glomus, Acaulospora,
Scutellospora, Gigaspora e Entrophospora
22 Carrenho et al. (2001a,b)
Florianópolis (SC) e Ilha do Cardoso (SP)
Dunas, retirada da vegetação
Scutellospora/Glomus 12 Stürmer & Bellei (1994);
Trufem et al. (1994); Trufem (1995)
Dunas (PB) Rejeito de mineração Glomus, Gigaspora, Acaulospora e
Scutellospora
6 Santos et al. (1997)
São Francisco de Assis (RS)
Processo de Arenização Acaulospora, Scutellospora,
Gigaspora e Glomus
10 Silva et al. (2008)
Brasilia (DF) Retirada do Solum Acaulospora, Entrophospora,
Glomus, Gigaspora e Scutellospora
8 Martins et al. (1999)
Três Marias-MG Contaminação com
Metais Pesados
Acaulospora, Entrophospora, Glomus, Gigaspora, Scutellospora e Paraglomus
11 Klauberg-Filho et al.
(2002)
São Vicente-SP Contaminação com
Pentaclorofenol
Acaulospora, Entrophospora, Glomus, Gigaspora e Scutellospora
10 Carrenho et al. (1997)
Camaçari-BA Resíduos de Petróleo Acaulospora, Glomus, Paraglomus e
Archeospora
4 Nakatani et al. (2008)
Jaguarari-BA Mineração de Cobre Glomus, Paraglomus,
Entrophospora e Acaulospora
7 Silva et al. (2005)
Floresta Araucária Desmatamento Acaulospora, Entrophospora,
Gigaspora, Glomus e Scutellospora
12 Moreira-Souza & Cardoso
(2002); Moreira-Souza et
al. (2004)
Floresta Amazônica
Pastagens degradadas Glomus, Acaulospora,
Entrophospora e Archaeospora
8 Leal (2005)
Campos-RJ Extração de argila Glomus, Acaulospora, Sclerocystis,
Archaeospora e Entrophospora
alto requerimento externo de nutrientes pelas plantas pioneiras a serem estabelecidas nestes ambientes; condições ambientais estressantes em função do ambiente desfavo-rável ao crescimento vegetal e presença de fatores tóxicos, onde a simbiose atua na amenização do estresse abiótico (elevada temperatura, déficit hídrico, poluentes tóxi-cos, etc.); e interações biológicas e micorrizosfera que envolve a presença de sinergis-tas, antagonistas e patógenos, onde a simbiose pode reduzir os danos de patógenos e parasitas (Siqueira et al., 2007).
No Brasil, os estudos sobre a aplicação das micorrizas na recuperação de solos de-gradados concentraram-se no efeito da degradação na população micorrízica e na rein-trodução ou infestação do solo com propágulos de FMA selecionados e, recentemente, na busca de espécies nativas adaptadas às condições de degradação. Como apresenta-do na Tabela 4, vários destes trabalhos têm demonstraapresenta-do os benefícios proporcionaapresenta-dos pelas micorrizas no crescimento e no acúmulo de nutrientes em espécies com elevado grau de micotrofia, por exemplo, aquelas que se beneficiam da simbiose com o fungo para a absorção de nutrientes, além de exercer papel fundamental na agregação do solo, no incremento de C e nutrientes na fitomassa, estimulando a cadeia trófica no ecossistema, e na estruturação e sucessão vegetal, ficando evidente o potencial biorre-cuperador das micorrizas (Figura 2).
F
Fiigguurraa 1166..22 --A contribuição dos FMA no estabelecimento da biocenose e recuperação ambiental: mecanis-mos e processos (Siqueira et al., 2007).
Tabela 16.4:
T
rabalhos desenvolvidos no B
rasil r
elacionados aos efeitos da inoculação de FMA
em solos com difer
entes tipos de degradação
. T ipo Degradação FMA testados Plantas hospedeiras E feitos da inoculação R eferência Cerrado degradado FMA nativ os G ramínea pioneira ( Aristida setifolia ) Fav or
ecimento do estabelecimento da gramínea,
maximizando os efeitos do calcário e insumos or
gânicos utilizados M a rtins et al. (1999) S olo de ár ea desmatada de cerrado Glomus sp ., G. etunicatum, G. melanosporum, A. denticulata, A. lacunos, G igaspora sp . e G. dex cipiens Angico-do-cerrado ( Anadenanthera falcata ) A
inoculação com FMA
aumentou o cr
escimento em altura
e númer
o
de folhas da parte aér
ea da planta hospedeira e
aumentou o númer
o
de nódulos viáveis.
Almeida & Raymundo- Júnior (2006)
S
olo de baixa fertilidade
G. etunicatum e
vários FMA
isolados de mineração bauxita
Ar
oeira, tr
ema, açoita-cavalo e sesbânia
cr
escimento das espécies
S
antos
et al
. (2008)
Estéril da extração de argila
G. clarum FMA nativ os S abiá ( Mimosa caesalpiniaefolia ) A inoculação de FMA nativ o
s juntamente com rizóbio
favor eceu o cr escimento do sabiá. P ralon & M artins (2001) S
olo degradado pela extração de ar
gila (casa
de vegetação e campo)
G. macrocarpum, G. etunicatum e Entrophospora colombiana
A cacia mangium S esbania vir g ata E ucalyptus camaldulensis M
udas de acácia e sesbânia apr
e
sentaram maior altura,
diâmetr
o
do colo e matéria seca da parte aér
ea em r
e
lação
às plantas não inoculadas.
As espécies em plantio na cav
a de extração de ar gila apr e sentaram rápido cr escimento e elev ada sobr
evivência (> 80%) devido à inoculação
. Schiav o (2005) S o lo degradado pela
mineração de extração de bauxita
G igaspora mar g arita Scler olobium paniculatum, A cacia mangium, A. auriculiformis, Enter o lobium contortisiliquum e S tryphnodendrum purpur eum
leguminosas associada a abubação de P
e K favor eceram a re vegetação tanto de ár eas estér e is como também de r ejeito da mineração de bauxita. Fr anco et al. (1994); Fr anco et al . (1996) S o lo degradado pela mineração de bauxita G lomus clarum e G igaspora mar garita Scler olobium paniculatum A
inoculação com FMA
favor eceu a nodulação e a pr odução Teles et al . (1999) R
ejeito da lavra de cassiterita G. clarum, G. intraradices e Gigaspora r
o
sea
5 espécies leguminosas (feijão-de-por
co,
feijão guandu, acácia mangium, parkia da Amazônia) e uma não leguminosa (ar
oeira
pimenteira)
A
inoculação associada à adubação or
gânica pr oduziu maior e s incr ementos no cr
escimento da maioria das plantas
do que a adução com composto or
gânico sem inoculação
.
A
inoculação com FMA
estimulou a nodulação nas leguminosas
nodulíferas. M e ndes F ilho (2004) S o lo degradado de ár ea de empréstimo G. etunicatum, G. clarum , G. margarita e A. scrobiculata
Várias espécies forrageiras (estilosantes, capim-gor
dura e braquiária)
A
inoculação mista de FMA
aumentou o cr escimento e o acúmulo de N e P nas forrageiras. A p esar da baixa
colonização, o estilosantes foi muito r
e
sponsiv
o
à
inoculação, enquanto o capim gor
d
ura foi pouco dependente
aos FMA Carneir o et al . (1999) S o los salinos
G. clarum, G. intraradices e Glomus AZ112
S
abiá (
Mimosa caesalpiniaefolia
)
P
lantas micorrizadas apr
esentaram maior cr
escimento com
consequente aumento na absorção de nutrientes quando comparadas com as plantas não inoculadas
Ta
var
e
s (2007)
Tabela 16.4:
Continuação
.
S
olo degradado pela erosão
Gigaspora margarita e Glomus clarum G ramineas e leguminosas A
inoculação com FMA
pr
omo
v
eu maior cr
escimento das
gramíneas e das leguminosas e pr
opor
cionou melhorias na
capacidade infectiv
a
dos fungos micorrizicos nativos
S
antos
et al
., 2000
S
olo contaminado por metais pesados
14 isolados FMA
B
rachiaria decumbens
B
enefício para o cr
escimento da planta e aumento da
extração de C
u
, Cd, Pb e Zn, com efeito difer
e nciado entr e os fungos S ilv a et al . (2006) S
olo contaminado por metais pesados
A. scrobiculata , P. occultum, G. etunicatum e G. margarita N o v e espécies herbáceas B enefício para o cr
escimento das plantas e r
edução da
translocação de Cd e Pb das raízes para a parte aér
ea Carneir o et al . (2001) S
olo contaminado por metais pesados
A. morrowiae, G. albida e G. clarum B rachiaria decumbens E
feito amenizante da inoculação com r
edução da
transferência de metais para a parte aér
ea das plantas S o ar es & S iqueira (2008) M ineração de cobr e
G. etunicatum, A. longula FMA
nativ os Leucena ( Leucaena leucocephala ) A. longula e FMA nativ o s favor e ceram o desenvolvimento
das mudas nas ár
eas impactadas Lins et al . (2007) S olo de landfarming de resíduos petr oquímicos G. clarum e Paraglomus occultum Alfafa (Medicago sativa), kudzu tr opical (Pueraria phaseoloides), braquiária (Brachiaria brizantha), mucuna-pr eta (Styzolobium aterrinum), capim-elefante (Pennisetum purpureum) e sor g o (Sorghum vulgare) A inoculação de FMA
aumentou a colonização micorrízica e
favor
eceu o cr
escimento da maioria das espécies testadas
P aula et al . (2006) Ár ea contaminada por hidr ocarbonetos de petróleo Gigaspora margarita e Glomus clarum Mimosa caesalpiniifolia e Acacia holosericea
O efeito dos FMA
na parte aér
ea das leguminosas foi
v
e
rmiculita nas doses iniciais de contaminação por petróleo
Bento
et al
Apesar de serem encontrados em ambientes com elevado grau de perturbação (Ta-bela 3), muito pouco tem sido estudado no Brasil sobre o comportamento de isolados de FMA de áreas degradadas para o crescimento vegetal. Estudos com esta abordagem foram realizados por Klauberg-Filho (1999) em solos contaminados com metais pesados e por Paula et al. (2006) em solo de landfarming de resíduos petroquímicos, cujos re-sultados serão discutidos posteriormente neste capítulo. Pesquisadores brasileiros ava-liaram também a eficiência de FMA isolados de áreas de mineração de bauxita sobre o crescimento de espécies arbóreas nativas indicadas para programas de revegetação de áreas degradadas. Santos et al. (2008) avaliaram a eficiência simbiótica de vários iso-lados originados de áreas de mineração de bauxita em Poços de Caldas (MG) em dife-rentes estágios de reabilitação e verificaram que todos os isolados foram eficientes para o crescimento inicial da sesbânia, enquanto para a aroeira, trema e açoita-cavalo, isso não foi observado; no entanto, pelo menos um dos isolados foi eficiente para essas es-pécies. Além disso, verificou-se que isolados do campo identificados como Acaullospo-ra longula, PaAcaullospo-raglomus occultum, GigaspoAcaullospo-ra sp. e AcaullospoAcaullospo-ra spinosa e os da serAcaullospo-ra identificados como Acaullospora scrobiculata e Paraglomus occultum, assim como suas respectivas misturas, são de grande potencial para micorrização de mudas destinadas à recuperação de áreas com solos de baixa fertilidade, como aquelas de mineração de bauxita a serem reabilitadas (Santos et al., 2008). Esse estudo mostra que a recupera-ção da comunidade de FMA em solos de áreas de minerarecupera-ção de bauxita não é apenas quantitativo como demonstrado por Melloni et al. (2003) e Caproni et al. (2003), mas também qualitativo e que a ocorrência espontânea de isolados eficientes é da maior im-portância para o avanço da recuperação e completa reabilitação da área.
A perda da camada superior do solo, chamado de solum, causada pela erosão ou pela construção civil (barragens, estradas e outras) provoca redução considerável no nú-mero de propágulos viáveis, na germinação dos esporos e crescimento de hifas, afetan-do a persistência, sobrevivência e diversidade afetan-dos FMA em áreas degradadas o que afeta sua recuperação (Carneiro, 1997). Estudos realizados, utilizando solo degradado pela retirada da camada superficial, mostraram que houve uma severa redução da den-sidade e diverden-sidade dos FMA e que a inoculação com estes fungos proporcionou au-mentos de 35% na produção de matéria seca da parte aérea da braquiária e que nes-tes solos o pré-cultivo da braquiária juntamente com a inoculação aumentou em 5 vezes a produção de matéria seca na parte aérea de duas espécies arbóreas (Carneiro et al., 1995). Os efeito da inoculação de FMA nativos e da adição de insumos orgânicos sobre o crescimento Aristida setifolia, uma gramínea nativa e pioneira do cerrado brasileiro, foram avaliados por Martins et al. (1999) em solo degradado do Parque Nacional de Bra-sília, os quais verificaram que os FMA nativos contribuem para o estabelecimento desta gramínea em áreas degradadas e maximiza o efeito da aplicação de corretivos e fertili-zantes, favorecendo a recuperação destas áreas.
Estudos realizados por Carneiro et al. (1999) avaliaram os efeitos da inoculação de FMA e da aplicação de P sobre o crescimento vegetativo de espécies herbáceas em solo de área de empréstimo para a construção de barragem de hidrelétrica (Figura 3). Neste estudo, verificou-se que houve um favorecimento da inoculação para o crescimento da braquiária e do estilosantes e que o capim-gordura seria o mais indicado para ser se-meado em solo sem propágulos de FMA, pois este se mostra pouco responsivo à ino-culação, não necessitando da simbiose naquelas condições (Figura 4). Além disso, ficou demonstrado que a inoculação reduziu em até 76%, 73% e 55% o requerimento exter-no de P para o estilosantes, braquiária e cultivo misto dessas duas espécies, respecti-vamente, e que apesar de apresentar menor colonização micorrízica, o estilosantes apresentou alta capacidade multiplicadora de esporos de FMA e elevado potencial de incorporação de N ao solo. Em outro estudo, nesse mesmo solo, esses autores verifica-ram que a produção de biomassa de raízes de B. decumbens foi de apenas 3,5 Mg frescas ha-1 na ausência de inoculação com FMA, enquanto em solo inoculado e com adição de F
Fiigguurraa 1166..33 --Efeitos da inoculação de FMA no crescimento de espécies herbáceas em solos degradados pela erosão e pela construção civil. a) Efeitos da aplicação de P e inoculação de FMA no crescimento do estilosantes em solo decapitado de área de empréstimo para a construção de barragem de hidrelétrica (Carneiro et al., 1999); b) Efeito da inoculação de FMA no crescimento do estilosantes e braquiária em solo erodido (cortesia de J.O. Siqueira).
nutrientes, a produção de raízes atingiu 26,7 Mg ha-1 (Carneiro et al., 1995).
A maior produção de raízes aumenta a atividade e a diversidade dos microrganis-mos heterotróficos e contribui para aumentar a biomassa microbiana e recuperar a ativi-dade biológica do solo, favorecendo assim a agregação, o restabelecimento da ciclagem de C e nutrientes e a reconstrução e o enriquecimento gradual do solo. Além disso, a presença de raízes estimula a multiplicação de propágulos de FMA no solo degradado e a colonização das raízes das plantas ali introduzidas, como constatado em áreas de mi-neração. Melloni et al. (2003), estudando a densidade e diversidade de FMA em áreas de mineração de bauxita, verificaram que a mineração causou redução na ocorrência de FMA. A colonização micorrízica, número de esporos, de propágulos totais, micélio extrar-radiculares e diversidade de FMA (H’) sofreram reduções de 82%, 13%, 42%, 83% e 65%, respectivamente, evidenciando o forte impacto da mineração sobre os FMA. Por outro lado, o mesmo estudo mostrou que a introdução de plantas herbáceas (capim-gordura, capim-azevém, braquiária, feijão-guandu e bracatinga) nos locais minerados, promoveu a rápida recuperação da infectividade do solo, conforme revelaram bioensaios realizados em amostras de solo em diferentes estádios sucessionais de recuperação (Figura 5). Re-sultados semelhantes foram relatados por Caproni et al. (2003), também em áreas de mi-neração de bauxita, em Porto Trombetas (PA), onde em apenas dois anos de reabilitação ocorreu recuperação da densidade de esporos e do índice de H’..
A conversão de ecossistemas naturais para agrossistemas resulta em mudanças nos atributos físicos, químicos e biológicos do solo (Carneiro et al., 2009) que pode levar à degradação, promovendo alteração na comunidade de FMA e favorecendo grupos de FMA dominantes. Isso foi documentado para o cerrado brasileiro, onde a monocultura (soja ou milho) aumentou a densidade de esporos, mas reduziu a riqueza de espécies, tendendo a favorecer a dominância (Siqueira et al., 1989; Schenck et al., 1989; Miranda & F
Miranda, 1997), indicando que o solo está sob estresse. Em áreas degradadas reflores-tadas com araucária, verificou-se um índice de riqueza aproximadamente a metade em relação às áreas não impactadas (Moreira-Souza et al., 2004). Do mesmo modo, a den-sidade de esporos diminuiu de 3.354 esporos 100 g solo-1 na floresta nativa para 890 na área reabilitada. Os impactos dessas mudanças na diversidade dependem das con-dições biológicas do ecossistema, por exemplo, da diversidade de fungos que coloni-zam as raízes antes da interferência e também da intensidade do distúrbio imposto ao ecossistema conforme estudos apresentados a seguir.
A intensidade de uso do solo na região do semiárido brasileiro provocou redução no número de esporos viáveis quando comparado à área referência (Lima et al., 2007). Em estudo em um Neossolo quartzarênico degradado pelo pastejo excessivo foi obser-vada redução na densidade de esporos de FMA e redução da colonização micorrízica em plantas nativas quando comparados com áreas sem alterações antrópicas (Cordeiro et al., 2005). Em outro estudo, verificou-se que o processo de degradação pela arenização do solo provocou redução na diversidade da comunidade dos FMA de no mímino 30% e máximo de 70% (Silva et al., 2008). Esta perda da diversidade interfere no processo de recuperação/estabilização destas áreas.
A mecanização intensiva do solo pode também causar a compactação do solo e fa-cilitar a erosão. Também em solos compactados, a absorção de água e nutrientes é di-ficultada, favorecendo a ocorrência de estresses abióticos às plantas. Essas alterações físicas do solo podem reduzir as micorrizas, que são importantes fatores de crescimento das plantas nessas condições. Em sistema de plantio direto, em virtude da não ruptura da rede de hifas extrarradicular e ambiente edáfico mais equilibrado, há favorecimento F
Fiigguurraa 1166..55 --A) Infectividade de FMA em solo de área de mineração de bauxita em Poços de Caldas (MG) em diferentes cronosseqüencias de reabilitação (Melloni et al., 2003); B) Densidade de esporos de FMA em áreas revegetadas após mineração de bauxita em Porto Trombetas-PA (Caproni et al., 2003).
da colonização micorrízica. Isso foi constatado para a cultura do trigo em Londrina (PR), na qual a colonização micorrízica foi maior no plantio direto em relação ao sistema con-vencional; no entanto, houve uma maior esporulação nesse último sistema (Collozzi-Filho, 1991), isso se deve, principalmente, pelo ambiente estressante no sistema con-vencional que, como já mencionado, dependendo do grau de estresse, pode favorecer a esporulação.
Em solo de Cerrado no Brasil, nas áreas sob rotação soja/milho e pastagens cultiva-das onde se aplicam corretivos e fertilizantes, foram encontracultiva-das maiores quantidades e diversidade de esporos de FMA em relação ao Cerrado nativo (Miranda et al., 2005), fato também relatado por Siqueira et al. (1989). Essas mudanças resultam de alterações nas características do solo, nas espécies de plantas (raízes) e rotação de culturas, as quais determinam a infectividade do solo, as espécies fúngicas e contribuição da sim-biose para as culturas.
Áreas degradadas representam ambientes desfavoráveis para o crescimento vegetal, sejam pelas deficiências nutricionais ou pela presença de fatores tóxicos como os me-tais pesados ou resíduos orgânicos tóxicos. As MA podem melhorar o crescimento das plantas nessas situações como no caso do excesso de metais pesados no solo. Isto foi demonstrado por Klauberg-Filho (1999) que avaliou a eficiência simbiótica de diferentes isolados de FMA em promover o crescimento da parte aérea de Panicum maximum em relação a um tratamento não inoculado e observou que a inoculação de Glomus clarum e Scutellospora fulgida, oriundos de área contaminada com metais pesados, apresen-taram maior eficiência, aumentando a produção de matéria seca em 47% e 31%, res-pectivamente. Em outro estudo recente, Soares & Siqueira (2008) demonstraram que a adição de P juntamente com a inoculação de FMA isolados de áreas contaminadas com metais pesados, propiciou incrementos superiores a 200% na produção de matéria seca da parte aérea da Brachiaria decumbens (Figura 6). Respostas semelhantes foram obti-das para espécies arbóreas em estudo realizado por Siqueira et al. (1999) os quais ve-rificaram que, apesar dos decréscimos acentuados nos valores de colonização micorrí-zica devido à contaminação por metais pesados, houve um favorecimento no crescimento de Senna multijuga (cássia verrugosa), Luehea grandiflora (açoita-cavalo), Enterolobium contortisiliquum (tamboril), Albizia lebbeck (albizia) e Senna macranthera (fedegoso) em solo que continha concentrações moderadas destes elementos. Estes resultados eviden-ciam os benefícios dos FMA para o crescimento de gramíneas e espécies arbóreas que têm um importante papel no recobrimento de solos contaminados, reduzindo o poten-cial erosivo comumente encontrado neste tipo de degradação. Além disso, o maior cres-cimento associado à micorrização pode beneficiar a fitoextração de metais pesados con-forme demonstrado em estudo realizado em solo multi-contaminado por Silva et al. (2006) com Brachiaria decumbens, onde verificou-se que a inoculação com FMA aumen-tou a capacidade extrativa dos metais desta espécie em até 58%, 79%, 205% e 930%
em relação ao controle não inoculado para cádmio (Cd), zinco (Zn), chumbo (Pb) e cobre (Cu), respectivamente. Entretanto, estudos como esses ainda não foram conduzidos no campo e merecem atenção especial. Os mecanismos pelos quais os benefícios dos FMA para as plantas hospedeiras ocorrem são complexos e têm sido objeto de estudos em várias partes do mundo. Para maiores informações consultar Klauberg-Filho et al. (2005), sendo os trabalhos brasileiros sobre este assunto apresentados detalhadamen-te no capítulo 17 desta publicação.
Trabalhos pioneiros sobre o efeito da inoculação de FMA no crescimento vegetal em solos degradados pela poluição química de derivados de petróleo foram realizados por Paula et al. (2006) os quais verificaram elevada ocorrência de FMA que colonizavam es-pontaneamente plantas introduzidas, variando de 35% a 40% para o sorgo, capim-ele-fante e mucuna-preta e de 52% a 62% para braquiária brizanta, alfafa e kudzu tropical. Em outro estudo, empregando o mesmo solo, Nakatani et al. (2008) avaliaram a colo-nização micorrízica após 14 meses de crescimento de espécies introduzidas e espontâ-neas, encontrando colonização micorrízica, média de várias espécies, de 42%, variando entre 14% e 56%, para Cyperus sp e Brachiaria decumbens, respectivamente. A baixa taxa de colonização micorrízica observada em Cyperus sp. pode ser atribuída ao fato de membros da família Cyperaceae serem pouco micotróficos. A ocorrência de micorrizas nessa condição de solo pode favorecer o estabelecimento e aumentar a tolerância da vegetação aos contaminantes, o que pode ser atribuído, além da maior absorção de buscular na proteção da Brachiaria decum-bens ao excesso de metais pesados no solo. NI – não inoculado; FMA – mistura de Acau-lospora morrowiae, Gigaspora albida e Glo-mus clarum (Soares & Siqueira, 2008).
água e nutrientes, à menor adsorção do contaminante em raízes micorrizadas, o que di-minui o efeito fitotóxico desses compostos.
Outro aspecto de grande interesse no uso de FMA na recuperação de áreas degra-dadas trata dos efeitos dos FMA no crescimento de espécies arbóreas. Como exemplifi-cado na Tabela 5 e ilustrado na Figura 7, vários estudos realizados no Brasil demons-tram os benefícios da inoculação de FMA para estas espécies (incluindo nativas, exóti-cas e leguminosas) em solos de baixa fertilidade e degradados, na produção de mudas em viveiros e também na aplicação de mudas micorrizadas para recomposição de matas ciliares. Um número elevado de espécies arbóreas já foi estudado e, conforme apresen-tado em Siqueira et al. (2007), cerca de 500 espécies já foram avaliadas em relação à importância das micorrizas para o estabelecimento de espécies florestais nativas de in-teresse para a recuperação ambiental. Em um dos trabalhos pioneiros, Carneiro et al. (1996) avaliaram a resposta a P e inoculação com G. etunicatum e G. margarita em 31 espécies florestais, sendo 25 nativas do Sudeste brasileiro e seis exóticas, verificando
F
Fiigguurraa 1166..77 --Ilustração de estudos conduzidos no Brasil envolvendo a inoculação de FMA em espécies ar-bóreas de interesse para a recuperação ambiental. a) efeito da inoculação no crescimento de Solanum gra-nuloso-leprosum (gravitinga) em solo de baixa fertilidade; b) efeito da inoculação em leguminosas arbó-reas em solo degradado; c) benefício da inoculação na produção de mudas de Jacaranda mimosaefolia (ja-carandá mimoso) em viveiro; d) aplicação de mudas de espécies arbóreas micorrizadas na recomposição de mata ciliar após construção de hidrelétrica em Itutinga-MG (Fotos: cortesia J.O. Siqueira).
interesse para recuperação ambiental.
Assunto / Condição Planta-fungo Principal Resultado-Referência
Compatibilidade simbiótica de espécies fungo-planta (casa de vegetação)
16 espécies arbóreas inoculadas com 8 fungos individualmente e duas populações nativas
Seletividade diferenciada na relação, quanto
à susceptibilidade à colonização e respostas1
Ciclagem de nutrientes na rizosfera (casa de vegetação)
3 espécies vegetais inoculadas com fungos nativos
Na presença de micorriza houve benefício
de vida livre2
Plantas em crescimento conjunto (casa de vegetação)
6 espécies vegetais inoculadas com
Glomus etunicatum
A inoculação equilibra a competição entre as plantas. O crescimento das pioneiras é
elevação do P no solo3
Dependência e responsividade (casa de vegetação)
29 espécies inoculadas com Glomus
etunicatum
A maioria das espécies foi MA-dependente, sendo que o teor de P no solo inibe a colonização, a resposta à inoculação e a
dependência micorrízica das plantas4
Efeito da pré-colonização no crescimento de espécies tropicais (casa de vegetação)
7 espécies inoculadas com mistura de fungos
Plantas sem micorriza não crescem em solo
de baixa fertilidade5
Crescimento pós-transplantio em solo com excesso metais pesados (casa de vegetação)
5 espécies inoculadas com mistura de fungos
Favorecimento no crescimento devido à
menor absorção Cd e Zn6
Resposta à micorrização em função do grupo sucessional (casa de vegetação)
28 espécies inoculadas com G.
etunicatum e G. margarita
Benefício relacionado com o grau de colonização, inverso ao avanço na sucessão
e tamanho da semente7
Micorriza, N e P no crescimento (vaso-Brasil)
Trema micrantha, Senna macranthera
e G. etunicatum
Redução da dose de P necessária para atingir o crescimento ótimo das plantas e
ausência de efeito em relação ao N.8
Crescimento de espécies nativas da mata atlântica a campo e vaso
12 espécies inoculadas com mistura de fungos isolados da mata
Maior resposta em baixa fertilidade, sendo as pioneiras mais responsivas; a resposta
das tardias não depende da fertilidade9
Relação micorrízica com características de plantas da mata atlântica a campo e vaso
78 espécies inoculadas com fungos nativos da mata
Correlação positiva entre a resposta e a colonização. Taxa de colonização inversa ao avanço da sucessão ecológica, peso das
10
(casa de vegetação)
Araucaria angustifólia inoculada com G. intraradices, G. rosea e mistura de
FMA indígenas
resposta a fósforo e responsividade à micorrização. Micorriza favorece a absorção
de P11
Crescimento da araucária (casa de vegetação)
Araucaria angustifolia inoculada com Glomus clarum
Favorecimento do crescimento e alteração
na maior absorção de nutrientes12
Crescimento e colonização micorrízica de espécies da mata atlântica (casa de vegetação)
81 espécies inoculadas com fungos nativos
Espécies de início da sucessão ecológica apresentam maior resposta e colonização micorrízica, sendo inversa ao tamanho
semente13, 14, 15
Dupla inoculação de leguminosas tropicais com rizóbio e FMA (casa de vegetação)
Mimosa caesalpiniaefolia inoculada
com G. clarum e mistura de fungos
Estímulo no crescimento e sinergismo do
rizóbio e FMA16,17
Dupla inoculação de leguminosas com rizóbio e FMA (campo)
Centrolobium tomentosum inoculada
com rizóbio e isolados fúngicos
Melhor crescimento com a dupla inoculação. Efeito variável em função da estirpe de
rizóbio e isolado fúngico18
Dupla inoculação de rizóbio e FMA em leguminosas da mata atlântica
Três espécies inoculadas com fungos nativos
Efeito positivo da dupla inoculação para o
crescimento das plantas em viveiro19
Dupla inoculação de rizóbio e FMA em leguminosas do semiárido a campo.
Quatro espécies inoculadas com mistura de FMA
Incremento no crescimento e conteúdo de N e favorecimento do crescimento das
espécies intercalares não leguminosas20
que a maioria das espécies apresentou colonização micorrízica superior a 20% e que apenas cinco espécies (guatambu – Aspidosperma parvifolium, pinha-do-brejo – Talau-ma ovata, tento – Ormosia arborea, jatobá – Hymenaea courbaril e angico-aTalau-marelo – Pelthoporum dubium) não apresentaram sinais de colonização micorrízica. A adição con-junta de micorriza e P exibiu efeito sinergístico para várias espécies e aumentou a pro-dução de matéria da parte aérea seca, em até 30.500%. As espécies foram categoriza-das quanto à responsividade à inoculação de FMA e aplicação de P, sendo encontracategoriza-das oito altamente responsivas (> 1.000% sobre o controle), seis muito responsivas (1.000% - 500%), oito responsivas (500% - 100%), seis pouco responsivas (<100%) e apenas três espécies não responsivas. Ficou evidenciada neste estudo a importância dos FMA e da adição de P para o crescimento inicial da maioria das espécies estudadas em solos ou substratos de baixa fertilidade desprovidos de FMA.
Mais tarde, Siqueira et al. (1998) avaliaram o micotrofismo de 28 espécies arbóreas nativas do Brasil pertencentes a diferentes grupos sucessionais, sendo cinco pioneiras, oito secundárias iniciais, oito secundárias tardias e sete clímax. Neste estudo, os auto-res constataram diferenças na colonização, cauto-rescimento microtrófico e auto-resposta a fosfa-to pelas espécies, assim como diferenças marcantes entre os grupos sucessionais. Por exemplo, as plantas de estágios iniciais são mais responsivas à micorriza que a P, en-quanto as “clímax” não respondem à micorriza e respondem menos a P, apresentando resposta média quase cinco vezes menor a P que as pioneiras. Um aspecto marcante é a contribuição do P e das micorrizas na concentração e acúmulo de nutrientes nas pio-neiras (Figura 8). Isso indica que em solos exauridos em nutrientes disponíveis, como N e P, situação normalmente encontrada em áreas tropicais, a presença de propágulos de FMA é de fundamental importância para o crescimento das pioneiras.
Trabalhos recentes com espécies arbóreas nativas do Sul do Brasil de diferentes gru-pos sucessionais foram realizados por Zangaro et al. (2002) nos quais se avaliou a in-cidência da colonização de micorriza arbuscular e a resposta à inoculação em 81 espé-cies arbóreas nativas da bacia do Rio Tibagi (PR). Neste estudo, os autores verificaram Tabela 16.5: Continuação.
Crescimento de espécies em estéril de mineração de bauxita (casa de vegetação)
peregrina inoculadas com isolados
de FMA
foi mais responsivo que
Anadenanthera peregrina e não houve
efeito do tipo de substrato na ausência de
FMA21
de mineração de bauxita (casa de vegetação).
Quatro espécies vegetais inoculadas com vários fungos isolados dessas áreas.
das plantas. Variação dependente da combinação fungo e planta para crescimento
e colonização micorrízica.22
Referência: 1= Pouyú-Rojas et al., 2006; 2= Matsumoto et al., 2005; 3= Flores-Aylas et al., 2003; 4= Siqueira & Saggin-Júnior, 2001; 5= Pouyú-Rojas et al., 2000; 6= Siqueira et al., 1999; 7= Siqueira et al., 1998; 8= Paron et al., 1997; 9= Zangaro et al., 2007; 10= Zangaro et al., 2005; 11= Moreira-Souza & Cardoso (2002); 12= Zandavalli et al., 2004; 13= Zangaro et al., 2003; 14= Zangaro et al., 2002; 15= Zangaro et al., 2000; 16= Pralon & Martins, 2001; 17= Burity et al., 2000; 18= Marques et al., 2001; 19= Patreze & Cordeiro, 2004; 20= Scotti & Corrêa, 2004; 21= Tótola & Borges, 2000, 22= Santos et al., 2008.
que a resposta à inoculação das espécies com espécies indígenas de FMA foi geralmente elevada entre as espécies pioneiras e secundárias iniciais, sendo baixa entre as secun-dárias tardias e muito baixa entre as espécies clímax. Dentre as espécies estudadas por estes autores, apenas Peltophorum dubium (canafístula), Zeyheria tuberculosa (ipê-fel-pudo) e Aspidosperma polyneuron (peroba-rosa) não responderam à inoculação e não apresentaram colonização micorrízica, enquanto as demais espécies apresentaram lonização que variou de muito elevada a muito baixa, indicando que a ocorrência da co-lonização de MA é generalizada entre as espécies arbóreas nativas. Zangaro et al. (2005 e 2007) avaliaram também a influência da fertilidade do solo e da morfologia radicular sobre a colonização micorrízica durante o estabelecimento e crescimento de mudas de espécies arbóreas nativas do Sul brasileiro. Os autores verificaram que, independente-mente da fertilidade do solo, as espécies pioneiras e as secundárias iniciais inoculadas com FMA apresentaram uma tendência de reduzir o comprimento e a incidência pelos F
Fiigguurraa 1166..88 --Razão (tratamento inoculado/controle sem inoculação) dos teores e acúmulos de P na maté-ria seca da parte aérea de diferentes grupos sucessionais e tratamentos de P e inoculação de FMA. P = superfosfato adicionado; M = inoculação de FMA, MP = M+P (Siqueiraet al., 1998).
radiculares e aumentar o diâmetro de raízes finas, quando comparadas com as plantas não inoculadas. Além disso, constatou-se que os benefícios da micorrização foram rela-cionados com as características das espécies pioneiras as quais apresentavam raízes finas e com elevada quantidade de pelos radiculares, em detrimento das características das espécies clímax que apresentam raízes mais grossas e com baixa incidência de pelos radiculares. Outra característica importante está relacionada com o peso das se-mentes destas espécies, onde se verifica que as pioneiras apresentam sese-mentes peque-nas, ou seja, com reserva insuficiente para suportar o crescimento inicial da planta, con-dições estas que permitem obter elevada resposta à micorrização, enquanto as semen-tes das espécies clímax apresentam semensemen-tes grandes (elevada reserva) e, portanto, pouco responsivas aos FMA. Plantas com reduzida área de superfície absortiva, raízes curtas com pouca ramificação, pelos radiculares curtos, baixa atividade fisiológica e ele-vada suberificação, apresentam eleele-vada resposta à micorrização (Siqueira et al., 1998; Zangaro et al., 2005). Assim, todas as espécies arbóreas pioneiras, até então estuda-das, são facilmente colonizadas e respondem muito à micorrização, enquanto no outro extremo de sucessão, as espécies clímax geralmente não são micorrizadas – se formam associação – não respondem positivamente em aumento de crescimento (Figura 9).
Os resultados destes estudos demonstram que as espécies que pertencem às fases iniciais da sucessão são mais favorecidas à simbiose micorrízica do que as espécies tar-dias. Além disso, ficou evidenciado que a inoculação com FMA beneficia a produção de matéria seca e acúmulo de nutrientes na fitomassa os quais podem ser posteriormente distribuídos no ecossistema, o que faz parte das funções das pioneiras e, como esse grupo de plantas é altamente micotrófico, pode-se assumir que as micorrizas são
F
Fiigguurraa 1166..99 --Resposta às micorrizas, estágio sucessional e peso de se-mentes em espécies arbóreas (Si-queira et al., 1998).
de significância para programas de revegetação com espécies nativas nos trópicos. Os estudos com arbóreas no Brasil são frequentes, confirmando o potencial e inte-resse dessas para o reflorestamento nos trópicos (Tabela 5). Destaca-se, no entanto, que a maioria dos estudos é conduzida em condições controladas, refletindo as dificul-dades experimentais e a inconsistência dos resultados dos efeitos da inoculação a campo. Plantas inoculadas apresentam melhor desenvolvimento no viveiro e melhor de-sempenho inicial no campo, havendo muitos relatos da ausência desses benefícios. Isso porque a responsividade em casa-de-vegetação ou no viveiro depende da fertilidade do solo, do grau de micotrofia da espécie hospedeira e do isolado fúngico (Pouyú-Rojas et al., 2006). No campo, além desses fatores, o potencial de inóculo micorrízico exerce grande influência. Se houver abundância de propágulos eficientes, as plantas não ino-culadas (mudas) tornam-se rapidamente micorrizadas e comportam-se como as sem inoculação prévia na formação. Em geral, os benefícios são acentuados e consistentes, sendo as respostas, em sua maioria, relacionadas ao favorecimento da absorção de água e nutrientes e, como consequência, aumenta a produção de raízes para alojar o simbionte nesse órgão.
Como já abordado, ocorrem outros efeitos (secundários) no maior crescimento das plantas e produção de área foliar, contribuindo para o maior aproveitamento energéti-co e sequestro de C pela via fotossintética, sendo essa uma função de grande impor-tância para o processo de recuperação de solos degradados, pois viabiliza a transferên-cia de energia para o solo, ativa a microbiota, recicla nutrientes e produz substântransferên-cias húmicas no solo (Siqueira et al., 2008). Um aspecto importante da contribuição dos FMA na recuperação de áreas degradadas está relacionado com a capacidade das plantas mi-corrizadas de aumentar a área foliar e consequente atividade fotossintética que se re-laciona diretamente com a produção de massa vegetal. Isto é fundamental para a me-lhoria da cobertura de solos degradados (redução do impacto da chuva) e possibilita maior taxa fotossintética por área (aumento na fixação de CO2) e maior fluxo de nu-trientes entre o solo e a vegetação. Em estudo com várias espécies arbóreas nativas do sudeste brasileiro, Saggin Júnior (1997) verificou que a inoculação das mudas com FMA aumentou, em média, 340% a área foliar destas plantas, com destaque para o cedro e trema. Neste trabalho, os autores verificaram que o aumento na área foliar devido à mi-corrização decresce com o grau de sucessão, sendo completamente ausente no jatobá, que é uma espécie clímax. Além disso, verifica-se que as respostas de mudas de algumas espécies arbóreas à inoculação são dependentes do suprimento de P ao solo conforme ilustrado na Figura 10, onde observa-se que algumas espécies tais como o ipê-amarelo (Tabebuia serratifolia) beneficiam-se da micorrização, mesmo em alto fornecimento de P, enquanto o açoita-cavalo (Luehea grandiflora) não responde aos FMA nesta condição, beneficiando-se da simbiose apenas em condição de baixa a média disponibilidade de
P. Há também espécies tais como o jatotá (Hymanea courbaril) em que verifica-se baixa resposta à inoculação com FMA, adição de P ou aplicação conjunta desses fatores (Car-neiro et al., 1996; Siqueira & Saggin Júnior, 2001).
Em programas visando ao emprego de micorrizas na revegetação é necessário ava-liar todas as espécies vegetais de interesse, os isolados fúngicos e suas respectivas combinações. Os efeitos de diferentes fungos, em diferentes hospedeiros, têm sido bas-tante estudados e um exemplo do tipo de resposta é apresentado na Figura 11 mostran-do que a responsividade das plantas hospedeiras depende mostran-do comportamento mostran-do fungo em relação a essas. No estudo de Pouyú-Rojas et al. (2006), avaliando o comportamen-to de 16 espécies arbóreas combinadas com 8 isolados fúngicos mais duas populações de FMA nativos, foi possível categorizar as plantas quanto à promiscuidade micotrófica em: promíscuas (generalistas): estabeleceram relação mutualística com a maioria (90%) dos fungos estudados; intermediárias: com índice de promiscuidade entre 50% e 75% F
Fiigguurraa 1166..1100 --Exemplos de respostas diferenciadas de mudas de espécies arbóreas nativas a fósforo (P) e a micorriza (M). C – controle não inoculado (Foto: cortesia J.O. Siqueira).
(maior número de espécies nessa categoria); restritivas: com índice de promiscuidade entre 25% e 50%; muito restritivas: espécies com elevada seletividade simbiotrófica. Do mesmo modo, os fungos foram classificados quanto à amplitude do índice de eficiên-cia simbiotrófica (IES), ou seja, a capacidade de estimular o crescimento de várias es-pécies hospedeiras. Foram encontrados fungos de eficiência ampla ou generalista (IES > 75%), intermediários (50% a 75%), restrita (25% a 50%) e muito restrita (< 25%). Glo-mus clarum, G. etunicatum e Entrophospora colombiana comportaram-se como genera-listas, enquanto Acaulospora scrobiculata como muito restritiva. Esses resultados suge-rem que para o emprego dos FMA no reflorestamento com espécies nativas, deve-se se-lecionar fungos e plantas mais generalistas em sua relação simbiótica. Fungos com ampla eficiência simbiótica têm maior potencial reabilitador, pois colonizam e têm efi-ciência em vários hospedeiros, facilitando a diversificação e sucessão vegetal na área. Do lado do hospedeiro, deve-se evitar plantas muito seletivas, como o cedro, e dar pre-ferência às mais promíscuas, como o açoita-cavalo e a embaúba, conforme revelado no estudo de Pouyú-Rojas et al. (2006).
Pesquisas realizadas no laboratório de Microbiologia do Solo da UFLA mostraram que a inoculação mista com vários isolados fúngicos (10 esporos mL-1 de substrato) em vivei-ro aumenta o crescimento de mudas de Peltophorium dubium, Jacaranda mimosaefolia, Senna spectabillis e Leucaena sp. em 30%, 50%, 90% e 50%, respectivamente, em re-lação ao controle não inoculado (Siqueira et al., 2007). Quando as mudas são trans-plantadas seu crescimento dependerá da fertilidade do solo e se estão ou não micorri-zadas conforme exemplo da Figura 12 para duas espécies arbóreas. Nota-se acentuado efeito da fertilidade e da época ou tipo de inoculação.
F
Fiigguurraa 1166..1111 --Massa de matéria seca da parte aérea de cedro, açoita-cavalo e embaúba (g planta-1, con-forme escala no eixo número 1) aos 9-10 meses após a germinação, inoculadas ou não com diferentes FMA. 1- S. pellucida, 2- A. scrobiculata, 3- E. colombiana, 4- G. gigantea, 5- G. margarita, 6- G. etunicatum, 7- S. gregaria, 8- Espécies de agrossistema, 9- G. clarum, 10- Espécies da floresta, 11- Controle. Círculos com li-nhas contínuas ao centro das figuras correspondem à matéria seca do controle. Tratamentos cuja produ-ção extrapola o círculo diferem (P 0,05, Tukey) do controle sem inoculaprodu-ção (Pouyú-Rojas et al., 2006).
Um aspecto de grande interesse é o desenvolvimento de tecnologia para o empre-go de semeadura direta de espécies de reflorestamento, conforme realizado por Flores-Aylas et al. (2003) os quais avaliaram os efeitos da adubação fosfatada e inoculação com Glomus etunicatum no crescimento inicial de seis espécies arbóreas pioneiras em semeadura mista e direta ao solo, sem passar pela fase de mudas. O crescimento das espécies foi favorecido pelos dois fatores, sendo os efeitos do FMA mais acentuado em condições de baixo P disponível. A elevação do nível desse nutriente no solo favoreceu a dominância de certas espécies como a gravitinga, enquanto a micorrização em P mo-derado garantiu um crescimento mais equilibrado entre as espécies.
Solos degradados geralmente apresentam severas limitações nutricionais como de N e P e, como as MA aumentam a absorção destes nutrientes, esta simbiose contribui para a melhoria da fertilidade do solo e melhoria do ambiente edáfico para o estabele-cimento de novas espécies no local (Souza & Silva, 1996). Se os efeitos das MA na ab-sorção de N pelas plantas forem tão generalizados quanto aqueles verificados para o P, o papel das MA na funcionalidade de ambientes degradados será maior do que tem sido considerado atualmente. Os primeiros estudos utilizando espécies leguminosas nativas de rápido crescimento revelaram que a dupla inoculação com FMA e bactérias fixadoras de nitrogênio (BFN) é uma estratégia importante para a revegetação de áreas degrada-das, proporcionando melhorias nos atributos físicos, químicos e biológicos do solo (Franco et al., 1991).
De maneira geral, as espécies de leguminosas arbóreas noduladas apresentam alta demanda de P, oferecendo oportunidade para a contribuição das MA em sinergismo com rizóbio, um fenômeno já muito bem documentado (Souza & Silva, 1996). A maior absorção de P, além de interferir diretamente no processo de fixação do N2, aumenta a produção F
Fiigguurraa 1166..1122 --Micorriza arbuscular: fator determinante do crescimento pós-transplante de espécies arbó-reas em condições de baixa fertilidade (Pouyú-Rojas & Siqueira, 2000).
bém tem sido demonstrado que algumas espécies arbóreas só respondem a N-mineral quando são micorrizadas (Pereira et al., 1996). Vários estudos envolvendo os efeitos da micorrização sobre o crescimento de mudas de leguminosas arbóreas foram realizados pelo grupo de pesquisadores da Embrapa Agrobiologia, os quais verificaram benefícios generalizados dos FMA sobre o crescimento e sobrevivência de várias leguminosas, den-tre elas Copaifera martii (copaíba), Dimorphandra macrostachya (fava-pomba), Cassia leiandra (mari-mari), Chamaecrista desvauxii (rabo-de-pitu), Peltogyne venosa (pau-roxo-da-várzea), Sclerolobium paniculatum (táxi branco) (Caldeira et al. (1997, 1999a,b), além de outras leguminosas provenientes de Porto Trombetas (PA) tais como Adenanthera pavonina, Mimosa guilandenae e Enterolobium schomburgkii (Caldeira et al., 2003). Estes resultados evidenciam que a relação rizóbio-MA é de grande interesse na recupe-ração ambiental, onde os solos são extremamente deficientes em N e P e a introdução de leguminosas noduladas e micorrizadas em áreas degradadas tem tido bastante su-cesso (Franco et al., 1995; Faria et al., 1998; Franco & Balieiro, 2000).
Estudos recentes têm demonstrado que o uso combinado de espécies de legumino-sas com BFN e FMA aumenta o sequestro de C e N no solo, atingindo taxas da ordem de 1,73 e 0,13 t ha-1 ano-1, respectivamente, em um período de 13 anos de recupera-ção de áreas degradadas (Macedo et al., 2008). Nesse mesmo estudo, os teores de C na fração leve livre e oclusa da matéria orgânica, nas áreas de mata nativa e recupera-das, foram superiores aos observados para as áreas desmatarecupera-das, e isso implica maior biodisponibilidade da matéria orgânica do solo, dado que o C-fração leve é considera-da umas considera-das frações mais lábeis de C no solo. Tem sido demonstrado que as legumi-nosas podem adicionar quantidades superiores a 300 kg ha-1 de N, contribuindo para a qualidade do material orgânico e o enriquecimento do solo (Franco et al., 1992). Neste caso, as plantas aumentam o aporte de N e C ao solo e isso reduz a relação C/N o que favorece a mineralização e ciclagem dos nutrientes da matéria orgânica (Costa et al., 2004) e aumenta a produção de húmus, importante fator de recuperação do solo recen-temente revisado em Siqueira et al. (2008).
Os efeitos da inoculação de FMA e da adubação orgânica sobre o crescimento de es-pécies leguminosas de rápido crescimento foi avaliado por Mendes Filho (2004) em re-jeito da lavra de cassiterita na Floresta Nacional do Jamari (RO). Neste trabalho, os pes-quisadores verificaram que a associação da adubação orgânica com a inoculação micor-rízica favoreceu mais a produção de matéria seca da parte aérea, produção de nódulos e acúmulo de N e P no feijão-guandu e acácia do que a adubação com composto orgâni-co sem inoculação miorgâni-corrízica. Além disso, verifiorgâni-cou-se que a inoculação orgâni-com FMA orgâni- contri-buiu para o aumento da quantidade de micélio externo total para a maioria das espécies testadas no rejeito. Com isso, ficou demonstrado neste estudo que o sucesso da reve-getação do rejeito de mineração de cassiterita depende da adição de composto
orgâni-co o qual é essencial para o estabelecimento das plantas e da microbiota do solo e que plantas inoculadas com FMA se desenvolvem melhor no rejeito do que plantas não mi-corrizadas.
Almeida & Raymundo-Júnior (2006) estudaram em casa-de-vegetação a contribuição de vários FMA sobre o crescimento da espécie arbórea Anadenanthera falcata (angico-do-cerrado) em solo de área desmatada do cerrado e verificaram que a dupla inocula-ção com rizóbio e FMA melhorou a formainocula-ção de nódulos do sistema radicular em 341% e a colonização micorrízica em 226%, proporcionando aumentos em altura, número de folhas e do diâmetro do colo de A. falcata correspondentes a 72%, 71% e 15%, respec-tivamente, demonstrando o importante papel destas simbioses e do sinergismo entre FMA e BFN no estabelecimento de espécies no solo degradado. Em outro estudo, vá-rias espécies arbóreas dentre elas Acacia longifolia Willd. (acácia), Tipuana tipu Benth (tipuana), Mimosa bimucronata (DC) O. Kuntze (maricá) e Mimosa scabrella Benth. (bra-catinga) inoculadas com FMA e BFN foram submetidas a um solo degradado pela mine-ração após a extmine-ração de xisto pirobetuminoso em São Mateus do Sul (PR). A contami-nação do solo provocou alta taxa de mortandade entre as espécies estudadas, no en-tanto, estas espécies, quando inoculadas, apresentaram melhor estabelecimento des-tas espécies neste solo (Maschio et al., 1997). Estudos realizados por Faria et al. (1998) demonstraram também os efeitos benéficos da dupla inoculação (rizóbio e FMA) em áreas de restinga no Maceió (Al) e em áreas degradadas pela mineração após a extra-ção da bauxita em Porto de Trompetas (PA).
Pralon & Martins (2001) estudaram os efeitos da inoculação de Glomus clarum e FMA nativos (juntamente com rizóbio) em mudas de sabiá (Mimosa caesalpiniaefolia) e ve-rificaram maior taxa de colonização micorrízica nas mudas inoculadas com FMA nativos frente ao G. clarum, demonstrando a maior adaptabilidade do inóculo nativo às condi-ções do substrato, que são determinantes no estabelecimento da simbiose. Além disso, os autores verificaram que mudas inoculadas com os microssimbiontes apresentaram aumentos significativos no peso da matéria seca e nos teores de N e P em relação ao tratamento-controle sem inoculação. Em vista da significância dos FMA na absorção de nutrientes e também na indução de alterações fisiológicas na planta, espera-se que as micorrizas arbusculares possam atenuar os efeitos negativos da salinidade. Um estudo inédito foi realizado por Tavares (2007) no qual se avaliou o efeito da inoculação de uma mistura de FMA sobre o crescimento do sabiá (Mimosa caesalpiniaefolia) em solo artificialmente salinizado com a adição de cloreto de sódio (NaCl), obtendo-se conduti-vidade elétrica variando de 0,7 a 4,2 dS m-1. Constatou-se que plantas micorrizadas apresentaram menor sensibilidade ao estresse salino com consequente aumento na ab-sorção de vários nutrientes, principalmente fósforo, potássio, cálcio, resultando em uma maior proteção da planta contra os efeitos da salinidade exercidos pelo aumento da concentração de Na nos tecidos.
tração de argila, Schiavo (2005) avaliou o efeito de FMA sobre o crescimento e nutrição de mudas de duas leguminosas (Acacia mangium e Sesbania virgata) e uma espécie não-leguminosa (Eucalyptus camaldulensis). Em casa-de-vegetação, as mudas de acácia e sesbânia inoculadas com os FMA apresentaram maior altura, diâmetro do colo e matéria seca da parte aérea em relação às não inoculadas. Além disso, os autores verificaram que os FMA proporcionaram aumentos nos conteúdos de N, P e Zn para a acácia da ordem de 22%, 71%, e 67%, respectivamente; e nas mudas de sesbânia de 39%, 48%, 56%, 24%, 105% e 54% para N, P, Ca, Mg, Mn e Zn, respectivamente. Nos estudos de campo, verificou-se que as espécies em plantio na cava de extração de argila apresentaram ele-vada sobrevivência (> 80%) e rápido crescimento, sendo verificado efeito positivo dos FMA na absorção de Ca e Mg pela acácia e sesbânia, enquanto para o eucalipto a micor-rização favoreceu a absorção de N, P e Mg. Neste estudo, ficou evidenciado que a utili-zação de leguminosas arbóreas inoculadas com FMA selecionados pode ser uma boa estratégia de revegetação solos degradados pela extração de argila, melhorando as ca-racterísticas químicas, físicas e microbiológicas do solo e, em consórcio, estas espécies podem contribuir para o crescimento de espécies não leguminosas como o eucalipto.
Os estudos realizados no Brasil demonstram que o uso de leguminosas noduladas e micorrizadas mostra-se muito promissor como técnica de recuperação de áreas degra-dadas, uma vez que há grande diversidade de espécies da família das leguminosas, com características de crescimento em condições edafoclimáticas diversas. Para maiores in-formações sobre aspectos silviculturais e de adaptação ambiental de leguminosas ar-bóreas com potencial de uso na recuperação de áreas degradadas, consultar Souza & Silva (1996). Para maximizar o sinergismo entre a fixação biológica de N2 e a micorriza-ção, o qual é atribuído à melhoria do estado nutricional de P, há a necessidade da se-leção conjunta de BFN e FMA de alta eficiência no uso e na absorção de nutrientes, além dos organismos selecionados serem competitivos com a população nativa do solo. A Embrapa Agrobiologia vem realizando uma série de pesquisas relacionadas à seleção de BFN e FMA eficientes para espécies florestais visando à recuperação de áreas degra-dadas, cujas informações encontram-se disponíveis no site
http://www.cnpab.embrapa.br/publicacoes/recup_degrad.html
Considerações Finais
Os estudos sobre as micorrizas arbusculares em áreas degradadas têm despertado gran-de interesse nas últimas décadas, inclusive no Brasil, ongran-de avanços consigran-deráveis acon-teceram no conhecimento do papel biocontrolador dos FMA em diversas situações de solos degradados e seu potencial de aplicação na recuperação de áreas degradadas.
Os FMA são de ocorrência generalizada mesmo em ambientes com avançado grau de degradação e vários aspectos do seu ciclo de vida são muito sensíveis às
interferên-cias no ecossistema que levam à degradação do solo. Portanto, são importantes sen-sores ambientais e, consequentemente, têm grande importância no monitoramento des-tas áreas. Além disso, a seleção de isolados de FMA destes ambientes com funções be-néficas às plantas hospedeiras pode contribuir para o estabelecimento da vegetação e recuperação de áreas degradadas. De fato, vários estudos foram conduzidos no Brasil nos últimos 30 anos envolvendo o papel da simbiose micorrízica no crescimento de vá-rias gramíneas e espécies arbóreas de interesse para a recuperação ambiental, incluindo várias espécies de leguminosas, com potencial de emprego em ambientes degradados. No entanto, a maioria destes estudos foi realizada em condições controladas, havendo a necessidade de avanços científicos reais sobre a aplicação de FMA no campo de modo a se obter tecnologias para uso na recuperação de áreas degradadas.
Em função de sua grande extensão e condições de solo e clima diferentes e com vo-cação para sistemas de produção agrícola e atividades de mineração, o Brasil necessi-ta de uma política governamennecessi-tal para fomennecessi-tar as pesquisas de necessi-tal maneira a propor-cionar a integração entre os diversos grupos de pesquisa existentes em cada região priorizando as características regionais, reduzindo assim pesquisas isoladas e com pouco impacto. Neste sentido, várias questões ainda não foram totalmente esclarecidas sobre o papel das micorrizas sob diferentes situações de solos degradados, tornando-se um dos grandes desafios para os micorrizologistas brasileiros.
Literatura Citada
Almeida, A.F. & Raymundo-Júnior, O. Crescimento de mudas de Anadenanthera falcata,em casa-de-vegetação, inoculadas com rizóbio e micorrizas. Holos Environ., 6(1):22-30, 2006. Batista, Q.R.; Freitas, M.S.M.; Martins, M.A. & Silva, C.F. Bioqualidade de área degradada pela
extração de argila revegetada com Eucalyptus spp e Sabiá. Rev. Caatinga, 21(1):169-178, 2008.
Bento, R.A.; Ferreira, T.C.; Simões, M.A.; Miranda, R.A.; Saggin-Júnior, O.J.; Pitard, R.M.; Straliotto, R.; Silva, E.M.R.; Tavares, S.R.L.; Landa, F.H.T.G. & Volpon, A.G.T. Desenvolvimento de mudas de sabiá e acácia micorrizadas e noduladas em solo contaminado por petróleo condicionado por dois hidrorretentores. In: Congresso Brasileiro de Ciência do Solo, 31., Gramado, Socieda-de Brasileira Socieda-de Ciência do Solo, 2007. CD-ROM.
Bi, Y.-L.; Wu, F.-Y. & Wu, Y.-K. Application of arbuscular mycorrhizal in ecological restoration of areas affected by coal mining in China. Acta Ecol. Sin., 25:2068-2073, 2005.
Burity, H.A.; Lyra, M.C.C.P.; Souza, E.S.; Mergulhão, A.C.E.S. & Silva, M.L.R.B. Efetividade da inocu-lação com rizóbio e fungos micorrízicos arbusculares em mudas de sabiá submetidas a dife-rentes níveis de fósforo. Pesq. Agropec. Bras., 35:801-807, 2000.
Caldeira, M.V.W.; Silva, E.M.R.; Franco, A.A. & Watzlawick, L.F. Influência de fungos micorrízicos ar-busculares sobre o crescimento de três leguminosas arbóreas. Rev. Acad. Ci. Agr. Amb., 1(1):27-32, 2003.
Caldeira, M.V.W.; Silva, E.M.R.; Franco, A.A. & Zanon, M.L.B. Efeito de fungos micorrízicos arbuscu-lares no desenvolvimento de duas leguminosas arbóreas. Cienc. Florest., 9(1):63-70, 1999a.
