UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA

UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA

“A comunidade de vespas sociais (hymenoptera, vespidae) de uma região de cerrado: variação temporal e espacial”.

Willian Nogueira Chaibub

Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências, Área: Entomologia

RIBEIRÃO PRETO – SP 2013

Willian Nogueira Chaibub

“A comunidade de vespas sociais (hymenoptera, vespidae) de uma região de cerrado: variação temporal e espacial”

Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências, Área: Entomologia

Orientador: Prof. Dr. Kleber Del Claro

RIBEIRÃO PRETO – SP 2013

Autorizo a reprodução e divulgação total ou parcial deste trabalho, por qualquer meio convencional ou eletrônico, para fins de estudo ou pesquisa desde que citada a fonte.

Chaibub, Willian Nogueira

“A comunidade de vespas sociais (hymenoptera, vespidae) de uma região de cerrado: variação temporal e espacial” Ribeirão Preto-SP, 2013.

35p.

Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências, Área: Entomologia

Orientador: Del-Claro, Kleber.

AGRADECIMENTOS

-Ao Professor Dr. Kleber Del Claro pela oportunidade de realizar este mestrado, pela paciência e confiança, respeito e determinação de extrair o máximo possível de meu potencial. É um grande exemplo de pessoa que prioriza a família e incluí todos em que confia a ela e merece muito mais do que pude dar a ele.

-Ao CNPq pela bolsa concedida que propiciou o meu suporte financeiro durante toda

a execução deste mestrado.

-Ao Programa de Pós-Graduação em Entomologia pela oportunidade de desenvolver

o trabalho.

-A colega de laboratório Dra. Denise Lange que me ajudou em várias etapas de

minha pesquisa. E a todos os outros integrantes do Laboratório de Ecologia

Comportamental(LECI) que de alguma forma engrandeceram a pesquisa com dicas, conselhos e críticas.

-Aos amigos biólogos Rafael Campos e Gustavo do Carmo pelas ajudas nas idas para

campo, hospedagens e identificação de material botânico.

- Aos meus pais, irmãos e namorada pelo apoio emocional durante toda a pesquisa. -A secretária do PPG em Entomologia da FFCLRP-USP, Renata Andrade Cavallari,

pela disposição de ajudar em todos os assuntos burocráticos.

-A amiga e psicóloga Natália Galdiano pelas conversas e terapias.

-A todos que de alguma forma me apoiaram durante esta pesquisa e caminhada e que

sempre torceram para meu sucesso e acima de tudo pela minha felicidade. Muito obrigado a todos.

RESUMO

Dentre os Hymenoptera, as vespas sociais são, talvez, aqueles que maiores aversões causam aos humanos pelo comportamento agressivo na proteção dos ninhos e capacidade de ferroar.Porém, apresentam também variadas capacidades positivas, por exemplo, as vespas são visitantes florais e podem ser polinizadoras além de atuarem no controle populacional de herbívoros. Embora comuns em toda a parte do Brasil poucos estudos procuraram avaliar a ação do homem nos ambientes em que elas se encontram sobre a sua comunidade, principalmente no Cerrado. O presente estudo utilizou-se de um levantamento passado da área que sofria com a ação antrópica, que não ocorre mais, e avaliou o impacto do fogo na comunidade de vespas sociais no decorrer do tempo. O trabalho de campo foi conduzido nos meses de fevereiro de 2012 até o mês de janeiro de 2013 na Reserva Ecológica do Clube de Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU) e na Estação Ecológica do Panga (EEP) ambos no território da cidade de Uberlândia-MG. Foram encontrados 401 indivíduos distribuídos em 25 espécies e 10 gêneros de vespas sociais nas duas áreas avaliadas. Foram utilizados para a amostragem três métodos de coleta: busca ativa, armadilha atrativa e amostragem pontual. A diversidade de espécies encontrada na CCPIU antes do fogo era maior (1,063) comparada a 10 anos após (0,916) e não houve a captura de nenhuma espécie que não havia sido encontrada na área do estudo anterior (Tabela 3). Também não foi encontrada diferença na abundância total de indivíduos e riqueza total de espécies de vespas sociais capturadas nas duas áreas (t=1,015; p=0,321; e t=0,890; p=0,383, respectivamente). Pode-se atribuir ao fato de que as queimadas que ocorreram durante o estudo anterior,

eliminaram espécies da área que ainda não conseguiram ainda se reestabelecer, pois não tinham ninhos próximos.

ABSTRACT

Among the Hymenoptera, social wasps are perhaps those who dislikes larger cause to human aggressive behavior in protecting nests and ability to sting. However, also have positive capacities varying, for example, wasps are floral visitors and can be pollinating as well as acting to control the population of herbivores. Although common in every part of Brazil a few studies have attempted to evaluate the action of man in the environments in which they are about their community, especially in the Cerrado. This study used a survey last area that suffered from human action, which no longer occurs, and evaluated the impact of fire in the community of social wasps over time. Fieldwork was conducted from February 2012 through the month of January 2013 in the Reserva Ecológica do Clube de Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU) and the Estação Ecológica do Panga (EEP) both within the city of Uberlândia-MG. We found 401 individuals distributed in 10 genera and 25 species of social wasps in two areas evaluated. Were used to sample three collection methods: active search, attractive and trap sampling. The diversity of the species found in CCPIU before the fire was higher (1.063) compared to 10 years (0.916) and there was no capture species that was not found in the previous study (Table 3). There was also no difference in the total abundance and total species richness of social wasps captured in two areas (t = 1.015, p = 0.321, t = 0.890, p = 0.383, respectively). Can be attributed to the fact that the fires that occurred during the previous study, eliminated species in the area that have not yet been able to reestablish themselves because they had nests nearby.

SUMÁRIO

INTRODUÇÃO E REVISÃO BIBLIOGRÁFICA...1

MATERIAIS E MÉTODOS...6

Área de estudo...6

Período de estudo...6

Identificação das vespas sociais coletadas...7

Procedimentos de coleta...7

Análise dos dados...8

RESULTADOS...10

Fauna de vespas sociais das duas áreas...10

Interações vespas sociais e plantas...15

Efeito da queimada sobre a fauna de vespas sociais do CCPIU...19

DISCUSSÃO...22

CONSIDERAÇÕES FINAIS...25

1

1- INTRODUÇÃO E REVISÃO BIBLIOGRÁFICA:

Os insetos são os animais mais abundantes e diversos do ambiente terrestre, havendo uma predominância entre eles de besouros, borboletas, vespas, abelhas e formigas (GALLO et al., 2002). Assim sendo, dentre as maiores ordens de insetos

destacam-se os Hymenoptera com cerca de 130 mil espécies (GILLOTT, 1995, RAFAEL

et. al. 2012). Esta ordem está dividida em mais de 60 famílias, sendo Formicidae, Apidae e Vespidae as mais conhecidas e com grande importância social e ecológica (GALLO et al., 2002). Hymenoptera forma um grupo de grande interesse, ecológico e

comercial, devido às suas interações ecológicas, biológicas e comportamentais. São fundamentais nas cadeias tróficas por apresentarem interações mutualísticas ou facilitadoras com as plantas (e.g. Bronstein 2009), como polinização cruzada nas angiospermas (e.g. Soares et al. 2010), atuação na dispersão de sementes (formigas; e.g. Belchior et al. 2012) e proteção das plantas contra invertebrados herbívoros (vespas e formigas; e.g. Torezan-Silingardi 2011), podendo ainda constituir importantes agentes no controle biológico de pragas (GULLAN&CRASNSTON, 1996; PREZOTO,1999;

PREZOTO&MACHADO,1999). Uma característica marcante neste grupo é a presença de

diferentes níveis de socialidade. Muitas espécies desenvolveram desde formas simples de cuidado parental, cooperação eventual do cuidado do ninho até a eussocialidade (GILLOTT, 1995).

Dentre os Hymenoptera, as vespas são, talvez, aqueles que maiores aversões causam aos humanos pelo comportamento agressivo na proteção dos ninhos e capacidade de ferroar (GULLAN&CRASNSTON, 1996). Porém, apresentam também

variadas capacidades positivas, por exemplo, as vespas são visitantes florais e podem ser polinizadores (FAEGRI& VAN DER PIJL, 1979). Os estudos que destacam a ação

2 mutualística deste taxa, como agentes polinizadores são recentes (HUNT et al., 1991;

OLIVEIRA et al.,1991;VITALI&MACHADO,1995;SANTOS et al., 1998; VITALI-VEIGA &

MACHADO, 2001; NAZARENO, 2007; JANDÉR, 2010). Em geral, as vespas são atraídas

por vegetais de flores brancas, com corolas curtas e dispostas em inflorescências congestas. As flores visitadas têm características morfológicas compatíveis com o aparelho bucal dos Vespidae, ou seja, flores radiais com cálice curto e néctar exposto. Cerca de 80% das plantas visitadas por vespas na Costa Rica apresentam estas características florais (HEITHAUS, 1979) Na alimentação as vespas, geralmente, utilizam

o néctar para os adultos e suas larvas alimentam-se de imaturos e adultos de outros artrópodes (MARTINS &PIMENTA 1993).

Vespas sociais são predadores de vários insetos, constituindo agentes importantes na cadeia alimentar, o que confere importância no controle biológico, como Agelaia pallipes (antigo gênero Stelopolybia) (MACHADO et al., 1987), Polybia sericea

(MACHADO et al., 1988) e Polistes simillimus no controle de Spodoptera frugperda

(Smith, 1876), a principal praga da lavoura do milho (Zeamays, Linnaeus, 1775), PREZOTO et al., 1994; PREZOTO, 1999; PREZOTO&MACHADO, 1999).

Os vespídeos sociais da região tropical pertencem à família Vespidae sendo esta dividida nas subfamílias: Massarinae, Eumeninae, Eupariginae, Stenogastrinae, Vespinae, e Polistinae (CARPENTER, 1993). A subfamília Vespinae encontra-se na

região Holoántartica e oriental tropical, já Stenogastrinae é endêmica da região oriental tropical (CARPENTER,1991).

Entre as vespas sociais destaca-se a subfamília Polistinae com 29 gêneros e mais de 800 espécies descritas. Essa subfamília é abundante e diversa nos trópicos, especialmente no novo mundo onde as espécies apresentam uma acentuada diversidade morfológica e comportamental (CARPENTER, 1991). Essa sub-família é dividida em

3 quatro tribos, Ropalidiini, Epiponini, Polistini, e Mischocytarini. A tribo Ropalidiini possui cerca de 100 espécies distribuídas na África, sul da Ásia, Índia e Austrália. A tribo Epiponini apresenta 20 gêneros encontrados principalmente na América do Sul e Norte. A tribo Polistini apresenta um gênero, Polistes com 150 espécies, que são encontradas principalmente no continente americano, e a tribo Mischocytarini que possui também apenas um gênero, Mischocyttarus, com mais de 100 espécies descritas (SPRANDBERY, 1973, CARPENTER &MARQUES, 2001). Na América do Sul, há somente

representantes de Polistinae, com exceção da presença de Vespula germânica introduzida no Chile (Akre& Davis, 1978 apud Marques, 1989).

O Brasil apresenta uma das maiores entomofaunas do mundo, porém é necessário ampliar o conhecimento sobre os Himenópteros, principalmente as vespas (CAMPOS et al., 2007). Esse problema é evidenciado nos poucos trabalhos de

levantamentos de espécies encontrados na literatura: Horto Florestal “Navarro de Andrade” de Rio Claro – SP (RODRIGUES &MACHADO, 1982); Cruz das Almas – BA

(MARQUES et al., 1993); Cerrados no Mato Grosso (DINIZ &KITAYAMA, 1994, 1998);

Pomares em Goiânia – GO (SANTOS, 1996); Maracá – RO (RAW, 1998a); Cerrados no

Distrito Federal (RAW, 1998b); Campus da UFJF em Juiz de Fora – MG (LIMA et al.,

2000); Reserva Biológica Ferreira Penna em Caxiuanã – PA (SILVEIRA, 2002). No

Distrito Federal em um trabalho de quase duas décadas sobre a diversidade de vespas (Raw,2004) mostrou uma ocorrência de 62 espécies conhecidas, distribuídas em 16 gêneros, incluindo 48 novos registros , que incluem duas espécies novas (RAW, 2004).

Outros estudos foram feitos no Município de Barroso, MG em uma área conhecida como Mata do Baú (SOUZA &PREZOTO, 2006); Uberlândia-MG na Reserva Ecológica e

Clube de Caça e Pesca Itororó (CAMPOS et al., 2007) e na Caatinga, na cidade de

4 O Cerrado originalmente ocupou 25% do território brasileiro (GOODLAND,1971;

EITEN, 1972), constituindo o bioma com maior biodiversidade entre as savanas e mesmo

assim existem poucos estudos sobre a distribuição, densidade de colônias e sazonalidade de espécies de vespas neotropicais (e.g. DINIZ &KITAYAMA, 1994, 1998;

HENRIQUES et al, 1992; RAW 1998; CLEMENTE et. al., 2012; CLEMENTE et. al.,

2013).

As áreas de Cerrado no sudeste do Brasil encontram-se hoje muito fragmentadas e sujeitas à frequente ação antrópica, principalmente fogo, como tem ocorrido nas savanas de todo o mundo (e.g. Langveldet al 2003). Um dos tópicos atuais e centrais na ecologia de comunidades é tentar compreender como a fragmentação de ecossistemas e a ação humana podem estar interferindo e em que velocidade sobre a diversidade de espécies e interações em áreas naturais (RICKLEFS, 2003). Em geral, estudos sobre

levantamentos de espécies animais do Cerrado são escassos na literatura, embora seja um dos ecossistemas mais ameaçados do planeta (citações em OLIVEIRA &MARQUIS,

2002).

Recentemente, ELPINO-CAMPOS et al. (2007) fizeram um levantamento das espécies de vespas sociais em uma área de Cerrado do Triângulo Mineiro. Neste estudo os autores trabalharam em uma área fragmentada, próxima à zona Urbana e com frequente ação de fogo causado por ação antrópica. Entretanto, após as coletas de Elpino- Campos et al. (2007), que ocorreram entre os meses de outubro de 2003 a novembro de 2004, nos últimos seis anos a área passou a ser mais bem monitorada, ficando livre da ação de fogo (Kleber Del-Claro commun. pess.), um agente devastador sobre as populações de vespas que em sua maioria nidificam em ramos e troncos da vegetação arbórea (JEANNE & MORGAN, 1992). Assim sendo, o estudo de ELPINO-CAMPOS et al. (2007) torna-se uma interessante ferramenta para investigações futuras

5 que queiram examinar o impacto do fogo sobre a diversidade de vespas sociais no cerrado, principalmente tentando compreender o efeito da variação temporal e do tamanho da área nesses processos. Uma parte do presente estudo foi desenvolvido na mesma área de ELPINO-CAMPOS et al. (2007) e teve a intenção de aproveitar esta oportunidade ímpar, para avaliar as seguintes hipóteses: a) Numa mesma área geográfica, com a redução da ação antrópica ao longo do tempo (fogo), houve um incremento significativo na diversidade e abundância de vespas sociais? b) Em comparação com outra área, de maior continuidade física, mais distante do centro urbano e com menor pressão antrópica (Estação Ecológica do Panga), irá apresentar uma maior diversidade e abundância de vespas sociais? e ainda, c) em comparação com essas duas áreas o que pode ser observado sobre os padrões de interações das vespas sociais com as espécies vegetais.

6

2- MATERIAL E MÉTODOS

2.1 Área de estudo

O estudo de campo foi conduzido em áreas de cerrado da Reserva Ecológica do Clube de Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU) (15º57’S, 48º12’W; altitude 863 m; 127 ha) bem como na Estação Ecológica do Panga (EEP), da Universidade Federal de Uberlândia (UFU), registrada no IBAMA como uma Reserva Natural de Patrimônio Natural – (RPPN), Uberlândia, MG (19º09’S, 48º23’W; altitude 840 m; 400 ha). A vegetação na reserva ecológica da CCPIU é caracterizada pela presença de vereda, campo úmido, sensu stricto, cerrado, mata mesófila e mata de galeria (veja Réu & Del-Claro 2005, Torezan-Silingardi 2011 para uma caracterização da área). Na Estação Ecológica do Panga, vereda, campo úmido, campo sujo, campo cerrado, sensu stricto, cerrado, cerradão, floresta mesófila, mata de encosta e mata de galeria são encontradas (detalhes da área em Torezan-Silingardi & Oliveira 2004).

As duas áreas apresentam condições climáticas com duas estações bem definidas: seca e úmida, podendo apresentar tanto temperaturas acima de 35ºC, como geadas esporádicas durante o inverno seco. As precipitações anuais e as médias diárias de temperatura oscilam, respectivamente, em torno de 1.550 mm e 22ºC (Nimer & Brandão, 1989).

2.2 Período de estudo

O estudo foi conduzido de fevereiro de 2012 até o mês de janeiro de 2013, entre nove e dez anos após o último episódio de fogo na área do CCPIU. Durante esse

7 período foram conduzidas coletas quinzenais em cada uma das áreas nas horas de maior atividade das vespas sociais (das 9 às 16 horas) em dias de condições meteorológicas semelhantes (poucas nuvens). Foi acumulado no final do trabalho um total de 768 horas de trabalho de campo.

2.3 Identificação das vespas sociais coletadas

Os indivíduos coletados foram fixados em álcool 70% e transportados ao Laboratório de Ecologia Comportamental e de Interações (LECI) da Universidade Federal de Uberlândia, para a montagem e identificação seguindo chave de identificação proposta por CARPENTER e MARQUES (2001). Os indivíduos foram posteriormente

comparados e incorporados à coleção permanente do laboratório. Um exemplar de cada espécie será depositado no Museu da Biodiversidade do Cerrado da Universidade Federal de Uberlândia

2.4 Procedimentos de coleta

Para as coletas das espécies de vespas sociais foram utilizados os métodos de busca ativa, amostragem pontual e armadilha atrativa nas áreas de Cerradão, Campo Cerrado e Mata Ciliar, os quais têm sido utilizados em trabalhos de diversidade de vespas sociais (SILVEIRA et al., 2005; SOUZA &PREZOTO, 2006; CAMPOS et al., 2007;

MELO, 2007; Clemente et al. 2012).

Busca ativa: foi realizada no período das 9:00 as 16:00 horas que é o período de maior atividade das vespas, através de percursos em trilhas já estabelecidas. Foi feita vistoria em locais de afloramentos rochosos, cavidades em tronco de árvores, dossel, e

8 os indivíduos foram coletados com auxílio de uma rede entomológica (DINIZ &

KITAYMA,1994).

Amostragem pontual: foi feita nas plantas em floração que foram vistoriadas pelo coletor. Para cada planta florida onde era observada uma vespa forrageando, o observador permaneceu por dez minutos, neste período foram coletadas todas espécies de vespas sociais visitantes com o auxílio de uma rede entomológica (LORENZON et al.,

2003). As plantas foram identificadas e anotadas as características florais. Esse método foi descrito por SANTOS (2000) e já foi utilizado em alguns levantamentos de vespas sociais no Brasil (AGUIAR 2003; LORENZON et. al., 2003; CLEMENTE e DEL-CLARO 2010).

Armadilha atrativa: para a confecção das armadilhas foram utilizadas garrafas “Pet” de dois litros de cor verde com uma abertura lateral. Como atrativo para as vespas sociais foi utilizado suco de maracujá natural (200 gramas de açúcar cristal para cada litro de suco) (SOUZA &PREZOTO, 2006). Num total de 10 armadilhas foram espalhadas

no local de estudo (respeitando uma distância mínima de 30 metros entre cada uma) onde eram vistoriadas semanalmente para evitar a decomposição dos indivíduos atraídos. O líquido final era filtrado e as vespas separadas umas das outras e fixadas em álcool etílico 70% para posterior identificação.

2.5 Análises dos dados

A diversidade de espécies de vespas sociais de cada área avaliada foi calculada por meio do índice de Shannon-Weaner utilizando o programa BioDiversity Professional versão 2.0. Dados de abundância de indivíduos e riqueza de espécies foram

9 comparados entre as áreas avaliadas por meio do teste t de Student. Análise de variância (Anova) foi utilizada para verificar se existia diferença na eficiência entre os métodos de captura. O teste t pareado de Student foi utilizado para comparar a abundância de indivíduos e riqueza de espécies antes e após o fogo na CCPIU.

Para conhecer as propriedades da rede de interação entre vespas sociais e plantas foram construídas duas matrizes de adjacência contendo as abundâncias das interações para as duas áreas amostradas: CCPIU e EEP. Posteriormente, foram calculadas, para ambas as redes, as seguintes métricas: grau das espécies de vespas e plantas; grau médio de cada grupo (vespas e plantas); conectância das redes; e grau de especialização da rede (H2’). A conectância foi calculada de acordo com JORDANO (1987) e

posteriormente multiplicada por 100 para se obter o valor percentual. O grau médio das espécies para os dois grupos (vespas e plantas) foi calculado usando a média aritmética dos graus das espécies (número de espécies de plantas que cada espécie de vespa interagiu) de cada grupo (ver BASCOMPTE & JORDANO 2007). Para verificar o grau de especialização da rede foi calculado o índice de especialização quantitativo (H2’).

Esse índice é uma medida bidimensional derivada do índice de Shannon que varia de 0 (extrema generalização) a 1,0 (extrema especialização) (BLÜTHGEN et al. 2006).

Além das métricas para caracterização da rede, foi calculado o grau de especialização (d') das espécies de vespas para cada rede. Esse índice é uma medida da distância normalizada Kullback-Leibler que mede a especialização de uma espécie baseada na frequência do número total de interações em rede. De acordo com Blüthgen et al. (2006), este índice varia de 0 a 1,0, indicando extrema generalização e especialização das espécies, respectivamente. O cálculo dos índices H2’ e d’ e a

10

3- RESULTADOS

3.1. Fauna de vespas sociais das duas áreas

Foram encontrados 401 indivíduos distribuídos em 25 espécies e 10 gêneros de vespas sociais nas duas áreas avaliadas. A Estação Ecológica do Panga (EEP) apresentou maior riqueza de espécies (23 espécies) comparada com o Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU), com 18 espécies. O índice de diversidade também foi maior na EEP comparado ao CCPIU (1,019 e 0,916, respectivamente). Apesar de terem sido encontradas maior riqueza e diversidade de espécies na EEP, maior número de indivíduos de vespas sociais foram encontrados no CCPIU (ver Tabela 1). A curva do coletor também diferença entre as áreas, se estabilizando no CCPIU, mas ainda apresentando inclinação para cima, ou seja, possibilidade de ocorrência de novas espécies na EEP (Figura 1).

Tabela 1: Abundância das espécies de vespas encontradas na Reserva Ecológica do

Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU) e na Estação Ecológica do Panga (EEP) no município de Uberlândia, MG, no período de fevereiro de 2012 a janeiro de 2013. Os métodos de captura dos indivíduos significam: (Bt) busca ativa; (Ap) amostragem pontual; e (At) armadilha atrativa.

Espécie Método de

captura

Abundância de indivíduos

CCPIU EEP Total

Agelaia pallipes (Olivier, 1792) Bt; Ap; At 61 47 108

Apoica pallens (Fabricius, 1804) At - 1 1

Brachygastra lecheguana (Latreille, 1824) Bt; Ap 1 2 3

11

Mischocyttarus cassununga (R. Von Ihering, 1903) Ap - 1 1

Mischocyttarus cerberus styx Richards, 1940 Bt; Ap; At 15 14 29

Mischocyttarus drewsenide Saussure, 1857 Bt; At 4 8 12

Mischocyttarus latior (Fox, 1898) Ap - 1 1

Polybia sericea (Oliver, 1792) At - 5 5

Polistes ferreri Saussure, 1853 Bt; Ap; At 24 14 38

Polistes subsericeus Saussure, 1854 Bt; Ap; At 3 3 6

Polistes cinerascens Saussure, 1857 Bt - 1 1

Polistes billardieri ruficornis (Saussure, 1853) Ap 1 1 2

Polybia ignobilis (Haliday, 1836) Ap 1 1 2

Polybia jurinei Saussure, 1854 Bt; Ap 3 1 4

Polybia occidentalis (Oliver, 1791) Bt; Ap; At 49 41 90

Polybia paulista (Ihering, 1896) Bt; At 30 19 49

Polybia platycepha la sylvestris Richards, 1978 Bt; Ap 2 2 4

Parachartergus pseudapicalis Willink, 1959 Bt - 5 5

Polybia ruficeps xanthops Richards, 1978 Ap 1 1 2

Polistes simillimus Zikán, 1951 Bt; At 8 5 13

Polybia scutellaris (White, 1841) Bt; Ap; At 3 3 6

Polybia striata (Fabricius, 1787) Bt - 2 2

Pseudopolybia vespiceps (Saussure, 1863) Bt 1 - 1

Synoeca surinama (Linnaeus, 1797) Bt; At 10 4 14

Total Bt; Ap; At 219 182 401

fev mar abr mai jun jul ago set out nov dez jan

0 5 10 15 20 25 CCPIU EEP 2012 2013 R iq u ez a ac u m u la d a

12

Figura 1: Curva do coletor demonstrando a riqueza acumulada de espécies encontradas

nas amostragens mensais por meio dos três métodos de captura (busca ativa,

amostragem pontual e armadilha atrativa) na Reserva Ecológica do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU) e na Estação Ecológica do Panga (EEP) no município de Uberlândia, MG, no período de fevereiro de 2012 a janeiro de 2013.

Não foi encontrada diferença na abundância total de indivíduos e riqueza total de espécies de vespas sociais capturadas nas duas áreas (t=1,015; p=0,321; e t=0,890; p=0,383, respectivamente). Também não foi encontrada diferença na abundância de indivíduos e na riqueza de espécies para os diferentes métodos de captura e entre as duas áreas amostradas (F=0,381; p=0,859, Figura 2a; F=1,091; p=0,037, Figura 2b, respectivamente). Apesar disso a diversidade de métodos de busca empregados no trabalho foi positiva. O método de armadilha atrativa foi importante na captura da espécie Apoica pallens (Fabricius, 1804) já que é uma espécie de atividade noturna e dificilmente seria amostrada pelos outros métodos. Enquanto o método de amostragem pontual contribuiu para a inclusão de cinco espécies no inventário: Mischocyttarus cassununga (R. Von Ihering, 1903), Mischocyttarus latior (Fox, 1898), Polistes billardieri ruficornis (Saussure, 1853), Polybia ignobilis (Haliday, 1836), Polybia ruficeps xanthops Richards, 1978.

Ao comparar a abundância e riqueza de espécies ao longo dos meses amostrados foi possível observar maiores valores nos meses mais chuvosos (fevereiro a abril e depois de outubro a dezembro) (ver Figura 3a, 3b).

13 0 2 4 6 8 10 CCPIU EEP (a) A b u nd ân ci a d e in d iv íd uo s 0 1 2 3 4 5 CCPIU EEP Busca ativa Armadilha atrativa Amostragem pontual (b) R iq u ez a d e es p éc ie s

Figura 2: Média e erro padrão da (a) abundância de indivíduos e (b) riqueza de espécies

mensal de indivíduos coletados por meio dos três métodos de captura (busca ativa, amostragem pontual e armadilha atrativa) na Reserva Ecológica do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU) e na Estação Ecológica do Panga (EEP) no município de Uberlândia, MG, no período de fevereiro de 2012 a janeiro de 2013.

fev mar abr mai jun jul ago set out nov dez jan

0 3 6 9 12 (b) CCPIU EEP 2012 2013 R iq u ez a d e es p éc ie s

fev mar abr mai jun jul ago set out nov dez jan

0 10 20 30 40 (a) 2012 2013 A bu nd ân ci a de in d iv íd uo s

Figura 3: Abundância de indivíduos (a) e riqueza de espécies (b) coletados por meio

dos três métodos de captura (busca ativa, amostragem pontual e armadilha atrativa) na Reserva Ecológica do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU) e na Estação

14 Ecológica do Panga (EEP) no município de Uberlândia, MG, no período de fevereiro de 2012 a janeiro de 2013.

15 3.2. Interações vespas sociais e plantas

Foram evidenciadas 63 interações entre 11 espécies de vespas sociais e 10 espécies de plantas no CCPIU. Já na EEP, foi evidenciado menos interações (48), entre 11 espécies de vespas e nove espécies de plantas (Figura 4).

Para ambas as áreas as espécies mais generalistas (as quais estabeleceram maior número de interações com outras espécies) foram entre a vespa Polybia occidentalis e a espécie vegetal Hortia sp. Em sequência, Mischocyttarus cerberus styx e Agelaia pallipes foram as espécies de vespas com maior frequência de interações. Por outro lado, em ambas as áreas amostradas, seis espécies de vespas foram encontradas interagindo com apenas uma espécie de planta (Figura 4).

V 8 V 9 V 7 V 2 V 3 V 4 V 5 V 6 V 1 6 7 8 9 1 0 1 1 5 4 3 2 1 Vespas Plantas P. occidentalis A. pallipes M. cerberusstyx P. ferreri P. ruficeps xanthops P. jurinei P. billardieri ruficormis P. scutellaris P. platycephala sylvestris P. subcericius P. ignobilis Hortia sp1 S. ferrugineus M. opacum S. paniculatum Asteraceae sp1 B. coccolobifolia D. mollis Asteraceae sp3 Q. grandiflora

CCPIU

16 V 8 V 9 V 7 V 2 V 3 V 4 V 5 V 6 V 1 6 7 8 9 1 0 1 1 5 4 3 2 1 Vespas Plantas

EEP

Figura 4: Grafos bipartidos das interações entre vespas sociais e plantas evidenciadas

na Reserva Ecológica do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU) e na Estação Ecológica do Panga (EEP) no município de Uberlândia, MG, no período de fevereiro de 2012 a janeiro de 2013.

No CCPIU as espécies de vespas sociais se mostraram mais generalistas que na EEP, interagindo com maior número de espécies de plantas (grau médio de 5,72, 4,363, respectivamente) (Tabela 2). Resultado semelhante foi evidenciado para plantas, com maiores valores em CCPIU que em EEP (grau médio das plantas 7,0 e 5,33,

respectivamente). Por meio da análise quantitativa das interações, foi possível observar que apesar da variação no grau médio dos grupos entre as áreas, o índice de

especialização da rede foi similar (0,370 para CCPIU e 0,372 para EEP). Entretanto, o percentual das interações possíveis estabelecidas foi diferente entre as áreas (29,99% no CCPIU e 24,24% na EEP) (Tabela 2).

17

Tabela 2: Descrição das propriedades das redes de interações entre vespas sociais e

plantas evidenciadas na Reserva Ecológica do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU) e na Estação Ecológica do Panga (EEP) no município de Uberlândia, MG, no período de fevereiro de 2012 a janeiro de 2013.

Propriedades da Rede CCPIU EEP

Número de espécies de plantas 10 9

Número de espécies de vespas 11 11

Número de interações estabelecidas 63 48 Grau médio das espécies de plantas 7,0 5,333 Grau médio das espécies de vespas 5,727 4,363

Conectância 29,29% 24,24%

Especialização da rede (H2’) 0,370 0,372

A espécie de vespa Polybia scutellaris (White, 1841) apresentou o mais alto grau de especialização em ambas as áreas de estudo (Figura 5). Outras espécies como Brachygastra lecheguana (Latreille, 1824), Mischocyttarus cassununga (R. Von Ihering, 1903), Polybia ignobilis (Haliday, 1836) e Polistes subsericeus Saussure, 1854 também tiveram especificidades altas, entretanto em ambientes distintos (Figura 5). As espécies mais generalistas foram P. ferri, M. cerberusstyx, A. pallipes e P. occidentalis.

18

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0

P. occidentalisA. pallipes M. cerberusstyxP. ferreri P. ruficeps xanthopsP. jurinei P. billardieri ruficormis P. scutellaris P. platycephala sylvestrisP. subcericius P. ignobilis M. cassunungaB. lecheguana

CCPIU EEP

Índice de especialização (d')

Figura 5: Índice de especialização das espécies de vespas sociais encontradas em

interações com plantas na Reserva Ecológica do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU) e na Estação Ecológica do Panga (EEP) no município de Uberlândia, MG, no período de fevereiro de 2012 a janeiro de 2013.

19 3.3. Efeito da queimada sobre a fauna de vespas sociais do CCPIU

Os resultados obtidos por ELPINO-CAMPOS et al (2007) de 2003 até 2004 foram utilizados para examinar quanto o efeito da queimada no CCPIU afetou a diversidade e abundância de espécies no decorrer de 10 anos.

A diversidade de espécies encontrada na CCPIU antes do fogo era maior (1,063) comparada a 10 anos após (0,916) e não houve a captura de nenhuma espécie que não havia sido encontrada na área do estudo anterior (Tabela 3).

Não foi encontrada diferença na abundância de indivíduos e riqueza de espécies nas amostras antes e dez anos após o fogo, (t pareado=0,174; p=0,872; t pareado=4,045; p=0,027, respectivamente – Figura 6a, 6b)e nem entre as diferentes estações do ano (t pareado=0,174; p=0,872; t pareado=4,045; p=0,027, respectivamente – Figura 7a, 7b), apesar de ter sido evidenciado maior abundância de indivíduos 10 anos após o fogo.

Tabela 3: Abundância das espécies de vespas encontradas na Reserva Ecológica do

Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU) antes (2003/2004) e 10 anos após o fogo (2012 e 2013) no município de Uberlândia, MG.

20

Espécies Abundância de indivíduos

Antes do fogo 10 anos após o fogo

Agelaia pallipes (Olivier, 1792) 80 61

Apoica pallens (Fabricius, 1804) 5 -

Brachygastra lecheguana (Latreille, 1824) 1 1

Chartergellus communis Richards, 1978 1 2

Mischocyttarus atramentarius (Zikán, 1949) 2 0

Mischocyttarus cassununga (R. Von Ihering, 1903) 1 -

Mischocyttarus Cerberus styx Richards, 1940 31 15

Mischocyttarus drewseni Saussure, 1857 4 4

Mischocyttarus latior (Fox, 1898) 2 -

Mischocyttarussp. prox. marginatus (Fox, 1898) 1 -

Polybia sericea (Oliver, 1792) 19 -

Polistes ferreri Saussure, 1853 14 24

Polistes sp.1 1 -

Polistes subsericeus Saussure, 1854 1 3

Polistes versicolor (Oliver, 1792) 1 -

Polistes cinerascens(Saussure, 1857 1 -

Polistes billardieri ruficornis Saussure, 1853 1 1

Polybia ignobilis (Haliday, 1836) 13 1

Polybia jurinei (Saussure, 1854) 5 3

Polybia occidentalis (Oliver, 1791) 12 49

Polybia paulista (Ihering, 1896) 10 30

Polybia platycephala sylvestris Richards, 1978 1 2

Parachartergus pseudapicalis (Willink, 1959) 19 -

Polybia ruficeps xanthops Richards, 1978 4 1

Polistes simillimus Zikán, 1951 3 8

Polybia scutellaris (White, 1841) 6 3

Polybia striata (Fabricius, 1787) 1 -

Pseudopolybia vespiceps Saussure, 1863 1 1

Synoeca surinama (Linnaeus, 1797) 1 10

21 2003/2004 2012/2013 0 20 40 60 80 (a) * A bu nd ân ci a d e in d iv íd uo s 2003/2004 2012/2013 0 5 10 15 (b) ns R iq u ez a d e es p éc ie s

Figura 6: Média e erro padrão da abundância de indivíduos (a) e riqueza de espécies (b)

coletados na Reserva Ecológica do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU) antes (2003/2004) e dez anos após o fogo (2012/2013) no município de Uberlândia, MG.

primavera verao outono inverno 0 20 40 60 80 100 (a) A b u n d ân ci a d e in d iv íd u os

primavera verao outono inverno 0 5 10 15 20 2003/2004 2012/2013 (b) R iq u ez a d e es p éc ie s

Figura 7: Abundância de indivíduos (a) e riqueza de espécies (b) coletados durante as

qautro estações do ano na Reserva Ecológica do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU) antes (2003/2004) e dez anos após o fogo (2012/2013) no município de Uberlândia, MG.

22

4-DISCUSSÃO

Dentre todos os métodos de captura empregados, o método de busca ativa foi o que melhor amostrou a riqueza de espécies de vespas sociais, porém o auxílio dos outros dois métodos foi de positiva influência na amostragem de espécies novas para o estudo, como foi observado em outros estudos que empregaram métodos alternativos além da busca ativa (SILVEIRA et al., 2005; SOUZA &PREZOTO, 2006; CAMPOS et al.,

2007; MELO, 2007; HENRIQUE-SIMÕES, M. et. al. 2011; CLEMENTE, M.A. et. al.

2012).

Das espécies coletadas a mais abundante foi Agelaia pallipes, para ambas as áreas e da mesma forma que no estudo feito no CCPIU anos atrás. Esse gênero apresenta as maiores colônias dentre as espécies de vespas sociais, tanto em dimensão quanto em número de indivíduos, podendo apresentar acima de um milhão de adultos por colônia (ZUCCHI et al., 1995). Essa espécie foi abundante em todos os métodos de captura, mas principalmente pelo método de busca ativa.

Como observado em outros estudos (SOUZA &PREZOTO, 2006; RIBEIRO JUNIOR,

2008) a instalação de armadilhas atrativas colaborou para a amostragem de espécie que forrageiam no período noturno, como Apoica pallens (HUNT et. al. 1995), a qual

dificilmente seria coletada pelos outros métodos utilizados nesse estudo. Esse resultado demonstra a importância de utilizar um conjunto de métodos de captura para amostrar a riqueza real das espécies de um determinado local.

Entre as duas áreas de estudo não houve diferenças estatísticas significativas quanto à diversidade e abundância de espécies (t=1,015; p=0,321; e t=0,890; p=0,383, Figura 3a e b, respectivamente). Porém a estação Ecológica do Panga apresentou sete espécies únicas em contraste com o Clube de Caça e Pesca Itororó (Apoica pallens,

23 Mischocyttarus cassununga, Mischocyttarus latior, Polybia sericea, Polistes cinerascens, Parachartergus pseudapicalis, Polybia striata) de Uberlândia enquanto este amostrou duas espécies únicas (Chartergellus communis, Pseudopolybia vespiceps). Além disso, a curva do coletor não atingiu a estabilidade na EEP, mostrando que outras espécies ainda podem ser encontradas nessa área.

Em ambas as áreas, bem como no estudo anterior, houve maior abundância de vespas nos períodos chuvosos. Isso se deve ao fato de que no Cerrado, nos períodos de seca, a produção vegetal diminui e acarreta no declínio de presas herbívoras, que são as principais fontes de recursos das colônias (e.g. Tizo-Pedroso & Del-Claro 2007). O mesmo não pode ser dito sobre as interações uma vez que a maior abundância de capturas em plantas floridas ocorreu durante os meses secos.

As interações evidenciadas nesse estudo em duas áreas de Cerrado entre vespas sociais visitantes florais e plantas, tenderam à generalização. Esse resultado pode ser evidenciado por meio do índice de especialização das redes. Outros autores também evidenciaram resultados semelhantes (ver Santos et al. 2010, Clemente et al. 2012). Entretanto, quando observado o grau médio das espécies de plantas e vespas, foi possível contatar que no CCPIU as interações entre esses dois grupos de organismos são mais generalistas que na EEP. Esse resultado pode estar relacionado com a maior quantidade de interações evidenciadas no CCPIU. Segundo Bascompte & Jordano (2007), em interações mutualistas, como entre plantas e visitantes florais, quanto maior o número de interações, maior as chances das interações entre as mesmas espécies ocorrerem mais vezes. A menor conectância encontrada na EEP pode estar relacionada com a maior riqueza de espécies de vespas da área. Segundo Jordano (1987) e Dunne et al. (2006), a conectância está diretamente relacionada com o número de espécies interagentes na rede e a quantidade de interações que essas espécies estabelecem. De

24 acordo com esses autores, quanto mais espécies possui a rede, maior é o número de interações possíveis a serem estabelecidas, o que torna as chances dessas interações cada vez mais difíceis de serem realizadas em sua totalidade. Para a maioria dos estudos de interação planta-vespa social, a família de maior riqueza e abundância de interações é a Asteraceae (HERMES & KÖHLER, 2006; SOMAVILLA, A. & KÖHLER A., 2011; CLEMENTE, M.A. et. al. 2012) e nesse estudo esse fato só se confirmou para a riqueza (interagiu com seis espécies de vespas, Figura 4) uma vez que a família Rutaceae contribuiu com o maior número de indivíduos. Nas duas áreas estudadas a presença da planta Hortia sp atraiu um abundante número de vespas possivelmente por florescer na seca durante um período de relativa falta de recursos. Ambas as áreas apresentaram interações semelhantes, pois independentemente do tamanho de cada uma apresentavam os mesmos padrões de espécies vegetais.

Com a atual fiscalização da reserva do CCPIU, as queimadas que são frequentes no bioma de cerrado (OLIVEIRA & MARQUIS, 2002), mas não de forma antrópica, ficaram raras ou nulas. No estudo de ELPINO-CAMPOS ET AL. (2007) houve três queimadas durante o período de coleta. Porém, em comparação com os dados atuais, a diversidade e abundância de vespas sociais da área não se diferenciaram estatisticamente (t=0,174; p=0,872; t=4,045; p=0,027, respectivamente – Figura 7a e b). Dez anos atrás ELPINO-CAMPOS ET AL (2007) amostraram dez espécies a mais que o atual estudo para a mesma área (vide Tabela 3).

25

5- CONSIDERAÇÕES FINAIS

A metodologia de amostragem das espécies forneceu um parâmetro real das duas áreas tanto para abundância e riqueza de espécies quanto para as suas interações e atualmente no estudo de vespas poucos descontentamentos tem ocorrido sobre a padronização desses métodos como metodologia a ser seguida.

De um modo geral, o monitoramento e o menor índice, ou até mesmo, a redução total de incêndios para a área do CCPIU (Clube de Caça e Pesca Itororó de Uberlândia) não contribuiu para o aprimoramento imediato da riqueza ou da abundância de vespas socais. Pode-se atribuir ao fato de que as queimadas que ocorreram durante o estudo anterior, eliminaram espécies da área que ainda não conseguiram ainda se reestabelecer, pois não tinham ninhos próximos. Em áreas maiores que o CCPIU, no caso EEP (Estação Ecológica do Panga) podemos salientar que essa baixa abundância e riqueza de espécies da Estação Ecológica do Panga pode ter sido afetada também pela ação do fogo provocada por ocupações do MST (Movimento Sem Terra) no ano de 2010.

Desse modo observamos que o grupo das vespas sociais apesar de terem ninhos frágeis quanto ao fogo, possuem boas formas de dispersão e podem recolonizar essas áreas degradadas se tiverem ninhos nas proximidades seguras. Talvez por essa plasticidade de resposta a distúrbios, elas são comumente observadas nidificando em ambientes urbanos.

26

6-REFERÊNCIAS

APPOLINARIO,V.&I.SCHIAVINI.2002.LEVANTAMENTO FITOSSOCIOLÓGICO de

espécies arbóreas de cerrado (stricto sensu) em Uberlândia- MG. B. Herb. Ezechias Paulo Heringer 10: 57-75.

ARAÚJO,F.S. 2003. Distribuição e caracterização da vegetação dos arredores do Parque

Estadual do Ibitipoca MG. (Monografia de Bacharelado), Curso de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Juiz de Fora, Juiz de Fora. 57 p.

Bascompte, J. & Jordano, P. 2007. Plant–animal mutualistic networks: the architecture of biodiversity. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics 38: 567–593.

BELCHIOR, C. DEL-CLARO, K & OLIVEIRA, P.S. Seasonal patterns in the foraging ecology of the harvester ant Pogonomyrme naegelli (Formicidae, Myrmicinae) in a Naotropical savanna: daily rhytms, shifts in granivory and carnivory, and home range.Arthropod-Plant Interactions, 6:571-582. 2012.

BRONSTEIN J. L. 2009. The evolution of facilitation and mutualism.Journal of Ecology2009, 97, 1160–1170

N. BLÜTHGEN, F. MENZEL AND N. BLÜTHGEN. Measuring specialization in species interactions networks, Ecology February, pp. 6-9, 2006.

27 CAMPOS, A. E.;DELCLARO, K. ; PREZOTO, F. 2007 .Diversity of Social Wasps (Hymenoptera, Vespidae) in the Cerrados of Uberlândia, Minas Gerais State, Brazil. Neotropical Entomology, v. 36, p. 1-20.

CARPENTER, J. M. 1993. Biogeographic patterns in the Vespidae (Hymenoptera): two views of Africa and South America, p. 139-155. In P. Goldblatt (Ed.), Biological relationships betweens Africa and South America. New Halen, Yale University. campesetsl

CETEC. 1983. Diagnóstico Ambiental do Estado de Minas Gerais. Fundaçăo Centro Te cnológico de Minas Gerais/ CETEC Série de Publicaçőes Técnicas/SPT010. 158p.

CLEMENTE, M.A., LANGE, D., DEL-CLARO, K., PREZOTO, F., CAMPOS, N.R. & BARBOSA, B.C. Flower-Visiting Social Wasps and Plants Interaction: Network Pattern and Environmental Complexity. Psyche: 10.1155/2012/478431. 2012.

CLEMENTE, M.A., LANGE, D., W. Datillo, DEL-CLARO, K., PREZOTO, F. Social Wasp-Flower visiting guild in Less Structurally Complex Habitats are More Susceptible to Local Extinction. Sociobiology 60(3), 2013 in press

DUNNE, J.A. 2006. The Network Structure of Food Webs. In: Pascual, M. & Dunne, J.A. (eds.) Ecological Networks: linking structure to dynamic in food webs. Oxford University Press, Oxford, UK. p. 325-347.

28 DIAS, H. C. T., SCHAEFER, C. E. G. R.; FERNANDES FILHO, E. I., OLIVEIRA, A. P.,

MICHEL, R.F.M.,LEMOS JR.,J.B. 2003. Characterization of highland soils along two

transects in the Ibitipoca State Park, Minas Gerais State. , Revista Brasileira Ciência Solo , vol.27, no.3

DINIZ,I.R.&K.KITAYAMA. 1994. Colony densities and preferences for nest habitats of

some social wasps in MatoGrosso State, Brasil (Hymenoptera: Vespidae). Journal Hymenoptera Research V.3: 133-143.

DINIZ, I.R. & K. KITAYAMA. 1998. Seasonality of vespid species (Hymenoptera:

Vespidae) in a central Brazilian cerrado. Revista de Biologia Tropical 46: 109-114.

FAEGRI, K. &VAN DER PIJL, L. 1979. The principles of pollination ecology.Pergamon Press, London.

ELPINO-CAMPOS A. 2007. Diversity of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae) in Cerradofragments of Uberlândia, Minas Gerais State, Brazil. Neotropical Entomology 36(5):685-692 (2007)

GALLO,D.;NAKANO, O.;SILVEIRANETO, S.;CARVALHO,R.P.L.;BATISTA, G. C.; BERTI FILHO, E.; PARRA, J. R. P.; ZUCCHI, R. A.; ALVES, S. B.;

29 VENDRAMIM, J. D.; MARCHINI, L. C.; LOPES, J. R. S.; OMOTO, C. 2002. Entomologia agrícola. Piracicaba: FEALQ, 920 p

GIULIETTI, A. M. &PIRANI, J. R. 1988. Patterns of geographic distribution of some plant species from the Espinhaço range, Minas Gerais and Bahia, Brazil. In: W. R. HEYER& P. E. VANZOLINI, eds. Proceedings of a Workshop on Neotropical Distribution

Patterns, p. 39-69.

GILLOTT, C. 1995, Entomology, New York, Plenium Press, 798p.

GUEDES, M. L. S. & ORGE, M. D. R. 1998. Checklist das espécies vasculares de Morro do Pai Inácio (Palmeiras) e Serra da chapadinha (Lençóis). Chapada Diamantina, Bahia. Brasil. Projeto Diversidade florística e distribuição das plantas da Chapada Diamantina, Bahia. – Instituto de Biologia da UFBA. Salvador, BA.

GULLAN, P. J. & CRANSTON, P. S. 1996. The insects: an outline of entomology.London, Chapman & Hall. 491p

HARLEY,R.M.ETAL.1995.IN:STANNARD,B. Flora ofthe Pico das Almas, Chapada

Diamantina, Bahia, Brazil. Royal Botanic Gardens, Kew, England., & SIMMONS, N. A. 1986.Florula of Mucugê – ChapadaDiamantina, Brasil. A discriptivecheck-list of a campo rupestre area. Royal Botanic Gardens, Kew

30 HEITHAUS, E.R. 1979. Community structure of neotropical flower visiting bees and wasps: diversity and phenology. Ecology 60:190-202.

HERMES, M.G. & A. KÖHLER, 2006. The flower-visiting wasps (Hymenoptera, Vespidae, Polistinae) in two areas of Rio Grande do Sul State, southern Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, 50: 268-274.

HUNT J.H., JEANNE R.L. & KEEPING M.G. 1995. Observations on Apoica pallens, a nocturnal. Neotropical social wasp (Hymenoptera: Vespidae, Polistinae, Epiponini). Insectes Sociaux. 42: 223-236.

J. A. RAFAEL, G. A. R. MELO, C. J. B. CARVALHO, S. A. CASARI & R. CONSTANTINO. Insetos do Brasil: Diversidade e taxonomia. Ribeirão Preto, Editora Holos, 810 p.

JEANNE, R.L. & R.C. MORGAN.1992. The influence of temperature on nest size, choice and reproductive strategy in temperate zone Polisteswasp.Ecol. Entomol., 17: 135-141.

JORDANO, P. 1987. Patterns of mutualistic interactions in pollination and seed dispersal: connectance, dependence, and coevolution. American Naturalist 129: 657-677.

LIMA,M.A.P.,J.R.LIMA&F.PREZOTO.2000. Levantamento dos gêneros de vespas sociais (Hymenoptera, Vespidae), flutuação das colônias e hábitos de nidificação no campus da UFJF, Juiz de Fora, MG. Revista Brasileira de Zoociências 2: 69-80.

31 LORENZON, MARIA C.A., MATRANGOLO, CARLOS A.R. Y SCHOEREDER, JOSÉH. 2003. Flora visited by the eusocial bees (Hymenoptera, Apidae) in a Savanna of the South of Piauí, Brazil. Neotropical Entomology, ene./mar. vol.32, no.1, p.27-36.

CLEMENTE, M.A. Et. Al. 2012. “Flower-Visiting SocialWasps and Plants Interaction: Network Pattern and Environmental Complexity” Pyche vol. 2012, Article ID 478431.

LUDWIGJ.A.&J.F.REYNOLDS,1988. Statistical Ecology: A primer on methods and computing.New York, John Wiley & Sons, XVIII+337p.

MARQUES, O.M., C.A.L. CARVALHO& J.M. COSTAM.1993. Levantamento das espécies de vespas sociais (Hymenoptera: Vespidae) no município de Cruz das Almas – Estado da Bahia. Insecta 2: 1-9.

MARTINS, R.P. & H.R. PIMENTA. 1993. Ecologia e comportamento de vespas solitárias predadoras. Ciência Hoje 15:14-19.

MELLO,A. C. 2007. Diversidade de vespas (Hymenoptera, Vespidae) e utilização de recursos florais em uma área da Caatinga na Bahia. Dissertação de Mestrado, UFJF, Juiz de Fora.

OLIVEIRA, P. S. AND R. J. MARQUIS (2002) The Cerrado of Brazil: Ecology and Natural History of a Neotropical Savanna. New York: Columbia University Press.

32 PREZOTO, F, 1999. A importância das vespas como agentes no controle biológico de

pragas. Revista Biotecnologia, Ciência & Desenvolvimento, Brasília, 2 (9): 24-26.

PREZOTO, F. & MACHADO, V.L.L. 1999. Ação de Polistes (Aphanilopterus) simillimusZikán (Hymenoptera, Vespidae) no controle de Spodopterafrugiperda(Smith) (Lepidoptera, Noctuidae). Revista Brasileira de Zoologia 16(3): 841-850.

RAW,A. 1998A. Social wasps (Hymenoptera, Vespidae) of the Ilha de Maracá, p. 307-321.In: W. Milliken & J.A. Ratter (Eds.). Maracá: The biodiversity and environment of na Amazonian Rainforest. Chichester, John Wiley& Sons, 508p.

RAW, A. 2004. Cheklist de vespas socias do DF, Disponível em:

http:/www.bdt.fat.org.br.

REU, WILSON F. AND DEL-CLARO, KLEBER. Natural History and Biology of Chlamisus minax Lacordaire (Chrysomelidae: Chlamisinae). Neotropical Entomology 34(3):357-362, 2005.

RIBEIRO JUNIOR, C. Levantamento das espécies de vespas sociais (Hymenoptera, Vespidae) em eucaliptocultura, 2008. 72 p. Dissertação de Mestrado em comportamento Animal, Universidade Federal de Juiz de Fora, Juiz de Fora.

RODELA,L.G. 1998. Cerrados de altitude e campos rupestres do Parque Estadual do Ibitipoca, sudeste e Minas Gerais: distribuição e florística por subfisionomias de

33 vegetação. Revista do Departamento de Geografia da Universidade de São Paulo, São Paulo, 12:163-189.

RODELA,L.G. 1999. Cerrados de altitude e campos rupestres do Parque Estadual do Ibitipoca, sudeste de Minas Gerais: distribuição e florística por subfisionomias da vegetação. UFJF, Revista do Departamento de Geografia 12: 163-189.

RODRIGUES, V.M. & V.L.L. MACHADO. 1982. Vespídeos sociais: Espécies do Horto Florestal “Navarro de Andrade” de Rio Claro, SP. Naturalia 7: 173-175.

SANTOS, B.B. 1996. Ocorrência de vespideos sociais (Hymenoptera, Vespidae) em

pomar em Goiânia, Goiás, Brasil. Agrárias 15: 43-46. Raw, A. 1998.Social wasps (Hymenoptera, Vespidae) of the Ilha de Maracá, p. 307-321. In W. Milliken & J.A. Ratter (eds.), Maracá: The biodiversity and environment of na Amazonian Rainforest. Chichester, John Wiley & Sons, 508p.

SCHIAVINI, I. & G.M. ARAÚJO. 1989. Considerações sobre a vegetação da Reserva Ecológica do Panga (Uberlândia).Rev. Soc. Nat. 1: 61-65.

SILVEIRA,O.T. 2002. Surveying Neotropical social wasps. An evaluation of methods in the “Ferreira Penna” Research station (ECFPn), in Caxiuanã, PA, Brazil (HYM.,Vespidae, Polistinae). Papéis Avulsos de Zoologia 42: 299-323.

34 SILVEIRA,O.T. ;ESPOSITO,M.CA;SANTOSJÚNIORJ.N.;GEMAQUEJÚNIOR F. E.2005 . Social wasps and bees captured in carrion traps in a rain forest in Brazil

(Hymenoptera: Vespidae; Apidae). Entomological Science, Mito, Japão, v. 8, p. 33-39.

SOARES, S. A. ; TOREZAN-SILINGARDI, H. M. . Pollination of Adenocalymma bracteatum (Bignoniaceae): floral biology and visitors. Neotropical Entomology (Impresso) v. 39, p. 941-948, 2010.

SOUZA, M. M.; PREZOTO, F., 2006. Diversity of social wasps (Hymenoptera: Vespidae) in semideciduous forest and cerrado (Savanna) regions in Brazil..Sociobiology, EUA, v. 47, n. 1, p. 135-147.

TOREZAN-SILINGARDI, HELENA M . Predatory behavior of Pachodynerus brevithorax (Hymenoptera: Vespidae, Eumeninae) on endophytic herbivore beetles in the Brazilian tropical savanna.. Sociobiology, v. 57, p. 181-190, 2011.

TOREZAN-SILINGARDI, H. M. ; OLIVEIRA, P. E. A. M. . Phenology and floral biology of Myrcia rostrata DC. and Myrcia tomentosa (Aubl.) DC. (Myrtaceae) in Central Brazil. Phyton (Horn), Austria, v. 44, n.prelo, p. 23-43, 2004.

URURAHY,J. C.C., COLLARES,J.E. R.,SANTOS, M.M.&BARRETO, R.A. A. 1993. Vegetação: as regiões fitoecológicas, sua natureza e seus recursos econômicos: estudo fitogeográfico. In: Projeto RadamBrasil: levantamento de recursos naturais, (Folhas SF.23/24 – Rio de Janeiro/Vitória). Ministério das Minas e Energia, Secretaria Geral. Rio de Janeiro, v. 32, pp. 555-623.

35 ZUCCHI, R.; S. F. SAKAGAMI; F. B. NOLL; M. R. MECHI; S. MATEUS; M. V. BAIO & S. N. SHIMA. 1995. Agelaia vicina, a swarm-founding polistine with the largest colony size among wasps and bees (Hymenoptera: Vespidae).Journal of the New York Entomological Society 103: 129-137.