Programa de Pós-Graduação em Ecologia
Cuidado onde pisa: poças temporárias têm importante papel na ecologia de
peixes em igarapés de terra firme na Amazônia
Helder Mateus Viana Espírito Santo
Manaus, Amazonas Março, 2015
Cuidado onde pisa: poças temporárias têm importante papel na ecologia de
peixes em igarapés de terra firme na Amazônia
Orientador: Jansen Zuanon
Tese apresentada ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia como parte dos quesitos para obtenção do título de Doutor em Biologia (Ecologia).
Manaus, Amazonas Março, 2015
Banca examinadora da defesa pública
Avaliador Instituição Parecer
Rosana Mazzoni Buchas Universidade do Estado do Rio de Janeiro (UERJ) Aprovado Fabrício Beggiato Baccaro Universidade Federal do Amazonas (UFAM) Aprovado Igor Luis Kaefer Universidade Federal do Amazonas (UFAM) Aprovado Cláudia Pereira de Deus Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) Aprovado Carlos Edwar de C. Freitas Universidade Federal do Amazonas (UFAM) Aprovado
E77 Espírito Santo, Helder Mateus Viana
Cuidado onde pisa: poças temporárias têm importante papel na ecologia de peixes em igarapés de terra firme na Amazônia / Helder Mateus Viana Espírito Santo. --- Manaus: [s.n.], 2015.
xiv, 129 p. : il.
Tese (doutorado) --- INPA, Manaus, 2015 Orientador: Jansen Zuanon
Área de Concentração: Ecologia
1. Peixes – Igarapés. 2. Pyrrhulina brevis. I. Título.
CDD 597.0929
Sinopse:
Este estudo, através de amostragens de campo e de diferentes abordagens analíticas, avaliou o efeito das variações hidrológicas sobre atributos da fauna de peixes em igarapés de terra firme na Reserva Ducke, uma área de floresta Amazônica localizada ao Norte da cidade de Manaus. O estudo teve como foco principal o estudo das mudanças sazonais de uso do habitat pelos peixes. Mostramos que o uso sazonal de poças temporárias minimiza a variabilidade temporal de composição da ictiofauna; que as flutuações hidrológicas regulam a distribuição das espécies entre os dois habitats; que a partição de abundância entre os habitats está associada às estratégias de
reprodução dos peixes; e que as decisões dos indivíduos quanto ao momento de entrada e saída das poças estão baseadas em uma fina percepção das condições hidrológicas. Discutimos a importância dos distúrbios hidrológicos naturais sobre a fauna de peixes e a importância das poças temporárias para manutenção do funcionamento deste
ecossistema.
Palavras-chave: peixes, igarapés, sazonalidade, distúrbios, hidrologia,
Dedico este trabalho aos meus futuros filhos. Que eles enxerguem as belezas e sutilezas do mundo natural (de preferência sem precisar de tanta estatística).
Agradecimentos
Agradeço inicialmente às instituições que forneceram recursos financeiros ou suporte logístico para minha manutenção ou para o desenvolvimento deste trabalho. Ao CNPq pelas bolsas de doutorado, BSP e DTI e à CAPES pela bolsa de doutorado sanduíche no exterior (PDSE) e demais auxílios financeiros relacionados. À FAPEAM, ao CNPq e à Fundação O Boticário pelo financiamento do Projeto Igarapés, que me deu suporte durante todo este período. Ao INPA, através do MCTI, pela infraestrutura disponível em Manaus e na Reserva Ducke. Ao PELD (sítio 1), PPBio e CENBAM pela manutenção das parcelas e trilhas na reserva. Ao LBA pelo empréstimo do carro para ida ao Tinga. Ao PDBFF, pela logística de acesso e permanência no acampamento da Dimona (embora os dados obtidos não tenham entrado na tese). À Universitè du Québec à Trois-Rivières pela infra-estrutura durante estágio sanduíche.
Agradeço àqueles que contribuíram com críticas e sugestões para este trabalho. Em especial ao Dr. William Magnusson que teve participação nos primeiros passos do projeto; ao Thiago Couto pelas trocas de idéias e ajudas com os modelos hierárquicos; aos revisores do projeto de doutorado Dra. Eleonora Trajano e Drs. Ulisses Galatti, Adriano Melo e Gonçalo Ferraz; aos membros da banca de qualificação Dras. Cláudia de Deus e Cíntia Cornelius e Drs. Marcelo Menin, Gonçalo Ferraz e Paulo Bobrowiec; e aos membros da banca de defesa de tese Dras. Rosana Mazzoni e Cláudia de Deus e aos Drs. Igor Kaefer, Fabrício Baccaro e Carlos Edwar Freitas. A participação espontânea destes profissionais com críticas, correções e sugestões em cada etapa do processo de doutoramento foi de grande valor para o meu aprendizado e para a qualidade desta Tese.
Durante boa parte do doutorado, dividi quase igualmente o meu tempo entre a cidade e as atividades de campo. Nestes dois habitats, as pressões ambientais são diferentes, mas os amigos sempre são um importante refúgio. Então, na cidade, agradeço aos meus grandes companheiros de jornada pelas conversas, cafés, cervejas, encontros musicais, palhaçadas e demais atividades restauradoras: José Júlio Toledo (J.J.), Gabriel Carecardoso, Carlota Bantel, Murilo Fiote Dias, Fabrício Baccaba, Juliana Xietti, Rodrigo Fadiga, Ricardo Saci-Neto, Flávia Pezzinha, Sérgio Borgs, Mano Borges, Victor Ladeira, Júlio do Baixio, Isaías Xomano, Rafito Leitão, André Galocha, Serjão Santorelli, Cassiano Gato, Frávia Santana, Tia Frávia Costa, Cíntia Gomes, Cadu Barbosa, Manu Jardim. Agradeço também a Thaise Emilio, pela amizade e pelo incentivo a entrar no doc. Ao pessoal do BADPI, pela receptividade, especialmente à Dra. Sidneia Amadio e os membros do Projeto Catalão e ao Dr. Rosseval Leite e os membros do Laboratório de Ictioplâncton. Aos colegas do Projeto Igarapés, pela amizade, trocas de ideias, ajudas em campo e pela luta em comum pelo obtenção e propagação do conhecimento sobre os pequenos corpos d’água da Amazônia. Aos amigos Thiago Couto e Francisco Diniz pela grande amizade e ensinamentos do
bom tempo de convivência na casa da Malu, onde também compartilhei momentos incríveis com os amigos Julinha Tavares, Ma Rizzi, Renato “O Ator” Lemgruber, Gabriel MasCate, Sabrina Garcia, Livinha Granadeiro, Luíza Figueira, Dalton Valle e tantas outras legais que não menciono aqui. No Québec, agradecimentos fraternos a Bulbul Ahmed, Anne Gresenguet, Vincent Rainville (e família), Audréanne Campeau, Simon Boisvert (e família), Adeline Hérault, Luc Farly, Irene Roca, Kattie Roach, Andrew Jackson, Marc Pépino e Phill Massicote, por aquecerem nossas vidas no inverno Quebecóise.
No trabalho de campo, agradeço infinitamente à ajuda dos amigos que se dispuseram a me acompanhar molhando os pés sob o denso dossel da floresta Amazônica, em dias de chuva ou de sol, de dia ou à noite, pelo prazer de ir a campo e ver a coisa acontecer. Obrigado, Vanessinha Reis, Gabriel Cardoso, Claudinha Gualberto, Leandro Cuca, Jeffinho Sodré, Paulinha Guarido, Murilo Guimarães, Ocírio Juruna, Thiago Bicudo, Thiago Couto, Rafa Leitão, Marina Pedrosa, Douglas Bastos, Valdeana Linard, Elisa Q.G., Sr. Ayres Lopes. Neste habitat, agradeço ainda e especialmente a Murilo Sversut Dias e Marlinha Soares Carvalho, pelo companheirismo, amizade e dedicação total à causa, e ao Seu José da Silva Lopes, insubstituível auxiliar de campo e grande amigo. Sem este parágrafo, este trabalho não seria mais do que ideias.
Agradeço a toda minha família, especialmente ao “núcleo central” formado pelos meus avós, pais, irmãos, cunhados e sobrinhos, pelo amor, credibilidade, confiança e apoio de sempre. Você esão pilares fortes dessa construção. Agradecimento especial a Luiza Edmée e João Cebadelhe pelo carinho no inspirador período de escrita nos Arandis-BA, a Danilo Freitas e Carmem Valéria pela receptividade e tranqüilidade dos tempos no Paiva-PE, e a Thiago Bicudo e Thuane Tomie pelo receptividade no retorno a Manaus. Estes três pousos temporários foram fundamentais para a concepção desta Tese.
A Carolina Tavares de Freitas, a menina dos meus olhos, coração e alma: obrigado pelo seu apoio incondicional. Não tem como descrever a paz que você me traz. Esta Tese tem você em cada linha.
Por fim, agradeço aos meus mestres nesta etapa de formação acadêmica. Ao Marco Rodríguez pela receptividade em seu laboratório na UQTR, por me apresentar de forma mais completa às inferências Bayesianas, por reforçar a minha persistência analítica e por realçar a minha fé nos dados ecológicos e nos modelos estatísticos. Ao Jansen Zuanon por toda orientação e ensinamentos diversos, de história natural de peixes a estratégias de hugby, de grupos de reggae e ska à biologia da conservação, de técnicas de aquariofilia a ferramentas para a caça de zumbis. Tudo isso sempre permeado pela tranquilizante psicologia Zuanônica. Valeu, Zuanoni! É imensurável o aprendizado que tive contigo ao longo destes 10 anos de Amazônia.
Resumo
Distúrbios naturais ou antropogênicos são comuns na natureza e seus efeitos sobre comunidades biológicas dependem das características do próprio distúrbio e de atributos dos organismos e da paisagem. Nesta tese de doutorado avaliamos a importância de variações sazonais na dinâmica hidrológica e o uso de ambientes temporários sobre a dinâmica da comunidade de peixes em riachos (igarapés) de floresta de terra firme da Amazônia. Através de estudos de campo na Reserva Florestal Adolpho Ducke (Manaus, AM), obtivemos informações sobre a variação temporal da abundância de peixes no canal de igarapés e em poças marginais temporárias, incluindo detalhes de características de história de vida das espécies e de padrões de movimentação individual dos peixes. Além disso, amostramos características ambientais relacionadas à hidrologia do sistema igarapé-poças e avaliamos as respostas dos peixes às mudanças ambientais sazonais. Com base nos dados de abundância das espécies, e usando uma abordagem de comunidades, mostramos que o uso sazonal de poças temporárias minimiza a variabilidade temporal de composição da ictiofauna. Mostramos, ainda, que as flutuações hidrológicas regulam a distribuição das espécies entre os dois habitats (canal do igarapé e poças temporárias) e que esta partição de abundância está fortemente associada ao uso de estratégias reprodutivas diferenciadas entre as espécies de peixes. Por fim, com base em um experimento de marcação e recaptura individual de uma espécie muito comum e abundante no sistema igarapé-poça (Pyrrhulina brevis, Lebiasinidae), mostramos que as decisões dos peixes quanto ao momento de entrada e saída das poças estão baseadas em uma percepção refinada das condições hidrológicas momentâneas, integrando informações ambientais acumuladas ao longo do tempo. Esse conjunto de resultados indica que o ambiente aquático sazonalmente disponível na zona ripária de igarapés de terra firme compreende um importante habitat para várias espécies de peixe, tendo importante papel em processos populacionais e de organização de comunidades, além de ser um possível agente na evolução do comportamento e das histórias de vida dos peixes neste ecossistema.
Watch your step: temporary ponds have an important role on ecology of fishes
in Amazonian terra-firme streams
Abstract
Disturbances, either natural or anthropogenic, are common in nature and their effects on biological communities depend on disturbance characteristics, and on organisms’ and landscapes’ attributes. In this thesis, we evaluated the importance of seasonal variation in hydrodynamic characteristics and of temporary environments for the dynamics of fish communities in Amazonian terra-firme forest streams, regionally known as igarapés. Through field studies in Adolpho Ducke Forest Reserve (Manaus, Brazil), we obtained information on temporal variation of fish abundance in stream channel and temporary ponds, as well as details of life-history traits of species and movement patterns of individual fish. In addition, we measured environmental characteristics related to the hydrology of the stream-pond systems and evaluated the responses of the fish to temporal changes in the environment. Based on abundance data and using a community approach, we show that the seasonal use of temporary ponds minimizes the temporal variability of assemblage composition through its effect on the abundance of fish species. We also show that the hydrological fluctuations regulate the distribution of species between the two habitats (temporary ponds and stream channel) and that this abundance partition is strongly associated with the use of different reproductive strategies among fish species. Finally, based on a capture-marking-recapture experiment with a common and abundant species in the stream-pond system (Pyrrhulina brevis, Lebiasinidae), we show that decisions of fish regarding the timing of entry and exit of ponds are based on a refined perception of momentary hydrological conditions, integrating environmental information accumulated over time. The combination of these results indicate that the aquatic environment seasonally available in the riparian zone of terra-firme forest streams comprises an important habitat for several species of fish, with important role in population processes and organization of communities, as well as being a possible agent in the evolution of behavioral and life history traits of fish in this ecosystem.
Sumário
Introdução geral...1 Objetivo geral ...4 Objetivos específicos ...4 Área de estudo ...4 Organização da Tese...5 Capítulo 1...6 Resumo ...8 Introdução ...9 Material e métodos...12Obtenção dos dados...12
Análises dos dados...14
Resultados ...15
Discussão ...17
História natural e uso do habitat...18
Implicações metodológicas para estudos em igarapés...23
Considerações finais...23 Agradecimentos ...24 Referências bibliográficas...25 Tabelas e Figuras ...31 Material suplementar ...36 Capítulo 2...37 Summary ...38 Introduction...40 Methods...42 Study system ...42
Fish sampling and environmental measurements...42
Quantitative analyses...43
Results...46
Discussion ...48
Habitat use patterns...48
Life-history strategies ...49
Habitat templet and reproductive strategies...51
Mechanistic processes ...52
Acknowledgments...54
References...55
Tables and figures ...60
Support information ...67 Capítulo 3...70 Summary ...71 Methods...76 Study area ...76 Study species ...77 Sampling protocol...78 Fish collection...79 Environmental measurements...79 Multistate modeling ...81 Results...85
Discussion ...86
Movement pattern and environmental cues ...86
Survival probability ...88
Conservation of temporary ponds...89
Acknowledgements...90
References...92
Tables and Figures ...99
Síntese...109
Referências bibliográficas ...111
Apêncice A. Ata de Qualificação ...128
Lista de tabelas
Capítulo 1. Refúgios temporários aumentam a estabilidade de assembleias de peixes em igarapés de terra firme
Tabela 1. Distribuição de abundância de 13 espécies de peixes capturadas na Reserva Ducke em cinco amostragens ao longo de um ano, partindo de um período chuvoso para três períodos mais secos e novamente um período chuvoso.
Tabela S1. Diferenças médias e valores críticos de significância das comparações a posteriori do número de registros e número de espécies entre os habitats, comparados em cada evento de amostragem.
Tabela S2. Valores críticos de significância ajustados para múltiplas comparações a posteriori do número de registros e número de espécies entre eventos de amostragem. negrito destacam relações significativas e asterisco relações marginalmente significativas.
Capítulo 2. Reproductive strategies and fine-scale habitat use of Amazonian stream fishes are ordered predictably along a gradient of hydrological variation
Table 1. Life history data for the eleven most abundant fish species in the study streams of Reserva Ducke.
Table 2. Loadings of environmental variables on the first two components of a PCA based on the matrix of correlations between environmental variables.
Table S1. Environmental caracteristics of stream and ponds on five surveys between April 2008 and February 2009 for the eight study plots in Reserva Ducke. Medians (25th-75th percentiles) are reported.
Table S2. Number of fish captured in stream channel and temporary ponds between April 2008 and February 2009 at eight study sites in Reserva Ducke, by species.
Capítulo 3. Strategies to avoid the trap: fish account for cumulative environmental reliability to timing the use of temporary ponds
Table 1. Matrix S defining the transition probabilities sm,j,i,t between all combinations of states. Matrix elements are indexed by the true states at time t (rows) and the true states at time t + 1 (columns). The parameters in this matrix are the state-specific survival (ϕj and ϕm) and movement (ψj,m and ψm,j) probabilities.
Table 2. Matrix O defining the observation process. Matrix elements are indexed by the true states at time t (rows) and the observed states at time t (columns). The parameters in this matrix are the state-specific detection probabilities (pj and pm).
Table 3. Inferior, median and superior quantiles for the posterior distribution of detection (pP and
pS) and monthly survival (zP and zS) probabilities.
Lista de figuras
Introdução geral
Figura 1. Localização, relevo e hidrografia da área de estudo (Reserva Florestal Adolpho Ducke) e distribuição das parcelas amostrais.
Capítulo 1. Refúgios temporários aumentam a estabilidade de assembleias de peixes em igarapés de terra firme
Figura 1. Variação do número de peixes (A) e número de espécies (B) em igarapés e poças temporárias ao longo de um ano em oito parcelas aquáticas da Reserva Ducke, Manaus.
Figura 2. Ordenação por NMDS em dois eixos da composição da fauna de peixes em oito parcelas aquáticas ao longo de cinco eventos de amostragem na Reserva Ducke, Manaus.
Figura 3. Comparação pareada da variação temporal de composição das assembléias de peixes nas duas diferentes escalas analisadas: igarapés e baixio.
Figura 4. Relação entre a variação temporal do volume do igarapé e a variação temporal de composição da fauna no baixio.
Capítulo 2. Reproductive strategies and fine-scale habitat use of Amazonian stream fishes are ordered predictably along a gradient of hydrological variation
Figure 1. Seasonal change in fish abundances and habitat characteristics for stream (continuous lines) and pond (dashed lines) habitats of Reserva Ducke.
Figure 2. Species ordination in the parametric space defined by the ß1 and ß2 coefficients of GLMM models of habitat use.
Figure 3. Biplot for principal component analysis based on species reproductive traits.
Figure 4. Scatterplot showing the relationship between coefficient ß 1 of the GLMM and the first component of the traits PCA.
Figure S1. RDA ordination of relative habitat use by 11 fish species in relation to hydrological characteristics of stream and pond habitats.
Capítulo 3. Strategies to avoid the trap: fish account for cumulative environmental reliability to timing the use of temporary ponds
Figure 1. Temporal fluctuation of hydrological attributes during the study period in Reserva Ducke, Manaus.
Figure 2. Distribution of the number of P. brevis individuals captured (n = 171) on 13 surveys of a 50-m stream stretch and associated temporary ponds in Reserva Ducke.
Figure 3. Posterior density distribution of detection probabilities (pP and pS) and monthly mortality rate (zP and zS) of P. brevis in stream channel and temporary ponds of Reserva Ducke.
Figure 4. Posterior distribution of the rainfall integration interval R, the number of accumulated days prior surveys that best predicted movement probability.
Figure 5. Temporal variation of movement probabilities of P. brevis and covariate values.
Figure 6. Probability of P. brevis movement from pond to stream, ψps, as a function of the survey-to-survey difference in accumulated rainfall.
O crescimento populacional humano quase irremediavelmente acarreta alterações artificiais do ambiente. Neste contexto, os riachos brasileiros têm sofrido de forma crescente impactos diretos no ambiente aquático como consequência de atividades de mineração, construção de usinas hidroelétricas ou hidrovias, ou por impactos indiretos das mudanças de uso da terra, como desmatamento, construção de estradas ou crescimento de cidades. Nos últimos 15 anos o número de estudos sobre ecologia de peixes em riachos no Brasil cresceu exponencialmente (Dias et al. em revisão). Muitos desses estudos versam sobre os efeitos de distúrbios antrópicos na composição da fauna de peixes, desde impactos menos perceptíveis, como o manejo florestal de baixo impacto (Dias et al. 2010), a distúrbios mais intensos como o desmatamento (Casatti et al. 2006, 2009) ou urbanização (Silva et al. 1995, Furlan et al. 2013). Através desta literatura é possível perceber a sensibilidade dos peixes a alterações ambientais, mesmo que sutis. Por este motivo, muitos índices de integridade ambiental têm sido adaptados para incluir peixes como bioindicadores de saúde ambiental em riachos brasileiros (e.g., Bozzetti e Schulz 2004, Terra et al. 2013). No entanto, para entender o efeito de impactos ambientais sobre a biodiversidade e planejar sua conservação e manejo, é preciso conhecer a dinâmica natural dos ecossistemas, os fatores que a influenciam e as respostas dos organismos a diferentes tipos de distúrbios ambientais.
Muito frequentes na natureza, distúrbios podem ser definidos em termos ecológicos como eventos que alteram comunidades ao influenciar a disponibilidade de recursos alimentares, espaço ou alterando o ambiente físico (Picket e White 1985), podendo mudar a história de formação e a trajetória das comunidades biológicas (Matthews et al. 2013). Discussões sobre o efeito de distúrbios sobre a biodiversidade têm duas linhas principais de pensamento. A primeira se baseia na ideia do gabarito ambiental (“environmental template”, Southwood 1977) e prediz que distúrbios frequentes excluem espécies sem atributos (traits) que conferem resistência e resiliência, resultando muitas vezes em redução da biodiversidade. A segunda linha se baseia em vários modelos sobre estrutura de comunidades como a hipótese do distúrbio intermediário (Connell 1978, mas vide Wilkinson 1999 para discussão sobre a origem desta hipótese e Fox 2013 sobre a sua validade), o modelo do equilíbrio dinâmico (Huston 1979) e, mais recentemente, o modelo de dinâmica de manchas (patch dynamics; Picket & White 1985). Os primeiros dois modelos (Connell 1978, Huston 1979) se baseiam na hipótese da estruturação de comunidades por competição, segundo a qual em condições ambientais estáveis, interações bióticas intensas forjam comunidades dominadas por poucas espécies especializadas e com alta capacidade competitiva. Distúrbios periódicos supostamente reduzem o crescimento das populações dominantes e permitem a coexistência de outras espécies. A hipótese do distúrbio intermediário (Connell 1978), com base na demanda
conflitante entre capacidade de colonização e de competição, defende que a diversidade tende a ser mais alta em condições intermediárias de distúrbio, onde bons colonizadores e bons competidores podem estar presentes (Connell 1978). O conceito de dinâmica de manchas (Picket & White 1985, revisado por Winemiller et al. 2010) se baseia nas mesma premissas acima e adiciona a ideia de que os distúrbios produzem manchas de habitats aptos a recolonização, o que gera uma maior biodiversidade em escalas maiores.
Estas abordagens, embora baseadas em conceitos desenvolvidos com base em comunidades de ambientes terrestres, têm sido recorrentemente estudadas em ambientes aquáticos (Sousa 1979), especialmente em riachos (Pringle et al. 1988, Resh et al. 1988, Townsend 1989, Matthaei e Townsend 2000). Em sua revisão sobre a recuperação de assembleias de peixes em riachos temperados, Detenbeck et al. (1992) apontam que o efeito dos distúrbios sobre a fauna depende de atributos autoecológicos dos organismos (e.g. mobilidade, Albanese et al. 2009), de características do distúrbio (e.g., duração, Lake 2000), e de atributos ambientais da área alterada (e.g., complexidade do habitat, Pearsons e Lamberti 1992). Alguns autores (Sedell et al. 1990, Resh et al. 1988, Lake 2000, Magoulick e Kobza 2003) adicionam que a presença de refúgios, internos ou externos aos riachos, influenciam decisivamente a velocidade de recuperação das assembleias, podendo reduzir o efeito dos demais fatores ao facilitar a recolonização do ambiente impactado.
Secas e inundações são consideradas as principais formas de distúrbio natural em sistemas lóticos (Lake 2000). Na planície de inundação Amazônica, sabe-se que várias espécies de peixes respondem à flutuação do nível da água por meio de migrações longitudinais de longa distância (e.g., Ribeiro e Petrere 1990, Menezes e Vazzoler 1992, Barthem e Goulding, 1997), enquanto outras realizam migrações laterais, saindo do canal principal dos rios e usando a floresta sazonalmente alagada durante as cheias (e.g., Goulding 1989, Fernandes 1997, Saint Paul et al. 2000). Esses movimentos, relacionados principalmente à busca por alimento ou locais para reprodução, são parte fundamental do ciclo de vida destes organismos, afetando a sua dinâmica populacional e podendo resultar em diferenças significativas na composição geral da fauna de um local em diferentes períodos sazonais (Saint Paul et al. 2000).
Já nos pequenos riachos de floresta da Amazônia, regionalmente conhecidos como igarapés de terra firme, as mudanças sazonais no ecosistema aquático parecem ser menos previsíveis, com alterações hidráulicas mais relacionadas à incidência de chuvas locais (flashy system; Welcomme e Halls 2004) do que ao pulso unimodal regular e previsível (smooth system; Welcomme e Halls 2004) dos grandes rios (Junk et al. 1989). Os peixes de riacho parecem apresentar uma elevada especificidade no uso do habitat e áreas de vida pequenas (Henderson & Walker 1986) e as mudanças temporais na ictiofauna eram consideradas imperceptíveis no nível de comunidade (Bührnheim & Fernandes 2001). No entanto, amostragens repetidas em um número mais elevado de
igarapés mostraram mais recentemente que existem diferenças consideráveis na constituição da fauna de peixes em igarapés de cabeceira entre períodos secos e chuvosos (Espírito-Santo et al. 2009). O número total de peixes no leito dos igarapés diminui no período chuvoso, e a combinação de diferentes padrões de flutuação populacional entre as espécies gera um padrão sazonal previsível de mudanças na composição da ictiofauna (Espírito-Santo et al. 2009).
Diferente dos grandes rios, não se espera que a expansão lateral do habitat em riachos exerça grande importância sobre a ecologia dos peixes (q.v. Junk et al. 1989), e habitats laterais temporários tem recebido pouca atenção na maior parte dos estudos nesses pequenos sistemas lóticos. Em riachos brasileiros, estudos sobre uso de habitat geralmente avaliam a importância de características ambientais e da proporção de macrohabitats dentro do canal dos riachos (instream
habitats: poções, águas abertas e corredeiras) sobre a distribuição das espécies de peixes (e.g.,
Bührnheim e Fernandes 2003, Mazzoni et al. 2006). No entanto, nos riachos de cabeceira na floresta de terra firme da Amazônia, é comum que durante o período chuvoso se formem poças temporárias marginais ao longo dos baixios mais largos. Várias espécies de peixe usam estas poças temporárias e parecem fazê-lo de forma previsível ao longo do ano (Pazin et al. 2006). Sabe-se que habitats marginais em riachos de floresta podem exercer um importante papel ecológico aumentando a heterogeneidade ambiental, reduzindo a pressão de predação e favorecendo a dispersão de certas espécies de peixe ao longo do sistema de drenagem (e.g. Rivulus hartii em riachos de Trinidad; Fraser et al. 1999). No entanto, os fatores proximais relacionados às decisões de movimentação entre habitats, o papel destas movimentações sazonais sobre processos populacionais e sobre a estrutura e estabilidade das assembleias nos riachos de cabeceira são desconhecidos na Amazônia. Considerando a elevada quantidade de peixes capturados neste sistema durante a fase mais chuvosa do ano (Pazin et al. 2006), as mudanças de composição na fauna do canal dos riachos nesse período (Espírito-Santo et al. 2009) e a constatação de que refúgios são importantes aceleradores da recuperação pós-distúrbios em assembleias de riachos (Sedell 1990), supomos que o uso sazonal de ambientes temporários pode ser um importante fator estruturador da comunidade de peixes nos sistemas de igarapés da terra firme, de forma similar ao observado nos grandes rios. Por isso, nesta Tese busquei entender os mecanismos ecológicos que regulam a movimentação dos peixes entre o canal do riacho e sistema de poças temporárias e os seus efeitos sobre a estrutura das assembleias de peixes em um conjunto de igarapés de terra firme da Amazônia central brasileira.
Objetivo geral
Determinar os efeitos das variações ambientais, das características de história de vida e do comportamento dos peixes sobre a dinâmica temporal da ictiofauna em igarapés de terra firme na Amazônia.
Objetivos específicos
1. Determinar se o uso de poças temporárias explica diferenças na composição da ictiofauna de igarapés entre as estações do ano.
2. Determinar o efeito de atributos hidrológicos e da história de vida dos peixes sobre a distribuição de abundâncias das espécies entre as poças temporárias e o canal de igarapés.
3. Determinar o efeito de atributos relacionados à dinâmica hidrológica de igarapés sobre a regulação temporal da movimentação de indivíduos de uma espécie de peixe entre as poças e o canal.
Área de estudo
Para alcançar os objetivos propostos, realizei estudos de campo com diferentes abordagens ecológicas em um conjunto de igarapés de terra firme na Reserva Florestal Adolpho Ducke (doravante, Reserva Ducke). Localizada 26 km ao norte da cidade de Manaus (2º 56’ S, 59º 54’ W; Fig. 1, painel à esquerda) e com uma área e 10.000 ha, a Reserva Ducke abriga quase uma centena de pequenos corpos d’água, recobertos por uma densa floresta de terra firme. Os trechos de riachos amostrados para confecção desta Tese são parcelas permanentes de estudo estabelecidas em 2001 dentro do âmbito do projeto Pesquisas Ecológicas de Longa Duração (PELD sítio 1) e do Programa de Pesquisas em Biodiversidade (PPBio Amazônia Ocidental). Estudei oito parcelas pemanentes (Fig. 1, símbolos pretos no painel da direita) que compreendem a trechos de 50 metros de riachos de primeira e segunda ordens (sensu Petts 1994) da microbacia do igarapé Acará, pertencente à bacia do rio Negro. Para o terceiro capítulo, a amostragem foi concentrada em uma das parcelas (Fig. 1, triângulo preto no painel da direita), um trecho de segunda ordem de riacho e suas poças temporárias adjacentes. Mais detalhes sobre localização, dinâmica hidrológica e características ambientais do sistema estudado são apresentados em cada capítulo.
Figura 1. Localização da Reserva Florestal Adolpho Ducke (RFAD; painel à esquerda), ao Norte da cidade de Manaus. O painel à direita mostra detalhes do relevo e hidrografia da reserva e da localização das parcelas de estudo. A coloração de fundo representa a elevação, com tons escuros representando locais mais altos. Os vales (regionalmente conhecidos como baixios) são representados em cinza claro e as linhas correspondem aos canais dos igarapés. Os símbolos indicam a localização das oito parcelas amostrais (trechos de 50 m de riacho) usadas nos dois primeiros capítulos, sendo o triângulo o trecho utilizado no terceiro capítulo da Tese.
Organização da Tese
Esta Tese é composta de três capítulos, referentes a cada um dos objetivos específicos descritos acima e formatados como artigos científicos. No Capítulo 1, analisei a estrutura e composição de comunidades para avaliar o efeito do uso das poças sobre a variabilidade temporal da ictiofauna de igarapés. No Capítulo 2 combinei uma análise de segregação espacial no uso do habitats com uma abordagem funcional, para avaliar as relações entre a variação hidrológica sazonal, as características de história de vida e a distribuição de abundâncias das espécies entre os habitats. No Capítulo 3 enfoquei os padrões de movimentação individual de peixes, através de experimentos de marcação e recaptura, para avaliar o efeito de atributos da dinâmica hidrológica na determinação do momento de entrada e saída das poças pelos peixes. Ao final, encerro com uma síntese dos principais resultados obtidos e considerações finais sobre o assunto.
Espírito-Santo H.M.V. e Zuanon J. Refúgios temporários aumentam a estabilidade de assembleias de peixes em igarapés de terra firme. Manuscrito em preparação para Acta Amazonica.
de terra firme na Amazônia
2
Helder M. V. Espírito-Santo*1 e Jansen Zuanon2 3
4
1 Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Av. 5
André Araújo, 2936, Aleixo, C.P. 478, CEP 69060-001, Manaus, Amazonas, Brazil 6
2 Coordenação de Biodiversidade, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, 7
Amazonas, Brazil 8
9
* Autor correspondente. E-mail: [email protected]
10 11
Palavras-chave: distúrbio, peixes, comunidade, variação temporal, estabilidade, ecótone.
Resumo
13
Variações temporais no ambiente podem funcionar como distúrbios, afetando processos 14
populacionais, mudando trajetórias de composição e a estrutura das comunidades. Refúgios são 15
tidos como importante fator na recuperação de comunidades após distúrbios. Neste estudo, testamos 16
o efeito de poças temporárias como refúgios sazonais para ictiofauna em igarapés de terra firme na 17
Amazônia brasileira. Amostramos peixes e características ambientais em cinco eventos de coleta ao 18
longo de um ciclo sazonal em oito trechos de igarapés e suas poças temporárias marginais na 19
Reserva Ducke, em Manaus. Foram realizados 3695 registros de peixes. O número total de registros 20
variou de forma inversa entre os habitats ao longo do tempo, com uma redução nas poças e um 21
aumento no canal dos igarapés ao longo de um gradiente de dessecação das poças. O número de 22
espécies apresentou padrão semelhante ao do número de registros. Analisando os dados de poças e 23
igarapés juntos, as flutuações destas variáveis entre eventos de amostragem foram suavizadas. A 24
variabilidade temporal de composição também foi menor com os dados de poças e igarapés 25
conjuntamente. Mostramos ainda, que a variabilidade de composição da fauna está associada à 26
variabilidade do volume de água em todo o sistema, mas não à dinâmica hidrológica somente das 27
poças. Estes resultados juntos indicam que as poças temporárias consituem um importante refúgio 28
para a ictiofauna nos igarapés de terra firme durante o período chuvoso e que estas variações 29
temporais na composição da ictiofauna são sintonizadas com a variação hidrológica do sistema 30
igarapé-poças. 31
Introdução
32
Alguns modelos utilizados para explicar a distribuição da biodiversidade e a estrutura de 33
comunidades em sistemas lóticos (e.g. Vannote et al. 1980; Junk et al. 1989; Ward e Stanford 1995) 34
se baseiam na idéia de equilíbrio, na qual as comunidades tendem a seguir um caminho 35
determinístico baseado nas diferenças de capacidade competitiva entre as espécies em cada local. 36
Outro grupo de modelos atualmente aceitos na ecologia de riachos se apoiam na estocasticidade 37
ambiental como um mecanismo de desestabilização das interações, e sugerem que distúrbios 38
reduzem a dominância competitiva, permitindo a coexistência entre espécies colonizadoras e 39
competidoras, gerando manchas de habitat com diferentes histórias de colonização e composição de 40
espécies (conceito de dinâmica de manchas: Picket e White 1985; Pringle et al. 1988; Townsend 41
1989). 42
Apesar de as interações terem importante papel na estruturação de algumas comunidades em 43
riachos (e.g. Gilliam et al. 1993), a flutuação ambiental parece sobrepujar os efeitos das interações 44
bióticas (Grossman et al. 1998). Os principais fatores ambientais tidos como estruturadores de 45
assembléias de peixes em riachos são características ambientais, principalmente relacionadas à 46
hidráulica do canal, como a profundidade e a velocidade da correnteza (e.g. Poff & Ward 1989; 47
Poff & Allan 1995; Kennard et al. 2007). Partindo de um estudo de longo prazo em riachos 48
costeiros da França, Oberdorff et al. (2001) defenderam que as variações do regime hidrológico são 49
o fator preponderante na estabilidade das assembléias de peixes. Os autores mostraram que a 50
variabilidade de composição das assembléias aumenta e a persistência diminui ao longo de um 51
gradiente de variabilidade de vazão (Oberdorff et al. 2001). Estes e outros padrões de flutuação das 52
assembleias frente às mudanças ambientais são reflexos de respostas populacionais diferenciadas, 53
de acordo com atributos biológicos das espécies que as compõem. Por exemplo, usando um 54
experimento de remoção de peixes em riachos de cabeceira na Virgínia, EUA, Albanese et al. 55
(2009) mostraram um papel predominante da mobilidade e da abundância inicial das espécies sobre 56
as taxas de recolonização dos trechos defaunados. As diferentes respostas das espécies, somadas a 57
atributos da paisagem, definem a estabilidade de composição das assembléias frente a mudanças 58
ambientais (Albanese et al. 2009). 59
O efeito das flutuações ambientais na estrutura de comunidades aquáticas pode, no entanto, 60
ser amenizado pela presença de refúgios durante períodos de distúrbio (Sedell et al. 1990). Refúgios 61
espaciais, sejam dentro do riacho, em áreas sazonalmente alagáveis ou em regiões hiporréicas, 62
favorecem a sobrevivência durante distúrbios e a posterior recolonização de trechos perturbados 63
(Resh et al. 1988). Em um estudo seminal sobre a importância de refúgios para a estabilidade da 64
fauna em riachos, Sedell et al. (1990) apontam os refúgios como fundamentais para a recuperação 65
de trechos de riachos perturbados, mas também como um importante componente da paisagem 66
fluvial, fundamental para manutenção da dinâmica das assembléias em diferentes escalas e para o 67
funcionamento do ecossistema aquático como um todo. Para peixes de riachos temperados, o tempo 68
de recuperação após distúrbios pontuais não pode ser acuradamente previsto, sendo influenciado 69
por uma complexa função de atributos autoecológicos das espécies, de fatores locais e dependentes 70
do distúrbio (Detenbeck et al. 1992). No entanto, estes autores ressaltam que barreiras para a 71
migração ou refúgios foram as características mais importantes sobre o tempo de recuperação para 72
vários grupos de peixes e em diferentes situações de distúrbio (Detenbeck et al. 1992). 73
As variações ambientais naturais (sazonais) experimentadas por riachos de cabeceira na 74
Amazônia podem ser consideradas sutis e previsíveis se comparadas a riachos temperados 75
(Matthews e Marsh-Matthews 2003; Magalhães et al. 2002), ou a riachos intermitentes em zonas 76
desérticas (e.g. Bogan e Lytle 2011) ou semiáridas (e.g. Medeiros e Maltchik 2001), onde eventos 77
extremos e imprevisíveis de secas e enchentes são fortes reguladores da dinâmica da fauna. No 78
entanto, para algumas espécies de peixes, o período chuvoso na Amazônia pode tornar o canal do 79
igarapé um habitat hostil, especialmente devido à elevada freqüência de enxurradas. Embora um 80
grande número de invertebrados da vegetação marginal caia nos riachos tropicais durante o período 81
chuvoso e represente um aporte potencial de alimento para os peixes (Uieda e Kikuchi 1995), o 82
aumento da velocidade da correnteza pode reduzir a taxa de consumo de presas alóctones à deriva e 83
aumentar o gasto energético para manutenção de posição no canal (Piccolo et al. 2008). Ao mesmo 84
tempo, o aumento da turbulência reduz a disponibilidade de recursos autóctones ao carrear o 85
substrato e deslocar os invertebrados associados (ver Lepori e Hjerdt 2006). Estas mudanças 86
trazidas pelo período chuvoso devem reduzir a adequação do canal dos igarapés como habitat para 87
algumas espécies de peixes, podendo acarretar em uma redução em sua taxa de crescimento. 88
Durante esse período, os igarapés se conectam esporadicamente a um conjunto de poças 89
temporárias que se formam na região ripária. Este sistema aquático temporariamente disponível 90
pode permanecer com água por vários meses e é utilizado em diferentes intensidades por várias 91
espécies de peixes, que aumentam em riqueza em função da área total e da profundidade média de 92
poças no baixio (Pazin et al. 2006). Estas mudanças de uso de habitat não parecem constituir 93
respostas meramente oportunistas, uma vez que a propensão ao uso do habitat temporário pelos 94
peixes está fortemente relacionada com as suas estratégias reprodutivas (Espírito-Santo et al. 2013). 95
Assim, o uso de poças temporárias parece ser uma estratégia que afeta a fauna em nível de 96
assembleia e pode ser um importante fator explicando as mudanças gerais de composição da 97
ictiofauna de igarapés de terra firme ao longo do ano (Espírito-Santo et al. 2009). 98
Se as poças funcionam como uma expansão do habitat e um refúgio temporário durante o 99
período chuvoso, esperamos (i) que o uso de poças temporárias seja um amenizador da 100
variabilidade temporal da ictiofauna e (ii) que a disponibilidade de poças explique adequadamente a 101
variabilidade temporal da ictiofauna em igarapés de terra firme da Amazônia. No presente estudo 102
objetivamos testar estas predições através das seguintes hipóteses: (i) a variabilidade temporal da 103
ictiofauna é maior quando considerados apenas os peixes dos igarapés, do que quando 104
consideramos todo o baixio (i.e. quando combinamos os peixes capturados no canal dos igarapés e 105
nas poças temporárias associadas); e (ii) a estabilidade temporal da ictiofauna em baixios é 106
diretamente proporcional ao volume de poças associadas aos igarapés. 107
Material e métodos
109
Obtenção dos dados
110
Utilizamos dados de cinco amostragens bimestrais em oito riachos da drenagem do igarapé 111
Acará, na Reserva Ducke, na Amazônia Central brasileira. O igarapé Acará é um corpo d’água de 112
terceira ordem (sensu Petts 1994), que nasce dentro da Reserva Ducke e percorre cerca de oito 113
quilômetros até desaguar no rio Tarumã, que por sua vez é um tributário do baixo rio Negro. A 114
bacia do Acará está localizada em uma área de floresta de terra firme, em regiões relativamente 115
elevadas (entre 50 e 120 m.a.n.m.), fora da influência direta do pulso de inundação dos grandes rios 116
amazônicos (Junk et al. 1989). Diferente dos sistemas de rios-planícies de inundação, que possuem 117
um pulso unimodal de inundação, a dinâmica hidrográfica dos igarapés de terra firme é definida por 118
picos rápidos de inundação seguindo as chuvas locais. Como a chuva na região é mais concentrada 119
entre os meses de dezembro e maio, os picos de inundação se concentram neste período. No 120
entanto, apesar de o nível de base dos igarapés não sofrer muitas alterações ao longo do ano 121
(Tomasella et al. 2008), a saturação do lençol freático juntamente com o transbordamento 122
esporádico dos igarapés, geram um conjunto de poças temporárias, que podem perdurar por alguns 123
meses depois do final do período chuvoso. 124
O processo de formação e extinção de poças na floresta de terra firme varia de acordo com as 125
características topográficas do trecho observado (e.g. Rodrigues et al. 2010) e com a intensidade do 126
regime local de chuvas, mas em geral é possível ser caracterizado por uma sequência previsível de 127
eventos. No início da estação chuvosa, as poças são inicialmente formadas pela elevação do lençol 128
freático. Com o avançar da estação chuvosa, o nível de base dos igarapés aumenta e as poças 129
começam a receber água diretamente por conexões discretas com o canal. Posteriormente, durante 130
fortes chuvas, a água do igarapé pode adentrar o baixio e percorrê-lo, formando canais alternativos 131
de drenagem. Estes canais se desconectam do canal principal algumas horas depois da chuva e as 132
poças voltam a se tornar unidades isoladas do canal. Com a diminuição das chuvas e a consequente 133
redução da vazão no igarapé, as poças tendem a se fragmentar, isolando-se umas das outras e, ao 134
final do período chuvoso, tendem a se extinguir. Em anos mais chuvosos, algumas poças mais 135
profundas não secam e indivíduos de algumas espécies de peixe podem não voltar ao canal dos 136
riachos naquele ano (e.g. rivulídeos; HMVES dados não publicados). 137
Foram amostrados peixes e variáveis ambientais entre abril de 2008 e março de 2009. Em 138
cada evento, seguindo um protocolo padronizado de amostragem ambiental (q.v. Mendonça et al. 139
2005), quantificamos a largura e a profundidade dos riachos. Para quantificar a disponibilidade de 140
água fora do canal dos igarapés, estimamos a área e a profundidade das poças temporárias 141
encontradas ao longo dos 50 metros do riacho e de toda a largura do baixio (i.e. até o início das 142
vertentes; Espírito-Santo et al. 2013). Para as análises, calculamos o volume de água no canal dos 143
igarapés e nas poças temporárias em cada parcela e evento de amostragem. No canal do igarapé, o 144
volume foi estimado com base na equação de um hemi-cilindro: 145
€
Vi =πR1R2h 2 , 146
sendo R1 a metade da largura média, R2 a profundidade média e h o comprimento do trecho 147
amostral (valor fixo de 50 m). Nas poças, o volume foi calculado seguindo a equação de uma hemi-148 elipse: 149 € Vp =2 3πR1R2R3, 150
sendo πR1R2 a área superficial total e R3 a profundidade média das poças na parcela. Somamos os 151
valores de volume do igarapé e das poças para obter um valor de disponibilidade total de água no 152
baixio. 153
Para a amostragem de peixes, três pessoas percorreram um trecho de 50 m de cada igarapé no 154
sentido foz-nascente, capturando peixes com puçás e uma rede de malha fina durante duas horas 155
(para detalhes, vide Espírito-Santo et al. 2013). Nas poças o esforço de coleta com puçás foi 156
mantido até que nenhum peixe fosse coletado durante cinco minutos. Durante a amostragem todos 157
os peixes foram mantidos em uma caixa com água do igarapé, oxigenada por um aerador mecânico, 158
em seguida identificados e devolvidos ao local de captura (vide Espírito-Santo et al. 2011 para uma 159
avaliação da eficiência de identificação taxonômica dos espécimes utilizando este procedimento). 160
161
Análises dos dados
162
Uma vez que nossas hipóteses são baseadas no movimento dos peixes entre poças e riachos, 163
para todas as análises usamos uma base de dados contendo apenas espécies que tiveram pelo menos 164
uma ocorrência nos dois habitats. Esta seleção resultou numa base com 13 espécies, ao invés das 27 165
da base original (nove exclusivas do igarapé e cinco exclusivas de poças). Nosso intuito neste 166
estudo foi testar por diferenças nos padrões de variação da ictiofauna de acordo com a parcela do 167
habitat avaliada. Portanto utilizamos três bases de dados neste trabalho: uma com os registros de 168
peixes no canal do igarapé; uma com os registros das poças; e uma (denominada “dados do baixio”) 169
na qual juntamos os registros do canal do igarapé com os das poças. Em todas as análises, a nossa 170
expectativa é de que os dados do baixio representem mais completamente o habitat utilizado pelos 171
peixes e, portanto, análises neste nível resultarão em menor variabilidade temporal da fauna. 172
Para testar por diferenças no número de indivíduos registrados entre os eventos de 173
amostragem, utilizamos análises de variância de medidas repetidas. Usamos um modelo semelhante 174
para testar por diferenças temporais no número de espécies registradas, mudando apenas a variável 175
resposta. Testes distintos foram feitos para as três bases de dados (i.e. igarapés, poças e baixio). 176
Para testar diretamente por diferenças entre os dois habitats em cada evento, fizemos análises de 177
variância de dois fatores, usando o número de registros ou o número de espécies como variável 178
resposta e o habitat e o evento como variáveis preditoras. Comparações de pares a posteriori foram 179
feitas usando o teste de Tukey para ajuste de valores críticos. 180
Para determinar as mudanças de composição da ictiofauna, usamos as bases de dados dos 181
igarapés e do baixio. Realizamos então uma única ordenação por NMDS em dois eixos com as duas 182
bases de dados. Separamos os escores das duas bases e calculamos a variabilidade de composição 183
pelo posicionamento dos pontos amostrais no espaço bidimendional do NMDS para cada base. Para 184
cada parcela de amostragem, a variabilidade foi definida como a área ocupada pelo polígono 185
formado pela junção das cinco posições no espaço bidimensional (correspondentes aos cinco 186
eventos de amostragem). Para testar por diferenças na variabilidade total entre as duas bases de 187
dados, realizamos um teste t pareado entre amostras. Por fim, para testar se a variabilidade de 188
composição está relacionada com a dimensão dos riachos ou com a sua variabilidade, realizamos 189
duas regressões lineares, ambas com a variabilidade de composição no baixio como variável 190
resposta e variando apenas a variável preditora: em uma usamos a média do volume da parcela e na 191
outra o desvio padrão da média desta variável. 192
Todas as análises e figuras foram feitas no ambiente de programação R (R Development Core 193
Team 2013). Para a ordenação usamos a função metaMDS do pacote vegan (Oksanen et al. 2012). 194
195
Resultados
196
Obtivemos 3695 registros de peixes, pertencentes a 13 espécies, de cinco ordens e sete famílias. 197
Apesar de não apresentarem diferenças significativas dentro dos eventos de amostragem (Tabela 198
S1), o número de registros de peixes nos igarapés e nas poças apresentou um padrão oposto de 199
flutuação temporal. O número de peixes registrados nos igarapés aumentou ao longo do tempo, 200
atingindo os máximos valores nos eventos 3 e 4 e depois diminuindo novamente (Fig. 1A, círculos 201
pretos e linha contínua; vide Tabela S2 para comparações par-a-par entre eventos). Já nas poças 202
temporárias, a abundância no início do estudo era superior à do igarapé e em seguida apresentou 203
uma tendência de diminuição até o evento quatro, seguida de um aumento no evento 5 (Fig. 1A, 204
círculos cinzas e linha pontilhada), voltando a ser superior à abundância no igarapé. No entanto, 205
devido à alta variabilidade entre as parcelas de amostragem em cada evento, não houve diferença 206
significativa de abundância de peixes nas poças entre eventos, apenas marginalmente significativa 207
entre os eventos 4 e 5 (P = 0,053; vide Tabela S2 para comparações par-a-par). Quando juntamos 208
os dados de abundância de peixes nos igarapés com os das poças associadas, a variação temporal de 209
abundância é amenizada e deixam de existir diferenças entre os eventos (Fig. 1A, linha com traços e 210
pontos alternados). 211
O número médio de espécies nos igarapés, a despeito de uma pequena tendência a aumentar 212
nos períodos secos (Fig. 1B, círculos pretos e linha contínua), não apresentou diferença significativa 213
entre os eventos de amostragem (Tabela S2). Já nas poças temporárias, a riqueza tendeu a diminuir 214
ao longo do gradiente de dessecação das poças (Fig. 1B, círculos cinzas e linha pontilhada), 215
apresentando diferença significativa entre os extremos hidrológicos (evento 4-1: P = 0.02, evento 5-216
4: P = 0.005; Tabela S2). Apesar da média global aparentemente inferior aos igarapés (poças: 3,87 217
± 2,90; igarapé: 6,05 ± 1,80; média ± 1DP), apenas no período mais seco (evento 4) o número de 218
espécies nas poças foi significativamente menor que nos igarapés (Tabela S1). 219
A espécie com o maior número de registros foi o lebiasinídeo Pyrrhulina brevis com 870 220
registros, seguido pelos dois rivulídeos Rivulus kirovskyi com 768 registros e R. micropus com 719 221
registros (Tabela 1). Estas espécies, juntamente com indivíduos jovens de Erythrinus erythrinus e 222
Hoplias malabaricus, foram as mais representativas nas poças temporárias, e seus padrões de
223
flutuação de abundância devem ter sido os principais responsáveis pelo padrão geral da ictiofauna 224
nesse habitat. Destacam-se ainda, pelo número de registros em poças e pelo seu padrão de flutuação 225
temporal, o crenuquídeo Crenuchus spilurus com 45 registros (39% do seu total de registros), o 226
caracídeo Hemigrammus cf. pretoensis com 31 registros (21% do seu total) e o ciclídeo Aequidens 227
pallidus com 34 registros (12% do seu total). A Tabela 1 apresenta a variação de abundância destas
228
e das demais espécies ao longo da sequência temporal de amostragens e entre os dois habitats. 229
Analisando a variação temporal na composição da ictiofauna por meio de uma ordenação 230
por NMDS, e considerando apenas os peixes registrados no canal dos igarapés (Fig. 2A), nota-se 231
claramente que a variabilidade temporal da fauna foi maior do que quando consideramos todo o 232
baixio (i.e. igarapé + poças temporárias; Fig. 2B). As áreas ocupadas pelos polígonos na Figura 2 233
representam a variação temporal de cada parcela amostral (indicadas pelos códigos alfanuméricos 234
no centro de cada polígono). Estas áreas diminuíram significativamente quando passamos a 235
considerar os dados de todo o baixio ao invés de apenas os dados dos igarapés (t pareado = -2,62, 236
g.l. = 7, P = 0,03; Fig. 3), indicando que a variabilidade geral de composição da fauna é reduzida 237
quando se considera todo o baixio como área potencial de uso pelos peixes. 238
A variabilidade da fauna não foi afetada pelo volume médio de poças nas parcelas (P > 239
0,05) nem pela variabilidade desta variável (P > 0,05). No entanto, apresentou relação com o desvio 240
padrão do volume total de água no baixio (Pearson r = 0,80, g.l. = 6, P = 0,02; Fig. 4) mas não com 241
a média (P = 0,38) dessa variável. Isso indica que a variabilidade hidrológica de todo o baixio é 242
mais importante para a variabilidade de composição da ictiofauna do que o seu tamanho, e do que o 243
volume ou a variação de volume de poças. 244
245
Discussão
246
Apesar da noção de que sistemas de pequenos riachos de floresta de terra firme na Amazônia não 247
apresentam variação temporal significativa na composição da ictiofauna (por não estarem sujeitos 248
aos efeitos de distúrbios tão marcantes quanto os gerados pelo pulso anual de inundação), nossos 249
resultados demonstram que existe uma variação temporal significativa, que ela é previsível 250
(Espírito-Santo et al. 2009), e que ela está diretamente relacionada à variabilidade hidrológica do 251
sistema de canais e poças temporárias associadas. 252
Embora sujeitos a vários agentes estressores naturais e antropogênicos (e.g. secas, poluição, 253
assoreamento), os organismos aquáticos viventes em riachos têm nas inundações a principal causa 254
de distúrbios (Lepori e Hjerdt 2006). Durante inundações, especialmente nas enxurradas, algas e 255
musgos são removidos dos riachos por raspagem ou atrito (e.g. Death e Winterbourn 1995) e folhas 256
e outros detritos são fragmentados e carreados rio abaixo (Lepori et al. 2005). Para invertebrados, a 257
remoção destes recursos pode ter maior influência do que o estresse físico direto (Lepori e Hjerdt 258
2006). Para peixes bentônicos, que utilizam o fundo dos riachos como habitat e como fonte de 259
recurso, as respostas poderiam ser semelhantes, tanto diretamente pela remoção física do habitat 260
quanto indiretamente pela redução de seus recursos alimentares. Já peixes nectônicos, que utilizam 261
mais a região central e superior da coluna d’água, os recursos são basicamente oriundos da floresta, 262
especialmente na forma de invertebrados terrestres. O aumento da turbulência e da velocidade da 263
correnteza deve dificultar a captura e manipulação de alimento durante o período chuvoso. 264
Além da aquisição de recursos, outros processos podem aumentar a propensão dos peixes a 265
usarem habitats temporários, por exemplo, a pressão de predação (Williams 2006). As mudanças 266
ambientais dos igarapés durante o período chuvoso podem oferecer alternativas para reduzir o risco 267
de predação dentro do canal. Comparado às poças temporárias, o canal dos riachos abriga uma 268
maior diversidade e tamanho de predadores, especialmente peixes de maior porte. Por exemplo, 269
indivíduos adultos de traíra (H. malabaricus) e jeju (E. erythrinus) não são encontrados em poças 270
temporárias, mas frequentemente avistados nos igarapés (HMVES obs. pes.). Assim, refúgios 271
sazonais para evitar as incertezas do canal dos igarapés podem ter papel fundamental no 272
funcionamento e estrutura das assembleias de peixes neste sistema, embora os mecanismos causais 273
associados com a movimentação dos peixes possam variar entre espécies ou entre grupos de 274
espécies com atributos funcionais parecidos. 275
276
História natural e uso do habitat
277
Para peixes nectobentônicos, como o acará A. pallidus, o revolvimento e carreamento dos 278
bancos de folhiço pela correnteza pode ser um importante mecanismo de depreciação da qualidade 279
do habitat. Indivíduos desta espécie forrageiam diretamente sobre os bancos e os adultos são 280
frequentemente vistos tomando conta de seus filhotes durante períodos de água mais baixa 281
(HMVES obs. pess.). Durante o período chuvoso, estes bancos tendem a ser espalhados e sua 282
disponibilidade no canal do igarapé diminui (Espírito-Santo et al. 2009), enquanto nas poças este 283
substrato predomina ao longo de todo o ano. Embora a disponibilidade de alimento nos bancos de 284
folhiço das poças deva ser menor do que no canal (devido ao menor tempo para colonização por 285
invertebrados), a sua complexidade estrutural deve favorecer uma maior proteção contra predação. 286
O mussum Synbranchus sp. e os sarapós Gymnotus stenoleucus e G. coropinae têm seus ciclos de 287
vida ainda mais associados aos bancos de folhiço, passando a maior parte do tempo imersos em 288
seus interstícios, onde devem forragear e reproduzir. Apesar da baixa abundância destas espécies 289
nas amostras não permitir inferências inequívocas sobre a sua propensão efetiva ao uso de poças 290
temporárias, os registros nas poças servem como evidência de sua expansão sazonal de uso do 291
habitat. 292
Além destas espécies, traíras H. malabaricus e jejus E. erythrinus também apresentam 293
hábitos nectobentônicos e ocorreram em elevada abundância nas poças, especialmente durante o 294
período chuvoso. No entanto, apenas indivíduos jovens destas espécies foram capturados nas poças, 295
indicando que esses peixes usam o ambiente temporário especialmente como habitat de 296
desenvolvimento de larvas e juvenis. Neste estágio de vida, as traíras e jejus possuem uma dieta 297
generalista, consumindo principalmente pequenos invertebrados e peixes. Dada a presença de vários 298
invertebrados aquáticos (Hamada et al. 2014) e a alta abundância de indivíduos jovens de outros 299
peixes a obtenção de recursos para predadores nesta fase de vida deve ser muito mais favorável nas 300
poças do que no canal dos igarapés. Além disso, por apresentarem certa capacidade de locomoção 301
fora d’água e mecanismos fisiológicos/comportamentais para tolerar baixas concentrações de 302
oxigênio (e.g. respiração aérea acessória nos jejus; Lima-Filho et al. 2012) a chance de morte por 303
aprisionamento nas poças durante o período de estiagem deve ser baixa para estas espécies. Esse 304
conjunto de caraterísticas ambientais e atributos de vida favorece o uso regular e previsível das 305
poças temporárias por diferentes grupos de peixes (Espírito-Santo et al., 2013). 306
Para algumas espécies de peixes, as poças parecem ser um ambiente de uso ocasional ou 307
oportunista, ou mesmo acidental, pelo carreamento passivo pela correnteza durante enxurradas 308
decorrentes de chuvas fortes. Este parece ser o caso do diminuto crenuquídeo Microcharacidium 309
eleotrioides, uma espécie fortemente associada a emaranhados de raízes finas em trechos muito
310
rasos, turbulentos e bem oxigenados no canal do igarapé (nossas observações pessoais). Apesar de 311
ser uma situação ambiental incomum nas poças temporárias, no pico da estação chuvosa o 312
transbordamento do igarapé para dentro do baixio acontece geralmente por pequenos canais (fios 313
d’água), onde a correnteza expõe o substrato arenoso muitas vezes recoberto por raízes finas. 314
Indivíduos de M. eleotrioides podem ser enganados por tais mudanças rápidas no ambiente e ser 315
carreados para as poças temporárias. Este pode ser um exemplo de mudança ambiental que altera a 316
qualidade do habitat mais rapidamente do que a capacidade de percepção dos peixes, levando a 317
armadilhas ecológicas (Dwernychuk e Boag 1972, revisado por Robertson e Hutto 2006), uma vez 318
que a espécie não apresenta adaptações comportamentais ou fisiológicas para lidar com este novo 319
ambiente (poças). Este pode também ser o caso de Hyphessobrycon aff. melazonatus, uma espécie 320
de piaba (Characidae) de hábitos reofílicos e muito abundante em águas abertas e correntes nos 321
igarapés da Reserva Ducke (Mendonça et al. 2005). Indivíduos desta espécie devem invadir as 322
poças em momentos de elevada correnteza no baixio e ficar presos quando a água regride, 323
desconectando as poças do canal do igarapé. Peixes desta família geralmente possuem morfologia 324
adaptada para a ocupação da coluna d’água e uma alta demanda por oxigênio, o que deve resultar 325
em uma baixa resistência ao ambiente raso e eventualmente hipóxico de poças após o período de 326
chuvas (Pazin et al. 2006). Já o caracídeo Hemigrammus cf. pretoensis, parece ser uma exceção a 327
essa regra. Nadadora de meia água, no canal dos igarapés geralmente esta piaba ocupa poções de 328
baixa correnteza ou remansos bem estruturados, com galhos e bancos de folhiço recobrindo o 329
substrato. A sua reprodução também se distingue bastante das demais espécies de piaba da Reserva 330
Ducke, pela menor fecundidade, mas principalmente pela estratégia de desova unimodal e 331
concentrada no período chuvoso (Mérigoux et al. 2001, Espírito-Santo et al. 2013). A soma destes 332
atributos justifica uma maior propensão desta espécie ao uso de poças temporárias do que outros 333
caracídeos presentes em igarapés de terra firme. O crenuquídeo C. spilurus se assemelha bastante a 334
H. cf. pretoensis em termos de uso de habitat no canal dos igarapés, ocorrendo comumente em
335
sintopia nos poções e remansos. Embora apresentem estratégias reprodutivas distintas, com C. 336
spilurus desovando em múltiplos lotes ao longo do ano, estas duas espécies tiveram distribuição
337
muito semelhante nas poças, tendo ocorrido apenas em poças profundas e durante os períodos de 338
elevada disponibilidade de água. 339