Universidade Federal de Ouro Preto Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais

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Universidade Federal de Ouro Preto

Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais

INFLUÊNCIA DOS MECANISMOS DE CONTROLE ASCENDENTES SOBRE A COMPOSIÇÃO E ESTRUTURA DA COMUNIDADE ZOOPLANCTÔNICA EM

RESERVATÓRIOS EUTRÓFICOS DO SEMI-ÁRIDO BRASILEIRO

THÉCIA ALFENAS SILVA VALENTE PAES

Ouro Preto, Minas Gerais 2010

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THÉCIA ALFENAS SILVA VALENTE PAES

RESERVATÓRIOS EUTRÓFICOS DO SEMI-ÁRIDO BRASILEIRO

Orientadora: Profa. Dr. Eneida Maria Eskinazi Sant’Anna

Ouro Preto, Minas Gerais 2010

Dissertação apresentada ao programa de Pós- graduação em Ecologia de Biomas Tropicais da Universidade Federal de Ouro Preto, como um dos requisitos para obtenção do título de mestre em Ecologia

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Catalogação: www.sisbin.ufop.br

P126i Paes, Thécia Alfenas Silva Valente.

Influência dos mecanismos de controle ascendentes sobre a composição e estrutura da comunidade zooplanctônica em reservatório eutróficos do semi-árido brasileiro

[manuscrito]: alelopatia: pode esse processo influenciar a biomassa da comunidade zo / Thécia Alfenas Silva Valente Paes. - 2010.

32f.: il.: grafs; tabs.

Orientador: Profa. Dra. Eneida Maria Eskinazi Sant'Anna.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Ouro Preto. Instituto de Ciências Exatas e

Biológicas.Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Am.Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tr.

Área de Concentração Ecologia.

1. Cianobactéria. 2. Reservatórios. 3. Alelopatia. I.

Sant'Anna, Eneida Maria Eskinazi. II. Universidade Federal de Ouro Preto. III. Titulo.

CDU: 628.16:581.524

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Ao Davi Milland Paes, meu maior incentivo.

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AGRADECIMENTOS

Agradeço a Deus por me guiar e por me proporcionar momentos de muita felicidade e amadurecimento ao longo do desenvolvimento dessa dissertação.

À minha orientadora Eneida, obrigada pela oportunidade de fazer parte de seu grupo de pupilos. Você me ensinou com exemplos, como manter a calma em momentos de conflitos, internos e externos.

À UFOP, em especial ao Programa de Pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais pelo enriquecimento profissional e a CAPES pela concessão da bolsa de estudos.

Aos colaboradores da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, pela contribuição para a realização desse trabalho, agradeço em especial a Kílvia, Juliana, e Edson pelo acolhimento e auxílio nas coletas.

A professora Paulina da Universidade Federal de Minas Gerais por nos ceder espaço em seu laboratório e a Sofia por auxiliar na utilização dos equipamentos.

Aos colegas de laboratório: Rodolfo pela alegria contagiante e boa vontade em ajudar sempre, Guilherme pela atenção, Luciana, Renata, Milico, Henrico e Bruno pelos momentos de descontração e em especial a Lorena, que deu continuidade a parte desse trabalho para que eu pudesse me ausentar do laboratório com tranqüilidade.

Agradeço também aos colegas, professores e secretário do Mestrado.

Às amigas de república pela compreensão.

À minha madrinha e meu pai por todo apoio, estrutural, emocional, etc....

À tia Cida e família pela força.

A minha primeira família, Mãe, Pai, Fred e Juliano, por todo amor e incentivo.

À Estella, Nega, Marcella e Donilda por me acolherem e me ajudarem com o Davi.

E por último e não menos importante, à minha nova família, Jamis e Davi. Eu não tenho palavras para expressar o bem que vocês me fazem. Jamis obrigada por apoiar minhas escolhas e me trazer tranqüilidade. Davi, você é um filho muito abençoado, obrigada pela paciência. Por você eu irei ainda mais longe. Obrigada meu Deus.

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Sumário

RESERVATÓRIOS EUTRÓFICOS DO SEMI-ÁRIDO BRASILEIRO ... 6

RESUMO ... 6

ABSTRACT ... 6

1. INTRODUÇÃO ... 7

2. MATERIAL E MÉTODOS ... 8

2.1. ÁREA DE ESTUDO ... 8

2.2. PROCEDIMENTOS ... 9

3. RESULTADOS ... 11

3.1. CARACTERIZAÇÃO DOS RESERVATÓRIOS ... 11

3.2. COMPOSIÇÃO DO FITOPLÂNCTON ... 11

3.3. BIOVOLUME DAS CIANOBACTÉRIAS ... 13

3.4. CONCENTRAÇÃO DE MICROCISTINA NA ÁGUA ... 15

3.5. COMPOSIÇÃO DO ZOOPLÂNCTON ... 16

4. DISCUSSÃO ... 18

5. CONCLUSÕES ... 22

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ... 22

ANEXOS ... 27

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6 INFLUÊNCIA DOS MECANISMOS DE CONTROLE ASCENDENTES SOBRE A COMPOSIÇÃO E ESTRUTURA DA COMUNIDADE ZOOPLANCTÔNICA EM RESERVATÓRIOS EUTRÓFICOS DO SEMI-ÁRIDO BRASILEIRO

RESUMO

Em ecossistemas eutróficos, as cianobactérias são dominantes e exercem forte influência sobre os organismos zooplanctônicos, causando modificações na estrutura trófica. Com o objetivo de avaliar como as cianobactérias podem afetar diferentes grupos zooplanctônicos, foram realizadas coletas de água e plâncton em três reservatórios em fevereiro, agosto e novembro de 2008 e março e maio de 2009. O biovolume de cianobactérias esteve positivamente correlacionado com a concentração de microcistina na água dos reservatórios (r=0,44; p<,01). No entanto, não foram observadas associações entre as concentrações de microcistinas e a biomassa dos grupos zooplanctônicos. O biovolume das cianobactérias esteve positivamente correlacionado com a biomassa de rotíferos (r=0,57; p<,001), de copépodos Cyclopoida (r= 0,56;

p<,001) e copépodos Calanoida (r= 0,54; p<,001). Os mecanismos de controle ascendentes relacionados às florações algais (efeitos negativos da microcistina e biovolume de cianobactérias) não foram verificados sobre os organismos da comunidade zooplanctônica dos reservatórios.

ABSTRACT

In eutrophic systems cyanobacteria are dominants and exert a strong influence on zooplankton community, causing changes in trophic structure. With the aim of assessing the effects of cyanobacteria under different zooplankton groups, water and plankton samples were taken from three reservoirs in February, August and November 2008 and March and May 2009. The biovolume of cyanobacteria was positively correlated with the concentration of microcystin in the water (r = 0.44, p <0.01). However, any association between the concentrations of microcystins and biomass of zooplankton groups was observed. T he biovolume of cyanobacteria was positively correlated with the biomass of rotifers (r = 0.57, p <.001), cyclopoid copepods (r = 0.56, p <.001) and calanoid copepods (r = 0.54; p <.001). The bottom-up mechanisms as control for zooplankton biomass ((negative effectes of microcystin and cyanobacteria biovolume) was not observed in the zooplankton community of the reservoirs.

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7 1. INTRODUÇÃO

As cianobactérias constituem um grupo de microrganismos procarióticos presentes nos ecossistemas aquáticos, sendo importantes produtores primários. São responsáveis pelos elevados valores de biomassa em virtude da ocorrência de florações, em ambientes eutrofizados (Fernandes et al., 2009).

Uma das razões sugeridas para explicar essa dominância é que as cianobactérias apresentam defesas morfológicas e químicas que podem afetar negativamente os herbívoros zooplanctônicos. Dentre essas, destacam-se as defesas morfológicas, como os espinhos e cerdas, a formação de colônias e as defesas químicas, como a produção de toxinas (Hansson et al, 2007).

Várias espécies de cianobactérias produzem metabólitos secundários com diversas ações biológicas. Alguns desses compostos, chamados compostos alelopáticos, tem mostrado efeito inibitório contra competidores e herbívoros (Leflaive & Tem-Hage, 2006). Esses aleloquímicos, conhecidos como cianotoxinas, constituem uma grande fonte de produtos naturais tóxicos cujas causas de sua produção ainda são desconhecidas. Têm-se assumido que esses compostos tenham função protetora contra herbivoria, como acontece com alguns metabólitos de plantas vasculares (Carmichael, 1992).

Uma das cianotoxinas mais comuns é a microcistina, produzida por alguns gêneros de cianobactérias como as Microcystis, Anabaena, Oscillatoria e Nostoc. Elas são hepatotóxicas e podem levar os indivíduos que vivem em exposição a elas a morte (Costa et al., 2006). No entanto, já tem sido relatado que alguns organismos zooplanctônicos apresentam resistência fisiológica às cianotoxinas (Colin & Dam, 2003). Com isso, interações entre herbívoros e suas presas podem resultar em mudanças evolutivas recíprocas e uma questão importante na avaliação do impacto da alelopatia é que em longo prazo, a co-existência no mesmo hábitat conduz a um processo de adaptação evolutiva entre as populações (Reigosa, et al., 1999).

Florações de cianobactérias causam drásticas modificações na estrutura trófica de cadeias alimentares dos ecossistemas aquáticos, pois algumas espécies do zooplâncton podem se adaptar aos efeitos dos compostos alelopáticos se tornando dominantes, enquanto outras por serem mais sensíveis às cianotoxinas, podem ser fortemente afetadas e desaparecer (Leflaive & Tem-Hage, 2006).

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8 Outro fator a ser considerado sobre a influência das florações na estrutura da comunidade zooplanctônica é a utilização das cianobactérias como recurso alimentar.

Elas são consideradas inadequadas para o consumo, devido ao baixo valor nutricional e devido também a forma e ao tamanho das colônias que podem entupir o aparato bucal, interferindo no processo de herbivoria (Bernardi & Giussani, 1990).

Há vários indícios sugerindo que o microzooplâncton pode ser menos afetado pela presença de colônias filamentosas do que o mesozooplâncton (Bernardi &

Giussani, 1990). Além disso, estudos dos efeitos das cianobactérias têm indicado resultados contrastantes e controversos, mas de uma maneira geral, sugerem um padrão relativamente uniforme de domínio quantitativo do microzooplâncton na comunidade zooplanctônica, especialmente rotíferos. (Bays & Crisman, 1983; Coelho-Botelho, 2000; Bouvy et al., 2001; Sendacz et al., 2006; Dantas et al., 2009)

Estudos das interações cianobactérias-zooplâncton são de grande relevância para a compreensão dos aspectos estruturais e funcionais em ecossistemas eutróficos e podem auxiliar no entendimento dos mecanismos de controle ascendente em regiões com florações de cianobactérias.

O objetivo desse trabalho foi compreender melhor os efeitos que as cianobactérias e cianotoxinas exercem sobre os diferentes grupos da comunidade zooplanctônica (Rotifera, Cladocera, Cyclopoida e Calanoida) em três reservatórios eutróficos do Rio Grande do Norte e caracterizar a estrutura da comunidade zooplanctônica desses reservatórios dominados por florações de cianobactérias.

2. MATERIAL E MÉTODOS 2.1. ÁREA DE ESTUDO

Os reservatórios estudados encontram-se eutrofizados, com elevados valores de nutrientes e biomassa algal (Panosso et al., 2007; Eskinazi-Sant’Anna et al., 2007;

Souza et al., 2008)

O reservatório Itans apresenta 1,340ha de extensão e 23m de profundidade máxima. Encontra-se submetido à, entrada de matéria orgânica de efluentes domésticos e de agricultura e como conseqüência apresenta uma intensa eutrofização, com grande amplitude de variação da biomassa algal, alcançando valores de até 3351mm³.L^-1na superfície da coluna d’água. Dentre as espécies dominantes de cianobactérias

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9 encontram-se Mycrocystis protocystis, M. aeruginosa, M. panniformis, , Getlerinema unigranulatum, Anabaena circinalis e Sphaerocavum brasiliensis.. (Panosso et al.

2007).

O reservatório Passagem das Traíras (PST) possuí extensão de 1005ha e 25m de profundidade máxima e também se encontra dominado por cianobactérias que atingem valores superiores a 1000 mm³.L^-1 sendo dominantes as seguintes espécies de cianobactérias: M. aeruginosa, M. panniformis, A. circinalis, Planktothrix agardhii e Anphisomenon sp. (Panosso et al, 2007).

O reservatório Gargalheiras (Marechal Dutra) possui menor extensão que Itans, com 780ha de extensão e 25m de profundidade máxima. As condições eutróficas caracterizam-se pela elevada biomassa algal (>400mm³.L^-1) e alta dominância de cianobactérias tóxicas como Mycrocystis protocystis, M. aeruginosa, Cylindropermopsis raciborskii, A. delicatissima e P. agardhii (Panosso et al. 2007).

2.2. PROCEDIMENTOS

As amostragens foram realizadas nos meses de fevereiro, agosto e novembro de 2008, março e maio de 2009, sempre durante três dias consecutivos. Amostras de água para obtenção do plâncton e clorofila a foram obtidas com garrafa do tipo Van Dorn, em um ponto central do reservatório (próximo à barragem), na superfície, meio e fundo da coluna d’água e integradas em balde, totalizando o volume de 30 litros.

Para análise do fitoplâncton foram coletados 250 mL de água, colocados em frascos de vidro âmbar e fixadas com lugol acético. A contagem foi realizada em microscópio invertido, de acordo com Lund et al (1958). O volume da população foi calculado a partir de modelos geométricos aproximados à forma do indivíduo da espécie em questão, considerando as dimensões médias de 25 indivíduos e multiplicando-se pela densidade de cada população Costa et al., (2009).

Para detecção da cianotoxina no ambiente, amostras integradas de fitoplâncton foram obtidas com rede de 20 µm de abertura de malha e para análise de microcistinas totais (particulada e dissolvida) presente em amostras de florações, coletadas com rede de plâncton foi utilizado o método de ELISA (Enzyme Linked Imune Assay) usando Kits comerciais. A extração foi feita pelo congelamento seguido de descongelamento, em ciclos de pelo menos 3 vezes. Em seguida as amostras foram submetidas à sonicação

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10 com auxílio de um processador (5min), e filtradas em membrana de fibra de vidro (tipo GF/C). A água filtrada contendo a fração total de microcistina foi analisada pelo método ELISA.

Amostras destinadas à análise de zooplâncton foram filtradas em rede de plâncton com abertura de malha de 68µm. Anteriormente à fixação com formol 4%

adicionou-se água gaseificada para evitar a contração dos rotíferos de carapaça não rígida. Contou-se 5mL da amostra para Cladocera e Copepoda em placas de acrílico quadriculadas sob microscópio estereoscópio e 3mL para Rotifera em câmara de Sedgwick-Rafter, sob microscópio óptico, para determinação da densidade.

Para estimar a biomassa dos organismos zooplanctônicos, mediu-se sob microscópio óptico (com ocular graduada) pelo menos 20 indivíduos para espécies com maior abundância e pelo menos 10 indivíduos para as espécies raras.

O cálculo da biomassa de rotíferos foi realizado por meio de equações baseadas na forma geométrica do corpo desses organismos, descrita por Ruttner- Kollisco (1977) e para conversão do volume para o peso úmido considerou-se que 10⁶ µm³equivalente a 1µg. Para o cálculo da biomassa de cladóceros e copépodos utilizou-se a equação de regressão, segundo Edmonson (1971), obtida por meio da relação entre peso seco e comprimento dos indivíduos.

W = a L^b

Onde, W é o peso seco (µg); a e b são constantes obtidas através do modelo de regressão entre o peso e o comprimento; L é o comprimento (mm). As constantes a e b foram obtidas na literatura, sendo utilizados os dados apresentados por Bottrell et al.

(1976), Saint-Jean & Bonou (1994) apud Bouvy et al, (2001). O peso seco e os dados de densidade foram utilizados na estimativa da biomassa (µg de peso seco por m³ - µgPS/m³).

Para testar as diferenças da concentração de microcistina entre os reservatórios e meses foi efetuada uma Análise de Variância bi-fatorial, seguida do teste de Tukey.

Regressões lineares foram realizadas para se verificar a influência das cianobactérias e da cianotoxina (microcistina) na biomassa dos grupos zooplanctônicos. As análises estatísticas foram executadas no programa Statistica 7.0.

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11 3. RESULTADOS

3.1. CARACTERIZAÇÃO DOS RESERVATÓRIOS

A zona eufótica nos três reservatórios estudados esteve limitada a cerca de 1m de profundidade, indicando alta turbidez da água. O reservatório de Itans apresentou média de transparência inferior (0,7m) em relação aos reservatórios de PST e Gargalheiras que não diferiram entre si (Tabela 1).

Foram observados elevados valores de clorofila a, biomassa de cianobactérias e concentração de microcistina. O reservatório PST apresentou menor valor de biomassa algal (clorofila-a) em relação aos reservatórios Itans e Gargalheiras (p<0,01), sendo o valor máximo observado no reservatório Itans (112,3µg.L^-1). Valores elevados da biomassa de cianobactérias foram observados para o reservatório Itans (máximo de 84,61mm³.L^-1), em relação aos reservatórios PST e Gargalheiras (p<0,01) (Tabela 1).

Tabela 1. Média e desvio padrão da transparência da água, clorofila e biomassa de cianobactérias. Resultados da ANOVA e teste de Tukey para testar as diferenças entre os reservatórios estudados.

ANOVA Teste Tukey Média DP Média DP Média DP valor de p α = 0,05

Transparência (m) 0,77 0,21 1,13 0,15 1,00 0,21 0,00 I<P=G

Clorofila (µg.L^-1) 55,41 18,61 23,62 16,00 68,55 24,95 0,00 P<I=G Biomassa de cianobactérias (mm3.L-1) 19,72 26,88 2,37 3,34 8,30 3,34 0,01 I>P=G

Variáveis Itans PST Gargalheiras

3.2. COMPOSIÇÃO DO FITOPLÂNCTON

O fitoplâncton dos reservatórios pesquisados foi composto de 5 classes taxonômicas, totalizando 28 taxa, sendo a maioria dos taxa pertencentes ao grupo das cianobactérias (Tabela 2).

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12 Tabela 2. Composição de espécies fitoplanctônicas das amostras dos três reservatórios

Fevereiro de 2008 Agosto de 2008 Novembro de 2008 Março de 2009 Maio de 2009 Fevereiro de 2008 Agosto de 2008 Novembro de 2008 Março de 2009 Maio de 2009 Fevereiro de 2008 Agosto de 2008 Novembro de 2008 Março de 2009 Maio de 2009

Cianobactérias

Anabaena circinalis x x x x

Anabaena flos-aque x

Anabaena planktonica x x x x x x x

Anabaena sp. x x x

Aphanizomenon gracile x

Aphanizomenon manguinii x

Aphanizomenon sp. x

Coelosphaeriopsis sp. x

Cylindrospermopsis raciborskii x x x x x x x x x x x

Geithlerinema splendidum x x x x x

Geitlerinema unigranulatum x x x x

Microcystis aeruginosa x x x x x x

Microcystis panniformis x x

Microcystis sp. x x x

Planktothrix aghardii x x

Planktothrix mougheotii x x x

Pseudanabaena sp. x

Pseudophormidium sp. x

Diatomáceas

Cyclotella sp. x

Clorofíceas

Choricystis sp. x

Coelastrum astroideum x

Eutetramorus sp. x

Tetraedron triangulare x Euglenofíceas

Trachelomonas sp. x x

Cryptofíceas

Cryptomonas ovata x

Cryptomonas sp. x x

ITANS PST GARGALHEIRAS

Composição fitoplanctônica

As cianobactérias foram os organismos mais representativos do fitoplâncton, apresentando proporção superior a 70% em relação aos demais grupos fitoplanctônicos, com exceção dos meses de fevereiro de 2008 e março de 2009 no reservatório de PST nos quais dominaram Euglenofíceas e Clorofíceas, respectivamente.

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13

0%

20%

40%

60%

80%

100%

ITANS PST Gargalheiras

Cianobactérias Diatomáceas Clorofíceas Euglenofíceas Cryptofíceas Crysofíceas

Figura 1. Abundância relativa (%) dos principais grupos fitoplanctônicos

3.3. BIOVOLUME DAS CIANOBACTÉRIAS

Foi verificada relação fraca positiva entre o biovolume de cianobactérias e a concentração de microcistina nos reservatórios (r=0,44, p<0,03), sugerindo que a produção de cianotoxinas pode estar associada à presença de grandes colônias, notadamente do gênero Microcystis sp, um dos mais abundantes nos reservatórios (Figura 2). A ausência de uma relação forte entre biovolume de cianobactérias e cianotoxinas pode também residir na alta densidade de cianobactérias filamentosas nos reservatórios (Cylindrospermopsis, Planktothrix, Anabaena entre outras), que pode ter interferido na definição de um padrão claro entre biovolume e produção de cianotoxinas.

-3 -2 -1 0 1 2 3

Biovolume total de cianobactérias (mm³.L^-1, log)

-1 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0 0.2 0.4 0.6 0.8

Microcistina (mm3 .L-1 , log)

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14 Figura 2. Relação entre biovolume total de cianobactérias (mm³.L^-1, log) e concentração de microcistina (µg.L^-1, log) nos reservatórios do Rio Grande do Norte (r

= 0,44; p = 0,003; n = 41)

Os resultados da relação entre o biovolume de cianobactérias e a biomassa do zooplâncton indicaram relação positiva para Rotifera, Cyclopoida e Calanoida (p<0,01), com exceção apenas para Cladocera (p>0,05). Com isso, os efeitos negativos relacionados ao tamanho das cianobactérias parecem não afetar os grupos zooplanctônicos que ocorrem nos reservatórios estudados (Figura 3).

Figura 3. Relação entre biovolume de cianobactérias (mm³.L^-1, log) e biomassa de Rotifera (r = 0,57; p = 0,0001); Cladocera ( r = 0,18; p = 0,29), Copépodos Cyclopoda ( r = 0,55; p = 0,0002); Copépodos Calanoida (r = 0,54; p = 0,0003). Gráficos com relação significativa estão destacados em cinza.

-2.5 -2.0 -1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5

Biovolume de cianobactérias (mm³.L^-1, log)

2.0 2.2 2.4 2.6 2.8 3.0 3.2 3.4 3.6 3.8 4.0 4.2 4.4 4.6 4.8 5.0

Cladocera (µg.PS.m-3, log)

CLADOCERA

-2.5 -2.0 -1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5

2.0 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 5.0 5.5 6.0

Rotifera (µg.PS.m-3, log)

ROTIFERA

-2.5 -2.0 -1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5

2.2 2.4 2.6 2.8 3.0 3.2 3.4 3.6 3.8 4.0

Cyclopoida (µg.PS.m-3, log)

CYCLOPOIDA

-2.5 -2.0 -1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5

3.4 3.6 3.8 4.0 4.2 4.4 4.6 4.8 5.0 5.2 5.4 5.6

Calanoida (µg.PS.m-3, log)

CALANOIDA

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15 3.4. CONCENTRAÇÃO DE MICROCISTINA NA ÁGUA

Foi observada média superior dos valores da concentração de microcistina para o reservatório Gargalheiras em relação aos reservatórios Itans e PST (p<0,01), sendo o valor máximo observado para o reservatório de Itans (5,26 µg.L^-1).

Dentre os organismos mais representativos da biomassa da comunidade zooplanctônica estão os rotíferos e os calanóidas. Para Rotifera o valor máximo de biomassa foi registrado no reservatório PST (290230 µgPS.m^-3) e para Calanoida o valor máximo de biomassa foi registrado no reservatório Itans (286664 µgPS.m^-3) (Figura5). Os menores valores de biomassa correspondem ao grupo dos ciclopoidas no reservatório de PST (204 µgPS.m^-3) e ao grupo dos cladóceros no reservatório Gargalheiras (0 µ gPS.m^-3) (Figura 4).

0 1 2 3 4 5 6

0 100000 200000 300000 400000

Rotifera Cladocera Cyclopoida Calanoida Microcistina

0 0,5 1 1,5 2 2,5 3 3,5

0 100000 200000 300000 400000

0 1 2 3 4

0 20000 40000 60000 80000 100000 120000 140000

20/02/2008 21/02/2008 22/02/2008 20/02/2008 21/02/2008 22/02/2008 20/02/2008 21/02/2008 22/02/2008 18/03/2009 19/03/2009 20/03/2009 26/05/2009 27/05/2009 28/05/2009

Fevereiro de 2008 Agosto de 2008 Novembro de 2008 Março de 2008 Maio de 2008

Biomassa zooplanctônica (µgPS.m-3) Concentração de microcistina (µg.L-1)

Itans

PST

Gargalheiras

Figura 4. Valores diários de biomassa (µ gPS.m^-3) dos grupos zooplanctônicos (Rotifera, Cladocera, Cyclopoida e Calanoida) e concentração de microcistina (µg.L^-1) para os reservatórios do Rio Grande do Norte.

(18)

16 Não foi observada relação entre a concentração de microcistina e a biomassa dos diferentes grupos zooplanctônicos, não sendo comprovados efeitos negativos da cianotoxina sobre a biomassa zooplanctônica (Figura 5).

Figura 5. Relação entre concentração de microcistina (µg.L^-1, log) e biomassa de Rotifera (r = 0,044; p = 0,77), Cladocera (r = 0,30p = 0,06), copépodos Cyclopoda (r = 0,09; p = 0,56 ) e copépodos Calanoida (; r = -0,01; p = 0,90).

3.5. COMPOSIÇÃO DO ZOOPLÂNCTON

O microzooplâncton (rotíferos) foi dominante no reservatório Itans e o mesozooplâncton Calanoida nos reservatórios de PST e Gargalheiras (Figura 6), sendo Brachionus calyciflorus a espécie de Rotifera que mais contribui para os valores de biomassa para esse grupo e Notodiaptomus sp. o gênero que mais contribui para os valores de biomassa para o grupo Calanoida.

-1.0 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8

Microcistina (µg.L^-1, log)

2.0 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 5.0 5.5 6.0

Rotifera (µg.PS.m-3, log)

ROTIFERA

-1.0 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8

3.4 3.6 3.8 4.0 4.2 4.4 4.6 4.8 5.0 5.2 5.4 5.6

Calanoida (µg.PS.m-3, log)

CALANOIDA

-1 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0 0.2 0.4 0.6 0.8

2.2 2.4 2.6 2.8 3.0 3.2 3.4 3.6 3.8 4.0

Cyclopoida (µg.PS.m-3, log)

CYCLOPOIDA

-1.0 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8

2.0 2.2 2.4 2.6 2.8 3.0 3.2 3.4 3.6 3.8 4.0 4.2 4.4 4.6 4.8 5.0

Cladocera (µg.PS.m-3 , log)

CLADOCERA

(19)

17

0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

90%

100%

ITANS PST Gargalheiras

Rotifera Cladocera Cyclopoida Calanoida

Figura 6. Abundância relativa dos principais grupos zooplanctônicos (%µg.PS.m^-3).

A comunidade zooplanctônica foi composta por 31 taxa, cinco taxa de Cladocera, seis de Copepoda e 20 de Rotifera. Para os rotíferos, metade dos taxa identificados são da família Brachionidae, que compreende os gêneros Brachionus, Keratella e Plationus (Tabela 3).

(20)

18 Tabela 3. Lista de ocorrência de espécies e índice de Constância de Dajoz (ICD) registrados nos reservatórios do Rio Grande do Norte.

Fevereiro de 2008 Agosto de 2008 Novembro de 2008 Março de 2009 Maio de 2009 % ocorrência ICD Fevereiro de 2008 Agosto de 2008 Novembro de 2008 Março de 2009 Maio de 2009 % ocorrência ICD Fevereiro de 2008 Agosto de 2008 Novembro de 2008 Março de 2009 Maio de 2009 % ocorrência ICD ROTIFERA

Asplanchna sp. ^x ^x ^x ⁶⁰ ^C ^x ^x ^x ⁶⁰ ^C ^x ^x ^x ^x ^{80 C}

Brachionus angularis ^x ^x ^x ⁶⁰ ^C ^x ^x ⁴⁰ ^A ^x ^x ^x ^{60 C}

Brachionus calyciflorus ^x ^x ^x ^x ^x 100 C x x x x x 100 C x x x x 80 C

Brachionus caudatus ^x ^x 40 A x x 40 A x 20 R

Brachionus dolabratus ^x ^x ^x ^x ⁸⁰ ^C ^x ^x ⁴⁰ ^A ^x ^x ^x ^{60 C}

Brachionus falcatus ^x ^x ^x ^x ⁸⁰ ^C ^x ^x ^x ^x ^x ¹⁰⁰ ^C ^x ^x ^x ^x ^{80 C}

Brachionus havanensis ^x ^x ^x ⁶⁰ ^C ^x ^x ^x ^x ⁸⁰ ^C ^x ^x ^x ^x ^{80 C}

Conochilus sp. ^x ^x ^x ^x 80 C x x x x 80 C x x x x 80 C

Euchlanis sp. 0 x x 40 A 0

Filinia opoliensis ^x ^x ^x ^x 80 C x x x 60 C x x x 60 C

Filinia terminalis ^x ^x ⁴⁰ ^A ^x ^x ^x ^x ⁸⁰ ^C ^x ^x ^x ^x ^{80 C}

Hexarthra sp. ^x ^x ^x ^x ^x ¹⁰⁰ ^C ^x ^x ^x ^x ^x ¹⁰⁰ ^C ^x ^x ^x ^{60 C}

Keratella americana ^x ^x ^x ^x ⁸⁰ ^C ^x ^x ^x ⁶⁰ ^C ^x ^x ^x ^{60 C}

Keratella cochlearis ^x 20 R x 20 R x 20 R

Keratella tropica ^x ^x ^x ^x 80 C x x x x 80 C x x x x 80 C

Lecane cornuta ^x ²⁰ ^R ⁰ ⁰

Lecane sp. ⁰ ^x ²⁰ ^R ⁰

Lepadela sp. ^x ^x ⁴⁰ ^A ^x ^x ⁴⁰ ^A ⁰

Plationus patulus ^x 20 R x x x 60 C x x 40 A

Polyarthra sp. ^x ^x 40 A x x 40 A x 20 R

CLADOCERA

Bosmina hagmanni ⁰ ^x ²⁰ ^R ^x ^{20 R}

Ceriodaphnia cornuta ^x ^x ^x ^x ⁸⁰ ^C ^x ^x ^x ^x ^x ¹⁰⁰ ^C ^x ^x ^x ^x ^{80 C}

Chidoridae ⁰ ^x ^x ⁴⁰ ^A ⁰

Diaphanosoma spinulosum ^x ^x ^x ^x ^x 100 C x x x x x 100 C x x x x x 100 C

Macrothricidae 0 x 20 R 0

Moina minuta (fêmea) ^x ^x ^x ^x ^x ¹⁰⁰ ^C ^x ^x ^x ^x ^x ¹⁰⁰ ^C ^x ^x ^x ^{60 C}

Moina minuta (macho) ⁰ ⁰ ^x ^{20 R}

COPEPODA

Cyclopoida ^x ^x ^x ^x ^x 100 C x x x x x 100 C x x x x x 100 C

Náuplio de cyclopoida ^x ^x ^x ^x ^x 100 C x x x x x 100 C x x x x x 100 C

Calanoida

Argyrodiaptomus inhumirim (fêmea) ⁰ ^x ²⁰ ^R ^x ^x ^x ^{60 C}

Argyrodiaptomus inhumirim (macho) ⁰ ^x ²⁰ ^R ^x ^{20 R}

Notodiaptomus sp.(fêmea) ^x ^x ^x ^x ^x ¹⁰⁰ ^C ^x ^x ^x ^x ^x ¹⁰⁰ ^C ^x ^x ^x ^x ^x ^{100 C}

Notodiaptomus sp.(macho) ^x ^x ^x ^x ^x 100 C x x x x x 100 C x x x x x 100 C

Copepodito ^x ^x ^x ^x ^x 100 C x x x x x 100 C x x x x x 100 C

Náuplio de calanoida ^x ^x ^x ^x ^x 100 C x x x x x 100 C x x x x x 100 C

Número de taxa ⁹ ¹⁹ ¹⁹ ¹⁷ ¹⁴ ¹¹ ¹⁹ ²² ¹² ²³ ⁹ ¹⁶ ¹⁶ ¹⁵ ¹⁹

PST GARGALHEIRAS

ITANS

Taxa

4. DISCUSSÃO

Os reduzidos valores de transparência da água observados para os reservatórios estudados tendem a favorecer a dominância e o estabelecimento das populações de cianobactérias, pois a elevada turbidez pode oferecer vantagens competitivas para este

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19 grupo que apresenta maiores taxas de crescimento em relação aos demais grupos fitoplanctônicos em condições de baixa luminosidade (Scheffer et al.,1997)

Condições eutróficas, caracterizadas pelos elevados valores de clorofila a, biomassa de cianobactérias e concentração de microcistina, foram observadas para os três reservatórios pesquisados. De acordo com Thornton & Rast (1993) valores de clorofila a superiores a 12 µg.L^-1 caracterizam reservatórios do semi-árido como eutróficos. Além disso, os valores de biomassa de cianobactérias superiores a 2 mm³.L^-1 são indicativos de florações algais (Calijuri et al, 2006) e valores de concentração de microcistina superiores a 1 µg.L^-1 caracterizam a água como não adequada ao consumo humano, de acordo com WHO (Guidelines for drinking-water quality) (Chorus &

Bartram, 1999) Todos os valores observados para esses parâmetros foram superiores aos limites estabelecidos, classificando os reservatórios de Itans, Gargalheiras e PST como eutróficos.

A ocorrência de florações de cianobactérias potencialmente produtoras de cianotoxinas, como por exemplo, Microcystis spp., C. raciborskii, Anabaena spp., Anphanizomenon spp. e Plantktothrix spp., são frequentemente observadas em reservatórios eutróficos do Rio Grande do Norte (Costa et al., 2006; Eskinazi- Sant’Anna et al., 2006; Panosso et al., 2007; Costa et al., 2009). Estas florações podem ser não palatáveis ou tóxicas às espécies consumidoras, causando alterações nas cadeias alimentares (Paerl et al. 2001).

Diante dos resultados contraditórios dos efeitos ascendentes que as florações de cianobactérias causam sobre a comunidade zooplanctônica a palatabilidade das cianobactérias como alimento para o zooplâncton tem sido amplamente investigada (Bernardi & Giussani, 1990; Bouvy et al.,2001; Panosso et al., 2003; Work & Havens, 2003; Hansson et al., 2007; Ferrão-Filho, 2009). A presença das cianobactérias pode favorecer a ocorrência de efeitos “bottom-up” sobre a comunidade zooplanctônica, devido às propriedades bioquímicas das cianotoxinas (efeitos alelopáticos) e também devido à forma e tamanho das colônias (Bernardi & Giussani, 1990). Ambos os fatores, produção de microcistina e biovolume das cianobactérias, estiveram fracamente relacionados, mas indicando que cianobactérias com maior biovolume tendem a produzir maior concentração de microcistina. No entanto, as cianobactérias filamentosas, abundantes nos reservatórios, podem representar uma fonte de menor importância na disponibilidade das cianotoxinas (Hansson et al, 2007).

(22)

20 Estudos que investigaram a influência de cianotoxinas sobre organismos zooplanctônicos demonstraram que cladóceros têm suas taxas de crescimento e fecundidade afetados negativamente pelas cianotoxinas, entretanto, nem sempre afetam todos os grupos zooplanctônicos (Ferrão-Filho et al. 2000; Guo & Xie 2006; Hansson et al., 2007; Ferrão-Filho et al., 2009). Hansson et al. (2007) por exemplo, observaram relação positiva da concentração de microcistina para Cyclopoida, Bosmina e Rotifera e relação negativa para Daphnia e Calanoida.

Ao contrário da maioria dos estudos, que relataram efeitos negativos da microcistina sobre alguns grupos zooplanctônicos, esse trabalho não revelou a existência de efeito da microcistina sobre a comunidade zooplanctônica. De acordo com Reigosa, et al., (1999) esse fato pode ser explicado pela co-existência do zooplâncton com as espécies de cianobactérias produtoras de cianotoxinas, conduzindo a um processo de adaptação evolutiva entre populações. Os organismos zooplanctônicos dos reservatórios estudados podem ter desenvolvido resistência aos efeitos tóxicos provocados pela microcistina, assim como verificado por Colin & Dam (2003) para copépodos historicamente expostos às cianotoxinas.

Também não foi verificada a influência negativa do biovolume de cianobactérias sobre a biomassa do zooplâncton. Pelo contrário, foi observada relação positiva do biovolume para rotíferos, ciclopoidas e calanoidas. Curiosamente, rotíferos e copépodos Cyclopoida são reconhecidos como táxons indicadores de condições eutróficas enquanto copépodos Calanoida são considerados por muitos autores como intoleráveis às condições de enriquecimento (Tundisi et al, 1988; Esteves & Sendacz 1988; Branco, 1996; Rocha et al., 2002). A ocorrência de copépodos Calanoida em ambientes enriquecidos são geralmente associada ao aumento da oferta de alimento, seja por meio direto (uso de cianobactérias como recurso alimentar) ou por meio indireto (uso da microfauna associada às cianobactérias) (Ferrão-Filho et al., 2002).

No entanto, a maioria dos trabalhos já publicados aponta para um perfil relativamente homogêneo de dominância de organismos zooplanctônicos de pequeno tamanho corporal em ambientes dominados por cianobactérias (Bays & Crisman, 1983;

Coelho-Botelho, 2000; Bouvy et al., 2001; Sendacz et al., 2006; Dantas et al., 2009), sugerindo que cianobactérias não servem como recurso alimentar para o mesozooplâncton, mas podem constituir em partículas palatáveis aos organismos do

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21 microzooplâncton, especialmente em função da microbiota associada às colônias algais (Hansson et al., 2007; Bernardi & Giussani, 1990).

A dominância de rotíferos em detrimento aos demais grupos zooplanctônicos, evidenciada em alguns ambientes eutróficos pode ser explicada pela habilidade em utilizar as cianobactérias como fontes diretas ou indiretas de alimento (microfauna associada) e manutenção das taxas reprodutivas favorecendo o sucesso de colonização em ambientes eutróficos (Eskinazi Sant’Anna et al., 2007).

Dentre os rotíferos, Brachionus calyciflorus foi a espécie que mais contribuiu para a biomassa desse grupo. Fulton & Paerl, (1987) verificaram que essa espécie foi menos afetada por Mycrocistis aeruginosa que alguns cladóceros. Sua dominância em ambientes dominados por florações de cianobactérias pode ser explicada pela capacidade que esses organismos possuem em coletar e ingerir cianobactérias filamentosas (Starweather, 1981).

Os cladóceros parecem ser mais afetados pelas florações de cianobactérias (Ferrão-Filho et al. 2000; Guo & Xie 2006; Hansson et al., 2007 e Ferrão-Filho et al., 2009), pois grupos zooplanctônicos que ingerem não seletivamente as cianobactérias são afetados tanto pelo efeito das toxinas quanto pelo entupimento do aparato bucal (Hansson et al., 2007).

Em relação aos copépodos, Cyclopoida tem sido considerado o grupo de maior sucesso que Calanoida em sistemas eutróficos por apresentar hábitos alimentares raptoriais podem alimentar de grandes partículas. (Tundisi et al, 1988; Esteves &

Sendacz 1988; Branco, 1996; Rocha et al., 2002).

Ao contrário do que se espera para ambientes eutróficos copépodos Calanoida foram os que apresentaram maior dominância para os reservatórios investigados.

Resultados semelhantes foram obtidos por Ferrão-Filho et al.,(2009) que observou aumento na densidade dos copépodos calanóides adultos no reservatório do Funil e atribuiu essa dominância à elevada densidade de Microcystis. A dominância de copépodos Calanoida em ambientes dominados por florações de cianobactérias têm despertado o interesse dos pesquisadores, que tentam desvendar se eles são ou não capazes de utilizar cianobactérias como recurso alimentar (Work & Havens, 2003).

Panosso et al. (2003) demonstraram , por meio de estudos experimentais, que Notodiaptomus iheringi é capaz de utilizar pequenas colônias e filamentos de cianobactérias como alimento. Work e Havens (2003) também observaram que