UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIODIVERSIDADE VEGETAL
CARLOS DE MELO E SILVA NETO
BIOLOGIA REPRODUTIVA DO TOMATEIRO (Solanum lycopersicum L.) E INFLUÊNCIA DAS ABELHAS NATIVAS NA PRODUÇÃO DOS FRUTOS
UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIODIVERSIDADE VEGETAL
CARLOS DE MELO E SILVA NETO
BIOLOGIA REPRODUTIVA DO TOMATEIRO (Solanum lycopersicum L.) E INFLUÊNCIA DAS ABELHAS NATIVAS NA PRODUÇÃO DOS FRUTOS
Dissertação apresentada ao Programa de Pós- graduação em Biodiversidade Vegetal da Universidade Federal de Goiás como requisito parcial para obtenção do título de Mestre em Biodiversidade Vegetal
Profa. Dra. Edivani Villaron Franceschinelli
Goiânia 2013
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação na (CIP)
Melo-Silva, Carlos de.
Biologia reprodutiva do tomateiro (Solanum lycopersicum L.) e influência das abelhas na produção de frutos.
[manuscrito] / Carlos de Melo e Silva Neto. - 2013.
60 f.: figs, tabs.
Orientadora: Profª. Drª. Edivani Villaron Franceschinelli Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de Goiás, Instituto de Ciências Biológicas, 2013.
Bibliografia.
Inclui lista de figuras, abreviaturas, siglas e tabelas.
Anexos.
MEMBROS DA BANCA
_______________________________
Profa. Dra. Mirley Luciene dos Santos (Membro Externo do PPG Biodiversidade vegetal)
_______________________________
Prof. Dr. Tomás de Aquino Portes (Membro Interno do PPG Biodiversidade vegetal)
_______________________________
Prof. Dr. Hélder Nagai Consolaro (Suplente)
_______________________________
Prof. Dra. Marlei Fátima Pereira (Suplente)
_______________________________
Profa. Dra. Edivani Villaron Franceschinelli (Orientadora)
DEDICATÓRIA
Dedico esse trabalho a minha FAMÍLIA!
AGRADECIMENTO
Gostaria de agradecer todo apoio, carinho e incentivo que tive de minha família. Sem a ajuda de vocês, eu não conseguiria. Agradeço também a minha segunda família (Anna Clara, Ilse, Tony e Saulo) por todo carinho, companheirismo, risadas e tantos os momentos juntos.
Aos meus bons (novos e velhos) amigos. Esses fizeram esse caminho valer a pena.
A profa. Edivani, por ser tão incrível. Exemplo de pessoa e de profissional, em quem muito me espelho.
Por último, gostaria de agradecer aos professores que contribuíram muito com minha formação e até hoje são as pessoas que mais influenciam minha vida. Assim agradeço a todos os
professores da UFG e do PPG em Biodiversidade Vegetal.
SUMÁRIO
LISTA DE TABELAS, FIGURAS E ANEXOS__________________________________7
LISTA DE SIGLAS, SÍMBOLOS E ABREVIATURAS___________________________9
RESUMO________________________________________________________________10
ABSTRACT______________________________________________________________11
INTRODUÇÃO___________________________________________________________12
JUSTIFICATIVA_________________________________________________________15
OBJETIVOS GERAIS_____________________________________________________16
OBJETIVOS ESPECÍFICOS_______________________________________________16
RESULTADOS___________________________________________________________16
BIOLOGIA FLORAL E ECOLOGIA DE POLINIZADORES DO TOMATEIRO______17
POLINIZAÇÃO DE TOMATEIRO POR ABELHAS NATIVAS E AUMENTO NA
PRODUÇÃO DE FRUTAS____________________________________________________38
DISCUSSÃO ___________________________________________________________55
CONCLUSÕES___________________________________________________________57
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS_________________________________________58
LISTA DE TABELAS E FIGURAS 1° ARTIGO
Figura 01. Flor do tomateiro (variedade saladete) A. Começo da Antese floral (6h30); B.
Exposição das anteras (7h30); C. Pétalas deflexas (12h00); D. Polinização por Exomalopsis; E.
Fechamento parcial da flor (18h00); F. Abertura floral no 2°dia (6h30); G. Inclinação da flor e das pétalas; H. Senescência floral (3°dia) (Pagina 24).
Figura 02. Número de grãos de pólen por flor de S. lycopersicum em função das horas após abertura da flor (Página 25).
Figura 03. Viabilidade polínica em função das horas após abertura da flor de S. lycopersicum (Página 26).
Figura 04. Número de visitantes florais separados em grupos de abelhas durante o pico de visitação. No grupo das Exomalopsis está o total de visitas das espécies do gênero Exomalopsis;
Já nas abelhas grandes está o total de visitas das espécies dos gêneros Eulaema, Epicharis, Bombus, Centris. Em Halictidae está o total de visitantes de abelhas da família Halictidae (Página 30).
Tabela 01. Espécies de abelhas encontradas em cultivos de tomateiro na região das cidades do entorno de Goiânia, GO (Página 28).
2° ARTIGO
Figura 01. Número médio (±DP) de grãos de pólen no estigma de flores ensacadas e não ensacadas. Comparação realizada com teste-t pareado de Student com significância de 95%
(t=5.678; p= 0.000) (Página 45).
Figura 02. Número médio (± DP) de sementes em frutos de flores de S. lycopersicum ensacadas
Figura 03. Tomates em cortes transversais (acima) e corte longitudinal (abaixo). Os tomates da esquerda são oriundos de flores não ensacadas e os da direita são de flores ensacadas (Página 46).
Figura 04. Relação entre número de sementes em função da massa-fresca de frutos de tomates comparados com uma regressão linear simples (r2 = 0.704; r = 0.839; p = 0.000; y = 28.2011 + 0.3608*x) (Página 47).
Tabela 01. Espécies nativas de abelhas que visitam as flores de tomateiro em plantações convencionais da variedade Italiano no estado de Goiás e o total do número de visitas em três horas de observação (Página 44).
Tabela 02. Ganho em tomateiros obtidos de frutos oriundos de tratamento de flores ensacadas e não ensacadas. Comparação realizada com teste-t pareado de Student com significância de 95%
(N: número de amostras; t: teste t de Student's; df: graus de liberdade; p: significância estatística;
%: Porcentagem de ganho em tratamentos “não ensacados” em relação a “ensacados”) (Página 45).
LISTA DE SIGLAS, SÍMBOLOS E ABREVIATURAS
% Porcentagem
CAPES Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior CNPq Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico df Graus de liberdade
FAA 80% Formaldeído, Ácido Acético e Álcool (1/2, 1/2, 09 partes) a 80% de diluição em álcool
FAO Food and Agriculture Organization FUNBIO Fundo Brasileiro para a Biodiversidade
ha Hectare
Kg Quilograma
m Metros
MMA Ministério do Meio Ambiente
N Tamanho amostral
p Probabilidade de se obter uma estatística de teste igual ou mais extrema que aquela observada em uma amostra, sob a hipótese nula.
r Regressão linear
t t de Student
x Vezes
RESUMO
(Biologia reprodutiva do tomateiro (Solanum lycopersicum L.) e influência das abelhas na produção de frutos). Os polinizadores fornecem um serviço essencial ao ecossistema e trazem inúmeros benefícios à sociedade, através do seu papel na produção de alimento na agricultura e na conservação da diversidade biológica. No tomateiro, as anteras têm abertura poricida, assim, para liberação dos grãos de pólen é necessária a presença de polinizadores efetivos que realizam a vibração dessas anteras. Sendo assim, os polinizadores de fato dos tomateiros são abelhas que realizam polinização vibrátil. Na realização deste trabalho, foram observados aspectos da biologia floral como duração da flor, a quantidade e viabilidade de grãos de pólen e óvulos, além dos aspectos ecológicos dos polinizadores, como observação e coleta dos visitantes florais. Para avaliar os efeitos da polinização na quantidade de pólen do estigma, selecionamos 37 plantas, ensacamos uma inflorescência e deixamos outra disponível aos polinizadores. De cada inflorescência marcada, retiramos três estigmas e quantificamos os grãos de pólen em suas superfícies. Para a comparação da produção de frutos, acompanhamos o desenvolvimento dos frutos nas inflorescências ensacadas e não ensacadas durante 40 dias, e posteriormente os frutos foram contados, pesados, medidos e tiveram suas sementes contadas. A antese floral inicia às 6h30 da manhã. A flor permanece aberta até às 18h, fechando e no dia seguinte reabrindo no mesmo horário, durando até 73h. A maior oferta de pólen é nas primeiras horas da abertura da flor, com redução e estabilização do número de grãos de pólen por volta do meio dia, coincidindo com o aumento da visitação dos polinizadores. Foram encontradas 25 espécies de abelhas polinizadoras nos cultivos de tomateiro. A abundância das abelhas coincidindo com os horários de disponibilidade e esgotamento do pólen sugere eficiência na retirada dos grãos de pólen das anteras, muitos dos quais se aderem provavelmente ao estigma da própria flor, ocorrendo o posterior desenvolvimento dos frutos. A quantidade de grãos de pólen no estigma das flores disponíveis para os polinizadores foi maior do que no estigma das flores ensacadas. A produção de frutos foi maior em inflorescências não ensacadas que em inflorescências ensacadas. Os frutos não ensacados apresentaram mais sementes que os ensacados. As abelhas nativas polinizam as flores do tomateiro, aumentando a carga de pólen no estigma e a produção de frutos.
PALAVRAS-CHAVE: Solanum lycopersium L., polinização vibrátil, Antera poricida, xenogamia facultativa, autopolinização e Exomalopsis.
ABSTRACT
(Reproductive biology of tomatoes (Solanum lycopersicum L.) and influence pollinator bees to produce fruit). Pollinators provide an essential service to the ecosystem and bring numerous benefits to society, through its role in the production of food in agriculture and the conservation of biological diversity. In tomato, anthers are poricidal, thus the release of pollen grains requires the presence of pollinators that vibrate these anthers. Thus, pollinators of tomatoes are actually bees that perform buzz pollination. Here, we observed aspects of floral biology, quantity and viability of pollen grains and ovules, and pollinators behavior and richness. To evaluate the effects of pollination in the amount of pollen on the stigmas, we selected 37 plants and bagged an inflorescence and let another available to pollinators. Each marked inflorescence had three stigmas removed the pollen grains on their surfaces were quantified. For comparison of fruit production, fruit development were followed in inflorescences bagged and not bagged for 40 days, and then the fruits were counted, weighed, measured, and had their seeds counted. The anthesis is at 6:30 am. The flower remains open until 6:00 pm, closing and reopening in the next day at the same time, lasting up to 73 hours. The greatest amount of pollen in the anther is in the early hours of the flower opening, with reduction and stabilization of the number of pollen grains around noon, coinciding with increased pollinator visitation. We found 25 species of bees in pollinating tomato crops. The abundance of bees coinciding with hours of availability and depletion of pollen suggests efficient removal of pollen from the anthers by the native bees The amount of pollen on the stigma of flowers available to pollinators was higher than on the stigma of bagged flowers. Fruit production was higher in open inflorescences than in bagged inflorescences. Native bees pollinate tomato flowers, increasing the pollen load on the stigma and fruit production.
KEYWORDS: Solanum lycopersium L., buzz pollination, anther poricida, facultative xenogamy self-pollination and Exomalopsis.
INTRODUÇÃO
Os beneficio dos polinizadores nativos nas culturas de tomate e em outras culturas agrícolas são serviços ecossistêmicos, também conhecidos como serviços ambientais (CONSTANZA et al., 1997; DE MARCO & COELHO, 2004; KREMEN, 2005). Esses serviços são conceituados como condições e processos através dos quais os ecossistemas naturais e as espécies que os compõem sustentam a vida humana (DAILY, 1997). Esses serviços também são definidos como os benefícios que as populações humanas derivam, direta ou indiretamente, das funções dos ecossistemas (CONSTANZA et al., 1997).
Os polinizadores fornecem um serviço essencial ao ecossistema e trazem inúmeros benefícios à sociedade, através do seu papel na produção de alimento e da agricultura, e na conservação da diversidade biológica. Muitas vezes, a produção agrícola reduzida ou os frutos deformados são resultantes da polinização insuficiente e não do uso insuficiente de insumos agroquímicos (NUNES-SILVA, HRNCIR & IMPERATRIZ-FONSECA, 2010; IMPERATRIZ- FONSECA et al., 2011).
Atualmente é evidenciado o valor econômico dos polinizadores, mesmo em culturas em que a autopolinização ocorre, como por exemplo, no café, canola e soja, há um aumento considerável da produção de frutos e sementes após a ocorrência da polinização por abelhas nativas ou introduzidas (VEDDELER et al., 2008). No café, estudos evidenciam um aumento de produtividade de frutos em 14% a 50% (DE MARCO & COELHO, 2004; RICKETTS et al., 2008). No caso da canola, estudos recentes mostram um aumento de 53 a 55,1% nas plantas polinizadas (DURÁN et al., 2010; ROSAet al., 2011).
Os serviços ambientais dos polinizadores estão em diversas culturas agrícolas com aumento considerável na produção devido à ação de polinizadores, como o caso da abobrinha (Curcubita moschata (Duchesne) Duchesne ex Poir. – SERRA & CAMPOS, 2010); maracujá- doce (Passiflora alata Dryander – MALERBO-SOUZA & RIBEIRO, 2010); morango (Fragaria ananassa Duchesne - MALAGODI-BRAGA & KLEINERT, 2007); feijão-guandu (Cajanus cajan L. - AZEVEDO et al., 2007); berinjela (Solanum melongena L. - MONTEMOR &
SOUZA, 2009); pepino (Cucumis sativus L. - SANTOS, ROSELINO & REGO, 2008); melancia (Citrullus lanatus Thunb. - MALERBO-SOUZA, 1999); melão (Cucumis melo L. – SOUZA et al., 2009); laranja (Citrus sinensis (L.) Osbeck - GAMITO & MALERBO-SOUZA, 2006); café (Coffea spp - KLEIN, STEFFAN-DEWENTER & TSCHARNTKE, 2003; DE MARCO &
COELHO, 2004) e pimentão (Capsicum annuum L. – SARMENTO-DA-SILVA et al., 2005)
O tomateiro pertence ao gênero Solanum (Solanaceae), é originário das regiões andinas, porém foi amplamente cultivado pelo mundo e adaptado em diversas variedades (SPOONER et al., 1993; OLMSTEAD & PALMER 1997; CHETELAT et al., 2009). Uma das características do gênero Solanum é a morfologia das anteras com abertura poricida. Para a liberação dos grãos de pólen dessas anteras é necessária a presença de polinizadores efetivos que produzam a vibração das mesmas, sendo assim, os polinizadores de fato dos tomateiros são abelhas que realizam polinização vibrátil (BUCHMANN & HURLEY, 1978; NUNES-SILVA et al., 2010). As variedades cultivadas são autogâmicas, porém o comportamento de polinização vibrátil das abelhas contribui com a autopolinização dessas variedades, uma vez que seus estigmas são introrsos e boa parte dos grãos de pólen expelidos das anteras é depositada no estigma da mesma flor (FREE, 1993; KING & BUCHMANN, 2003; GREENLEAF & KREMEN, 2006).
A abertura poricida do tomateiro torna importante a relação da cultura com abelhas que vibram, uma vez que Apis mellifera L. e vários outros polinizadores que buscam pólen não são capazes de vibrar. Algumas famílias das abelhas nativas do Brasil que realizam o movimento de vibração são Andrenidae, Apidae (exceto Apis), Colletidae, Halictidae e Megachilidae (BUCHMANN & HURLEY, 1978, HARTER et al., 2002). Devido à relação específica entre polinizador e produção de frutos nesta cultura, os principais fatores limitantes para a formação de fruto são aqueles que influenciam a conservação destes polinizadores, tais como a perda e a fragmentação do habitat e consequente diminuição das populações de polinizadores, causando um déficit de polinização na cultura (KREMEN et al., 2002; KNIGHT et al., 2005;
GREENLEAF & KREMEN 2006; BOS et al., 2007; KLEIN et al., 2007; WINFREE et al., 2007) Estudos sobre a biologia floral do tomateiro podem contribuir com informações sobre a interação dos polinizadores com as flores do tomateiro, evidenciando os principais grupos dos polinizadores, o comportamento dos mesmos em relação ao recurso oferecido (pólen) e os efeitos dessa relação na produção de frutos. Teppner (2005), em estudos com tomateiros na região central da Europa, observou que abelhas grandes (Bombus) podem ser bons polinizadores dos tomateiros, por apresentarem facilidade de vibração das anteras.
Para o Brasil, nenhum estudo mostra relação direta da importância dos polinizadores na produção de frutos do tomateiro em cultivos abertos, nem mesmo para o estado de Goiás, que é o maior produtor de tomate do Brasil (AGRODEFESA-GO, 2013), com uma área plantada de
Contudo, neste estado, nada se sabe sobre os polinizadores desta cultura e como eles contribuem na produção de seus frutos. Desta forma, o objetivo deste estudo é averiguar os aspectos da biologia floral do tomateiro, ecologia dos polinizadores e seus efeitos na relação das flores com seus polinizadores.
JUSTIFICATIVA
A morfologia floral do tomateiro torna importante a relação da cultura com as abelhas nativas, uma vez que somente estas realizam polinização vibrátil e são capazes de polinizar as flores dessa cultura e influenciar a produção de frutos.
Além dos aspectos biológicos, o tomateiro é uma planta amplamente cultivada e consumida, sua importância vai de regional à mundial, alimentando e gerando renda para diversas classes da sociedade, movimentando diversas cadeias produtivas, assim, todo estudo que possa contribuir com maior e melhor produção de frutos, e principalmente, respeitando o meio ambiente torna-se importante para a sociedade.
OBJETIVOS GERAIS
O objetivo deste trabalho foi verificar como ocorre a interação planta-polinizador em cultivos de tomateiro, observando a biologia floral, ecologia de polinizadores e influência das abelhas na produção de frutos.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
1. Verificar aspectos da biologia floral do tomateiro, como antese e senescência da flor, produção, viabilidade e disponibilidade de pólen.
2. Observar a ecologia dos polinizadores da cultura do tomateiro, quantificando e identificando os polinizadores que utilizam o pólen da cultura, assim como o comportamento dos mesmos, verificando como as abelhas contribuem para a deposição de pólen no estigma da flor.
3. Avaliar o efeito da disponibilidade das flores aos polinizadores, verificando a produção de frutos de tomateiro em flores disponíveis e não disponíveis aos polinizadores.
RESULTADOS
Os resultados destes estudos serão aqui apresentados na forma de artigos de revista científica. Serão apresentados dois artigos com os seguintes títulos:
1)BIOLOGIA FLORAL E ECOLOGIA DE POLINIZADORES DO TOMATEIRO
2)POLINIZAÇÃO DE TOMATEIRO POR ABELHAS NATIVAS E AUMENTO NA PRODUÇÃO DE FRUTAS
Ambos os artigos foram já submetidos para a publicação.
ARTIGO 1
BIOLOGIA FLORAL E ECOLOGIA DE POLINIZADORES DO TOMATEIRO
RESUMO
Os objetivos deste estudo são identificar quais são as espécies polinizadoras de Solanum lycopersicum, além de averiguar os aspectos da biologia floral do tomateiro e seus efeitos em relação aos polinizadores. Quantificamos peças florais, antese e duração da flor, quantidade e viabilidade de grãos de pólen e óvulos. Os visitantes florais foram observados e coletados. Os botões florais começam a antese floral por volta de 6h30 da manhã. A flor permanece aberta até às 18h, fechando novamente e no dia seguinte reabrindo no mesmo horário. As flores tem duração de aproximadamente 73 horas. A maior oferta de pólen é nas primeiras horas da abertura da flor, com redução e estabilização do número de grãos de pólen por volta do meio dia, coincidindo com o aumento da visitação dos polinizadores. A razão pólen/óvulo da planta a considera xenogâmica facultativa, reforçando o papel dos polinizadores. Foram encontradas 30 espécies de abelhas nos cultivos de tomateiro, porém 25 espécies de abelhas podem polinizar a cultura. A abundância das abelhas e a coincidência com os horários de disponibilidade e esgotamento do pólen demonstram a capacidade de polinização que as abelhas nativas têm, podendo assim também contribuir com a produção dos frutos.
PALAVRAS-CHAVES: Solanum lycopersium L., polinização vibrátil, antera poricida, xenogamia facultativa e Exomalopsis
ABSTRACT
This study aimed to identify pollinators of tomato plants and investigate its floral biology. The time of anthesis, flower duration, and the number and viability of pollen grains and ovules were recorded. Floral visitors were observed and collected. Flower buds initiated anthesis around 6h30. Flowers stayed open until 18h00, closed, and reopened on the following day at the same time in the morning. Flowers lasted up to 73 hours. The highest pollen availability occurred during the first hours of anthesis. Afterwards, the number of pollen grains declined, leveling off around noon, which coincides with the pollinator visitation patterns. Based on the pollen-ovule ratio, tomato can be classified as a facultative xenogamous plant, underlining the role of pollinators on fruit production. Thirty-one bees species were found in the tomato fields, but only 25 of those may be considered pollinators. The large abundance of bees and the pattern of pollen availability and depletion throughout the day suggest that bees are highly effective in removing pollen grains from anthers. Many of these grains can land on the stigma of the same flower, leading to self-pollination and subsequent fruit development.
KEYWORDS: Solanum lycopersicum L., buzz pollination, poricidal anther, facultative xenogamy, Exomalopsis
INTRODUÇÃO
O tomateiro pertence ao gênero Solanum (Solanaceae) é originário das regiões andinas, porém foi amplamente cultivado pelo mundo e adaptado em diversas variedades (SPOONER et al., 1993; OLMSTEAD & PALMER 1997; CHETELAT et al., 2009). Uma das características do gênero Solanum é a morfologia das anteras com abertura poricida. Para a liberação dos grãos de pólen dessas anteras é necessária a presença de polinizadores efetivos que produzem a vibração dessas anteras, sendo assim, os polinizadores de fato dos tomateiros são abelhas que realizam polinização vibrátil (BUCHMANN & HURLEY 1978; NUNES-SILVA et al., 2010). As variedades cultivadas são autogâmicas, porém o comportamento de polinização vibrátil das abelhas contribui com a autopolinização dessas variedades, uma vez que seus estigmas são introrsos e boa parte dos grãos de pólen expelidos das anteras é depositada no estigma da mesma flor. Quando não ocorre a polinização vibrátil por abelhas, essa vibração depende da ação de fatores abióticos, como o vento (FREE, 1993; KING & BUCHMANN 2003; GREENLEAF &
KREMEN 2006).
Algumas famílias das abelhas nativas do Brasil que realizam o movimento de vibração são Andrenidae, Apidae (exceto Apis), Colletidae, Halictidae e Megachilidae (BUCHMANN &
HURLEY, 1978; HARTER et al., 2002). Devido à relação específica entre polinizador e produção de frutos nesta cultura, os principais fatores limitantes para a formação de fruto são aqueles que influenciam a conservação destes polinizadores, tais como, a perda e a fragmentação do habitat e consequente diminuição das populações de polinizadores, causando um déficit de polinização na cultura (KREMEN et al., 2002; KNIGHT et al., 2005; GREENLEAF &
KREMEN, 2006; KLEIN et al., 2007; WINFREE et al., 2007)
Estudos sobre a biologia floral do tomateiro podem contribuir com informações sobre a interação dos polinizadores com as flores do tomateiro, evidenciando os grupos dos principais polinizadores, o comportamento dos mesmos em relação ao recurso oferecido (pólen) e os efeitos dessa relação na produção de frutos. Teppner (2005), em estudos com tomateiros na região central da Europa, observou que abelhas grandes (Bombus) podem ser bons polinizadores dos tomateiros, por apresentarem facilidade de vibração das anteras.
No Brasil, nenhum dos estudos mostrou relação direta da importância dos polinizadores na produção de frutos do tomateiro em cultivos abertos. Acredita-se que o vento é o responsável pelo balanço das flores, e que isto levaria à liberação dos grãos de pólen das anteras e à autopolinização dos estigmas. O estado de Goiás é o maior produtor de tomate do Brasil (AGRODEFESA-GO, 2013). Contudo, neste estado, nada se sabe sobre os polinizadores desta cultura e como eles contribuem na produção de seus frutos. Desta forma, o objetivo deste estudo
é identificar quais são as espécies polinizadas desta cultura em plantações de tomate tutorado da região de Goiânia GO. Além disso, o presente trabalho deve averiguar os aspectos da biologia floral do tomateiro e seus efeitos na relação das flores com seus polinizadores.
MATERIAIS E MÉTODOS Biologia Floral do Tomateiro
As flores dos tomateiros foram observadas buscando estudar seus aspectos morfológicos e funcionais. Para observação da abertura floral da planta, foi marcada uma inflorescência por planta em 20 plantas diferentes, assim, acompanhando a antese floral até a senescência de todas as flores das inflorescências. Os horários e períodos da abertura floral, receptividade do estigma e abertura das anteras foram registrados. Para morfometria da flor, foram utilizadas 20 flores de plantas diferentes. Também foram quantificados os grãos de pólen produzido em diferentes períodos da antese floral, além de viabilidade do mesmo e quantidade de óvulos (modificado de DAFNI & FIRMAGE, 2000; DAFNI et al., 2005).
Para a contagem dos grãos de pólen foram coletadas 20 flores nas plantações de tomates em diferentes horários e fixadas em FAA (Formaldeído a 40% - 1 parte, Ácido acético- 1 parte e Etanol 80% - 8 parte). Duas anteras de cada flor coletada foram separadas da flor do tomateiro e colocadas em uma placa de Petri. As anteras foram maceradas e coradas em carmim acético (5%). A contagem do pólen foi realizada em câmara de Neubauer em microscópio óptico com objetiva de 10 x de aumento. A contagem foi realizada em duas áreas da câmara (Campo A e E) e o resultado de ambas somado, valor multiplicado por 2000, dividido por quatro, por último multiplicando pelo número de anteras da flor. Totalizando assim, o número de grãos de pólen produzido pela flor (MAÊDA, 1985).
Para testar a viabilidade polínica do grão de pólen o mesmo procedimento de coleta, fixação e coloração foi realizado em 20 flores de plantas diferentes. Após o procedimento, em lâmina e no microscópio óptico com objetiva de 40 x foi contato o número de 100 grãos de pólen, avaliando os viáveis e não viáveis. Os grãos de pólen que apresentaram defeitos morfológicos e/ou não corados foram considerados não viáveis. Para comparação da quantidade de grãos de pólen e viabilidade polínica em função dos diferentes horários foi utilizada uma
Ecologia da Polinização
Para se conhecer as espécies que visitam e polinizam as flores de tomateiros na região de Goiânia, 14 áreas de cultivo foram visitadas nos municípios de Nerópolis, Bonfinópolis, Goianápolis, Senador Canedo, Terezópolis de Goiás, Leopoldo de Bulhões e Anápolis. As áreas são cultivos em ambientes abertos, cercados de vegetação nativa, abrangendo diversas fitofisionomias como cerradão, matas das ciliares e de galerias e cerrado sentido restrito.
As principais variedades de tomateiro encontradas nas áreas foram a “saladete” e o
“dominador”. Em cada uma destas plantações, foram percorridas, a cada 30 minutos, cerca de quatro fileiras, com aproximadamente 120 pés de tomateiros. Estas observações foram feitas três vezes por dia durante dois dias, totalizando três horas de observação por propriedade. As atividades ocorreram entre 9 e 13 horas, observando o pico de visitantes florais nessa cultura e período de maior quantidade de pólen nas anteras do tomateiro. Para avaliação prévia do pico de visitantes, foi realizada anteriormente observação entre 6 e 18 horas, evidenciando que a maior visitação ocorre entre as 9 e 13 horas (aproximadamente 60 visitantes em 30 horas de observação). Dados de abundância e de riqueza de polinizadores foram coletados. Os visitantes florais foram observados para avaliar se coletam pólen por vibração durante suas visitas. Os visitantes florais foram coletados para identificações. Quando esta coleta não foi possível, uma identificação em nível de gênero ou família foi realizada no campo.
RESULTADOS E DISCUSSÕES Morfologia da planta e flor
O tomateiro apresenta hábito herbáceo-arbustivo, podendo apresentar até 2 m de comprimento da haste principal. O ciclo de vida da espécie é curto, podendo produzir frutos maduros de 90 a 120 dias após a germinação da semente, ou 45 a 55 dias após o florescimento.
As inflorescências são em forma de cimeira, apesar de ocorrerem modificações de acordo com a variedade. As inflorescências dos tomateiros variedade saladete são cimeiras que apresentam modificações em forma de dicásio e drepânio. A variação da morfologia da inflorescência é comum em espécies cultivadas. Em Solanum melongena (berinjela) há variações na morfologia, sendo a forma comum uma cimeira escorpioide (PRADEEPA, 2002).
Cada indivíduo de S. lycopersicum apresenta em média 7±2,13 botões por inflorescência.
As flores são bissexuais, actinomorfas, com diâmetro de 1,5 a 2 cm. As flores apresentaram em média 5,62±0,71 pétalas; 5,56±0,72 sépalas 6,51±0,75 anteras por flor. O tubo de estames apresentado na flor tem em média 1,05±0,09 cm. O tamanho do tubo de estames é uma limitação
para o tamanho das abelhas que polinizam as flores do tomateiro, Dialictus sp. e Paratrigona lineata (0,4 cm e 0,6 cm, respectivamente) não conseguem se segurar no tubo de estames. Já Exomalopsis spp. (0,8 cm) e abelhas com tamanhos maiores conseguem se segurar no tubo de estames e realizar polinização por vibração.
O cone de antera envolve o estigma, e na variedade saladete o estigma está um pouco abaixo da abertura dos poros das anteras. Essa característica morfológica é derivada da forma selvagem que apresentava o estigma mais à frente da região dos poros das anteras, contribuindo assim para o estabelecimento de um sistema de hercogamia que leva a polinização cruzada.
Porém, com as definições de variedades, foram selecionadas plantas que apresentavam o estigma abaixo do poro das anteras, visando a autopolinização e a manutenção das características selecionadas (SPOONER et al., 1993; OLMSTEAD & PALMER 1997; CHETELAT et al., 2009).
Abertura e viabilidade floral
Na inflorescência ocorre abertura de duas flores por vez. Quando as duas primeiras começam o processo de senescência, as próximas duas começam suas anteses florais. As aberturas dos botões florais se dão por volta de 6h30 da manhã. As flores permanecem abertas até às 18h, fechando novamente e no dia seguinte reabrindo no mesmo horário. A abertura floral tem duração de aproximadamente uma hora, já expondo as anteras da flor. O estigma da flor se mantém receptivo durante todo o período de abertura da flor.
As flores apresentam inclinação para baixo com pétalas abertas e patentes. Porém, a partir do meio dia as pétalas se apresentam deflexas até o final da tarde, quando as flores iniciam seus fechamentos (Figura 01). O fechamento da flor provavelmente ocorre para proteger os elementos reprodutivos da flor. As flores têm duração de até aproximadamente 73 horas (três dias). O comportamento fenologico das flores provavelmente é oriundo dos ancestrais do cultivar, em que no primeiro dia, a flor disponibilizava os grãos de pólen e no segundo e terceiro dia, a flor disponibilizava o estigma para receber grãos de pólen de outras flores, aumentando as chances da polinização cruzada. Esse comportamento fenologia ainda é encontrado em Solanum nativos.
Em S. melongena, espécie também cultivada do mesmo gênero, as flores permanecem
Figura 01. Flor do tomateiro (variedade saladete) A. Começo da Antese floral (6h30); B.
Exposição das anteras (7h30); C. Pétalas deflexas (12h00); D. Polinização por Exomalopsis; E.
Fechamento parcial da flor (18h00); F. Abertura floral no 2°dia (6h30); G. Inclinação da flor e das pétalas; H. Senescência floral (3°dia).
Quantidade e viabilidade dos grãos de pólen.
A produção média de pólen é de 333.244±299.460 grãos por flor, com considerável redução da oferta de pólen ao longo do dia, com o pico de oferta nas primeiras horas da abertura da flor, entre sete e oito horas da manhã e estabilização da redução do número de grãos de pólen por volta do meio dia (r² = 0,3153; r = -0,5616; p = 0,000; y = 8,2339E5 - 56131,3774*x) (Figura 02). Esse resultado coincide com o aumento da visitação dos polinizadores que variam das 7h da manhã ao meio-dia, havendo pico de visitação entre 9 e 10h, corroborando com resultados encontrados por Bispo dos Santos (2009) e Santos & Nascimento (2011). Após meio-dia ocorre considerável redução do número de grãos de pólen encontrado nas flores (Figura 02).
Figura 02. Número de grãos de pólen por flor de S. lycopersicum em função das horas após abertura da flor.
A viabilidade polínica dos grãos é alta, com cerca de 97±12,59% dos grãos viáveis;
variando ao longo do dia (r2 = 0,0395; r = -0,1987; p = 0,0031; y = 97,3931 - 0,8985*x) (Figura 03). As altas taxas de viabilidade polínica são comuns no gênero Solanum (S. sessiliflorum; S.
lycocarpum; S. paniculatum) (STORTI, 1988; OLIVEIRA-FILHO & OLIVEIRA, 1988; FORNI- MARTINS et al., 1998) e também comum em outras espécies cultivadas do gênero (S.
melongena) (SANTOS-NETO et al., 2006).
O tomateiro com 50 dias de idade apresenta em média 10,7±1,44 inflorescências com cerca de 7±2,13 flores por inflorescências. Assim, grandes quantidades de grãos de pólen são produzidas e estão disponíveis para os visitantes florais. Esse recurso floral, além da importância para a polinização da espécie, é de grande importância para as abelhas nativas como fonte alimentação das suas larvas.
Figura 03. Viabilidade polínica em função das horas após abertura da flor de S. lycopersicum.
Sistema de cruzamento
No gênero Solanum há espécies autógamas e alógamas (WHALEN & ANDERSON, 1981; FORNI-MARTINS et al., 1998; SANTOS-NETO et al., 2006). As espécies alógamas deste gênero possuem sistema de incompatibilidade gametofítico (HESLOP-HARRISON, 1975;
FORNI-MARTINS et al., 1998), especialmente as espécies nativas não melhoradas/selecionadas.
Esta auto-incompatibilidade não ocorre nos tomateiros cultivados (PICKEN, 1984). Porém, de acordo com a quantidade de óvulos por flor do tomateiro, que são aproximadamente 300 óvulos, se realizada a proporção pólen/óvulo, o resultado será de aproximadamente 1100. Com isto, segundo Cruden (1977), a planta pode ser considerada xenogâmica facultativa. É importante ressaltar que o tomateiro cultivado apresenta diversas variedades, sendo que provavelmente características como quantidade de óvulo e grãos de pólen variam entre as variedades, assim como descrito para outras espécies cultivadas, como a laranja (Citrus spp.) (RAMOS- HURTADO et al., 2006), o pimentão (Capsicum sp.) (FARIA-JÚNIOR et al., 2008), maracujás (Passiflora spp.) (CRUZ et al., 2008); manga (Mangifera indica L.) (SOUZA et al., 2010).
Sistema de Polinização
As características morfológicas e fenológicas da flor do tomateiro, assim como de outras espécies de Solanum cultivadas (S. melongena; S. paniculatum)(MONTEMOR & MALERBO- SOUZA, 2005; SANTOS-NETO et al., 2006) e nativas (S. lycocarpum; S. sessiliflorum; S.
stramonifolium; S. carolinense; S. violaceum) (OLIVEIRA-FILHO & OLIVEIRA, 1988;
STORTI, 1988; BEZERRA & MACHADO, 2002; VALLEJO-MARIN & RAUSHER, 2007;
WANIGASEKARA & KARUNARATNE, 2012) coincidem com as relacionadas à síndrome da polinização vibrátil (BUCHMANN & HURLEY 1978, BUCHMANN, 1983; FORNI-MARTINS et al., 1988; NUNES-SILVA et al., 2010).
A cultura do tomateiro fornece quantidade considerável de pólen ao polinizador e o este atua, aumentando a quantidade de pólen no estigma da planta, podendo gerar aumento da produção do fruto. Em áreas de cultivo aberto de tomateiro, Melo-Silva et al. (dados não publicados, capítulo 2 desta dissertação) encontraram ganhos de produção de 50,21% em massa-fresca de fruto e até 208% de ganho em número semente. Esses resultados demonstram ganhos em produção assim como outros autores encontraram, em casa de vegetação no Brasil (BISPO DOS SANTOS et al., 2009) e em cultivos abertos no México (MACIAS-MACIAS et al., 2009; VERGARA & FONSECA-BUENDÍA, 2012).
Conhecendo os ganhos em polinização pela ação das abelhas, preocupamo-nos em reconhecer os polinizadores efetivos e diferenciá-los dos visitantes florais que não contribuem com a polinização. Ao todo, foram encontradas 31 espécies de abelhas nos cultivos de tomateiro, com abundância de 324 indivíduos em 45 horas de coleta ativa. Apenas espécies das famílias Apidae e Halicitdae foram encontradas, sendo Apidae a família com maior riqueza e abundância. Os gêneros Eulaema, Exomalopsis, Halictus, Augochloropsis e Pseudaugochlora são conhecidos por apresentarem o comportamento de polinização vibrátil (NUNES-SILVA et al., 2010). Dentre as 31 espécies de abelhas visitantes das flores, Apis mellifera, Dialictus sp., Frieseomellita sp., Geotrigona subterranea, Tetragonisca angustula são conhecidos por não apresentarem o comportamento de polinização vibrátil.
As espécies de abelhas mais comuns capturadas nas plantações foram Exomalopsis analis, Augochloropsis sp.c, Paratrigona lineata, Augochloropsis sp.a, Pseudaugochlora sp.b, E.
auropilosa. Já E. analis, Augochoropsis sp. e Paratrigona lineata apresentam comportamento de vibração. A espécie P. lineata mesmo apresentando o comportamento de vibrar não conseguia segurar na flor do tomateiro por ser pequena, por isso, acabava recolhendo grãos de pólen que já se encontravam fora da antera devido à vibração de outras abelhas. Este comportamento também foi evidenciado por outros autores (HOEHN et al., 2008). Assim, identificaram-se 25 espécies de abelhas que podem polinizar a cultura do tomateiro nas áreas estudadas. As espécies de abelhas que foram encontradas polinizando ou buscando recursos nas flores dos tomateiros estão
Tabela 01. Espécies de abelhas encontradas em cultivos de tomateiro na região das cidades do entorno de Goiânia, GO.
Espécies APIDAE Apidae sp1.
Apidae sp2.
Apidae sp3.
Apis mellifera L.
Bombus morio (Swederus, 1787) Centris (Hemisiella) sp.
Centris tarsata Smith Centris aenea Lepeletier Centris cf. fuscata Lepeletier
Epicharis sp.
Eulaema nigrita Lepeletier Exomalopsis analis Spinola Exomalopsis auropilosa Spinola
Exomalopsis minor Schrottky Exomalopsis sp.a Exomalopsis sp.b Frieseomellita sp.
Geotrigona subterranea (Friese) Meliponini sp.a
Paratrigona lineata (Lepeletier) Tetragonisca angustula Latreille
HALICTIDAE
Augochloropsis callichroa Cockerell Augochloropsis smithiana (Cockerell)
Augochloropsis sp.a Augochloropsis sp.b Augochloropsis sp.c Augochloropsis sp.d Augochloropsis sp.e
Em estudo realizado em cultivos abertos convencionais e orgânicos em Sergipe, foram considerados polinizadores efetivos as abelhas dos gêneros Augochlora Smith, 1853;
Augochloropsis Cockerell, 1897; Exomalopsis Spinola, 1853; Bombus Franklin, 1913; Centris Smith, 1874; Dialictus, Pseudaugochlora Smith, 1853; Tetrapedia Klug, 1910 (SANTOS &
NASCIMENTO, 2011). Essas abelhas também foram encontradas nos cultivos de tomateiro em Goiás, exceto Tetrapedia que não foi encontrada e Dialictus que foi observada, porém sem realizar polinização vibrátil.
O pico de visitação das abelhas ocorreu por volta das 11 horas da manhã, em geral com condições de bastante luminosidade do Sol e pouco vento (Figura 04). A visitação das abelhas parece responder à oferta do pólen, pois quando há abundância do recurso, há maior visitação das abelhas, assim ocorrendo em seguida uma diminuição considerável de pólen na flor. Essa dinâmica entre disponibilidade de recurso floral e visitação dos polinizadores é observada em outras espécies do gênero (S. lycocarpum; S. sessiliflorum; S. stramonifolium; S. melongena; S.
paniculatum S. carolinense; S. violaceum) (OLIVEIRA-FILHO & OLIVEIRA, 1988; STORTI, 1988; BEZERRA & MACHADO, 2002; MONTEMOR & MALERBO-SOUZA, 2005;
SANTOS-NETO et al., 2006; VALLEJO-MARIN & RAUSHER, 2007; WANIGASEKARA &
KARUNARATNE, 2012).
Assim como em outras espécies de Solanum, cultivadas ou nativas, a comunidade de polinizadores varia ao longo do dia, de acordo com o tamanho e comportamento das abelhas. O início das atividades ocorre por volta das 7 horas da manhã. Já o pico das atividades das abelhas é por volta das 11 horas da manhã, havendo presença mais cedo apenas de abelhas maiores.
Abelhas grandes (Eulaema, Bombus, Epicharis e Centris) e abelhas da família Halictidae mantêm uma visitação constante ao longo do dia nas flores dos tomateiros. Abelhas maiores e de hábito solitário apresentam atividade desde as primeiras horas da manhã, se mantendo constante ao longo do dia (Figura 05) (CARVALHO et al., 2001; GREENLEAF et al., 2007). Já as Exomalopsis, que são as abelhas mais abundantes nos cultivos, iniciam suas atividades por volta
Dialictus sp.
Pseudaugochlora sp.a Pseudaugochlora sp.b
cone e vibram as anteras, tendo o pólen expelido e aderido no abdômen e outras regiões do corpo. Assim, a Exomalopsis realiza movimento circular na antera, vibrando muitas vezes e em várias anteras. Quando em seu corpo há grande quantidade de pólen, a abelha para a vibração e se limpa, recolhendo o pólen e colocando na curbícula (Figura 02d). Esse comportamento também é observado por outros autores em outras espécies de plantas. (BUCHMANN, 1983;
BEZERRA & MACHADO, 2003; NUNES-SILVA et al., 2010).
Figura 04. Número de visitantes florais separados em grupos de abelhas durante o pico de visitação. No grupo das Exomalopsis está o total de visitas das espécies do gênero Exomalopsis; Já nas abelhas grandes está o total de visitas das espécies dos gêneros Eulaema, Epicharis, Bombus, Centris. Em Halictidae está o total de visitantes de abelhas da família Halictidae.
A visita de Apis mellifera às flores do tomateiro foram muito raras nas áreas estudadas Observando o comportamento da A. mellifera nas poucas vezes que foram encontradas na flor do tomateiro, ficou demonstrado que a mesma não é capaz de vibrar para retirar o pólen das anteras.
Em alguns casos, foi observado A. mellifera tentando roubar pólen com a língua através do poro da antera ou tentando “ordenhar” as anteras em busca do pólen, comportamento também observado por outros autores (MOÇO & PINHEIRO, 1999; KING & BUCHMANN, 2003).
Esses resultados evidenciam a ineficiência da A. mellifera como polinizadores do tomateiro (BANDA & PAXTON, 1991; CERVANCIA & BERGONIA, 1991; ABAK et al., 2000).
Dentre as espécies de abelhas que polinizam as flores de tomateiro, também foram encontradas abelhas com primeira ocorrência em Goiás, como Augochloropsis callichroa Cockerell que só havia sido coletada no estado do Mato Grosso (MOURE, 2012). Já
Exomalopsis minor Schrottky (1910) só tinha ocorrência para áreas de mata atlântica do sudoeste do Brasil (SILVEIRA, 2012). Essas novas ocorrências de abelhas para o estado de Goiás demonstra o quão pouco conhecidas são as espécies da região, reforçando a relação entre cultura agrícola, polinizadores e vegetação nativa. As áreas de vegetação nativa no entorno dos cultivos são habitat de diversas espécies de abelhas, assim, a conservação dessas áreas pode incrementar a produção agrícola da cultura por influenciar as abelhas nativas. Alguns estudos têm demonstrado que a abundância e a riqueza dos polinizadores são fortemente influenciadas pela composição da paisagem, tanto no entorno imediato do cultivo como em áreas mais distância (GREENLEAF & KREMEN, 2006; WINFREE et al., 2007; HOLZSCHUH et al., 2008).
Além da composição da paisagem, as características das espécies como hábitos e tamanho do corpo também podem determinar o comportamento das mesmas em relação à visitação das flores de uma cultura. Abelhas pequenas, de hábito solitário apresentam um raio de forrageamento de aproximadamente 250 a 800 m, habitando áreas próximas aos cultivos. Já abelhas maiores apresentam capacidade de voo mais longos e apresentam áreas maiores de forrageamento (GATHMANN & TSCHARNTKE, 2002; HOEHN et al., 2008; HOLZSCHUH et al., 2008). A relação das espécies com as áreas nativas influenciam muito a polinização da cultura do tomateiro e está sendo analisada por nossa equipe de pesquisa.
CONCLUSÃO
Nos cultivos de tomateiros foram encontradas 25 espécies nativas de abelhas que podem polinizar a cultura. A abundância das abelhas e a coincidência com os horários de disponibilidade e esgotamento do pólen demonstram a capacidade de polinização destas abelhas, podendo assim também contribuir com a produção dos frutos de tomateiro.
AGRADECIMENTOS
Os autores são especialmente agradecidos ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico - CNPq, FAO (Food and Agriculture Organization), FUNBIO (Fundo Brasileiro para Biodiversidade), e ao Ministério do Meio Ambiente (MMA) pelo financiamento.
REFERÊNCIAS
ABAK, K.; OZDOGAN, A. O.; DASGAN, H. Y.; DERIN, K.; KAFTANOGLU, E. O.
Effectiveness of bumble bees as pollinators for eggplants grown in unheated greenhouses. Acta Horticulturae, 514:197-203, 2000.
AGRODEFESA/GO. Agência Goiana de Defesa Agropecuária. Programa de Prevenção e Controle de Pragas em Tomate. Disponível em: [http://www.agrodefesa.go.gov.br], acessado em 10/02/2012.
BANDA, H. J.; PAXTON, E. R. J. Pollination of greenhouse tomatoes by bees. Acta Horticulturae, 288:194-198, 1991.
BEZERRA, E. L. S.; MACHADO, I. C. Biologia floral e sistema de polinização de Solanum stramonifolium Jacq. (Solanaceae) em remanescente de mata atlântica, Pernambuco. Acta botanica brasiliense, 17 (2): 247-257, 2003.
BISPO DOS SANTOS, S. A.; ROSELINO, A. C.; HRNCIR, M.; BEGO, L. R. Pollination of tomatoes by the stingless bee Melipona quadrifasciata and the honey bee Apis mellifera (Hymenoptera, Apidae). Genetics and Molecular Research, 8(2):751-757, 2009.
BOS, M. M.; STEFFAN-DEWENTER, I.; TSCHARNTKE, T. Shade tree management affects fruit abortion, insect pests and pathogens of cacao. Agriculture Ecosystems & Environment, 120: 201–205, 2007.
BUCHMANN, S. L; HURLEY, J. P. Journal of Theoretical Biology, 72:639-657, 1978.
BUCHMANN, S. L. In: JONES, C. E.; LITTLE, R. J. (eds). Handbook of Experimental Pollination Biology. Scientific and Academic Editions, 558, 1983.
CARVALHO, C. A. L.; MORETI, A. C. C. C.; MARCHINI, L. C.; ALVES, R. M.; OLIVEIRA, P. C. F. Pollen spectrum of honey of “Uruçu” bee (Melipona scutellaris Latreille, 1811). Revista Brasileira de Biologia, 61(1): 63-67, 2001.
CERVANCIA, C. R. E.; BERGONHA, E. A. Insect pollination of cucumber (Cucumis sativus) in the Philippines. Acta Horticulturae, 288:278-282, 1991.
CHETELAT, R. T.; PERTUZÉ, R. A.; FAÚNDEZ, L.; GRAHAM, E. B; JONES, C. M.
Distribution, ecology and reproductive biology of wild tomatoes and related nightshades from the Atacama Desert region of northern Chile. Euphytica, 167: 77-93, 2009.
CRUZ, T. V.; SOUZA, M. M.; ROZA, F. A.; VIANA, A. J. C.; BELO, G. O.; FONSECA, J. W.
S. Germinação in vitro de grãos de pólen em Passiflora suberosa L. para sua utilização em hibridação interespecífica. Revista Brasileira de Fruticultura, 30(4): 875-879, 2008.
DAFNI, A.; FIRMAGE, D. Pollen viability and longevity: pratical, ecological and evolutionary implications. Plant Systematics and Evolution. 222: 113-132, 2000.
DAFNI, A.; PACINI, E.; NEPI, M. Pollen and stigma biology. In: DAFNI, A.;
KEVAN, P.; HUSBAND, B. editors. Practical pollination biology. Enviroquest. 83-142, 2005.
DOMINGUES, E. T.; TULMANN-NETO, A.; TEOFILO-SOBRINHO, J. Viabilidade de pólen em clones de laranja pêra e outras variedades assemelhadas. Ciência Rural, 30 (1): 85-89, 2000.
FARIA-JÚNIOR, L. R. R.; BENDINI, J. N. L.; BARRETO, M. R. C. Eficiência polinizadora de Apis mellifera L. e polinização entomófila em pimentão variedade cascadura ikeda. Bragantia, 67(2): 261-266, 2008.
FORNI-MARTINS, E. R.; MARQUES, M. C. M.; LEMES, M. R. Biologia floral e reprodução de Solanum paniculatum L. (Solanaceae) no estado de São Paulo, Brasil. Revista Brasileira Botânica, 21:(2): 117-24, 1998.
FREE, J. B. Insect Pollination of Crops. Academic Press London, 1993.
GREENLEAF, S. S.; KREMEN, C. Wild bee species increase tomato production and respond differently to surrounding land use in Northern California. Biological Conservation, 13: 81-87, 2006.
GREENLEAF, S. S.; WILLIAMS, N. M.; WINFREE, R.; KREMEN, C. Bee foraging ranges and their relationship to body size. Oecologia, 153: 589–596, 2007.
HARTER, B.; LEISTIKOW, C.; WILMS, W.; TRUYLIO, B.; ENGELS, W. Bees collecting pollen from flowers with poricidal anthers in a south Brazilian Araucaria forest: a community study. Journal of Apicultural Research, 40(1-2): 9-16, 2002.
HOEHN, P.; TSCHARNTKE, T.; TYLIANAKIS, J.M.; STEFFAN-DEWENTER, I. Functional group diversity of bee pollinators increases crop yield. Proceedings of the Royal Society B – Biological Sciences, 275:2283-2291, 2008.
HOLZSCHUH, A.; STEFFAN-DEWENTER, I.; TSCHARNTKE, T. Agricultural landscapes with organic crops support higher pollinator diversity. Oikos, 117:354-361, 2008.
KLEIN, A. M.; VAISSIÈRE, B.; CANE, J.H.; STEFFAN-DEWENTER, I.; CUNNINGHAM, S.
A.; KREMEN, C.; TSCHARNTKE, T. Importance of crop pollinators in changing landscapes for world crops. Proceeding Royal Society London B, Biological Sciences, 274: 303-313, 2007.
KNIGHT, T. M.; STEETS, J. A.; VAMOSI, J. C.; MAZER, S. J; BURD, M.; CAMPBELL, D.
R.; DUDASH, M. R. Pollen limitation of plant reproduction: Pattern and process. Annual Review of Ecology Evolution and Systematics, 36: 467–497, 2005.
MACIAS-MACIAS, O.; CHUC, J.; ANCONA-XIU, P.; CAUICH, O.; QUEZADA-EUÁN, J.
J. Contribution of native bees and Africanized honey bees (Hymenoptera: Apoidea) to Solanaceae crop pollination in tropical México. Journal of Applied Entomology, 133: 456–
465, 2009.
MAÊDA, J. M. Manual para uso da câmara de Newbauer para contagem de pólen em espécies florestais. Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Departamento de Silvicultura, 1985.
MONTEMOR, K. A.; MALERBO-SOUZA, D. T. Biodiversidade de polinizadores e biologia floral em cultura de berinjela (Solanum melongena). Zootecnia Tropical. FONAIAP, 27: 97- 103, 2009.
MOURE, J. S. Augochlorini Beebe, 1925. In: MOURE, J. S.; URBAN, D.; MELO, G. A. R.
(Orgs). Catalogue of Bees (Hymenoptera, Apoidea) in the Neotropical Region, 2012. Available at http://www.moure.cria.org.br/catalogue. Accessed May/03/2013
NUNES-SILVA, P.; HRNCIR, M.; IMPERATRIZ-FONSECA, V. L. A Polinização por Vibração. Oecologia Australis, 14: 140-151, 2010.
OLIVEIRA-FILHO, A. T.; OLIVEIRA, L. C. A. Biologia floral de uma população de Solanum lycocarpum St. Hill. (Solanaceae) em Lavras MG. Revista Brasileira de Botânica, 11(1-20):
23-32, 1988.
OLMSTEAD, R. G.; PALMER, J. D. Implications for the phylogeny, classification and biogeography of Solanum from cpDNA restriction site variation. Systematic Botany, 22: 19–29, 1997.
PRADEEPA, G. L. Fruit-setting behaviour in relation to floral morphology of eggplant (Solanum melongena L.). Tropical Agricultural Research and Extension, 5: 12-16, 2002.
PICKEN, A. J. F. A review of pollination and fruit-set in the tomato (Lycopersicon esculentum Mill.). Journal of Horticulture Science, 59:1-13, 1984.
RAMOS-HURTADO, A. M.; KOLLER, O. C.; MARIATH, J. A.; SARTORI, I. A.; THEISEN,
SANTOS, A. B.; NASCIMENTO, F. S. Diversidade de visitantes florais e potenciais polinizadores de Solanum lycopersicum (Linnaeus) (Solanales: Solanaceae) em cultivos orgânicos e convencionais. Neotropical Biology and Conservation, 6(3): 162-169, 2011.
SANTOS-NETO, O. D., KARSBURG, I. V., YOSHITOME, M. Y. Viabilidade e Germinabilidade polínica de populações de jurubeba (Solanum paniculatum L.) Revista de Ciências Agro-Ambientais, 4 (1): 67-74, 2006
SILVEIRA, F. A. Exomalopsini Michener, 1944. In: MOURE, J. S.; URBAN, D.; MELO, G. A.
R. (Orgs). Catalogue of Bees (Hymenoptera, Apoidea) in the Neotropical Region, 2012.
Available at http://www.moure.cria.org.br/catalogue.%20Accessed%20May/03/2013
SOUSA, J H ; PIGOZZO, CAMILA MAGALHÃES ; BLANDINA F VIANA . Polinização de manga variedade Tommy Atkins, no vale do São Francisco, Bahia. Oecologia Brasiliensis (Impresso), 14:165-173, 2010.
SPOONER, D. M.; ANDERSON, G. J.; JANSEN, R. K. Chloroplast DNA evidence for the interrelationships of tomatoes, potatoes and pepinos (Solanaceae). American Journal of Botany, 80: 676– 688, 1993.
STORTI, E. F. Floral biology of Solanum sessiliflorum Dun. var. sessiliflorum, in the Manaus region, Amazonia. Acta Amazonica, 18:55-65. 1988.
TEPPNER, H. Pollinators of tomato, Solanum lycopersicum (Solanaceae) in Central Europe.
Phyton, 45(2): 217, 2005.
VALLEJO-MARIN, M.; RAUSCHER, M. D. The role of male flowers in andromonoecious species: energetic costs and siring success in Solanum carolinense L. Evolution, 61: 404–412, 2007.
VERGARA, C. H.; FONSECA-BUENDÍA, P. Pollination of greenhouse tomatoes by the Mexican bumblebee Bombus ephippiatus (Hymenoptera: Apidae). Journal Pollination Ecology, 7: 27–30, 2012.
WHALEN, M. D.; ANDERSON, G. J. Distribution of gametphytic self-incompatibility and intrageneric classification in Solanum. Taxon, 30: 761-767, 1981.
WANIGASEKARA, R. W. M. U. M.; KARUNARATNE, W. A. I. P. Efficiency of Buzzing Bees in Fruit Set and Seed Set of Solanum violaceum in Sri Lanka. Psyche, 2012:7, 2012.
WINFREE, R.; WILLIAMS, N. M.; DUSHOFF, J.; KREMEN, C. Native bees provide insurance against ongoing honey bee losses. Ecology Letters, 10 (11):1105–1113, 2007.
ARTIGO 2
POLINIZAÇÃO DE TOMATEIRO POR ABELHAS NATIVAS E AUMENTO NA PRODUÇÃO DE FRUTAS
RESUMO
O tomateiro tem uma relação específica com os polinizadores nativos, uma vez que a morfologia de suas flores está adaptada à polinização vibrátil realizada por algumas abelhas coletoras de pólen que vibram suas asas para a obtenção do recurso floral. A ausência e a baixa frequência destas abelhas nas culturas de tomate pode levar um déficit de polinização na cultura. O objetivo desse estudo é demonstrar como a presença dessas abelhas contribui com a polinização e aumento da carga polínica no estigma das flores do tomateiro e consequentemente com o aumento da produção de frutos, mensurando assim o déficit de polinização na cultura do tomate.
As áreas de estudos são plantações de tomateiro tutorado variedade saladete. Foram selecionados plantios em uma propriedade no município de Nerópolis e duas em Goianápolis. Para comparar a quantidade de grãos de pólen no estigma de flores visitadas e não visitadas, as plantas tiveram uma inflorescência ensacada em campo. Flores ensacadas e não ensacadas tiveram seus estigmas fixados em FAA, corados em carmim acético e os grãos de pólen de sua superfície quantificados em microscópio óptico. Para comparar a produção de frutos, foram realizados ensacamentos de flores e após 40 dias de desenvolvimento dos frutos ensacados e não ensacados, os mesmos foram pesados, medidos e suas sementes foram contadas. A quantidade de grãos de pólen nos estigmas de flores disponíveis aos polinizadores foi maior (t=5,678; p=0.000) do que nos estigmas de flores ensacadas. A produção de frutos foi em média 64,48% (t=9,55,p=0.000) maior em inflorescências não ensacadas do que em inflorescências ensacadas. Além disso, as flores não ensacadas apresentaram frutos 50% mais pesados (t=4,91; p=0.000) do que as não ensacadas. A diferença no número de sementes chega a 208,46% entre os tratamentos (t=12,37; p=0.000).
Nossos resultados mostram que as abelhas nativas podem contribuir com a polinização por vibração nos cultivos do tomateiro no estado de Goiás. O incremento da deposição do pólen no estigma da flor, realizado pela ação das abelhas nativas, aumenta a produção de frutos.
PALAVRAS-CHAVE: Polinização por vibração, produção de frutos e anteras poricidas.
ABSTRACT
The tomato plant has a specific relationship with native pollinators, because the morphology of its flowers is adapted to buzz pollination carried out by some pollen gatherer bees that vibrate their indirect flight muscles to obtain floral resource. The absence and the low frequency of these bees in tomato flowers can lead to pollination which is deficit in the crops. The aim of this study is to demonstrate that open tomato flowers, probably visited by native pollinator, have greater pollen load on their stigma than not visited flowers. Another objective is to show that this great pollen load increases fruit production. We selected crops of the Italian variety in areas of the State of Goiás in Brazil. Thirty seven plants of three crops had one inflorescence bagged in the field. Bagged and non bagged flowers had their stigmas collected and the pollen grains on their surfaces quantified. For the comparison of fruit production, we monitored bagged and not bagged inflorescences and after 40 days, their fruits were counted, weighed, measured and had their seeds counted. The amount of pollen grains on the stigma of flowers available to pollinators was higher than that on the stigma of bagged flowers. On average, fruit production was larger in not bagged inflorescences than in bagged inflorescences. In addition, not bagged flowers had heavier fruits than bagged flowers. There was a significant difference in the number of seeds between treatments, with significantly more seeds in the non bagged fruit. Our results show that native bees buzz-pollinate tomato flowers, increasing the pollen load on their stigma and consequently the fruit production.
KEYWORDS: Solanum lycopersicum L., pollen load, pollination deficit.
INTRODUÇÃO
A polinização é uma das mais importantes interações ecológicas e o primeiro passo para a reprodução sexuada da maioria das espécies de plantas (MURCIA, 1996). A polinização realizada por animais é considerada um importante serviço ecossistêmico, uma vez que 35% das plantas cultivadas no mundo são beneficiadas por esta interação (KLEIN et al., 2007). As abelhas são os principais polinizadores da maioria das culturas polinizadas por animais (FREE, 1993; DELAPLANE & MAYER, 2000; KLEIN et al., 2007). Muitas espécies de abelhas nativas contribuem substancialmente com a polinização de culturas agrícolas, como café (Coffea spp.) (KLEIN, STEFFAN-DEWENTER & TSCHARNTKE, 2003; DE MARCO & COELHO, 2004), melão (Citrullus lanatus - KREMEN et al., 2002; WINFREE et al., 2007), tomate (Solanum lycopersicum - GREENLEAF & KREMEN, 2006a; MACIAS-MACIAS et al., 2009;
VERGARA & FONSECA-BUENDÍA, 2012), girassol (Helianthus annuus - GREENLEAF &
KREMEN, 2006b), canola (Brassica spp. - MORANDIN & WINSTON, 2005) entre outras.
O tomateiro pertence ao gênero Solanum da família Solanaceae. O tomateiro, anteriormente do gênero Lycopersicon, é originário de regiões andinas, porém foi amplamente cultivado pelo mundo e adaptado em diversas variedades (SPOONER et al., 1993; OLMSTEAD
& PALMER, 1997; CHETELAT et al., 2009). Os tomateiros selvagens, originariamente autoincompatíveis, apresentavam uma estreita relação com seus polinizadores para a formação dos frutos (CHETELAT et al., 2009). A planta cultivada é autogâmica, porém uma das características do gênero é abertura poricida de suas anteras, tornando importante a presença de polinizadores que vibram a musculatura abdominal para a liberação dos grãos de pólen mesmo nas variedades cultivadas do tomate. Teppner (2005), em estudos com tomateiros na região central da Europa, observou que abelhas grandes, como Bombus, podem ser bons polinizadores de suas flores por apresentarem facilidade de vibração das suas anteras. Desta forma, a polinização dos tomateiros depende de abelhas que realizam polinização vibrátil (BUCHMANN
& HURLEY, 1978; NUNES-SILVA, HRNCIR & IMPERATRIZ-FONSECA, 2010). Algumas famílias das abelhas nativas do Brasil que realizam o movimento de vibração são: Andrenidae, Apidae (exceto Apis), Colletidae, Halictidae e Megachilidae (BUCHMANN & HURLEY, 1978, HARTER et al., 2002). Devido à relação estreita desta espécie com seus polinizadores, são
Mesmo sendo reconhecida a importância dos polinizadores para a cultura do tomate, estudos que evidenciam a relação direta dos polinizadores na carga polínica nos estigmas das flores e na produção de frutos são raros (MACIAS-MACIAS et al., 2009; VERGARA &
FONSECA-BUENDÍA, 2012), mas contribuem imensamente para o entendimento sobre o déficit de polinização nestas culturas.
O estado de Goiás é o maior produtor de tomate do Brasil (CEASA/GO, 2013). Contudo, neste estado, nada se sabe sobre os polinizadores desta cultura e como eles contribuem na produção de seus frutos. Por isso, estas e outras questões estão sendo estudadas, em Goiás, no Projeto Polinizadores do Brasil (financiado pela FAO, Banco Mundial e governo Brasileiro).
Assim, o presente estudo tem como principal objetivo demonstrar como as abelhas nativas contribuem com a polinização e produção de tomate em culturas do estado de Goiás. Neste trabalho, nosso objetivo específico é quantificar a diferença da carga polínica transferida para o estigma das flores do tomateiro pela ação do vento e das visitas dos polinizadores nativos, e quantificar também a diferença na produção de frutos em flores visitadas e não visitadas pelos polinizadores nativos.
MATERIAIS E MÉTODOS Área de Estudo
As áreas de estudos são plantações de tomateiro tutorado para a produção do tomate convencional de mesa variedade “saladete”. O tomate convencional foi produzido usando agrotóxicos nos plantios. Foram selecionados plantios em uma propriedade no município de Nerópolis e duas em Goianápolis em Goiás (Área de estudo:
https://docs.google.com/file/d/0ByQNaWHmeZ15YmpSQk4yZXZ6bTQ/edit). As coletas foram realizadas de março a novembro de 2012.
Carga polínica das flores
Para comparar a quantidade de grãos de pólen no estigma de flores polinizadas e não polinizadas, 37 plantas tiveram botões florais de uma das inflorescências ensacadas em campo.
Após a abertura e senescência dessas flores ensacadas, três delas foram coletadas. Também outras três flores senescentes, mas não ensacadas foram coletadas. Todas foram fixadas em FAA 80% no campo e levadas ao laboratório, onde os estigmas destas flores foram separados e diafanizados em NAOH 9N por uma hora, corados em carmim acético e observados em microscópio óptico. O número de grãos de pólen em cada estigma foi contado em três campos de
